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Dépôt Institutionnel de l’Université libre de Bruxelles / Université libre de Bruxelles Institutional Repository
Thèse de doctorat/ PhD Thesis Citation APA:
Rolet, G. (2012). Structure et rôle du caecum gastrique des échinides détritivores: étude particulière d'Echinocardium cordatum, Echinoidea:
Spatangoida (Unpublished doctoral dissertation). Université libre de Bruxelles, Faculté des Sciences – Sciences biologiques, Bruxelles.
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des
Organismes
Structure et rôle du caecum gastrique des échinides détritivores - étude particulière à’Echinocardium cordatum
(Echinoidea : Spatangoida)
Gauthier Rolet
Thèse de doctorat
présentée en vue de l’obtention du titre de Docteur en Sciences
Août 2012
Sous la direction du Dr. Chantal De Ridder
Laboratoire de Biologie Marine Département de Biologie des Organismes
Faculté des Sciences Université Libre de Bruxelles
dans une balle de laine, et a rongé son habitat, en sécrétant des théories pour justifier son action.
Le vieux contrat qui unissait le primitif et son habitat a été brisé d'une manière unilatérale par l'homme dés que celui-ci s'est cru assez fort pour ne suivre dorénavant que les seuls lois forgées par lui-même.
Jean Dorst
Le monde ne sera pas détruit par ceux qui font du mal, mais par ceux qui les regardent sans rien faire.
Albert Einstein
Il n’existe aucun accommodement durable entre ceux qui cherchent, pèsent, dissèquent et s’honorent d’être capable de penser demain autrement qu’aujourd’hui,
et ceux qui croient ou affirment croire, et obligent sous peine de mort leurs semblables à en faire autant.
Marguerite Yourcenar
PRÉFACE
Cette thèse de doctorat se présente sous la forme d’un recueil en cinq chapitres. Elle débute par une introduction et se clôture par une discussion. Certains chapitres ont été publiés comme articles de recherche dans des revues internationales à comité de lecture et sont donc rédigés en anglais :
le chapitre 1 est publié dans Journal ofthe Marine Biological Association ofthe United Kingdom, le chapitre 3 est accepté et sera publié dans Les Cahiers de Biologie Marine,
le chapitre 5 est publié dans BioMed Central Evolutionary Biology.
Afin de donner plus de cohérence linguistique à ce recueil, les chapitres 2 et 4 ont également été rédigés en anglais. En revanche, pour des raisons pratiques, le reste de la rédaction, à savoir l’introduction et la discussion, a été réalisé en français. Le bilinguisme français/anglais est donc nécessaire pour suivre la totalité de ce travail. Le lecteur non francophone trouvera l’essentiel de la recherche dans le corps de thèse. Un court résumé en français précède néanmoins chaque chapitre afin de ne pas léser le lecteur uniquement francophone.
Les chapitres déjà publiés (1 & 5) figurent, dans ce travail, tels qu’ils sont parus dans les revues concernées, avec leur mise en page spécifique et leurs références bibliographiques, citées en fin de chapitre. Pour toutes les autres parties de cette thèse, la mise en page est standardisée et toutes les sources de littérature consultées sont reprises, par ordre alphabétique, à la fin de l’ouvrage (dans la rubrique ‘Bibliographie’).
Je souhaite, d’ores et déjà, à la personne qui entame cette lecture de bonnes approches d’ordre scientifique.
REMERCIEMENTS
C’est, en premier lieu, à Mère Nature, notre mère à tous, que je souhaiterais rendre hommage. Cette magnifique et chère maman qui, au fil des millions d’années d’Evolution, sculpte les environnements (dont les belles plages que j’ai pu fouler durant ce travail), nous donne tant de cousins à observer (parmi lesquels mes charmantes boules de piquants) et nous rend tellement de services inestimables, mais qui, malheureusement, n’est que trop souvent ignorée, malmenée, saccagée voire même éventrée par la bêtise des représentants de notre petite et anecdotique espèce humaine. Honte à nous, vilains primates orgueilleux que nous sommes ! Ce manque de respect (et c’est un euphémisme !) causera notre perte.
À toi donc. Mère Nature, à qui nous devons tout et sans qui nous ne serions rien...
J’adresse également mes plus plates excuses à nos proches cousins qui ont subi ma prédation durant ces nombreuses années de recherche. Apprendre à les connaître aura été une savoureuse aventure.
Ces remerciements ne seront pas synthétiques et ceux qui me côtoient d’assez près ne s’en étonneront pas. En effet, après sept années en tant qu’assistant, j’ai pu collaborer avec de nombreuses personnes. Je ne veux oublier personne de ces rencontres. En cas d’oubli, bien involontaire, je présente d’avance mille excuses. Même si mon nom figure en tête de cet ouvrage, j’aurais été bien incapable de le réaliser sans l’aide des personnes et institutions mentionnées ci-dessous.
Tout d’abord, je tiens à remercier chaleureusement le Dr. Chantal De Ridder du laboratoire de Biologie Marine (BIOMAR) de l’Université Libre de Bruxelles (ULB). C’est elle qui a dirigé ce travail. Même si j’ai parfois douté de mener à terme ces recherches, sa confiance n’a pas été ébranlée. Merci pour son enthousiasme, sa patience, sa sincérité et son soutien.
Je suis aussi redevable envers le Pr. Michel Jangoux (BIOMAR) qui, lors de mes études, m’a fait découvrir cette extraordinaire science qu’est la Zoologie et m’a ouvert les portes du monde fascinant des Echinodermes en m’accueillant dans son laboratoire. Merci de m’avoir donné l’opportunité de commencer ma vie active dans ce contexte aussi épanouissant que valorisant.
Tous deux m’ont accordé une confiance sans réserve. Au fil des années, ils m’ont encadré tant sur le plan pédagogique que scientifique. Travailler à leurs côtés aura largement contribué à mon enrichissement personnel. C’est, avant tout, grâce à eux que cette thèse de doctorat a vu le jour. Je leur en suis profondément reconnaissant.
Je souhaite également vivement remercier le Dr. Alexander Ziegler du Musée de Zoologie Comparée de l’Université d’Harvard. Il m’a offert, pour la première fois, une place de
coauteur sur l’une de ses nombreuses productions scientifiques - le cinquième chapitre, le plus fourni de cet ouvrage - et m’a largement soutenu lors du processus de validation de l’article issu de notre seconde collaboration (le premier chapitre). Alex, many thanks and a lot of belgian kisses !
Merci au Pr. Guy Josens (laboratoire d’Ecologie Végétale et de Biogéochimie (EVB) - ULB) pour ses remarques précises et ses suggestions avisées dans le cadre de l’accompagnement de ce travail.
Je remercie le Pr. Rich Mooi (California Academy of Science, San Francisco) et le Pr. John Lawrence (University of South Florida, Tampa) ainsi que d’autres scientifiques anonymes pour leurs lectures critiques des chapitres publiés et leurs encouragements enthousiastes.
J’aimerais également exprimer toute ma gratitude envers le Dr. Patrick Flammang, le Dr. Igor Eeckhaut et Pol Postiau du Laboratoire de Biologie des Organismes Marins et Biomimétisme (BOMB) de l’Université de Mons (UMons) qui m’ont initié à la pratique de la microscopie électronique (premier et quatrième chapitres). Merci pour leur accueil et leur sympathie.
Ma reconnaissance s’adresse aussi à Suzanne Mueller (Charité-Universitàtsmedizin, Berlin) pour sa contribution aux analyses morphologiques par résonance magnétique (premier et cinquième chapitres) ainsi qu’au Dr. Véronique Rousseau et à Jean-Yves Parent du laboratoire des Ecosystèmes Aquatiques (ESA - ULB) pour la détermination des diatomées (premier chapitre).
Je n’oublie pas davantage le Dr. Isabelle George (ESA/BIOMAR), Mathieu Bauwens (BIOMAR) et Adriana Anzil (ESA) pour leur efficacité dans l’encadrement des expériences relatives au deuxième chapitre .
Je voudrais également exprimer ma gratitude au Dr. André Péqueux du département de Physiologie Animale de l’Université de Liège (ULg), au Dr. Emilie Egea du Centre Océanologique de la Station Marine d’Endoume ainsi qu’au Dr. Michel Warnau et à toute l’équipe (Jean-Louis Teyssié, François Oberhaensii, Florent Renaud,...) du service de Radioécologie des laboratoires monégasques de l’International Atomic Energy Agency (lAEA) sans qui les expériences du troisième chapitre n’auraient pas été possibles.
Je suis tout autant redevable envers le Dr. Thibaud Rigot (Unité Mixte de Recherche BlOdiversité, GEnes & Communautés, Institut National pour le Recherche Agronomique &
Université de Bordeaux 1), mon ami de longue date, sans qui mes oursins ne seraient jamais arrivés à Monaco et qui m’a apporté toutes ses connaissances pour les analyses statistiques. Merci pour toutes ces années de partages et de confrontations d’idées, creuset de notre immense amitié.
Je suis également l’obligé de Thierry Dupont (BIOMAR) pour sa sympathie, sa serviabilité, les discussions interminables où nous refaisions le monde (sans capitalisme, sans abus de pouvoir, sans malhonnêteté,... bref, la belle utopie !) et sa précieuse aide à l’illustration de
cet ouvrage. Merci encore à Edith Bricourt (BIOMAR) et Saloua M’Zoudi (BIOMAR) pour les nombreuses numérisations de documents réalisées durant toutes ces années avec tant de gentillesse.
Que dire par ailleurs des gouttes de sueur et des mains endolories à ramener les jarres remplies de sable, d’eau et d’oursins, avec la marée montante aux talons lors des missions de terrain : Pierre Desroeux (un de mes cousins) et Marie Rolet (une de mes deux sœurs) s’en souviendront. Encore merci à cette dernière pour son efficacité et son sens de la mise en page ainsi qu’à mon père, Jean-Yves Rolet, ma belle-sœur, Leonor Poncin, et ma belle- mère, Me. Corinne Poncin pour la relecture attentive de l’ouvrage en un temps record. Maud Poncin (ma meilleure moitié) a aussi participé à certaines missions et à la relecture.
Merci à tous les membres de BIOMAR que j’ai cotoyés durant ces sept années et avec qui j’ai passé d’excellents moments : le Dr. Philippe Dubois, le Dr. Bruno Danis, le Dr. David Gillan, le Dr. Philippe Willenz (merci pour leur convivialité et leur sympathie), le Dr. Didier Fourgon, le Dr. Vincent Hétérier (merci à eux deux pour nos quelques bonnes soirées), le Dr.
Claire Moureaux (merci pour nos longues et sympathiques discussions pédagogiques, nos missions bretonnes qui démontrèrent sa témérité sur le terrain), le Dr. Colin De Bruyn (merci pour sa camaraderie, ses réponses à mes questions pratico-pratiques de dernière minute, et nos discussions à faire vibrer les cloisons du laboratoire au rythme de nos douces voix graves), le Dr. Ana Isabel Dos Ramos Catarino (merci pour sa chaleur et sa bonne humeur), le Dr. Julie Hermans, Stéphanie Bonnet, et Marie Collard (merci à elles trois pour leur bonne humeur et leur sens de l’organisation, notamment lors de nos légendaires dîners de Noël, entre autres), Quentin Jossart (merci sa sympathie et pour ses invitations à manger le midi), Viviane Desmet (merci pour sa bienveillance à mon égard), Philippe Pernet (merci pour son sens du rythme), le Dr. Melany Gilis, Laure Moulin, sans oublier les nombreux mémorants que j’ai croisés (chronologiquement ; Julie Simon, Lawrence Louis-Charles, Marie Vanden Berghe, Gérald Mannaerts, Jennifer Wilmes, Nathalie Marquet, Virginie Guibourt, Thomas Claessens, Julie Vercruyssen, Aude Griffet, Lyndsay Geerts, Nicolas Vidick, Kim Laitat, Simon Withburn, Benoît Bergk Pinto et Charlotte Simon, la sœur de Julie... C’est que le temps passe... et les mémorants aussi !). Et je ne peux oublier non plus les membres du BOMB que j’ai cotoyés.
Je tiens naturellement à remercier les membres du Jury qui auront la délicate et pesante tâche d’évaluer ce travail.
Je souhaite également souligner le rôle des institutions sans lesquelles cette thèse n’aurait vu le jour : les laboratoires BIOMAR et ESA de l’ULB (Belgique), le laboratoire BOMB de rUMons (Belgique), le laboratoire de Physiologie Animale de l’ULg (Belgique), la Station Marine de Wimereux de l’Université de Lille 1 (France), l’Institut de Biologie d’Helgoland (Allemagne) et les laboratoires d’Environnement Marin de l’IAEA (Monaco).
Je profite également de cette occasion pour associer à ces remerciements toutes les personnes que j’ai côtoyées pendant mes charges d’enseignement et qui ont aussi participé, de prés ou de loin, à mon épanouissement personnel et professionnel durant ces années.
Ces dernières, entre autres, m’ont renforcé dans l’idée que l’instruction est l’une des principales clés de l’avenir de nos sociétés (si, toutefois, elles ont encore un avenir...).
Parmi elles, c’est au Dr. Jean-Christophe de Biseau d’Hauteville du laboratoire d’Evolution Biologique et Ecologie (EBE - ULB) que je pense en premier lieu. Merci pour sa sympathie et la confiance qu’il m’a témoignée toutes ces années notamment pour l’encadrement des stagiaires de l’Agrégation pour l’Enseignement Secondaire Supérieur (AESS). Merci pour sa disponibilité, sa compréhension et son patient soutien.
Le Pr. André Danguy et le Dr. Pascale Lybaert du laboratoire d’Hormonologie Expérimentale (Erasme - ULB) m’ont fait part de toute leur expérience lors de l’encadrement des travaux pratiques d’Histologie Animale. Nous y avons passé, durant ces années, des moments mémorables. Merci à eux pour leur estime et leur camaraderie.
Je tiens également à remercier le Pr. Martine Vercauteren du laboratoire d’Anthropologie et Génétique humaine (ULB) qui m’a accordé toute sa confiance pour le suivi des travaux pratiques de Biologie générale et des exercices de génétique.
Mme Martine Schellings, inspectrice, et le Dr. Yves Scailteur, enseignant (Communauté Française Wallonie Bruxelles (CFWB)), ont également contribué, aux travers des rencontres de l’AESS, à ma sensibilisation au monde de l’enseignement.
Mes collègues assistants m’ont également apporté beaucoup, en particulier Thomas Vantorre (EBE), mon principal co-rédacteur de syllabus - notamment des TP de Zoologie - mais également Caroline Deschamps (EVB), Nicolas Dassonville (EVB), Jean-François Poncelet (EBE), Fleur Van Nedervelde (laboratoire d’Ecologie des Systèmes et Gestion des Ressources - ULB), et les dernières recrues Aurélie Dery (BIOMAR), Guillaume Delhaye (EVB) et Benoît Host (EBE).
Sans oublier les centaines d’étudiants biologistes et bioingénieurs (dont certains sont devenus des collègues... Laure, Marie, Quentin, Aurélie, Guillaume,...Décidément, le temps passe vraiment trop vite !) ainsi que les dizaines de stagiaires de l’AESS qui m’ont énormément appris sur mes pratiques lors de mes charges pédagogiques (j’ai hésité à tous les citer... si certains lisent ces lignes un jour, ils se reconnaîtront).
Je n’avais jamais pris le temps de remercier la première personne qui m’a véritablement éveillé à ce domaine scientifique primordial qu’est la Biologie dans le courant de mon adolescence: N s’agit de Mme Michèle Vandenbussche (enseignante - CFWB).
Tout aurait été probablement différent si je ne l’avais pas rencontrée, ce qui est d’ailleurs le cas pour toutes les personnes mentionnées dans ces remerciements.
Je voudrais conclure ces remerciements (enfin !... diront certains lecteurs courageux) par la sphère affective et émotionnelle sans laquelle je ne serais pas qui je suis aujourd’hui.
Tout d’abord, les amis d’enfance (Julien Boucart, Assia & Mina Manah, Frédéric Cominotto, Emeiine Brouillard, Camile Duchâteau, Elisabeth Glorieux, Cédric Lepoutre, Julie Leclercq,...) et les amis de l’Université (Geoffrey Gosset, Thibaud Rigot, Alby Debotze, Natacha Georges, Julien Lion, Catherine Evrard, Gilles Plouvier, Julie Ghio, Charlie Verthé, Nicolas Duterme,...) qui ont sensiblement contribué à mon équilibre personnel et avec qui j’ai partagé tant de discussions et de moments inoubliables. Je leur suis sincèrement très reconnaissant pour leur présence et leur estime.
Je me sens également porté par l’ensemble de ma grande famille faite de grand-mères, de marraines, de parrains, de tantes, d’oncles, de cousins et cousines aux multiples facettes.
Curieusement, je me sens proche aussi de ma belle-famille, l’avocate et nouvelliste Corinne Poncin, Leonor et le Dr. Jean-Paul Theys en raison de leur ouverture d’esprit à mon égard, de leur accueil et de leurs fermes encouragements durant ces dernières années.
Enfin, comment puis-je exprimer à quel point je me sens redevable de tout envers mes parents, Jean-Yves Rolet et Béatrice Leclercq ? Ils ont offert à leurs trois enfants un cadre de vie idéal pour grandir et s’épanouir librement dans le respect mutuel. Cette thèse, c’est aussi et surtout le résultat de l’éducation qu’ils nous ont inculquée. Quel privilège de faire partie de leur progéniture! Je dois aussi énormément à mes ‘frangines’, Marie et Justine qui m’ont fait découvrir et aimer mon rôle de frère aîné, chacune à leur mesure. Elles me procurent beaucoup de fierté, en raison de leurs parcours respectifs et de leurs engagements professionnels. Leurs personnalités aussi riches que sensibles me sont tout autant essentielles que celles de mes parents.
Finalement, c’est naturellement avec Maud, mon alter ego, que je clôturerai ces ‘brefs’
remerciements. L’avoir rencontrée aura été un des plus beaux cadeaux que le hasard m’ait offert. Ces douze dernières années en sa compagnie m’ont comblé de bonheur et de rires.
Merci pour ton soutien indéfectible. Qu’elle pardonne mon absence lors de ces quelques derniers mois de rédaction alors que son ventre s’arrondissait sans cesse et qu’elle commençait à avoir de plus en plus de difficultés à se déplacer. C’est une nouvelle page de notre histoire qui se tourne actuellement car notre petit animal rayonnant, Zoélie, ne va pas tarder à montrer le bout de son nez (curieux prénom, certains diront... il est issu de la contraction des mots grecs, Zôon - l’animal - et Helios - le soleil). Une nouvelle aventure commence...
RÉSUMÉ
Les spatangoïdes (échinides détritivores fouisseurs) possèdent un volumineux caecum qui s’ouvre au début de l’estomac, le caecum gastrique. Ce caecum est ‘distendu’ : il est toujours gorgé d’un liquide incolore dont la nature est inconnue. Les sédiments ingérés par ces oursins et qui occupent le reste du tube digestif, ne pénètrent jamais dans le caecum. La fonction du caecum gastrique n’est pas claire: il sécréterait des enzymes dans l’estomac, serait un site d’absorption, ou encore abriterait une microflore cellulolytique. En prenant pour modèle l’un des échinides fouisseurs les plus étudiés, Echinocardium cordatum, ce travail tente d’élucider le rôle du caecum gastrique, et s’intéresse plus particulièrement à l’étude de son contenu.
Les résultats indiquent que le caecum gastrique d’E. cordatum contient de l’eau de mer.
L’entrée d’eau de mer dans le caecum a été visualisée en la colorant et des caractéristiques communes au liquide caecal et à l’eau de mer environnante ont été observées: une même osmolarité, les mêmes particules détritiques en suspension et les mêmes communautés bactériennes. Le caecum gastrique contient de la matière organique en suspension (détritus, bactéries transitoires); il est également absorbant. Ses capacités d’absorption ont été comparées à celles de l’estomac et de l’intestin grâce à un dispositif expérimental particulier : les chambres de Ussing. Les résultats ont montré que les entérocytes du caecum et de l’intestin participent davantage au transfert de glucose vers la cavité coelomique que ceux de l’estomac.
Un schéma de la circulation de l’eau de mer dans le tube digestif est proposé. L’eau de mer qui circule à la surface du corps de l’oursin et qui provient de la surface des sédiments atteint la cavité buccale, une circulation entretenue par la ciliature des clavules (piquants ciliés). Le péristaltisme de l’œsophage et celui du siphon assurent l’entrée d’eau de mer dans le tube digestif. Une partie de cette eau entre dans le siphon qui l’amène dans l’intestin d’où elle est entraînée à l’extérieur avec le bol alimentaire. L’eau de mer qui n’est pas prélevée par le siphon peut atteindre l’entrée du caecum gastrique. Un système de gouttières a été mis en évidence à l’entrée du caecum. Il s’étend de l’estomac au début du caecum où les gouttières sont flagellées, et acheminerait l’eau de mer dans la lumière caecale. Les différences de pression osmotique entre le liquide caecal et le liquide cœlomique permettraient le transfert d’eau depuis le caecum vers la cavité cœlomique. Une quantité d’eau similaire devrait alors être éliminée de la cavité coelomique. Cette élimination semble se faire dans le caecum intestinal, l’eau serait ensuite éliminée par l’anus.
D’après nos observations, le caecum gastrique pourrait être le site d’une digestion et d’une absorption de la matière organique détritique de l’eau de mer. Si cette hypothèse est exacte, E. cordatum serait alors un détritivore particulièrement ‘complet’, digérant non seulement la
fraction détritique des sédiments mais aussi celle en suspension dans l’eau de mer. Ce modèle pourrait correspondre à tous les échinides atélostomes (spatangoïdes &
holastéroïdes) qui, outre la présence d’un caecum gastrique bien développé et rempli de liquide, ont en commun d’être fouisseurs, et d’entretenir une circulation d’eau dans leur terrier grâce à des clavules groupés en fascioles.
ABSTRACT
Spatangoids (burrowed deposit-feeding echinoids) hâve a large caecum, which opens at the beginning of the stomach, the gastric caecum. It is aiways swollen, filled with a colorless liquid whose nature is unknown; sédiments ingested by sea urchins fill the rest of the digestive tract but never enter in the caecum. The function of the gastric caecum is unclear: it would secrete enzymes in the stomach, would be a site of absorption, and/or would harbor a cellulolytic microflora. By taking as model one of the most studied burrowing echinoids, Echinocardium cordatum, this study attempts to highiight the rôle of the gastric caecum by examining its contents.
Results indicate that the gastric caecum of E. cordatum contains seawater. Seawater inflow into the caecum was visualized using dye. The caecal liquid and the surrounding seav\/ater were demonstrated to hâve similar characteristics; the same osmolarity, the same suspended particles and the same bacterial communities. The gastric caecum contains suspended organic matter (détritus, transient bacteria) and is aiso involved in absorption.
Absorption and transfer of glucose were compared between the gastric caecum, the stomach and the intestine, using a particular experimental device: the Ussing chamber. The results showed that the enterocytes of the caecum and of the intestine were more involved in glucose transfer to the coelomic cavity than those of the stomach.
Seawater circulation in the digestive tube is tentatively described. Seawater currents along the body of the sea urchin originate from the sédiment surface and reach the mouth; this circulation is generated by ciliae of specialized spines, the clavules. Peristalsis of the esophagus and of the siphon induces seawater to enter the mouth and to move along the digestive tube. Part of this water enters the siphon, being then transported to the intestine, and driven outside via the anus. Seawater that has not been taken by the siphon can reach the opening of the gastric caecum. A system of grooves occurring at the entrance of the caecum extends from the anterior stomach to the proximal part of the caecum where it is flagellated; these grooves could transport seawater in the caecal lumen. Différences in osmotic pressures between the caecal liquid and the coelomic liquid could transfer water from the caecum to the coelomic cavity. A similar uptake of water could then be removed from the coelom through the wall of the intestinal caecum, and water be eliminated from the digestive tube via the anus.
According to our observations, the gastric caecum could be specialized in digestion and absorption of detrital organic matter occurring in seawater. If this hypothesis is correct, E.
cordatum would be a deposit-feeder feeding both on the détritus fraction of the sédiments and on that of seawater. This model could fit ail Atelostomata echinoids (spatangoids &
holasteroids) which, besides the presence of a well-developed gastric caecum filled with
liquid, hâve in common the burrowing behaviour, and the maintenance of seawater currents in their burrows owing to the action of clavules grouped into fascioles.
TABLE DES MATIÈRES
Préface... 5
Remerciements...7
Résumé... 13
Abstract...15
Table des matières... 17
Introduction... 19
1. Généralités... 19
2. Définition du caecum digestif... 20
3. Les caecums digestifs dans le Règne Animal...20
3.1. Présence et rôles...20
3.2. Morphologie des entérocytes... 32
3.3. Conclusions...34
4. Le caecum gastrique des échinides... 34
4.1. Anatomie du tube digestif - bref rappel...34
4.2. Le caecum gastrique des échinides ‘réguliers’...35
4.3. Le caecum gastrique des échinides irréguliers...35
5. Le spatangue Echinocardium cordatum... 37
5.1. Comportement alimentaire... 39
5.2. Morphologie du tube digestif... 40
But du travail...43
Chapitre 1 : Présence d'un caecum rempli d'eau de mer chez Echinocardium cordatum (Echinoidea : Spatangoida)...45
Chapitre 2 : Origine des bactéries rencontrées dans le caecum gastrique de l'échinide dépositivore Echinocardium cordatum... 53
Chapitre 3 : Transfert et incorporation de D-glucose à travers la paroi digestive du caecum gastrique, de l'estomac et de l'intestin de l'échinide Echinocardium cordatum... 63
Chapitre 4 : Présence et rôle possible des gouttières flagellées dans le caecum gastrique di'Echinocardium cordatum (Echinoidea : Spatangoida) - une courte note... 73
Chapitre 5 : Origine et plasticité évolutive du caecum gastrique chez les oursins (Echinodermata : Echinoidea)...81
Postface...125 Bibliographie... 127
Discussion... 115
INTRODUCTION
1. Généralités
Les animaux, en tant qu’hétérotrophes, prélèvent de la matière organique dans leur environnement pour assurer leurs besoins énergétiques et réaliser leurs propres synthèses.
Le système digestif la transforme et réalise quatre étapes principales: l’ingestion, la digestion, l’absorption et l’élimination des fèces à l’extérieur (Campbell & Reece 2004). La plupart des animaux^ présentent un système digestif tubulaire ouvert à ses deux extrémités et comportant, de la bouche à l’anus, une région proximale (le stomodéum ou ‘foregut’), une région médiane (l’entéron ou ‘midgut’), et une région distale (le proctodéum ou ‘hindgut’). La région médiane est endodermique, les régions proximale et distale sont ectodermiques (Fig.1). Ces régions se spécialisent et se partagent les rôles suivants : l’ingestion pour la région proximale, la digestion et l’absorption pour la région médiane et la défécation pour la région distale (Ruppert et al. 2004).
Dans certaines lignées du Règne Animal, un ou plusieurs organes en cul-de-sac se développent à partir de l’entéron, il s’agit des caecums digestifs, objets de ce travail.
Proboscis (everted)
Proboscis (retracted)
Foregut < Pharynx Esophagus
Stornach"
Cecum Intestine.
Midgut
,^ f' /Anu;
Hindgut -«^Rectum
Figure 1. Régionalisation du tube digestif chez les animaux\
(d’après Ruppert et al. 2004)
’ Nous n’abordons pas ici les porifères dont la nutrition est principalement réalisée par filtration au niveau des chambres choanocytaires, les radiaires et les plathelminthes qui possèdent une cavité digestive à un seul orifice et non ou peu régionalisée.
2. Définition du caecum digestif
Le caecum digestif^ est un diverticule simple ou ramifié s'ouvrant dans l’entéron (Jennings 1965, Ruppert et al. 2004). Il est donc associé, soit à la région stomacale, soit à la région intestinale et est endodermique. Il peut présenter de nombreuses morphologies ; tubes simples (comme chez les insectes), tubes ramifiés (comme chez les chélicérates), poches de formes diverses (comme chez les mammifères). Les caecums peuvent sécréter et/ou absorber, recevoir ou non le bol alimentaire, et abriter ou non une microflore symbiotique.
Celle-ci, composée de bactéries, de protozoaires et de mycètes, participe à la digestion des aliments (généralement d’aliments peu ou pas digérables par l’hôte). L’épithélium limitant la lumière des caecums comporte habituellement des entérocytes glandulaires et/ou des entérocytes absorbants. Les enzymes sécrétées par les premiers participent à la digestion extracellulaire qui a lieu dans la lumière de l’organe ou dans celles de la région médiane du tube digestif (les sécrétions enzymatiques s’écoulent alors du caecum dans le tube digestif et leur activité complète généralement celle des enzymes stomacales). Les seconds absorbent les produits digérés extracellulairement ; ils peuvent être éventuellement des sites de digestion intracellulaire (Jennings 1965, Turquier 1989).
3. Les caecums digestifs dans le Règne Animal 3.1. Présence et rôles
Les caecums digestifs sont très communs dans le Règne Animal ; ils sont présents chez les némertes, les rotifères, les annélides, les échiures, les siponcles, les mollusques, les brachiopodes, les bryozoaires, les nématodes, les tardigrades, les arthropodes, les échinodermes et les chordés (Jennings 1965, Brusca & Brusca 1990, Ruppert et al. 2004).
Ils peuvent être situés à différents endroits de l’entéron, par exemple : à l’entrée de la région stomacale (comme les diverticules caecaux des insectes), ou à la jonction entre l’estomac et l’intestin au niveau du pylore (comme chez les téléostéens). L’exposé qui suit, sans être exhaustif, a pour objectif de souligner la présence et la diversité fonctionnelle des caecums digestifs dans les différentes lignées du Règne Animal ; il est complété par un tableau récapitulatif (Tableau 1). Notons que le stomodéum et le proctodéum peuvent présenter des diverticules dont les fonctions sont généralement glandulaires, excrétrices ou/et émonctoires.
Il ne s’agit pas de caecums digestifs au sens défini plus haut, mais certains d’entre eux
^ Précisons que selon les ouvrages, le terme ‘caecum’ peut concerner toutes les glandes s’ouvrant dans le tube digestif, y compris les glandes du stomodéum comme les glandes salivaires ou les glandes à poison, et les glandes du proctodéum, comme les glandes rectales des chondrichtyens. La définition utilisée ici est celle de Jennings (1965) et Ruppert et al. (2004), qui précise qu’un caecum digestif est un diverticule de l’entéron.
ont la forme de dilatations le long de l’intestin, juste après la jonction avec l’estomac (Fig.2). Ils auraient un rôle sécréteur (enzymes) et seraient capables de phagocyter des produits de la digestion. Les entérocytes du caecum sont ciliés et présentent des microvillosités apicales (Gontcharoff 1961, Brusca & Brusca 1990).
Rotifères. Une paire de caecums digestifs de forme arrondie est présente au début de la région stomacale, juste à la suite de la jonction avec l’œsophage (Fig.3). Ces caecums interviennent dans la sécrétion enzymatique. Leur lumière est délimitée par un syncytium et communique avec la lumière digestive par un orifice unique (de Beauchamp 1965, Ruppert et al. 2004).
Annélides. Les oligochètes sont dépourvus de caecum digestif. Notons cependant que leur œsophage peut présenter une paire de dilatations appelées glandes calciques, qui n’interviennent pas dans les processus digestifs.
Chez les polychètes, les caecums sont localisés dans la région oesophagienne (comme chez Nereis virens) (Fig. 4), ou dans la région intestinale (comme chez Aphrodita aculeata). Dans le premier cas, ils participent à la sécrétion enzymatique. Dans le second, ils augmentent de surface de contact avec le bol alimentaire et sont absorbants ; ils auraient
peuvent cependant participer à la digestion (Jennings 1965, Turquier 1989, Brusca & Brusca 1990, Ruppert et al. 2004) ; leur présence et fonctions sont relevées dans le tableau 1 et brièvement mentionnées dans le texte qui suit.
Némertes. Les caecums sont nombreux et
Cephalc lacuna
Proboscis pore
Rhynchodeum
Rhynchocoel Mouth Pharynx Proboscis MidguI diverticulum Gonad Latéral vessel Latéral nerve cord
Retractor muscle
Caudal lacuna
Clliated groove Ocellus
^ Cephalic glands
—Cérébral organ
Protonephridium
Figure 2. Anatomie d’un némerte.
(d’après Ruppert et al. 2004)
Intestine Gastric gland
Stomach
Cloaca Anus
Figure 3. Anatomie du tube digestif d’un rotifère. (d’après Ruppert ©La/. 2004)
Mouth Buccal tube Pharynx Salivary gland
Esophagus
Cerebratulus fuscus I I I Gontcharoff 1961 Rotifèrai
Notommata veroleti E E de Beauchamp 1965
Annélldaa polychètes
Nereis virens O O Brusca & Brusca 1990
Aphrodite aculeata I I I I Fauvel 1959
Annéildas hirudinés
Hirudo medecinali s E E E E E Mann 1962
Piscicola geometn Echiuraa
i E/l O* O/E E/l E/l E/l Harant & Grassé 1959
Achaetoboneltia macuiata R R Dawydoff 1959
BonatUa viridis R R Pilger 1993
Slponclas
Golfingia elongata I R R Tétry 1959
Sipuncutus nudus R R Hyman 1959
Molluaquaa solénogastraa
Proneomenia vagans E/1 E/l E/l E/l Fisher-Piette & Franc 1960a
Molluaquaa polyplacophores Nuttailochiton hyadesi Molluaquaa monoplacophores
E E E Fisher-Piette & Franc 1960b
Neopilina galathea E E E E Lemche & WIngstrand 1960
Molluaquaa gastéropodes
Monodonta lineate E E E E E Franc 1968
Eoiidia papillosa E O O/E E E E Franc 1968
Achatina fulica E O O/E E E E Franc 1968
Mollusques bivalves
Mytiius edulls E E E E E Franc 1960
Glossus humanus E E E E E Franc 1960
Mollusques céphalopodes
Sapia officinalis E E E E Mangoid & Bidder 1969
Octopus vulgaris E E E E Mangoid & Bidder 1989
Mollusques scaphopodes
Dentalium infractum E E E E E Fisher-Piette & Franc 1968
Brachiopoda*
Unguia unguia E E E de Beauchamp 1960
Terabratalla sp.
Bryozoaires
E E E de Beauchamp 1960
Plumatella fungosa E E E Brien 1960
Bowarbankia sp.
Nématodes
E E E Brusca & Brusca 1990
Halicothytanchus sp. O O Sasser & Jenkins 1960
Dujardinla sp. O O De Coninck 1965
O Bourdelle & Grassé 1955
au1.Tableaurécapitulatif delaprésenceet desrôlesdescaecumsdigestifset desautresdiverticulesdutube digestifdansleRégne Animal.
Limulus sp. M M M Page 1949a
Tegeneria sp. M !❖ M M M K* Millot 1949
Androctonus sp. M !❖ M M M M K* Turquier 1989
Caminetia sp. M K* M M M !❖ Krantz 1971
Chilophoxus charybdaeus M M M M Page 1949b
Arthropodes crustacés
Phi/oscia muscorum M M M M Ceccaldi 1994
Orchestia cavimana M M M Ceccaldi 1994
Cancer sp. M M M M M Ceccaldi 1994
Arthropodes myriapodes
Lithobius sp. K- Kaestner 1968
Arthropodes insectes
Locusta migratoria M !❖ M M !❖ Gillott 2005
Blissus leucopterus M* !❖ M M !❖ Gillott 2005
Kalotermes flavicoUis !❖ / U 1 K* Smith & Douglas 1987
Echinodermes crinoïdes
Antedon biftda 1 1 Jangoux 1982a
Echinodermes astéries
Astropecten aurantiacus Py R Py Py/R Py/R Py R Jangoux 1982b
Asterias rubens Py R Py Py/R Py/R Py R Jangoux 1982b
Echinodermes échinides
Cassidulus pacificus E E Agasslz 1872
Echinocardium cordatum E/ U E E/l E E/l De Ridder & Jangoux 1993
Chordés céphalochordés
Branchiostoma lanceolatum E E E E E Jennings 1965
Chordés chondrichtyens
Squalius sp. R R Burger & Hess 1960
Chordés téléostéens
Me/langius sp. Py Py Py Bertin 1958
Cocorella atlantica Py Py py Wassersug & Johnson 1976
Chordés chéloniens
Chelonia midas U 1 Bjomdal 1979
Chordés lacertiliens
Iguana iguana U 1 Stevens & Hume 1998
Chordés oiseaux
Calodromas sp. 1* 1 Portmann 1950
Gallus gallus U 1 Portmann 1950
Chordés mammifères
Phascolarctos cinereus 1* 1 Douglas 1994
Allouatta sp. U 1 Douglas 1994
Oryctolagus cuniculus 1* 1 Irlbeck 2001
Bos taurus o*/i* O/l 1 Mc Donald ef al. 1973
Tursiops tursio O/E O/ E O Bourdelle & Grassé 1955
s tubes de Malpighi E = estomac I = intestin M = mésentéron O = oesophage Py = pylore R = rectum ♦ = microflore symbiotique
au1.Tableaurécapitulatif delaprésenceetdesrôlesdescaecumsdigestifsetdesautresdiverticulesdutubedigestifdansleRègneAnimal.
aussi un rôle émonctoire (Fauvel 1959, Jennings 1965, Brusca & Brusca 1990).
Chez les hirudinés, l’estomac porte généralement de 1 à 11 paires de caecums et l’intestin, 4 paires (Fig. 4); tous ces caecums assurent le stockage du bol alimentaire, et participent à sa digestion et à son absorption. Certaines espèces d’hirudinés possèdent des diverticules oesophagiens (‘glandes oesophagiennes’) abritant des bactéries symbiotiques qui participeraient à l’hémolyse (Harant & Grassé 1959, Mann 1962, Ruppert et al. 2004).
Figure 4. Anatomie des annélides : polychète (à gauche), hirudiné (à droite), (d’après Ruppert e< a/. 2004)
Echiures. Ces animaux sont dépourvus de caecums digestifs. Notons que le rectum porte des diverticules tubulaires (tubes simples ou ramifiés) qui auraient un rôle émonctoire (Fig.6) (Dawidoff 1959, Pilger 1993).
Siponcles. Chez certaines espèces, l’intestin présente des caecums digestifs glandulaires digités (sécrétion enzymatique) (Tétry 1959). Par ailleurs, un diverticule rectal peut être présent et former une simple dilatation ; son rôle n’est pas connu (Hyman 1959).
Mollusques. Dans cette lignée animale riche en espèces, les caecums digestifs prennent des formes diverses et assurent des fonctions variées. De manière générale, les mollusques possèdent une paire de volumineux caecums digestifs ramifiés appelés glandes digestives ou hépatopancréas (Fig. 7A). Ces caecums
Figure 6. Anatomie d’un échiure.
(d’après Ruppert et al. 2004)
POSTERIOR Intestinal
Minor Duct of digestive cecum
Gastric cecurri Softing
Anus
Anterior éKXia
Es(X)hagus
Mouth Latxâi
Anierior adduclor
atrium aorta Nephridtum
Pc«lerKX adduclor muscle Anus
Exhalant siphon Inhalant siphon
cavtty ANTERIOR
Intestine
Sativary gland
gland
Gastric shield cavity
Momn Raduia
Viscéral nervecoros p«jal nerve corda Pii4ucOuS
D
Parx:reas
POSTERIOR
Jaw Buccal
üpper )aw
Lips
ANTERKDR
Slomach
VENTRAL
Lower
faw
Jaw Raduia htuscte Odont(^)hore
Ogestive duct
dorsal
Figure 7. Anatomie des mollusques ; archétype (A), tube digestif d’un gastéropode (B), bivalve (C), tube digestif d’un céphalopode (D), scaphopode (E). (d'après Rupperteia/. 2004)
débouchent dans la partie antérieure de l’estomac. Ils sécrètent des enzymes, sont absorbants et stockent des réserves. Un troisième caecum, le sac du style, peut également s’ouvrir dans l’estomac ; il contient une tige muco-protéique solide (le style) imprégnée d’enzymes. Le style est synthétisé par les cellules du sac. Entraîné par les mouvements ciliaires, il tourne sur lui-même et s’érode continuellement sur le bouclier gastrique de l’estomac libérant ainsi les enzymes (Portmann 1960, Ruppert et al. 2004, Brusca & Brusca 1990). Les monoplacophores, les bivalves et les gastéropodes (Fig.7B) présentent cette organisation générale. Notons cependant que les solénogastres, les polyplacophores, les bivalves, les céphalopodes et les scaphopodes présentent des particularités.
Les solénogastres sont dépourvus d’hépatopancréas et possèdent de nombreux caecums tubuleux le long de l’estomac et de l’intestin. Ces derniers sécrètent des enzymes digestives et participent à l’absorption (Fisher-Piette & Franc 1960a).
Chez les polyplacophores, la digestion est quasi entièrement extracellulaire, les enzymes assurant cette digestion sont produites par le caecum stomacal. Cet organe intervient également dans l’absorption. Le sac du style est absent dans cette lignée (Fisher-Piette &
Franc 1960b).
Chez les bivalves, contrairement aux autres lignées de mollusques, l’hépatopancréas est bordé de cellules qui assurent uniquement la phagocytose de la matière organique digérée dans l’estomac et ne participent donc pas à la production enzymatique (Fig.7C). Celle-ci est assurée par les sécrétions des cellules de l’estomac et par l’érosion du style (Jennings 1965). L’estomac peut également présenter un caecum spiralé appelé capuchon dorsal qui augmente la surface de contact avec la nourriture (Franc 1960).
Les céphalopodes possèdent un ’hépatopancréas classique’, mais s’ouvrant dans un volumineux caecum spiralé qui débouche à la fin de l’estomac ; le caecum spiralé participe à l’absorption et à la sécrétion enzymatique (Mangold & Bidder 1989). Notons que les céphalopodes possèdent un diverticule rectal, la poche à encre dont les sécrétions ont un rôle défensif (Fig.7D) (Ruppert et al. 2004).
Enfin, les scaphopodes ne présentent que quelques caecums digestifs stomacaux qui sécrètent des enzymes digestives, participent à l’absorption et assurent la phagocytose (Fig.7E) (Fisher-Piette & Franc 1968, Ruppert étal. 2004).
Brachiopodes. De nombreux caecums digestifs en forme de tubes ramifiés s’ouvrent dans l’estomac. Ces caecums participent à l’absorption ; les entérocytes endocytent et digèrent intracellulairement les produits issus de la digestion extracellulaire (Fig.8) (de Beauchamp 1960, Ruppert étal. 2004).
Mouth Abduclor Oigesttve cecum
Coelom Melanephrldium
Digestive ceca openings
•Aperture
Nep^foslome
O Ventral mantle k>be Shell CoelomK: canal m mantle
Brachium Teniâcles Chaetae
Maniig_caÿflv
muscle Gonad
Adjustor rTHJSCle Heart
Abductcx muscle adduclor
Pedicle muscles
Blind
Pedicle intestine
Adductor muscle
Figure 8. Anatomie d’un brachiopode : vue dorsale (A), coupe sagittale (B), (d’après Ruppert et al. 2004)
Bryozoaires. Le caecum digestif forme une poche volumineuse qui s’ouvre dans la région stomacale entre le cardia et le pylore. Il assure l’absorption; ses entérocytes endocytent et digèrent intracellulairement les produits issus de la digestion extracellulaire (Fig.9) (Brien 1960, Brusca & Brusca 1990).
Nématodes. Les nématodes sont dépourvus de caecum digestif. Notons cependant que certaines espèces possèdent un diverticule stomodéal tubulaire, la glande oesophagienne qui,
située à la jonction entre l’oesophage et l’intestin, sécrète des enzymes digestives (Sassar &
Jenkins 1960, De Coninck 1965, Brusca & Brusca 1990).
Arthropodes. Les arthropodes possèdent au moins une paire de caecums digestifs tubulaires à la jonction entre le stomodeum et l’entéron. Ces caecums peuvent être plus nombreux ou très volumineux et envahir la cavité générale de l’animal (Jennings 1965, Ruppert et al. 2004). Notons chez les arthropodes terrestres la présence des tubes de Malpighi à la fin de l’entéron (dans l’iléon), dont le rôle est excréteur (Vandel 1949, Ruppert et al. 2004).
Les chélicérates possèdent de nombreuses paires de caecums digestifs, par exemple ; quatre paires dans le prosome suivies d’un nombre variable dans l’opisthosome chez les aranéides.Ces caecums sécrètent généralement des enzymes digestives et sont absorbants.
Dtlaior muscle
Pariétal, muscle
Lophophore
InterzoOKJal pore Fi^icular cord
Cuticle Epidermts Mésothélium
Pariétal muscle
Testis on fuTNcuius Metacoel Reiractor muscle Zooecmm
Figure 9. Anatomie d’un bryozoaire.
(d'après Ruppert et al. 2004)
A
Pef<arclial smus / Heart Mfdçut
Anterior aoria Mtdgut
Trachea Digeslive
: cecum Ovtduct
Mouth Subesophageai ganglon PcHSon gland
Pharynx
Pedipaip
Dtgeslive ceca
Ostium Pumpmg slomach
Maipighian tubule Antenor
medtan Postefior aorta
Cloacal charr4>er
Cheiicefâl
Ovary Rectum Anus
Spinr^et\
Fang Pulmonary sinus
Gônopore Copulalory pore
SiH( glands Trachéal spiracle
B
Brain j Cardiac stomach
Pykxic stomach J Intestine
Muscles
Ventral thoracic artery Antérolatéral artery Anterkx aorta
antenna Posterior aorta
Ostium Heart
Roslfum Eye statk
1 St antenna
Bladder Telson
Ventral nerve \
cord ^
. Ventral
abdominal artery pieopod Nephridium
Mouth--- ist pieopod (rTxxjified
for sperm transfer) Sperm duct Sternal artery 5th pereopod
Uropod
c
MolTMorvôr tuhulm
Figure 10. Anatomie des arthropodes : chélicérate (A), crustacé (B), insecte (C).
(d'après Ruppert et al. 2004)
