Stress abiotiques

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TaNAC21/22, est un activateur transcriptionnel localisé dans le noyau et dont l’abondance est

régulée de manière post-transcriptionnelle par le miR164. C’est également un régulateur négatif

de la tolérance à la rouille jaune du blé (Feng et al. 2014).

Chez Arabidopsis, XND1 (Xylem NAC Domain 1) régule la conductivité hydraulique des

racines d’Arabidopsis en agissant via la formation du xylème. Il apporte une résistance à la

plante contre le pathogène racinaire Ralstonia solanacearum en levant l'inhibition de la

formation de xylème induite par ce pathogène (Tang et al. 2018). Induites par une infection

pathogène chez Arabidospsis, les protéines NAC4 se fixent sur les promoteurs des gènes

LURP1, WRKY40 et WRKY54 qui sont des régulateurs négatifs de la mort cellulaire, et

réprime leur expression. NAC4 promeut donc la mort cellulaire, sous le fin contrôle de miR164

qui le cible pour induire sa dégradation (Lee et al. 2017).

Le rôle des gènes NAC en réponse aux stress biotiques a aussi été étudié chez d’autres

espèces. GbNAC1 est une protéine nucléaire exprimée dans les organes végétatifs du coton et

plus particulièrement dans ses faisceaux vasculaires. Sa surexpression chez Arabidopsis

améliore la résistance à la verticilliose, ainsi qu’aux stress salin, mannitol et ABA (Wang et al.

2016c). Chez la patate douce, IbNAC1 se lie au motif TACAATATC présent dans le promoteur

du gène de la sporamine, une protéine de défense inhibitrice de la trypsine et conférant une

résistance aux insectes, pour activer son expression dans les feuilles après une blessure.

Lorsqu’il est surexprimé, IbNAC1 améliore la résistance contre Spodoptera litura. Par la voie

de l’acide jasmonique, il intervient dans l’inhibition de la formation de racine, l’accumulation

d’anthocyanes, la réduction des stress abiotiques et l’induction de l’expression des ROS (Chen

et al. 2016b).

4.5.1. Stress abiotiques

De nombreux NAC ont été décrits en réponse aux stress abiotiques, et beaucoup présentent une

modification de leur expression en réponse à plusieurs stress. Nous avons focalisé cette partie

sur les stress salin, hydrique et thermique car ce sont les stress abiotiques les plus rencontrés.

4.5.1.1. Stress salin

Chez Arabidopsis, ANAC092/AtNAC2/ORE1 et ATAF1 sont des facteurs NAC dont

l’expression est induite par une forte salinité et par l'ABA. Leur surexpression engendre une

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sensibilité au stress salin chez Arabidopsis, tandis que la surexpression de ATAF1 chez le riz

le rend tolérant à ce même stress (Balazadeh et al. 2010 ; Liu et al. 2016). GmNAC11 et

GmNAC20 sont des protéines nucléaires exprimées préférentiellement dans les racines et les

cotylédons du soja et capables de se fixer à la séquence ADN core CGT(G/A). GmNAC11 est

un activateur transcriptionnel qui améliore la tolérance au stress salin ; tandis que GmNAC20

jouerait un rôle positif dans la réponse aux stress salin et froid par la voie DREB/CBF-COR et

dans la formation des racines latérales par la voie auxine (Hao et al. 2011). Chez le blé, Xia et

al. (2010a, 2010b) ont montré que les 2 gènes TaNAC4 et TaNAC8 sont impliqués dans la

réponse du blé aux stress salin, basse température et à une blessure de la plante.

NTL8 est un facteur NAC possédant une forme dormante associée à la membrane chez

Arabidopsis et chez le riz (Kim et al. 2007a, 2008). Elle peut être transformée en une forme

nucléaire transcriptionnellement active en réponse à un stimulus et interviendrait dans le

processus de floraison en condition de stress salin via la régulation de l’expression du gène FT

(Flowering locus T). Ce facteur jouerait aussi un rôle dans l’inhibition de la germination en

réponse au stress salin via la voie de l’acide gibbérellique et indépendamment de l’ABA (Kim

et al. 2008). Kim et al. (2007b) suggèrent que la translocation des NAC ancrés à la membrane

vers le noyau permettrait une réponse transcriptionnelle rapide de la plante aux stimuli externes

et plus particulièrement aux stress abiotiques.

4.5.1.2. Stress hydrique

L’expression des NAC est régulée par la fixation de facteurs de transcription sur leurs

promoteurs, notamment en réponse au stress hydrique. Par exemple chez le soja, les protéines

GmMYB174 et GmWRKY27 interagissent pour se fixer sur le promoteur de GmNAC29 et

réprimer l’expression de ce régulateur négatif de la tolérance au stress hydrique (Wang et al.

2015a). De même, l’expression de GsNAC019 est induite par la fixation du facteur de

transcription Gshdz4 sur le cis-élément (CAATA/TA) de son promoteur (Cao et al. 2017).

De par leur fonction de facteur de transcription, les NAC peuvent également se fixer sur le

promoteur de différents gènes de réponse au stress et induire ou réprimer leur expression, grâce

à la présence de motifs spécifiques dans le promoteur de ces gènes. En se liant au cis-motif

CATGTG présent dans le promoteur du gène ERD1, les 3 facteurs de transcription ANAC019,

ANAC055 et ANAC072 jouent un rôle positif dans la tolérance d’Arabidopsis aux stress

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négatifs (Delessert et al. 2005 ; Lu et al. 2007) mais ils jouent un rôle dans la résistance

d’Arabidopsis aux pathogènes (Jensen et al. 2008).

NAC016 est un autre régulateur négatif de la réponse au stress hydrique chez Arabidopsis. Il se

fixe au motif GATTGGAT(A/T)CA du promoteur des gènes cibles tels que les gènes AREB1

(ABA-Responsive Element Binding protein1) dont il réprime l’expression et NAP dont il active

l’expression et qui, lui aussi, réprime l’expression de AREB1. Ce trio de gènes permet de

réguler finement la réponse au stress hydrique et joue sur la sénescence foliaire d’Arabidopsis

(Sakuraba et al. 2015).

Chez le blé, TaNAC47 est une protéine nucléaire capable de se lier au cis-élément ABRE

(ABA-Responsive Element) et dont l’expression est induite par les stress hydrique, salin et froid

selon une voie liée à l’ABA (Zhang et al. 2016). TaNAC29, ZmNAC55 et CarNAC4 sont aussi

des protéines nucléaires impliquées dans la réponse aux stress hydrique et salin chez le blé, le

maïs et le pois chiche respectivement ; de même que VaNAC26 chez la vigne de l’amour (vigne

semi-sauvage, très tolérante aux stress environnementaux), ou encore MlNAC9 et MlNAC12

chez Miscanthus. Surexprimés chez Arabidopsis, ces gènes améliorent la tolérance aux stress

hydrique et salin en réduisant l’accumulation de ROS et les dommages membranaires, via

l’expression d’enzymes anti-oxydantes comme la SOD, la catalase et la peroxidase (Huang et

al. 2015 ; Xu et al. 2015 ; Fang et al. 2016 ; Mao et al. 2016 ; Yu et al. 2016 ; Zhao et al. 2016

; Yang et al. 2018). MlNAC12 et VaNAC26 se fixent au motif NACRS présent dans le

promoteur de leurs gènes cibles, tandis que CarNAC4 se lie au motif CGT(G/A) pour activer

la transcription de gènes de réponse aux stress comme RD29A, ERD10, COR15A, COR47,

KIN1 et DREB2A. PbeNAC1 chez Pyrus betulifolia et CsATAF1 chez le concombre sont des

régulateurs positifs de la tolérance au stress hydrique, en diminuant l’accumulation des ROS

(Jin et al. 2017a; Wang et al. 2018c). PbeNAC1 peut interagir avec PbeDREB1 et PbeDREB2A

tandis que CsATAF1 régule directement l’expression de 3 gènes antioxydants : CsCu-ZnSOD,

CsABI5, et CsDREB2C. En conditions non-stressantes, la protéine MfNACsa est associée à la

membrane plasmique cellulaire de la luzerne sauvage via un ancrage lipidique. Sa relocalisation

dans le noyau et sa fixation au promoteur de la glyoxalase I, qui maintient le pool de glutathion

à l’état réduit, améliore la tolérance de la plante à un stress hydrique (Duan et al. 2017).

L’expression de SNAC1 et OsNAP est induite par les stress hydrique et salin, dont ils sont des

régulateurs positifs de la tolérance chez le riz. Le stress hydrique induit l’expression de SNAC1

dans les cellules de garde plus particulièrement. Leur surexpression chez le riz améliore sa

tolérance à ces stress au stade végétatif (par une augmentation de la quantité d’eau et de

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chlorophylles contenues dans les feuilles pour SNAC1) comme au stade reproductif où le

rendement est moins impacté. OsNAP entraine l’induction de l’expression de nombreux gènes

de réponse dont des facteurs de transcription liés aux stress, comme OsDREB1A, OsMYB2,

OsAP37 et OsAP59 (Hu et al. 2006 ; Saad et al. 2013 ; Chen et al. 2014). Jeong et al. (2010)

ont aussi constaté une amélioration de la tolérance au stade végétatif (via un élargissement des

racines) et une augmentation du rendement en condition de stress hydrique lors de la

surexpression de OsNAC10 dans les racines de riz. En effet, OsNAC10 possède une expression

préférentielle dans la racine et la panicule. Chez le blé, TaRNAC1 est aussi un facteur NAC

exprimé dans les racines de manière constitutive, mais son expression n’est pas activée en

réponse à l’application d’un stress. Néanmoins, lorsqu’il est surexprimé de manière artificielle

dans les racines, il conduit à l’amélioration du rendement en condition de stress hydrique en

augmentant la biomasse et la longueur racinaire (Chen et al. 2018).

TaNAC2a, TaNAC2D, TaNAC4a, TaNAC6, TaNAC7, TaNAC13 et TaNTL5 sont induits par

le stress hydrique, une salinité élevée et/ou une température basse (Tang et al. 2012 ; Huang et

Wang 2016). Ces protéines sont localisées dans le noyau ou liées à la membrane et 5 d’entre

elles possèdent une expression organe-spécifique. L’expression du gène ONAC022 chez le riz

est également induite par le stress hydrique et une salinité élevée et améliore la tolérance du riz

à ces stress selon une voie de régulation liée à l’ABA. Sa surexpression provoque une

diminution de la transpiration en réponse au stress hydrique, et une diminution de

l’accumulation des ions Na

⁺

dans les tiges et les racines en réponse à la salinité (Hong et al.

2016). De la même manière, l’expression du gène ONAC095 est activée par l’ABA, mais il

semble jouer des rôles opposés dans la tolérance au stress hydrique (régulateur négatif) et au

froid (régulateur positif) chez le riz (Huang et al. 2016). Chez le blé, les gènes TaNAC67 et

TaNAC2 sont des régulateurs positifs de la réponse aux stress hydrique, salin, froid via une

voie impliquant l’ABA (Mao et al. 2012, 2014). La surexpression de TaNAC67 chez

Arabidopsis induit une meilleure stabilité membranaire, un taux de chlorophylle et un potentiel

photosynthétique augmentés ainsi qu’une meilleure capacité de rétention de l’eau.

Chez la banane, des lignées sur-exprimant MusaNAC042 présentent un plus haut niveau de

chlorophylle en réponse à un stress hydrique et un stress salin en modulant l’expression de

gènes de réponse comme CBF/DREB, LEA et WRKY (Tak et al. 2017). En réponse à des stress

hydrique et salin, des plants de tomate sous-exprimant SlNAC4 présentent une réduction du

développement racinaire et aérien, ainsi qu’une perte en eau plus élevée et une diminution du

taux de chlorophylle ; le tout lié à une diminution de l’induction de l’expression de gènes de

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réponse. L’expression de SlNAC4 est induite par le méthyl-jasmonate mais pas par l’ABA (Zhu

et al. 2014a). Chez la même espèce, l’expression de SlNAC35 est induite par les stress

hydrique, salin mais aussi par des pathogènes bactériens. Sa surexpression chez le tabac soumis

à des stress hydrique et salin stimule son développement et sa croissance racinaire ainsi que la

résistance aux pathogènes bactériens (Wang et al. 2016b). L’expression de SlNAM1 est induite

dans la tomate en réponse aux stress hydrique, salin, froid et aux traitements ABA et

méthyl-jasmonate. Sa surexpression chez le tabac améliore son taux de germination et son activité

photosynthétique en réponse à un stress froid, tandis que son accumulation de ROS diminue (Li

et al. 2016b).

4.5.1.3. Stress thermique

JUB1/ANAC042 (JUngBrunnen1) est un régulateur négatif de la sénescence et un régulateur

positif de la tolérance aux stress thermique, salin et hydrique chez Arabidopsis. L’expression

de JUB1 est induite par le stress oxydatif, et sa protéine active l’expression du gène de réponse

aux stress DREB2A en se fixant sur son promoteur. AtHB13 est un facteur de transcription

induit en réponse au stress hydrique, qui se lie à l’élément CAATAAATG du promoteur de

JUB1 et induit son expression chez Arabidopsis (Wu et al. 2012 ; Ebrahimian-Motlagh et al.

2017). En aval, JUB1 régule l’expression d’autres facteurs de transcription comme DREB1 et

DREB2A, et réduit l’accumulation des ROS (Shahnejat-Bushehri et al. 2012 ; Wu et al. 2012).

Chez la tomate SlJUB1 régule aussi positivement la tolérance au stress hydrique en diminuant

les pertes en eau et l’accumulation des ROS. De plus, il contrôle aussi l’expression des gènes

homologues SlDREB1, SlDREB2 et SlDELLA en se liant directement à leurs promoteurs

(Thirumalaikumar et al. 2018). ANAC069 est une autre protéine qui régule l’expression de

gènes cibles (dont des gènes antioxydants comme la SOD ou la peroxidase) en se liant à la

séquence génomique C(A/G)CG(T/G) présente dans leurs promoteurs (He et al. 2017).

AtNAC019 est un facteur de transcription qui intervient dans la médiation du signal température

chez Arabidopsis. Après avoir été déphosphorylée par RCF2, sa protéine se fixe aux promoteurs

des gènes HSFA1b, HSFA6b, HSFA7a et HSFC1 (Guan et al. 2014). AtNAC019 est un

intégrateur du signal forte température qui permet l’activation du maillage des facteurs de

transcription HSF et sa surexpression améliore la thermo-tolérance.

L’accumulation des protéines NAC dans la cellule peut être contrôlée de manière post

-traductionnelle. TaNAC2L est un gène NAC chez le blé dont l’expression est induite par les

fortes températures et dont l’accumulation post-traductionnelle est probablement régulée par

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une voie liée au protéasome 26S. Lorsqu’il est surexprimé chez Arabidopsis, il mène à un

phénotype plus tolérant à la température sans provoquer d’altération phénotypiques visibles en

condition contrôle. À l’échelle moléculaire, cette surexpression active l’expression de gènes

liés à la température (DREB2A, DREB2B, AtCYP181, RD17, HSP26.5, LEA, AtGolS1,

HSP70, AtHsfA3 et RD29A) (Guo et al. 2015). Chez le riz, OsNTL3 et OsNTL4 sont 2 facteurs

de transcription NAC liés à la membrane, qui interviennent dans la réponse de la plante au choc

thermique (6h à 37°C) (Kim et al. 2010). NTL4 est aussi lié à la membrane chez Arabidopsis,

il facilite la production de ROS (notamment H

2

O

2

) et participe à une boucle de régulation

positive modulant la mort cellulaire programmée en réponse à un stress hydrique et un choc

thermique (Lee et al. 2012, 2014). Chez le maïs, parmi les 7 ZmNTL identifiés, 6 sont associés

à la membrane plasmique et le dernier à la membrane du réticulum endoplasmique. En réponse

à un stress oxydatif (application d’H

2

O

2

), l’expression de ces 7 gènes est activée dans les racines

et la tige mais réprimée dans les feuilles, probablement selon une voie ABA-dépendante (Wang

et al. 2016a). L’expression ubiquiste de SNAC3 chez le riz est aussi induite par l’ABA et les

stress salin, hydrique et fortes températures. SNAC3 confère une tolérance au choc thermique,

aux stress hydrique et oxydatif en modulant l’accumulation des ROS (Fang et al. 2015). Chez

Caragana intermedia, CiNAC3 et CiNAC4 sont 2 gènes induits par plusieurs stress abiotiques

(choc thermique, déshydratation, salinité et froid). Lorsqu’elles sont surexprimées chez

Arabidopsis, ces protéines nucléaires diminuent la sensibilité à l’ABA durant la germination et

améliore sa tolérance à la forte salinité. CiNAC4 promeut aussi la formation des racines

latérales (Han et al. 2015). Morishita et al. (2009) ont montré qu’en réponse à un stress de fortes

luminosité et température, la surexpression du gène ANAC078 induit une activation de

l’expression de plus de 166 gènes chez Arabidopsis, dont des facteurs de transcription liés à la

voie de biosynthèse des flavonoïdes. ANAC078 interviendrait donc en amont de la voie

d’accumulation des flavonoïdes et des anthocyanes en réponse à un cumul de stress lumineux

et choc thermique.

Dans le document Analyse des facteurs de transcription de la famille NAC chez le blé tendre (Triticum aestivum L.) et leur implication dans la réponse à des stress abiotiques (Page 94-104)