Maintenant que l’étude effectuée dans le cadre de mon projet de maîtrise est complétée, on peut s’interroger sur les avenues de recherche possibles donnant suite à mes travaux. Il serait envisageable de tenter de réduire davantage la préparation que nous avons utilisée dans le but de déterminer avec plus de précision l’emplacement du ou des générateurs centraux de patron respiratoire chez les poissons, un peu à la manière des minces coupes transversales du tronc cérébral isolées in vitro qui ont permis d’identifier l’emplacement du CPB chez les mammifères (Smith, Ellenberger et al. 1991, Ramirez 2011). Toutefois, il se pourrait que cette quête soit vaine, car, comme il a déjà été mentionné précédemment, le peu d’études sur la distribution des neurones respiratoires des poissons suggère que le réseau respiratoire est organisé de manière diffuse chez ce groupe de vertébrés (Shelton 1961, Duchcherer, Kottick et al. 2010).
Une autre avenue intéressante serait de mener une étude comparative sur plusieurs espèces de poissons en utilisant la préparation du tronc cérébral isolé comme modèle expérimental. Préférablement, les espèces étudiées auraient des troncs cérébraux de tailles comparables et chaque espèce aurait un degré de dépendance à la respiration aérienne différent de celui des deux autres. Par exemple, cette étude pourrait porter sur trois espèces : une espèce pour qui la respiration aérienne est obligatoire, une autre pour qui elle est facultative et une espèce chez qui la respiration aérienne est inexistante ou rarement observée. Soumettre chacune de ces espèces au même protocole expérimental faciliterait grandement la comparaison des résultats. Les traitements effectués pourraient être semblables à ceux décrits au chapitre II, mais en tenant compte des améliorations proposées à la section 1.3 du présent chapitre. Cela permettrait de vérifier s’il existe des différences interspécifiques au niveau de la chémosensibilité centrale à l’O2 et au CO2 ainsi qu’au niveau de l’importance relative de l’inhibition chlore-dépendante dans la rythmogenèse respiratoire. Cette démarche permettrait, entre autres choses, de tester l’hypothèse selon laquelle la chémosensibilité centrale au CO2 est associée à l’émergence de la respiration aérienne (Wilson, Harris et al. 2000, Remmers, Torgerson et al. 2001, Milsom 2002, Amin-Naves, Giusti et al. 2007, Milsom 2010b).
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Il serait également approprié d’étudier les effets des autres neurotransmetteurs normalement impliqués dans la génération, la transmission et la modulation du rythme respiratoire. On pourrait, par exemple, vérifier quels sont les effets de la sérotonine sur la rythmogenèse respiratoire chez les poissons par l’addition de 5-HT exogène ou d’un antagoniste de la 5- HT dans le CSF. Alors que la 5-HT exerce un puissant effet excitateur sur le réseau respiratoire des rats et des souris néonataux (Monteau, Morin et al. 1990, Morin, Hennequin et al. 1990, Morin, Monteau et al. 1991, Di Pasquale, Morin et al. 1992, Hilaire, Bou et al. 1997, Hilaire et Duron 1999, Hodges, Wehner et al. 2009), une étude sur la préparation in vitro du tronc cérébral isolé du ouaouaron pré- et post-métamorphique a démontré que l’addition de 5-HT exogène dans le CSF diminue la fréquence des décharges respiratoires branchiales. Cependant, chez cette espèce, les effets de la 5-HT sur le rythme respiratoire pulmonaire dépendent du stade de développement : une dose de 5-HT inférieure ou égale à 0,5 µM induit une augmentation de la fréquence des décharges respiratoires pulmonaires uniquement chez le groupe post-métamorphique alors qu’une dose supérieure induit une diminution de la fréquence des décharges respiratoires pulmonaires chez toutes les préparations (Kinkead, Belzile et al. 2002). Parmi les autres agents neuro-actifs d’intérêt pour l’étude du contrôle neural de la respiration, on retrouve le glutamate (Bonham 1995, Solomon 2005), la substance P (Bonham 1995), les opioïdes (Bonham 1995, Mutolo, Bongianni et al. 2007) et l’acétylcholine (Mutolo, Cinelli et al. 2011). Cette liste n’est pas exhaustive et ne sert qu’à donner un aperçu des avenues de recherche possibles.
Pour conclure, le contrôle de l’activité respiratoire est une fonction essentielle au maintien de l’homéostasie chez les vertébrés et étendre l’étude de cette fonction à différents groupes taxonomiques nous permet de situer celle-ci dans une perspective évolutive. En plus de rendre plus aisée l’interprétation des variations ontogéniques et phylogéniques observées chez les espèces étudiées, une approche comparative permet d’identifier les mécanismes ayant été fortement conservés au cours de l’évolution et ainsi définir certains principes de base pouvant s’appliquer à l’ensemble des vertébrés. Or, malgré la multiplication des découvertes en neurologie respiratoire depuis Le Gallois (1813), un grand nombre de questions restent toujours sans réponse. De ce fait, les chercheurs œuvrant dans ce domaine fascinant ne risquent pas de s’ennuyer de sitôt!
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Bibliographie
Adolph, E. F. (1969). "Regulations during survival without oxygen in infant mammals." Respiration Physiology 7(3): 356-368.
Adrian, E. D. et F. J. J. Buytendijk (1931). "Potential changes in the isolated brain stem of the goldfish." J. Physiol. London 71: 121-135.
Amin-Naves, J., H. Giusti, A. Hoffmann et M. L. Glass (2007). "Central ventilatory control in the South American lungfish, Lepidosiren paradoxa: contributions of pH and CO2." Journal of Comparative Physiology B 177: 529-534.
Balasubramani, A. et T. J. Pandian (2012). "Effect of commercial grade endosulfan on growth and reproduction of the fighting fish Betta splendens." Environ. Toxicol. [Epub
ahead of print].
Ballanyi, K., H. Onimaru et I. Homma (1999). "Respiratory network function in the isolated brainstem-spinal cord of newborn rats." Prog Neurobiol 59(6): 583-634.
Bartman, M. E., J. E. R. Wilkerson et S. M. Johnson (2010). "5-HT3 receptor-dependent modulation of respiratory burst frequency, regularity, and episodicity in isolated adult turtle brainstems." Respiratory Physiology & Neurobiology 172(1-2): 42-52.
Bianchi, A. L., M. Denavit-Saubie et J. Champagnat (1995). "Central control of breathing in mammals: neuronal circuitry, membrane properties, and neurotransmitters." Physiol Rev
75(1): 1-45.
Bongianni, F., D. Mutolo, F. Nardone et T. Pantaleo (2006). "GABAergic and glycinergic inhibitory mechanisms in the lamprey respiratory control." Brain Research 1090(1): 134- 145.
Bonham, A. C. (1995). "Neurotransmitters in the CNS control of breathing." Respir Physiol
101(3): 219-230.
Bouvier, J., M. Thoby-Brisson, N. Renier, V. Dubreuil, J. Ericson, J. Champagnat et al. (2010). "Hindbrain interneurons and axon guidance signaling critical for breathing." Nat. Neurosci. 13: 1066–1074.
Brainerd, E. L. (1994). "The evolution of lung-gill bimodal breathing and the homology of the vertebrate respiratory pumps." Am. Zool. 34: 289-299.
Brainerd, E. L. (1999). "New perspectives on the evolution of lung ventilation mechanisms in vertebrates." J. Exp. Biol. 4: 11-28.
Brainerd, E. L. et T. Owerkowicz (2006). "Functional morphology and evolution of aspiration breathing in tetrapods." Respir Physiol Neurobiol 154(1-2): 73-88.
Brauner, C. J. et A. L. Val (2005). Oxygen Transfer. The Physiology of Tropical Fishes. A. L. Val, V. M. F. Almeida-Val et D. J. Randall, Academic Press. 21: 277-306.
Broch, L., R. D. Morales, A. V. Sandoval et M. S. Hedrick (2002). "Regulation of the respiratory central pattern generator by chloride-dependent inhibition during development in the bullfrog (Rana catesbeiana)." J Exp Biol 205(Pt 8): 1161-1169.
Brockhaus, J., K. Ballanyi, J. C. Smith et D. W. Richter (1993). "Microenvironment of respiratory neurons in the in vitro brainstem- spinal cord of neonatal rats." J Physiol (Lond)
462: 421-445.
Burggren, W. et M. Doyle (1986). "Ontogeny of regulation of gill and lung ventilation in the bullfrog, Rana catesbeiana." Respir Physiol 66(3): 279-291.
92
Burggren, W. W. (1982). ""Air gulping" improves blood oxygen transport during aquatic hypoxia in the goldfish Carassius auratus." Physiol. Zool. 55(4): 327-334.
Burggren, W. W. et N. H. West (1982). "Changing respiratory importance of gills, lungs and skin during metamorphosis in the bullfrog Rana catesbeiana." Respir Physiol 47(2): 151-164.
Burleson, M. L. et N. J. Smatresk (1990). "Effects of sectioning cranial nerves IX and X on cardiovascular and ventilatory reflex responses to hypoxia and NaCN in channel catfish." J. Exp. Biol. 154: 407-420.
Carrier, D. R. et C. G. Farmer (2000). "The evolution of pelvic aspiration in archosaurs." Paleobiology 26(2): 271-293.
Christoffersen, G. R. J. et L. H. Skibsted (1975). "Calcium ion activity in physiological salt solutions: influence of anions substituted for chloride." Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Physiology 52(2): 317-322.
Cohen, M. I. (1979). "Neurogenesis of respiratory rhythm in the mammal." Physiological Reviews 59(4): 1105-1173.
Comroe, J. H. J. et L. Mortimer (1964). "The respiratory and cardiovascular responses of temporally separated aortic and carotid bodies to cyanide, nicotine, phenyldiguanide and serotonin." J. Pharmacol. Exp. Ther. 146: 33-41.
Coolidge, E., M. S. Hedrick et W. K. Milsom (2007). Ventilatory Systems. Fish Physiology: Primitive Fishes. A. P. Farrell et C. J. Brauner. 525 B Street, Suite 1900, San Diego, California 92101-4495, USA
84 Theobald's Road, London WC1X 8RR, UK, Academic Press. 26: 182-206.
Cowan, A. I. et R. L. Martin (1996). "Ionic basis of the membrane potential responses of rat dorsal vagal motoneurones to HEPES buffer." Brain Res. 717(1-2): 69-75.
De Jongh, H. J. et C. Gans (1969). "Breathing movements in the bullfrog Rana catesbeiana: a reassessment." J. Morphol. 127(3): 259-290.
Dejours, P. (1989). "From comparative physiology of respiration to several problems of environmental adaptations and to evolution." J Physiol (Lond) 410: 1-19.
Del Negro, C. A., N. Koshiya, R. J. J. Butera et J. C. Smith (2002). "Persistent sodium current, membrane properties and bursting behavior of pre-Bötzinger complex inspiratory neurons in vitro." J. Neurophysiol. 88: 2242-2250.
Del Negro, C. A., C. Morgado-Valle et J. L. Feldman (2002). "Respiratory rhythm: an emergent network property?" Neuron 34(5): 821-830.
Del Negro, C. A., C. Morgado-Valle, J. A. Hayes, D. D. Mackay, R. W. Pace, E. A. Crowder et J. L. Feldman (2005). "Sodium and calcium current-mediated pacemaker neurons and respiratory rhythm generation." J. Neurosci. 25(2): 446-453.
Di Pasquale, E., D. Morin, R. Monteau et G. Hilaire (1992). "Serotonergic modulation of the respiratory rhythm generator at birth: an in vitro study in the rat." Neurosci Lett 143(1- 2): 91-95.
Douse, M. A. et G. S. Mitchell (1990). "Episodic respiratory related discharge in turtle cranial motoneurons: in vivo and in vitro studies." Brain Res 536(1-2): 297-300.
Duchcherer, M., A. Kottick et R. J. A. Wilson (2010). Evidence for a Distributed Respiratory Rhythm Generating Network in the Goldfish (Carassius auratus). New Frontiers in Respiratory Control: 3-7.
Duffin, J. (2004). "Functional organization of respiratory neurones: a brief review of current questions and speculations." Exp Physiol 89(5): 517-529.
93 Duffin, J. et J. Lipski (1987). "Monosynaptic excitation of thoracic motoneurons by
inspiratory neurones of the nucleus tractus solitarus in the cat." J. Physiol. 390: 415-431. Ezure, K., I. Tanaka et Y. Saito (2003). "Brainstem and spinal projections of augmenting expiratory neurons in the rat." Neurosci. Res. 45: 41-51.
Fazekas, J. F., F. A. D. Alexander et H. E. Himwich (1941). "Tolerance of the newborn to anoxia." American Journal of Physiology 134(2): 281-287.
Feldman, J. L. et C. A. Del Negro (2006). "Looking for inspiration: new perspectives on respiratory rhythm." Nat Rev Neurosci 7(3): 232-242.
Feldman, J. L. et D. R. McCrimmon (2003). Neural control of breathing. Fundamental neuroscience. L. R. Squire, F. E. Bloom, S. K. McConnell et al. Amsterdam, Boston, London, New York, Oxford, Paris, San Diego, San Francisco, Singapore, Sydney, Tokyo, Academic Press: 967-990.
Feldman, J. L., J. C. Smith et G. Liu (1991). "Respiratory pattern generation in mammals: in vitro en bloc analyses." Curr Opin Neurobiol 1(4): 590-594.
Flourens, M. (1858). "Nouveau détails sur le nœud vital." Compt. Rend. Acad. Sci. 47: 803-806.
Fong, A. Y., A. E. Corcoran, M. B. Zimmer, D. V. Andrade et W. K. Milsom (2008). "Respiratory rhythm of brainstem-spinal cord preparations: Effects of maturation, age, mass and oxygenation." Respiratory Physiology & Neurobiology 164(3): 429-440.
Fong, A. Y., L. H. Marshall et W. K. Milsom (2009). "Riluzole disrupts autoresuscitation from hypothermic respiratory arrest in neonatal hamsters but not rats." Respiratory Physiology & Neurobiology 166(3): 175–183.
Fortin, G., J. Champagnat et A. Lumsden (1994). "Onset and maturation of branchio-motor activities in the chick hindbrain." NeuroReport 5(9): 1149-1152.
Fournier, S., M. Allard, S. Roussin et R. Kinkead (2007). "Developmental changes in central O2 chemoreflex in Rana catesbeiana: the role of noradrenergic modulation." J Exp Biol 210(17): 3015-3026.
Fournier, S. et R. Kinkead (2008). "Role of pontine neurons in central O2 chemoreflex during development in bullfrogs (Lithobates catesbeiana)." Neuroscience 155(3): 983-996. Fournier, S., S. Steele, C. Julien, R. Gulemetova, C. Caravagna, J. Soliz, A. Bairam et R. Kinkead (2013). "Gestational stress promotes pathological apneas and sex-specific disruption of respiratory control development in newborn rat." J Neurosci 33(2): 563-573. Funk, G. D. et J. L. Feldman (1995). "Generation of respiratory rhythm and pattern in mammals: insights from developmental studies." Curr Opin Neurobiol 5(6): 778-785. Galante, R. J., L. Kubin, A. P. Fishman et A. I. Pack (1996). "Role of chloride-mediated inhibition in respiratory rhythmogenesis in an in vitro brainstem of tadpole, Rana catesbeiana." J Physiol (Lond) 492(Pt 2): 545-558.
Gans, C., H. J. De Jongh et J. Farber (1969). "Bullfrog (Rana catesbeiana) ventilation: how does the frog breathe?" Science 163(872): 1223-1225.
Gesell, R., J. Bricker et C. Magee (1936). "Structural and functional organization of the central mechanism controlling breathing." Am. J. Physiol. 117: 423-452.
Gilmour, K. M. (2001). "The CO2/H+ ventilatory drive in fish." Comp. Biochem. Physiol.
130A: 219-240.
Glass, H. G., F. F. Snyder et E. Webster (1944). "The rate of decline in resistance to anoxia of rabbits, dogs and guinea pigs from the onset of viability to adult life." American Journal of Physiology 140(5): 609-615.
94
Gray, P. A., J. A. Hayes, G. Y. Ling, I. Llona, S. Tupal, M. C. Picardo et al. (2010). "Developmental origin of PreBotzinger complex respiratory neurons." J. Neurosci. 30: 14883–14895.
Gray, P. A., W. A. Janczewski, N. Mellen, D. R. McCrimmon et J. L. Feldman (2001). "Normal breathing requires preBötzinger complex neurokinin-1 receptor-expressing neurons." Nat. Neurosci. 4: 927-930.
Greer, J. J. et G. D. Funk (2005). "Perinatal development of respiratory motoneurons." Respir Physiol Neurobiol.
Greer, J. J., J. C. Smith et F. J. L. (1992). "Respiratory and locomotor patterns generated in the fetal rat brain stem-spinal cord in vitro." Journal of Neurophysiology 67(4): 996-999. Hatcher, J. D., L. K. Chiu et D. B. Jennings (1978). "Anemia as a stimulus to aortic and carotid chemoreceptors in the cat." J. Appl. Physiol. 44: 696-702.
Hayashi, F. et J. Lipski (1992). "The role of inhibitory amino acids in control of respiratory motor output in an arterially perfused rat." Respir Physiol 89(1): 47-63.
Hedrick, M. S. (2005). "Development of respiratory rhythm generation in ectothermic vertebrates." Respir Physiol Neurobiol 149(1-3): 29-41.
Hedrick, M. S., M. L. Burleson, D. R. Jones et W. K. Milsom (1991). "An examination of central chemosensitivity in an air-breathing fish (Amia calva)." J. exp. Biol. 155: 165-174. Hedrick, M. S., L.Broch, M. Martinez, J.L. Powell, and R.E. Wade (2001). Is the vertebrate respiratory central pattern generator conserved? Frontiers in Modeling and Control of Breathing. P. a. Kazemi. NY, Kluwer Academic/Plenum Publishers: 127-132.
Hilaire, G., C. Bou et R. Monteau (1997). "Serotonergic modulation of central respiratory activity in the neonatal mouse: an in vitro study." Eur J Pharmacol 329(2-3): 115-120. Hilaire, G. et B. Duron (1999). "Maturation of the mammalian respiratory system." Physiol Rev 79(2): 325-360.
Hilaire, G., R. Monteau, P. Gauthier, P. Rega et D. Morin (1990). "Functional significance of the dorsal respiratory group in adult and newborn rats: in vivo and in vitro studies." Neurosci Lett 111(1-2): 133-138.
Hodges, M. R., M. Wehner, J. Aungst, J. C. Smith et G. B. Richerson (2009). "Transgenic mice lacking serotonin neurons have severe apnea and high mortality during development." J. Neurosci. 29(33): 10341-10349.
Homma, S. (1975). "Velar motoneurons of lamprey larvae." Journal of Comparative Physiology A: Neuroethology, Sensory, Neural, and Behavioral Physiology 104(2): 175- 183.
Hugel, S., N. Kadiri, J. L. Rodeau, S. Gaillard et R. Schlichter (2012). "pH-dependent inhibition of native GABA(A) receptors by HEPES." British Journal of Pharmacology
166(8): 2402-2416.
Johansen, K. et R. Strahan (1963). The respiratory system of Myxine glutinosa. The Biology of Myxine. A. Brodal et R. Fänge. Olso, Universitetsforlaget: 352-371.
Johnson, S. M., R. A. Johnson et G. S. Mitchell (1998). "Hypoxia, temperature, and pH/CO2 effects on respiratory discharge from a turtle brain stem preparation." J Appl Physiol 84(2): 649-660.
Johnson, S. M., N. Koshiya et J. C. Smith (2001). "Isolation of the kernel for respiratory rhythm generation in a novel preparation: the pre-botzinger complex "island"." J Neurophysiol 85(4): 1772-1776.
95 Johnson, S. M. et G. S. Mitchell (1998). "N-methyl-D-aspartate-mediated bulbospinal
respiratory drive is pH/P(CO2)-insensitive in turtle brainstem-spinal cord." Respir Physiol
113(3): 201-212.
Johnson, S. M., J. C. Smith, G. D. Funk et J. L. Feldman (1994). "Pacemaker behavior of respiratory neurons in medullary slices from neonatal rat." J. Neurophysiol. 72: 2598-2608. Johnson, S. M., S. M. Turner, A. G. Huxtable et F. Ben-Mabrouk (2012). "Isolated in vitro brainstem–spinal cord preparations remain important tools in respiratory neurobiology." Respiratory Physiology & Neurobiology 180(1): 1-7.
Johnson, S. M., L. M. Wiegel et D. J. Majewski (2007). "Are pacemaker properties required for respiratory rhythm generation in adult turtle brain stems in vitro?" Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 293(2): R901-910.
Johnson, S. M., J. E. Wilkerson, M. R. Wenninger, D. R. Henderson et G. S. Mitchell (2002). "Role of synaptic inhibition in turtle respiratory rhythm generation." J Physiol
544(Pt 1): 253-265.
Junk, W. J., M. G. Soares et F. M. Carvalho (1983). "Distribution of fish species in a lake of the Amazon river floodplain near Manaus (lago Camaleao), with special reference to extreme oxygen conditions." Amazoniana 7: 397–431.
Kabat, H. (1940). "The greater resistance of very young animals to arrest of the brain circulation." American Journal of Physiology 130(3): 588-599.
Kawasaki, R. (1980). "Maintenance of respiratory rhythm-generation by vascular perfusion with physiological saline in the isolated head of the carp." Jap. J. Physiol. 30: 575-589. Kawasaki, R. (1984). "Breathing rhythm-generation mechanism in the adult lamprey (Lampetra japonica)." Jpn J Physiol 34(2): 319-335.
Kinkead, R. (2009). "Phylogenetic trends in respiratory rhythmogenesis: Insights from ectothermic vertebrates." Respiratory Physiology & Neurobiology 168(1-2): 39-48.
Kinkead, R., O. Belzile et R. Gulemetova (2002). "Serotonergic modulation of respiratory motor output during tadpole development." J Appl Physiol 93(3): 936-946.
Kinkead, R. et S. F. Perry (1991). "The effects of catecholamines on ventilation in rainbow trout during hypoxia or hypercapnia." Respir Physiol 84(1): 77-92.
Klein, W. et T. Owerkowicz (2006). "Function of Intracoelomic Septa in Lung Ventilation of Amniotes: Lessons from Lizards." Physiological and Biochemical Zoology 79(6): 1019- 1032.
Kogo, N., S. F. Perry et J. E. Remmers (1994). "Neural organization of the ventilatory activity in the frog, Rana catesbeiana. I." J Neurobiol 25(9): 1067-1079.
Koshiya, N. et J. C. Smith (1999). "Neuronal pacemaker for breathing visualized in vitro." Nature 400: 360-363.
Kramer, D. L. et M. McClure (1982). "Aquatic surface respiration, a widespread adaptation to hypoxia in tropical freshwater fishes." Env. Biol. Fish. 7: 47-55.
Le Gallois, M. (1813). Experiments on the principle of life. Philadelphia, Thomas.
Lewis, M. (1970). "Morphological adaptations of Cyprinodontoids for inhabiting oxygen- deficient waters." Copeia 2: 319-326.
Liao, G. S., L. Kubin, R. J. Galante, A. P. Fishman et A. I. Pack (1996). "Respiratory activity in the facial nucleus in an in vitro brainstem of tadpole, Rana catesbeiana." J Physiol (Lond) 492(Pt 2): 529-544.
Lipski, J., J. Duffin, B. Kruszewska et X. Zhang (1993). "Upper cervical inspiratory neurons in the rat: An electrophysiological and morphological study." Exp. Brain Res. 95: 477-487.
96
Luiten, P. G. M. (1976). "A somatotopic and functional representation of the respiratory muscles in the trigeminal and facial motor nuclei of the carp (Cyprinus carpio L.)." The Journal of Comparative Neurology 166(2): 191-200.
Lumsden, T. (1923). "The regulation of respiration: Part I." J. Physiol. 58: 81–91.
Lushchak, V. I., T. V. Bagnyukova, V. V. Husak, L. I. Luzhna, O. V. Lushchak et K. B. Storey (2005). "Hyperoxia results in transient oxidative stress and an adaptive response by antioxidant enzymes in goldfish tissues." The International Journal of Biochemistry & Cell Biology 37: 1670-1680.
Martel, B., J. C. Guimond, J. F. Gariepy, J. Gravel, F. Auclair, A. Kolta, J. P. Lund et R. Dubuc (2007). "Respiratory rhythms generated in the lamprey rhombencephalon." Neuroscience 148(1): 279-293.
McKay, L. C., W. A. Janczewski et J. L. Feldman (2005). "Sleep-disordered breathing after targeted ablation of preBötzinger complex neurons." Nat. Neurosci. 8: 1142–1144.
McKenzie, D. J., S. Aota et D. J. Randall (1991). "Ventilatory and cardiovascular responses to blood pH, O2 content, plasma PCO2 and catecholamines in an air-breathing fish, the bowfin (Amia calva)." Physiol. Zool. 64: 432-450.
McKenzie, D. J., M. L. Burleson et D. J. Randall (1991). "The effects of branchial denervation and pseudobranch ablation on cardio-ventilatory control in an air-breathing fish." J. Exp. Biol. 161: 347-365.
McLean, H. A., N. Kimura, N. Kogo, S. F. Perry et J. E. Remmers (1995). "Fictive respiratory rhythm in the isolated brainstem of frogs." J Comp Physiol [A] 176(5): 703-713. McLean, H. A., S. F. Perry et J. E. Remmers (1995). "Two regions in the isolated brainstem of the frog that modulate respiratory-related activity." J Comp Physiol [A] 177(2): 135-144. Mellen, N. M., W. A. Janczewski, C. M. Bocchiaro et J. L. Feldman (2003). "Opioid- induced quantal slowing reveals dual networks for respiratory rhythm generation." Neuron
37(5): 821-826.
Milsom, W. K. (1991). "Intermittent breathing in vertebrates." Annu Rev Physiol 53: 87- 105.
Milsom, W. K. (2002). "Phylogeny of CO2/H+ chemoreception in vertebrates." Respir Physiolo Neurobiol 131(1-2): 29-41.
Milsom, W. K. (2008). Evolutionary Trends in Respiratory Mechanisms. Integration in Respiratory Control: 293-298.
Milsom, W. K. (2010a). "Adaptive trends in respiratory control: a comparative perspective." Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 299(1): R1-10.
Milsom, W. K. (2010b). "The phylogeny of central chemoreception." Respiratory Physiology & Neurobiology 173(3): 195-200.
Milsom, W. K. et M. L. Burleson (2007). "Peripheral arterial chemoreceptors and the evolution of the carotid body." Respir. Physiol. Neurobiol. 157: 4-11.
Milsom, W. K., J. Chatburn et M. B. Zimmer (2004). "Pontine influences on respiratory control in ectothermic and heterothermic vertebrates." Respir Physiol Neurobiol 143(2-3): 263-280.
Milsom, W. K., S. G. Reid, F. T. Rantin et L. Sundin (2002). "Extrabranchial chemoreceptors involved in respiratory reflexes in the neotropical fish Colossoma macropomum (the tambaqui)." J Exp Biol 205(Pt 12): 1765-1774.
Mitchell, G. S. et S. M. Johnson (2003). "Plasticity in Respiratory Motor Control: Invited Review: Neuroplasticity in respiratory motor control." J Appl Physiol 94(1): 358-374.
97 Monteau, R., D. Morin, S. Hennequin et G. Hilaire (1990). "Differential effects of serotonin
on respiratory activity of hypoglossal and cervical motoneurons: an in vitro study on the newborn rat." Neurosci Lett 111(1-2): 127-132.
Morin, D., S. Hennequin, R. Monteau et G. Hilaire (1990). "Serotonergic influences on central respiratory activity: an in vitro study in the newborn rat." Brain Res. 535(2): 281– 287.
Morin, D., R. Monteau et G. Hilaire (1991). "5-Hydroxytryptamine modulates central respiratory activity in the newborn rat: an in vitro study." Eur. J. Pharmacol. 192(1): 89–95. Mortola, J. P. (2004). "Breathing around the clock: an overview of the circadian pattern of respiration." Eur. J. Appl. Physiol. 91(2-3): 119–129.
Mutolo, D., F. Bongianni, J. Einum, R. Dubuc et T. Pantaleo (2007). "Opioid-induced depression in the lamprey respiratory network." Neuroscience 150(3): 720-729.
Mutolo, D., E. Cinelli, F. Bongianni et T. Pantaleo (2011). "Identification of a Cholinergic Modulatory and Rhythmogenic Mechanism within the Lamprey Respiratory Network." The Journal of Neuroscience 31(37): 13323-13332.
Nattie, E. (1999). "CO2, brainstem chemoreceptors and breathing." Prog Neurobiol 59(4): 299-331.
Nonaka, S. et A. D. Miller (1991). "Behavior of upper cervical inspiratory propriopsinal neurons during fictive vomiting." J. Neurophysiol. 65: 1492-1500.
Núñez-Abades, P. A., R. Pásaro et A. L. Bianchi (1992). "Study of the topographical distribution of different populations of motoneurons within rat’s nucleus ambiguus, by means of four different fluorochromes." Neurosci. Lett. 135: 103-107.
Okada, Y., K. Muckenhoff, G. Holtermann, H. Acker et P. Scheid (1993). "Depth profiles of pH and PO2 in the isolated brain stem-spinal cord of the neonatal rat." Respir Physiol
93(3): 315-326.
Onimaru, H. (1995). "Studies of the respiratory center using isolated brainstem-spinal cord preparations." Neuroscience Research 21(3): 183-190.
Onimaru, H. et I. Homma (1992). "Whole cell recordings from respiratory neurons in the medulla of brainstem-spinal cord preparations isolated from newborn rats." Pflugers Arch
420(3-4): 399-406.
Onimaru, H. et I. Homma (2003). "A novel functional neuron group for respiratory rhythm generation in the ventral medulla." J Neurosci 23(4): 1478-1486.
Otsuka, M. et S. Konishi (1974). "Electrophysiology of mammalian spinal cord." Nature
252: 733-734.
Pagliardini, S., T. Adachi, J. Ren, G. D. Funk et J. J. Greer (2005). "Fluorescent Tagging of Rhythmically Active Respiratory Neurons within the Pre-Botzinger Complex of Rat Medullary Slice Preparations." J. Neurosci. 25(10): 2591-2596.
Paton, J. F., J. M. Ramirez et D. W. Richter (1994). "Functionally intact in vitro preparation generating respiratory activity in neonatal and mature mammals." Pflugers Arch 428(3-4): 250-260.
Pena, F., M. A. Parkis, A. K. Tryba et J. M. Ramirez (2004). "Differential contribution of pacemaker properties to the generation of respiratory rhythms during normoxia and