Odeurs sexuelles et santé peuvent-elles interagir ?

Lorsqu’un animal subit une agression infectieuse, une réaction inflammatoire apparaît pour lutter contre l’infection. D’autres mécanismes se mettent en place pour éviter que la réaction inflammatoire s’emballe et devienne délétère. Ces réponses inflammatoires provoquent dans le même temps de la fièvre, une diminution de l’appétit de l’individu ainsi qu’une perturbation du métabolisme des nutriments. Par exemple, les acides aminés

habituellement utilisés pour la synthèse des protéines musculaires sont réquisitionnées pour la synthèse de protéines de la phase aigüe dans le foie (Johnson, 1997). Cet effet a pour conséquence une perturbation des processus de croissance de l’animal. Ce retard de croissance peut alors avoir des répercussions sur la progression du développement testiculaire des individus (Rydhmer et al., 1992).

La corrélation génétique négative entre le nombre de lymphocytes et la concentration plasmatique en testostérone témoigne de l’existence de relations entre les fonctions immunitaire et de reproduction. En cas de réaction inflammatoire, l’axe corticotrope est stimulé. Les cytokines synthétisées peuvent avoir une action inhibitrice sur l’axe gonadotrope et ainsi réduire la synthèse des stéroïdes sexuels (Diemer et al., 2003). En élevage conventionnel, les porcs peuvent classiquement présenter plusieurs maladies : des pneumonies, des rhinites ou des maladies virales. Dans notre étude (Chapitre 3), nous avons utilisé le modèle d’hygiène contrastée développé par Le Floc’h (2006). L’objectif était d’induire chez nos animaux une inflammation de type modérée, c’est-à-dire impliquant un processus inflammatoire détectable via les indicateurs de santé présentés ci-dessus, mais n’étant pas cliniquement détectable chez les individus et n’impliquant pas de traitement antibiotique. Nous n’avons pas réussi à induire un état inflammatoire plus élevé dans la salle à hygiène dégradée par rapport à la salle à hygiène renforcée. Plusieurs hypothèses peuvent expliquer ce manque d’effet. Pour pouvoir effectuer une analyse du microbiote intestinal, nous avions décidé de ne pas utiliser d’antibiotiques pour « sécuriser » la salle propre en évitant toute infection microbienne. Or, au cours de l’expérimentation, les porcs ont été involontairement soumis à une infection et certains porcs sont tombés malades. Ce modèle d’hygiène contrastée est fragile pour les animaux censés garder un état inflammatoire bas lorsqu’il n’est pas sécurisé par l’utilisation d’antibiotiques. Nous avons travaillé sur des porcs mâles entiers en fin d’engraissement afin d’étudier l’effet de l’état inflammatoire au moment du développement pubertaire. L’âge relativement élevé de nos animaux pourrait aussi expliquer l’absence de différence de statut inflammatoire entre les salles. Dans ce type de modèle les porcs sont uniquement exposés à des pathogènes courants d’élevage, on peut supposer que des porcs en fin d’engraissement bien qu’élevés dans des conditions d’hygiène renforcée aient déjà été en contact avec ces pathogènes et aient ainsi développés une immunité acquise adéquate.

Discussion générale

93

Les concentrations en hormones sexuelles mesurées nous indiquent que les porcs étudiés étaient en cours de développement pubertaire au moment de l’application du traitement. Nous n’avons pas observé d’effet d’une inflammation de type modéré sur le développement sexuel de nos individus, évalué par la mesure des concentrations plasmatiques en hormones sexuelles, le poids des testicules et des glandes de Cowper. De même, nous n’avons pas montré de différence de la concentration en androsténone dans le tissu gras mesurée à 167 et 173 jours d’âge. Nous ne validons pas l’hypothèse que chez des porcs mâles entiers en fin d’engraissement une inflammation modérée induit une inhibition de l’activité testiculaire.

Chez des porcs en fin d’engraissement, soumis à des conditions d’élevage d’hygiène contrastée, nous n’avons pas mis en évidence de différences de développement pubertaire et donc d’androsténone. Cette absence d’effet ne signifie pas que l’état de santé des porcs n’influe pas sur leur développement sexuel. Il se pourrait qu’une inflammation plus sévère puisse retarder leur puberté. Dans l’étude de Wallgren et al. (1993), l’inflammation des porcs a été effectuée via une injection de lypopolysaccharides, conduisant à une augmentation transitoire de la sécrétion en stéroïdes sexuels. Ce type de traitement provoque une inflammation plus sévère et de type aigu. Dans notre situation, le modèle d’hygiène contrastée permet de mimer une inflammation modérée et de type chronique qui n’affecte peut-être pas suffisamment les porcs pour induire un effet sur l’axe gonadotrope. Pour de futures recherches il serait intéressant de déterminer la réponse précoce à une infection comme on peut en rencontrer en élevage. Si un état inflammatoire contribue à stimuler transitoirement la production d’androgènes, l’intérêt de mesures préventives pour éviter des problèmes de santé en sera encore accru.

Quel est l’effet de la propreté de l’élevage sur les odeurs sexuelles ?

L’hygiène dégradée de l’élevage ne favorise pas uniquement le développement de bactéries susceptibles d’influencer la santé des animaux, elle peut aussi modifier l’état de propreté des animaux, la composition de l’air ou le microbiote intestinal des animaux avec des conséquences potentielles sur la teneur en scatol du tissu gras.

Hansen et al. (1994) ont montré que des porcs mâles entiers élevés à forte densité dans des loges sales, c’est-à-dire sans nettoyage, par opposition à des porcs élevés à faible densité dans des loges propre, c’est-à-dire avec nettoyage quotidien, présentaient une concentration en scatol dans le tissu adipeux plus élevée. En revanche, une étude plus récente (Aluwé et al., 2011a), dans laquelle les porcs ont été soit nettoyés quotidiennement et logés dans des loges nettoyées chaque jour également, soit salis quotidiennement avec des fèces et logés dans des loges non nettoyées, n’a révélé aucune différence des teneurs en scatol du tissu adipeux. Aux vues de ces résultats contrastés, une nouvelle étude des effets des conditions de propreté de l’élevage était nécessaire. Dans notre étude (Chapitre 4), les porcs élevés dans les conditions d’hygiène dégradée présentaient des concentrations en scatol et indole très supérieures et étaient significativement plus sales que ceux élevés dans les conditions d’hygiène renforcées.

Quatre hypothèses peuvent être émises pour expliquer une modification des concentrations en composés indolés en fonction des conditions d’élevage.

Premièrement, on peut envisager l’existence d’une absorption du scatol au travers de l’épiderme de l’individu (Hansen et al., 1994 ; Wesoly et al., 2016). Deux études récentes se sont intéressées à cette hypothèse (Aluwé et al., 2011a ; Wesoly et al., 2016). Leurs conclusions quant à la validité de cette voie d’absorption divergent. Cela pourrait s’expliquer par des différences dans le protocole expérimental. Dans l’étude d’Aluwé et al. (2011a), les porcs sont salis pendant quatre semaines avec leur propre fèces tandis que dans l’étude de Wesoly et al. (2016), ils sont salis pendant sept jours avec des fèces très fortement enrichis en scatol : 455 µg de scatol par gramme de fèces frais alors que la concentration habituelle n’excède pas quelques dizaines de µg de scatol par gramme de fèces frais (Claus et al., 1993). Aluwé et al. (2011a) n’ont pas mis en évidence d’augmentation de la concentration en scatol, alors que Wesoly et al. (2016) l’ont fait. Un passage de la molécule de scatol au travers de l’épiderme est donc possible, mais il existe

Discussion générale

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un doute sur le fait que le scatol soit en concentration suffisante dans les déjections pour passer à travers la peau et provoquer une augmentation significative de la concentration du tissu adipeux chez les individus. Cependant, il faut souligner que Aluwé et al. (2011a) ont probablement déposé les fèces au niveau du dos et des flancs des animaux, là où la peau est relativement épaisse. Lorsque les fèces sont au contact de la peau du ventre, comme c’est le cas pour les porcs qui se couchent dans un environnement sale, il est possible que le passage du scatol soit plus facile.

Deuxièmement, compte tenu de la volatilité de la molécule de scatol (Bonneau et Desmoulin, 1982), une absorption via la muqueuse pulmonaire serait possible. Bray et Carlson ont procédé à l’inhalation de scatol radioactif par des lapins (1980). Ils ont mis en évidence la présence de radioactivité au niveau des poumons, ainsi que dans les organes impliqués dans le catabolisme du scatol démontrant ainsi le passage de scatol au travers de cette muqueuse.

Troisièmement, aux vues du comportement fouisseur du porc (Jensen, 2002) et d’observations réalisées au cours de l’expérimentation, il est certain que les porcs élevés dans des conditions d’hygiène dégradée ingèrent des fèces présents dans les loges. Or, une partie du scatol synthétisé dans le colon est excrété dans les fèces de l’animal (Wesoly et Weiler, 2012). En dépit du processus d’évaporation, une partie résiduelle de scatol est toujours présente dans les fèces et est ingérée par les individus (Claus et al., 1993). Ce scatol résiduel pourrait être absorbé dès l’estomac et être stocké dans le tissu adipeux. Cependant, une étude de Hawe et Walker (1991) n’a montré aucune augmentation significative de la concentration en scatol dans le tissu gras chez des porcs ingérant des quantités croissante de fèces frais pendant 40 jours, mais seulement une augmentation de cette concentration dans le cæcum.

Quatrièmement, des porcs élevés dans des loges aux conditions d’hygiène contrastées ont une composition différente de leur microbiote intestinal (Le Floc'h et al., 2014), avec un microbiote des porcs de la salle sale qui serait plus favorable à la production de scatol. Pour caractériser le microbiote intestinal de nos porcs, nous avons procédé à deux types d’analyse distincts. Dans un premier temps, nous avons dosé les acides gras volatiles présents dans les échantillons de contenus digestifs. Nous avons observé des différences significatives en fonction des conditions d’élevage qui suggèrent que la composition du microbiote diffère entre les deux salles mais les résultats diffèrent d’une répétition à l’autre.

Dans un second temps, nous avons procédé au dosage de la teneur en scatol sur des échantillons prélevés dans le colon. La concentration en scatol des contenus digestifs des porcs élevés dans les conditions d’hygiène dégradée n’était pas différente de celle des porcs élevés en conditions renforcées. Par conséquent, si les bactéries produisent plus de scatol en salle sale l’absorption est très rapide et les dosages ne révèlent pas de différence entre les deux salles. Dans un troisième temps, nous avons réalisé l’extraction des ADN 16S microbiens des échantillons de contenu digestif afin de procéder à la caractérisation des populations microbiennes présentes. Lorsque les porcs sont abattus après quatre semaines de traitement, les deux groupes diffèrent par la quantité de bactéries Lactobacillus

helveticus. Cette bactérie est connue comme étant productrice de scatol. On peut alors

supposer que les conditions d’hygiène dégradée favorisent l’orientation du microbiote vers des bactéries propices à une plus grande synthèse de scatol. Cette orientation du microbiote intestinal pourrait provenir d’une ingestion régulière de lisier.

L’environnement d’élevage des porcs semble être une composante qui agit fortement sur la concentration en scatol des porcs mâles entiers. Il est donc primordial de le surveiller pendant la période d’élevage en bâtiment, mais également pendant le transport des animaux et le temps d’attente à l’abattoir. Le microbiote intestinal semble aussi être une piste intéressante dans la compréhension de la variabilité de la teneur en scatol. La mise en place du microbiote pendant les premiers jours de vie, l’alimentation et l’état de stress de l’animal sont autant de composantes qui peuvent influencer sa composition en bactéries.

Conclusion générale

et Perspectives

Les travaux de thèse réalisés nous ont permis de répondre aux quatre questions posées initialement :

1. Les corrélations génétiques entre les teneurs en composés odorants du tissu gras et les indicateurs de la santé sont faibles mais les corrélations entre la concentration plasmatique en œstradiol d’une part et les teneurs en androsténone et en scatol d’autre part sont fortes de même que celle entre la concentration plasmatique en testostérone et le nombre de lésions cutanées à l’abattage.

2. Les animaux dominants ont une teneur en androsténone du gras plus élevée que les dominés.

3. Un état inflammatoire chronique modéré ne semble pas influencer la précocité sexuelle des porcs mâles entiers ni leur teneur en androsténone du gras dorsal. 4. Des conditions d’hygiène dégradées augmentent fortement la concentration en

composés indolés du tissu adipeux. La modification du microbiote intestinal semble être impliquée dans cet effet.

Compte tenu de l’importance de la génétique sur la concentration en androsténone du tissu adipeux et le caractère agressif des porcs, la sélection devrait permettre de résoudre ces deux problèmes majeurs de l’élevage des porcs mâles entiers. Compte tenu des résultats obtenus, une sélection sur la concentration en œstradiol et en testostérone du plasma, aux alentours du stade usuel d’abattage, devrait permettre de réduire simultanément les problèmes d’odeurs sexuelles et d’agressivité des porcs mâles entiers tout en n’influençant pas la santé des animaux. Cependant, pour éviter des problèmes de fertilité chez les reproducteurs, il faudrait inclure dans l’index de sélection que les concentrations en œstradiol et en testostérone soient « normales » chez les animaux matures. L’objectif serait d’induire un léger retard du développement pubertaire mais pas une réduction de l’aptitude des testicules matures à produire des stéroïdes sexuels. Avant de débuter un tel processus de sélection, il serait bon de vérifier qu’il n’y aura effectivement pas de répercussions négatives sur la santé et la fonction de reproduction. Une comparaison des paramètres de santé et de reproduction d’une lignée témoin et d’une lignée sélectionnée sur ces paramètres permettrait de valider ce type de sélection.

Nos résultats confirment que les porcs situés en haut de la hiérarchie sociale présentent une concentration plus élevée en androsténone dans le tissu adipeux. L’origine de cet effet

Conclusion générale et Perspectives

99

pourrait provenir d’une activité phéromonale de l’androsténone pour réguler les relations sociales au sein des groupes de porcs en plus de l’activité bien connue pour stimuler le comportement d’œstrus des femelles. Cet effet pourrait également s’expliquer par le fait que la dominance repose sur l’agressivité et que cette dernière est stimulée par la testostérone. Une dernière explication est que la dominance pourrait être liée au gabarit des animaux et pourrait donc résulter d’une vitesse de croissance rapide, elle-même favorable à une plus grande précocité sexuelle des individus. Compte tenu de l’effet du rang de dominance sur la teneur du tissu gras en androsténone, il serait intéressant de prendre en compte ce rang pour le calcul de la valeur génétique des animaux relativement à la teneur en androsténone. Cela suppose de disposer de prédicteurs simples et facilement mesurables. Les mesures relatives au comportement alimentaire ne semblent pas être une piste intéressante et d’autres recherches sont nécessaires pour identifier des prédicteurs. Une autre voie de recherche ouverte par ces résultats est de déterminer si en réduisant les sources de compétition entre animaux, il est possible de diminuer la teneur en androsténone des porcs dominants.

Bien qu’un état inflammatoire modéré chronique survenant en fin d’engraissement ne semble pas influencer la concentration en androsténone du tissu adipeux des porcs mâles entiers, il est associé à une réduction de la vitesse de croissance et donc à une baisse des performances des animaux. Réduire les sources d’inflammation est donc très important non seulement pour améliorer la santé et donc le bien-être des animaux mais aussi pour améliorer les performances.

Même si elles n’influencent pas l’accumulation d’androsténone dans le tissu gras, le maintien de conditions d’hygiène propres est particulièrement important pour lutter contre les problèmes de qualité de viande. En effet, nous avons montré que les porcs mâles entiers élevés dans des conditions d’hygiène dégradée présentent des concentrations élevées en composés indolés dans le tissu gras. Il est possible que plusieurs phénomènes participent à cette élévation : absorption plus importante des composés indolés présents dans les déjections par inhalation, ingestion et au travers de la peau, et surtout modification du microbiote intestinal. En conditions dégradées les populations microbiennes productrices de composés indolés seraient plus abondantes. Cette orientation du microbiote pourrait résulter de l’ingestion régulière de déjections par les animaux qui expriment naturellement des comportements de type fouisseur. L’analyse fine des différences de microbiotes entre porcs soumis aux deux conditions d’hygiène devrait permettre l’identification des

caractéristiques du microbiote plus ou moins favorables à la synthèse du scatol et de l’indole. Nos résultats suggèrent déjà que l’abondance de la bactérie Lactobacillus

helveticus est impliquée dans ce processus. Pour le vérifier, on pourrait envisager une

administration sous forme de probiotique de cette bactérie pour des porcs élevés en conditions d’hygiène renforcées. Nos résultats montrent une réduction avec le temps de la différence entre les deux conditions d’hygiène pour l’abondance de cette bactérie suggérant un retour progressif à l’état initial du microbiote après une phase d’intense perturbation. Pour le vérifier, il faudrait réaliser un suivi dans le temps des variations du microbiote avec des observations juste avant, et à différents moments pendant le traitement. Ce n’est pas envisageable avec des prélèvements dans le colon mais pourrait se faire avec des prélèvements dans le rectum. Réaliser les mesures à partir des fèces au lieu des contenus digestifs pour tester les effets d’un traitement se fait couramment en recherche humaine et devrait pouvoir s’appliquer au porc.

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