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Mise en évidence des effets du génotype, de l’agressivité
et de l’hygiène sur la teneur en composes odorants du
gras dorsal de la viande de porc male entier
Séverine Parois
To cite this version:
Séverine Parois. Mise en évidence des effets du génotype, de l’agressivité et de l’hygiène sur la teneur en composes odorants du gras dorsal de la viande de porc male entier. Science des productions animales. Agrocampus Ouest, 2016. Français. �NNT : 2016NSARB290�. �tel-01643220�
Pierre-Guy MARNET
Professeur, AGROCAMPUS OUEST, UP SPA / président Christine DUVAUX-PONTER
Professeure, AgroParisTech / rapporteure Lotta RYDHMER
Professeure, University of Agricultural Science, Suède / rapporteure
Yannick RAMONET
Ingénieur d’étude, Chambre d’Agriculture de Bretagne / examinateur
Armelle PRUNIER
Directrice de recherche, UMR INRA-AO PEGASE / directrice de thèse
Thèse AGROCAMPUS OUEST sous le label de l’Université Bretagne Loire pour obtenir le grade de DOCTEUR D’AGROCAMPUS OUEST
Spécialité Biologie et Agronomie
ÉCOLE DOCTORALE • Vie - Agro - Santé (VAS) LABORATOIRE D’ACCUEIL • UMR Physiologie, environnement et génétique pour l’animal et les systèmes d’élevage (PEGASE)
•
Séverine PAROIS
•
9 décembre 2016
•
Mise en évidence des effets
du génotype, de l’agressivité
et de l’hygiène sur la teneur
en composés odorants
du gras dorsal de la viande
de porc mâle entier
l’effet de la dominance sur ces composés ; 3) déterminer l’impact d’un état infl ammatoire chronique modéré sur le 4) rechercher les effets de conditions d’hygiène contrastées Nos résultats confi rment l’héritabilité forte des teneurs en
dans le gras. Un état infl ammatoire chronique modéré ne semble pas affecter la teneur en androsténone. Enfi n, la
taint compounds; 3) to determine the infl uence of a moderate chronic infl ammatory status on the sexual development and
Our results confi rm the high heritability of the fat concentrations
concentration in skatole, probably through modifi cations in
velopment; infl ammatory status; dominance; aggressive and
compor-Remerciements
Je souhaite remercier le Professeur Pierre-Guy MARNET qui a accepté de présider le jury
de cette thèse, les Professeurs Christine DUVAUX-PONTER et Lotta RYDHMER d’avoir
accepté d’être les rapporteurs de ma thèse, ainsi que le Docteur Yannick RAMONET pour sa
participation à son évaluation.
Je tenais également à remercier le Directeur d’Unité Jaap VAN MILGEN de m’avoir
accueillie au sein de son unité de recherche, ainsi que Christophe JAEGER, Nelly MULLER,
et Benoît BLANCHET des Installations Expérimentales de Production Porcine et de l’Unité
Expérimentale de Testage de Porcs pour leur accueil au sein de leurs structures expérimentales.
Merci aux membres de mon comité de thèse les Docteurs Sophie LUMINEAU,
Françoise POL, Matthieu KELLER et Catherine LARZUL pour leurs précieux conseils, ainsi
qu’aux Docteurs Denis POINSOT et Pierre-Yves LE BAIL, respectivement tuteur de l’école
doctorale VAS et tuteur Agreenium pour leur encadrement.
Un grand merci également aux chercheurs Nathalie LE FLOC’H, Marie-José MERCAT,
Elodie MERLOT et Olivier ZEMB pour leur implication dans mon travail de thèse.
Je voulais aussi remercier Geoffrey BISSIANNA et Anaëlle FAOÜEN qui ont réalisé leur stage
de master avec moi, ainsi que Sabine HERLEMONT. Votre aide a été précieuse dans les
expérimentations.
Mes remerciements s’adressent aussi tout particulièrement à tous les techniciens de laboratoire avec lesquels j’ai travaillé pour mener à bien mes expérimentations de thèse : Raphaël COMTE, Sandrine JAGUELIN, Adélaïde LECORGNE, Michel LEFEBVRE et
Françoise THOMAS de l’équipe Adaptation ; Véronique ROME de l’équipe ADNC ;
Sandrine TACHER, Christine TREFEU et Annie VINCENT de l’équipe Croissance, et
également Katia FEVE et Béatrice GABINAUD de l’INRA de Toulouse. Merci pour votre
temps et vos précieux conseils.
Je voudrais également remercier très sincèrement le personnel de l’Unité Expérimentale de Testage de Porcs : Audrey BERREE, Laurent DANTEC, Marie-Hélène LOHAT,
Gildas MARTIN et Loïc UDIN pour leur aide dans la manipulation et les prélèvements sur
ii
Yannick SUREL et de post-sevrage et de croissance : Bruno DUTEIL, Henri RENOULT,
Patrick TOUANEL des Installations Expérimentales de Production Porcine ; le personnel de
l’abattoir Maurice ALIX, Jérôme LIGER et Jean-François ROUAUD ; et enfin la « Dream
Team » du bâtiment 14 : Josselin DELAMARRE, Philippe KNAPEN et Patrice ROGER. Un
grand merci pour votre bonne humeur.
Je remercie chaleureusement Armelle PRUNIER pour son encadrement, son soutien et sa
profonde implication dans mon travail de thèse. Je garderai un très bon souvenir de ces trois années d’accompagnement dans la recherche.
Enfin, j’adresse un grand merci à tous ceux qui ont fait partie du quotidien de ces trois belles années de thèse : Alice, Amélie, Arnaud, Auriane, Clémence, Elise, Hauteclaire, Magda, Nicolas, Pierre et ma co-bureau de choc Sandy ! Sans oublier mes belles rencontres extra-thèse du dressage et de l’attelage !
Cette thèse a été réalisée sous la direction d’Armelle Prunier, Directeur de recherches à l’INRA de Saint-Gilles (UMR 1348 PEGASE-Agrocampus Ouest). Elle a fait l’objet d’une bourse INRA – Contrat Jeune Scientifique.
Remerciements ... i
Avant-Propos ... iii
Table des matières ... iv
Liste des figures ... vi
Liste des abréviations ... vii
Liste des publications ... viii
Contexte et Enjeux ... 1
Introduction générale ... 4
1. Seuils de tolérance et ampleur du problème ... 5
2. L’androsténone ... 8
a. Contribution à l’odeur de la viande de verrat ... 8
b. Variabilité de la concentration dans le plasma et dans le tissu gras ... 8
c. Synthèse, dégradation et régulation ... 9
3. Le scatol ... 11
a. Contribution à l’odeur de la viande de verrat ... 11
b. Variabilité des concentrations dans le plasma et dans le tissu gras ... 12
c. Synthèse, dégradation et régulation ... 12
4. Facteurs de variation des odeurs sexuelles chez le mâle entier ... 13
a. Stade de maturité sexuelle ... 14
b. Génétique ... 15 c. Alimentation ... 16 d. Etat de stress ... 17 e. Etat inflammatoire ... 17 f. Perturbations digestives ... 18 g. Propreté de la loge ... 19 h. Saison ... 20 i. Relations sociales... 21
Objectifs de la thèse et Présentation des méthodes utilisées ... 25
Résultats ... 32
Chapitre I – Relations génétiques entre les mesures de développement sexuel, d’odeurs sexuelles, de santé, et d’agressivité chez le porc ... 33
v
Chapitre II – Effet du rang de dominance sur le développement sexuel, le comportement
alimentaire et l’androsténone du tissu adipeux chez le porc mâle entier ... 46
Chapitre III – Influence de l’état inflammatoire des porcs mâles entiers sur leur développement pubertaire et leur concentration en androsténone dans le gras ... 57
Chapitre IV – Influence des conditions de logement sur la production et le stockage du scatol et de l’indole chez le porc mâle entier ... 66
Discussion générale ... 74
La mesure des composés odorants ... 76
1. Mesures dans le tissu gras... 76
2. Prédiction de la teneur en androsténone du tissu gras ... 76
3. Mesure dans les contenus digestifs ... 77
Odeurs sexuelles – que nous dit la génétique ? ... 79
1. Effet de la génétique sur la teneur en composés odorants du tissu gras ... 79
2. Effet de la génétique sur la croissance et l’agressivité ... 80
3. Discussion des héritabilités et corrélations génétiques obtenues dans notre étude ... 80
4. Possibilité d’une sélection pour réduire les teneurs en composés odorants sur des paramètres plasmatiques ... 82
L’environnement social influence-t-il les odeurs sexuelles ? ... 84
1. Comment la dominance peut-elle affecter les odeurs sexuelles ? ... 84
2. Problématique de l’évaluation de la dominance ... 85
3. Problématique de l’évaluation de l’agressivité ... 88
La santé des animaux a-t-elle un effet sur les odeurs sexuelles ? ... 90
1. Paramètres de santé... 90
2. Odeurs sexuelles et santé peuvent-elles interagir ? ... 91
Quel est l’effet de la propreté de l’élevage sur les odeurs sexuelles ? ... 94
Conclusion générale et Perspectives ... 97
Références bibliographiques ... 101
Figure 1 : Répartition des porcs élevés en France en fonction de leur sexe et de leur statut gonadique (en %).
Figure 2 : Représentation non exhaustive de facteurs pouvant agir sur la concentration en composés odorants de la viande de porcs mâles entiers. Figure 3 : Schéma de la molécule d’androsténone.
Figure 4 : Schéma des voies métaboliques de la synthèse de l’androsténone.
Figure 5 : Evolution avec l’âge de la concentration plasmatique en testostérone (nmol/l).
Figure 6 : Schéma de la régulation de la synthèse en androsténone par l’axe hypothalamo-hypophysaire.
Figure 7 : Schéma de la molécule de scatol.
Figure 8 : Schéma des voies métaboliques de la synthèse du scatol et de l’indole. Figure 9 : Evolution de la concentration en androsténone en fonction de la maturité
sexuelle chez trois types de porcs distincts.
Figure 10 : Régulation de la réponse immunitaire par les stéroïdes sexuels.
Figure 11 : Représentation schématique des facteurs de variation de la teneur en androsténone, scatol et indole du tissu adipeux.
ACTH : hormone adrénocorticotrophique Androsténone : 5α-androst-16-en-3-one CRP : C-Réactive Protéine
ELISA : dosage d’Immuno-Absorption par Enzyme Liée
GnRH : hormone de libération des gonadotrophines hypophysaires HCG : hormone chorionique gonadotrope
HPLC : Chromatographie en Phase Liquide à Haute performance Indole : 2,3-benzopyrolle
LH : hormone lutéinisante LPS : lipopolysaccharide
pigMAP : protéine Majeure de la Phase Aigüe chez le porc RIA : dosage de Radio-Immuno-Assay
Publications dans des revues internationales à comité de lecture
Parois S.P., Prunier A., Mercat M.-J., Merlot E., Larzul C. (2015). Genetic relationships between measures of sexual development, boar taint, health, and aggressiveness in pigs. Journal of Animal Science, 93, pp. 3749–3758.
Parois S., Larzul C., Prunier A. Associations between the dominance status and sexual development, skin lesions, feeding behaviour or fat androstenone of intact male pigs. Applied Animal Behaviour Science (sous presse).
Parois S., Faoüen A., Le Floc’h N., Prunier A. Influence of the inflammatory status of
entire male pigs on their sexual development and fat androstenone. Animal, pp. 1-7.
Parois S., Zemb O., Prunier A. Influence of hygiene housing conditions of boars on skatole
production in the gut and skatole storage in fat tissue. Animal (en préparation).
Publications dans les Journées de la Recherche Porcine en France
Parois S.P., Prunier A., Mercat M.-J., Muller N., Merlot E., Larzul C. (2015). Relations génétiques entre caractères relatifs au développement sexuel, à l’odeur de la viande, à l’état inflammatoire et à l’agressivité chez le porc mâle entier. Journées de la Recherche Porcine en France, 47, pp. 49–50.
Larzul C., Mercat M.-J., Blanchet B., Parois S., Prunier A. (2016). Quelles sont les relations génétiques entre les caractères mesurés sur des animaux de race pure et sur des animaux croisés issus de Piétrain ? Journées de la Recherche Porcine en France, 48, pp. 287–288.
Parois S., Bissianna G., Herlemont S., Mercat M.-J., Blanchet B., Larzul C., Prunier A.
(2016). Influence de l’agressivité sur le comportement alimentaire, le développement sexuel et les odeurs sexuelles chez le porc mâle entier. Journées de la Recherche Porcine en France, 48, pp. 219–224.
Parois S., Faoüen A., Le Floc’h N., Prunier A. (2016). Effet de l’environnement sanitaire sur l’état inflammatoire, le développement sexuel et l’odeur des porcs mâles entiers.
ix
Prunier A., Parois S., Faoüen A., Larzul C. (2016). Prédiction de la teneur en androsténone du gras dorsal des carcasses de verrats à partir d’indicateurs du développement sexuel.
Journées de la Recherche Porcine en France, 48, pp. 291–292.
Parois S., Zemb O., Prunier A. (2017). Influence des conditions de logement sur la production et le stockage du scatol et de l’indole chez le porc mâle entier. Journées de la
Recherche Porcine en France, 49, pp (accepté).
Communications lors de congrès scientifiques
Parois S., Prunier A., Mercat M.-J., Muller N., Merlot E., Larzul C. (2014). Genetic relationships between measures of sexual development, boar taint, health and aggressiveness in pigs. 10th World Congress of Genetic Applied to Livestock Production (WCGALP), 17-22 Aug., Vancouver, Canada.
Prunier A., Parois S., Le Floc’h N., Gilbert H. (2016). Sexual development and boar taint in male pigs selected for divergent feed efficiency. 2016 Joint Annual Meeting (JAM), 19-23 Jul., Salt Lake City, United States of America.
Parois S., Faoüen A., Le Floc’h N., Prunier A. (2016). The impact of the sanitary environment on health, pubertal development and sex odour of male pigs. 67th Annual Meeting of the European Federation of Animal Science (EAAP), 29 Aug. – 2 Sept., Belfast, United Kingdom.
Parois S.P., Faoüen A., Prunier A. (2015). Influence of the housing environment on the inflammatory status and sexual development of entire male pigs – Preliminary results. 8th International Congress on Farm Animal Endocrinology (ICFAE), 27-29 Aug., Billund, Denmark, p. 73.
Parois S.P., Bissianna G., Herlemont S., Mercat M.-J., Blanchet B., Larzul C., Prunier A. (2016). Impact of aggressiveness on feeding behavior, pubertal development and fat androstenone of entire male pigs. 50th Congress of the International Society for Applied Ethology (ISAE), 12-16 Jul., Edinburgh, United Kingdom.
Article dans une revue technique
Mercat M.-J., Parois S. (2014). Agressivité entre mâles entiers : une composante génétique indéniable. Tech PORC 18, pp. 35–36.
Figure 1 : Répartition des porcs élevés en France en fonction de leur sexe et de leur statut gonadique (en %).
Chaque année, les 28 pays de l’Union Européenne produisent près de 250 millions de porcs à des fins de consommation. Environ 50% de cet effectif sont des porcs de sexe mâle. En 2014, sur ces 125 millions de porcs mâles, 27% étant des porcs non castrés contre seulement 20% en 2006 (Fredriksen et al., 2009 ; Chevillon et Van Ferneij, 2014). L’élevage des porcs mâles entiers est plus fréquente depuis Décembre 2010, suite à l’engagement des représentants des filières porcines européennes, y compris françaises, à un arrêt de la castration chirurgicale des porcelets d’ici le 1er janvier 2018 (Anonyme, 2010). En France, l’élevage de porcs mâles entiers ne déroge pas à la règle avec une forte hausse de 2,5 à 12% entre 2006 et 2014, notamment grâce à l’implication dans cette conduite d’élevage du plus important groupement français de production de porcs (Fredriksen et al., 2009 ; Chevillon et Van Ferneij, 2014) (Figure 1).
La réalisation de la castration en élevage porcin est soumise à la directive européenne, qui autorise une castration chirurgicale sans anesthésie jusqu’à 7 jours d’âge (Anonyme, 2001). Les principales motivations qui justifient la castration sont la facilité de conduite de l’élevage et surtout la diminution des odeurs sexuelles dans la viande (Prunier et Bonneau, 2006). Cette pratique pose des problèmes de bien-être compte tenu de l’existence d’une douleur pendant et après l’intervention chirurgicale (European Food Safety Authority, 2004 ; Prunier et al., 2006 ; von Borell et al., 2009).
Plusieurs alternatives à la castration chirurgicale sont connues. Evidemment, chacune de ces méthodes s’accompagne d’avantages et d’inconvénients qui lui sont propres (Prunier et Bonneau, 2006 ; von Borell et al., 2009). La production de porcs mâles entiers est envisagée comme une alternative à long terme à l’arrêt de la castration. Elle a l’avantage de permettre de produire de la viande plus maigre (European Food Safety Authority, 2004 ; Prunier et Bonneau, 2006) et de diminuer les coûts de production, grâce à une augmentation de l’efficience alimentaire qui peut atteindre 10% (Neupert et al., 1995 ; De Roest et al., 2009). Cette solution a déjà été adoptée depuis de nombreuses années pour tous les porcs au Royaume-Uni et en Irlande et pour la majorité d’entre eux en Espagne et au Portugal (Fredriksen et al., 2009). Néanmoins, l’élevage de verrats peut entraîner des problèmes de bien-être, liés à des comportements agonistiques (Warriss et Brown, 1985 ; Cronin et al., 2003 ; Tallet et al., 2013) et de monte plus fréquents chez les mâles entiers que chez les mâles castrés ou les femelles (Berry et Signoret, 1984 ; Rydhmer et al., 2006). Ces comportements agressif et sexuel peuvent occasionner des lésions corporelles susceptibles de dégrader le bien-être et de dévaloriser les carcasses à l’abattoir (Bünger et al., 2015).
Figure 2 : Représentation non exhaustive de facteurs pouvant agir sur la concentration en composés odorants de la viande de porcs mâles entiers.
Toutefois, le principal inconvénient à l’élevage de verrats en Europe est le problème d’odeurs sexuelles ou « odeur de verrat » (Bonneau, 1998). En effet, des composés malodorants lipophiles sont stockés dans le tissu gras des carcasses de porcs mâles entiers (Bonneau, 1982 ; Lundström et al., 2009). Toutefois, la prévalence des carcasses de porcs mâles entiers touchées par ce défaut d’odeur est variable. Pour des croisements commerciaux de porcs, elle varie entre 9 et 44% selon le seuil de tolérance retenu (Walstra et al., 1999 ; Mathur et al., 2012). La détection de ce type de carcasses sur la chaine d’abattoir est actuellement réalisée avec la méthode du nez humain. Même si imparfaite, elle permet de trier les carcasses les plus défectueuses et peut permettre un traitement particulier en vue d’une valorisation différente (Mathur et al., 2012). Par exemple, il a été montré que des processus de fermentation, de salaison et de fumage permettent une utilisation de cette viande odorante sans désagrément pour le consommateur (Rhodes, 1971 ; Meier-Dinkel et al., 2016). En revanche, si trop de carcasses sont déclassées pour des soucis d’odeur, la valorisation de toutes les carcasses devient difficile et l’élevage de mâles entiers perd ses avantages économiques (Baes et al., 2013).
La présence d’odeurs sexuelles dans la viande est sous la dépendance de plusieurs facteurs intrinsèques ou extrinsèques à l’individu (Figure 2). Par exemple, le génotype de l’animal est très important puisque l’accumulation d’androsténone dans le gras dorsal est un caractère très héritable (Willeke et al., 1993). L’alimentation joue également un rôle fondamental pour le scatol. En effet, l’alimentation oriente le microbiote des individus et donc leur capacité de synthèse en scatol (Jensen et al., 1995). Parmi les nombreux facteurs de variation, on trouve les statuts inflammatoires et sociaux des porcs qui peuvent agir sur le développement sexuel de l’individu, et ainsi moduler les concentrations en molécules odorantes. Ces deux facteurs, n’ayant pas ou que très peu été étudiés, seront l’objet de cette thèse.
La présence d’odeurs sexuelles dans la viande des porcs mâles entiers est un problème majeur (Bonneau, 1998 ; Lundström et al., 2009). Essentiellement au moment de la cuisson, le consommateur est exposé à des odeurs malodorantes qui rappellent celles de l’urine, des fèces ou de la transpiration (Martin, 1969 ; Dijksterhuis et al., 2000).
Lerche (1936) a été le premier à tenter d’identifier l’origine de ces odeurs. Il a montré qu’elles émergent au moment de la puberté et que la castration des porcs entiers permet de s’en affranchir (Sink, 1967). En 1962, Craig et al. ont montré que les odeurs sexuelles proviennent d’une fraction non-saponifiable du tissu adipeux des animaux. Par la suite, deux composants ont été identifiés comme les principaux responsables des odeurs sexuelles contenues dans la viande de porc. L’un est produit par les testicules, il s’agit de l’androsténone (Patterson, 1968) ; tandis que l’autre provient de la transformation bactérienne du tryptophane dans le gros intestin en scatol (Vold, 1970 d’après Walstra, 1974). D’autres molécules odorantes comme l’indole participent également à l’odeur de la viande de verrat mais dans une moindre mesure (Hansson et al., 1980 ; Moss et al., 1993 ; Babol et Squires, 1995 ; Xue et Dial, 1997). Elles joueraient principalement un rôle dans l’intensité de perception des deux autres composants (Annor-Frempong et al., 1997a). L’androstenone et le scatol permettent d’expliquer 50% des odeurs sexuelles de la viande selon Von Seth et al. (1995). Par ailleurs, une étude récente publiée par Bonneau et Chevillon (2012) montre que la note d’odeur et l’appréciation hédonique de viandes de porcs mâles entiers à très faible teneur en androsténone (< 0,33 µg/g de graisse pure) et en scatol (< 0,14 µg/g de graisse pure) sont comparables à celles obtenues pour de la viande de femelles. Ces deux molécules jouent donc un rôle majeur dans les odeurs sexuelles puisque leur seul contrôle permet de réduire les problèmes d’odeur. La suite de ce mémoire ne fera donc référence qu’à l’androsténone et au scatol.
1. Seuils de tolérance et ampleur du problème
Les différents seuils de concentrations en composés odorants ont été fixés à partir de tests organoleptiques réalisés avec des jurys entraînés à la dégustation. Cependant, il existe une grande variabilité de la perception des odeurs de la viande de verrat en fonction de l’expérience acquise mais aussi de facteurs génétiques ou physiologiques individuels liés par exemple à l’âge ou au sexe. Des personnes entraînées sont capables de détecter des
Introduction générale
6
seuils de 0,026 µg de scatol par gramme de graisse pure et de 0,426 µg d’androsténone par gramme de graisse pure (Annor-Frempong et al., 1997b). En revanche, le consommateur « classique » ne serait capable de détecter que des teneurs en androsténone supérieures à 2,0 µg/g (Patterson et al., 1990 ; Xue et Dial, 1997). La tolérance des consommateurs est fonction des habitudes de consommation et de préparation de la viande, et varient donc d’un pays à l’autre (Dijksterhuis et al., 2000). Aux paramètres culturels, il faut également ajouter la composante génétique pour la détection de l’odeur d’androsténone. En effet, il a été montré que tous les êtres humains ne sont pas égaux en termes de capacités sensorielles. La capacité à détecter ces odeurs est sous contrôle génétique (Wysocki et Beauchamp, 1984 ; Keller et al., 2007). Les hommes et les femmes ont des perceptions différentes par rapport à un même échantillon de viande. D’une part, les femmes sont plus sensibles à ces odeurs et les jugent souvent de façon plus négative (Griffiths et Patterson, 1970). D’autre part, le pourcentage d’hommes et de femmes anosmiques pour l’androsténone est très différent. En Angleterre, il est de 44.3% pour les hommes contre seulement 7.6% pour les femmes (Griffiths et Patterson, 1970 ; Amoore, 1977). Cette différence est plus ou moins prononcée d’un pays à l’autre. En Europe, on estime que 24.1% des hommes sont anosmiques à l’androsténone contre 15.8% des femmes (Gilbert et Wysocki, 1987 d'après Font i Furnols et al., 2003). Par ailleurs, l’odeur d’androsténone dans la viande de porc n’est pas systématiquement perçue comme désagréable, certaines personnes appréciant cette odeur (Wysocki et Beauchamp, 1984). En ce qui concerne le scatol, 99% des personnes sont capables de le détecter (Weiler et al., 1997).
Une carcasse est considérée comme défectueuse si au moins une des deux molécules odorantes atteint le seuil de rejet. Pour l’androsténone, ce seuil est fixé à 0,5 ou 1,0 µg/g de tissu gras (soit environ 0,85 et 1,7 µg/g de graisse pure, sachant que le tissu gras inclus des enveloppes cellulaires et de l’eau) selon les études (Babol et Squires, 1995 ; Walstra et al., 1999 ; Lundström et al., 2009). Le seuil de tolérance pour le scatol dans le tissu gras des porcs est de 0,20 µg/g ou de 0,25 µg/g (soit 0,34 et 0,43 µg/g de graisse pure) (Froystein et al., 1993 ; Babol et Squires, 1995 ; Walstra et al., 1999). Certains auteurs proposent de moduler le seuil de rejet d’une molécule en fonction de la teneur de l’autre molécule en partant du fait qu’il peut y avoir potentialisation des odeurs. Ainsi, Bonneau et Chevillon (2012) proposent de relever le seuil de l’androsténone à 2 – 3 µg/g de graisse pure s’il n’y a pas de scatol. Ces seuils de tolérance sont supérieurs pour les produits vendus après transformation, en raison de la perte d’une partie de ces deux molécules lors de la cuisson
(Bonneau et al., 1980 ; Bonneau et Desmoulin, 1982). En effet, ces deux molécules sont très volatiles.
D’après un travail réalisé à la fin des années 80, plus de 60% des porcs mâles entiers élevés en Europe avaient des concentrations en androsténone, mesurées par ELISA et HPLC, supérieures à 0,5 µg/g de tissu gras, mais seulement 30% dépassaient le seuil de 1,0 µg/g de tissu gras (Walstra et al., 1999). En ce qui concerne les concentrations en scatol, environ 15% des mâles entiers avaient des valeurs supérieures à 0,2 µg/g. Il ne restait plus que 10% lorsque le seuil de tolérance était placé à 0,25 µg/g. Ces valeurs étaient des pourcentages moyens qui cachaient d’importantes différences entre pays. Par exemple, le pourcentage moyen de porcs mâles entiers dont la concentration en scatol dépassait le seuil de 0,25 µg/g était de 22.5%, en Espagne, 10% en France et 3.9% au Danemark (Bonneau et al., 1993 ; Walstra et al., 1999). Les publications ne précisent pas s’il s’agit de µg par gramme de graisse pure ou par gramme de tissu gras, mais la seconde unité est la plus plausible. De façon plus globale, le problème des odeurs sexuelles concernait de 1 à 64% des carcasses de mâles entiers lorsque l’on tenait compte à la fois des concentrations en androsténone et en scatol. Compte tenu de l’évolution des croisements génétiques et de la sélection sur des critères de reproduction (taille de la portée à la naissance rincipalement), de croissance et de composition corporelle qui pourraient avoir des effets indirects sur la teneur en androsténone, il est très vraisemblable que la prévalence ait été modifiée dans chacun des pays.
Bien que les porcs mâles entiers soient les principaux concernés par les problèmes d’odeurs sexuelles, les mâles castrés et les femelles peuvent également être touchés en raison d’une teneur élevée en scatol. Cependant, ce défaut d’odeur est moins fréquent et toucherait environ 5% des effectifs (Williams et al., 1963 ; European Food Safety Authority, 2004).
2. L’androsténone
a. Contribution à l’odeur de la viande de verrat
L’androsténone fait partie de la famille des stéroïdes 16-insaturés (Patterson, 1968 ; Gower, 1972) (Figure 3). Ce stéroïde est responsable des odeurs dites d’urine (Amoore, 1977) ou de transpiration qui émanent de la viande des porcs mâles entiers (Bonneau et al., 1992). L’androsténone explique une partie des problèmes d’odeurs de la carcasse puisqu’il a été mis en évidence une corrélation comprise entre 0,1 et 0,7 entre l’intensité de l’odeur, perçue par un jury entraîné, et la concentration en androsténone du gras dorsal de l’animal (Malmfors et al., 1978 ; Bonneau, 1982 ; Judge et al., 1990 ; Annor-Frempong et al., 1997a). La relation entre ces deux facteurs serait linéaire (Hansson et al., 1980). La détection des odeurs sexuelles par la technique du nez humain aboutit à une corrélation comprise entre 0,22 et 0,52 entre la teneur en androsténone du gras et l’intensité des odeurs sexuelles (Mathur et al., 2013).
Sink (1967) a été le premier à proposer que les stéroïdes synthétisés par les mâles entiers joueraient un rôle de phéromone sexuelle. Quelques années après, l’androsténone a été reconnue comme une phéromone sexuelle impliquée dans le comportement sexuel du porc (Signoret, 1970 ; Baum et Bakker, 2013). Elle participe à l’attraction entre les partenaires sexuels, accroît la réceptivité de la truie (Perry et al., 1980) et initie la posture d’accouplement en période d’œstrus (Melrose et al., 1971 ; Reed et al., 1974). Diffusée au moment du regroupement des porcs, l’androsténone permettrait également de réduire les comportements agressifs (McGlone et al., 1981 ; McGlone et Morrow, 1988).
b. Variabilité de la concentration dans le plasma et dans le tissu gras
La mesure de la concentration en androsténone dans le gras dorsal renseigne sur l’accumulation de l’androsténone et sur les problèmes d’odeurs de la carcasse qui en découlent tandis que la mesure dans le plasma sanguin permet d’étudier la variation de la production d’androsténone par les testicules.
La concentration en androsténone dans le plasma chez le mâle entier est très variable d’un individu à l’autre (Bonneau et al., 1982). Par exemple, elle évolue entre 0,30 et 54,1 ng/ml, avec une moyenne de 18,3 ±15,9 ng/ml pour des animaux dont le poids vif est compris entre 110 et 130 kg (Andresen, 1975 ; Zamaratskaia et al., 2004 ; Merks et al., 2009). Chez des mâles castrés et chez des femelles pesant environ 100 kg, la teneur plasmatique moyenne en androsténone est de l’ordre de 10 fois inférieure à celle de mâles entiers de poids similaires (Andresen, 1975). De plus, il existe de fortes variations de la concentration plasmatique en androsténone au cours de la journée. Lundström et al. (1978) ont mis en évidence une variation de la concentration de 69% en fonction du moment de mesure de l’androsténone plasmatique, pour une concentration moyenne de 3,45 ng/ml (± 2,35) à 113 kg. Les pics de concentration plasmatique en androsténone se situeraient dans l’après-midi et vers minuit (Claus et Gimenez, 1977). Dans le tissu gras, pour des animaux dont le poids vif est compris entre 100 et 130 kg, la concentration en androsténone varie de 0.1 µg/g à 13.5 µg/g (Patterson, 1982 ; Judge et al., 1990 ; Willeke et al., 1993 ; Moe et al., 2007 ; Baes et al., 2013). Dans ces études, le site de prélèvement n’est pas précisé mais il s’agit probablement de gras dorsal. Dans le gras dorsal, la concentration en androsténone évolue lentement, au fur et à mesure du développement sexuel de l’individu (Bonneau et al., 1987).
Chez des mâles entiers, les concentrations plasmatiques en androsténone à 30 kg de poids vif et celle du tissu gras à 85 kg de poids vif ne sont pas corrélées entre elles (Lundström et al., 1978). Il ne semble donc pas possible de prédire de façon précoce les odeurs sexuelles d’une carcasse par prise de sang. En revanche, la concentration plasmatique en androsténone est très corrélée à celle mesurée dans le gras de l’animal lorsque les deux mesures sont réalisées à 20 semaines d’âge (r = 0,69) (Zamaratskaia et al., 2004).
c. Synthèse, dégradation et régulation
La pregnenolone, dérivée du cholestérol, correspond au précurseur de tous les stéroïdes testiculaires dont l’androsténone (Ahmad et Gower, 1968 ; Katkov et Gower, 1970 ; Brooks et Pearson, 1986 ; Raeside et al., 2006 ; Robic et al., 2008) (Figure 4). Les étapes suivantes passent par l’androstadienol (voie majoritaire) ou la progestérone (voie minoritaire) (Raeside et al., 2006). L’androsténone est principalement synthétisée par les testicules (Gower, 1972 ; Mathur et al., 2013 ; Robic et al., 2014).
Figure 5 : Evolution avec l’âge de la concentration plasmatique en testostérone (nmol/l).
Figure 6 : Schéma de la régulation de la synthèse en androsténone par l’axe hypothalamo-hypophysaire.
Le développement sexuel du porc se manifeste par deux vagues successives de production intense de stéroïdes sexuels. Entre deux et quatre semaines d’âge, il existe un premier pic plasmatique d’androsténone, de testostérone et d’œstradiol, suivi d’une augmentation au moment de la puberté (Bonneau et al., 1982 ; Schwarzenberger et al., 1993 ; Sinclair et al., 2001). Cette seconde augmentation a lieu entre quatre et sept mois d’âge ; il existe une forte variabilité entre les individus (Andresen, 1976 ; Bonneau, 1982 ; Bonneau, 1984 ; Lervik et al., 2013) (Figure 5). Si l’on définit la puberté comme étant la capacité d’un porc à s’accoupler, les porcs mâles sont pubères vers 200 jours d’âge (Wiggins et al., 1951). En période post-pubertaire, la concentration en androsténone du tissu adipeux reste forte (Andresen, 1976). Elle est très fortement corrélée avec la concentration en œstrogènes dans ce même tissu (Zamaratskaia et al., 2004).
Les stéroïdes sexuels sont synthétisés dans les cellules de Leydig. Ces cellules sont sous le contrôle de l’hormone lutéinisante (LH) et de l’hormone folliculo-stimulante (FSH) (FlorCruz et Lapwood, 1978 ; Colenbrander et al., 1982) sécrétées par l’hypophyse, elle-même sous le contrôle de la gonadolibérine (GnRH) produite par l’hypothalamus (Claus et al., 1994 ; Zamaratskaia et Squires, 2009 ; Bilic-Šobot et al., 2014) (Figure 6). Andresen (1975) et Carlström et al. (1975) ont mimé l’action de la LH grâce à une injection d’hormone gonadotropine chorionique (HCG). Cette injection entraîne l’apparition de deux pics de concentrations plasmatiques de testostérone et d’androsténone, l’un dans les trois heures qui suivent l’injection et le second entre 18 et 30 heures après l’injection (Andresen, 1975 ; Carlström et al., 1975). Le premier pic provient d’une utilisation rapide du cholestérol présent dans les mitochondries pour la synthèse des stéroïdes, le second résulte d’une stimulation de la synthèse des enzymes impliquées dans la synthèse des stéroïdes (Koritz et Kumar, 1970). L’HCG stimule l’enzyme 20α-hydroxylase, responsable de la conversion du cholestérol en 20α-hydroxycholestérol (Andresen, 1975). Plus récemment, Oskam et al. retrouvent une augmentation parallèle des concentrations en testostérone et en androsténone suite à une injection de HCG. Ces concentrations diminuent ensuite et retrouvent le niveau de base en trois jours (Oskam et al., 2010).
Après synthèse, l’androsténone est sécrétée et véhiculée par le sang (Bonneau et Terqui, 1983). Trois alternatives sont alors possibles. Premièrement, l’androsténone peut être stockée dans le tissu adipeux en raison de ses propriétés lipophiles (Craig et al., 1962 ; Claus et al., 1971 ; Bonneau et Terqui, 1983). Deuxièmement, elle peut être catabolisée au niveau du foie et excrétée dans l’urine (Fish et al., 1980). Troisièmement, elle peut être
stockée dans les glandes salivaires qui l’excréteront dans la salive sous sa forme native ou métabolisée (Katkov et al., 1972). Au niveau du foie, l’androsténone subit une déshydrogénation et est transformée en alcools androst-16-en-3a-ol ou 5alpha-androst-16-en-3b-ol. Ces dérivés ont été mis en évidence la première fois par Prelog et Ruzicka (Prelog et Ruzicka, 1944 d'après Brooks et Pearson, 1986 ; Sinclair et Squires, 2005 ; Furman et al., 2014) (Figure 4). Ensuite, s’opère une phase de conjugaison, qui augmente les propriétés hydrophiles de ces dérivés et favorise leur élimination dans la salive et surtout dans l’urine (Gower et al., 1970 ; Moe et al., 2008). Au niveau des glandes salivaires, l’androsténone est liée à une protéine de liaison spécifique, la phéromaxéine, avant d’être excrétée dans la salive (Booth, 1984). Cette étape de liaison permet également d’augmenter la solubilité de la molécule.
La quantité d’androsténone stockée dans le tissu gras de l’animal résulte de la balance entre la synthèse par les testicules, très variable d’un individu à l’autre et fortement influencée par le stade de maturité de l’animal, les capacités de stockage dans le gras, l’intensité du catabolisme hépatique et de l’excrétion par les glandes salivaires (Bonneau et Desmoulin, 1982).
3. Le scatol
a. Contribution à l’odeur de la viande de verrat
Le scatol fait partie de la famille des molécules aromatiques (Deslandes et al., 2001) (Figure 7). C’est la principale molécule responsable des odeurs qualifiées d’odeurs de fèces dans la viande de porc (Vold, 1970 d’après Walstra, 1974).
Il existe une corrélation comprise entre 0,1 et 0,7 entre l’intensité de l’odeur de verrat et la concentration en scatol (Hansson et al., 1980 ; Bonneau, 1982 ; Judge et al., 1990 ; Annor-Frempong et al., 1997a). Une relation quadratique a été mise en évidence entre la concentration en scatol et la note d’odeurs sexuelles de la carcasse (Hansson et al., 1980). Lorsque l’odeur sexuelle est déterminée par la technique du nez humain, la corrélation avec le scatol varie entre 0,31 et 0,89 (Mathur et al., 2013). En comparaison à l’androsténone, cette contribution est plus importante.
b. Variabilité des concentrations dans le plasma et dans le tissu gras
Les concentrations en scatol du plasma et du tissu gras sont également très variables chez le porc mâle entier. Dans le plasma sanguin, la concentration en scatol de porcs mâles entiers de race Yorkshire x Hampshire varie entre 0,17 et 73,79 ng/ml (Zamaratskaia et al., 2004). Dans le tissu gras d’individus dont le poids vif est compris entre 100 et 130 kg, la concentration en scatol est comprise entre 0,033 µg/g et 1,5 µg/g (Judge et al., 1990 ; Babol et Squires, 1995 ; Deslandes et al., 2001 ; Zamaratskaia et al., 2004 ; Merks et al., 2009 ; Baes et al., 2013). La concentration plasmatique en scatol est très corrélée à celle mesurée dans le gras de l’animal lorsque l’on compare des prélèvements effectués sur les mêmes porcs à des dates très proches (r = 0,80) (Zamaratskaia et al., 2004). La mesure de la concentration plasmatique en scatol est donc un bon prédicteur de celle mesurée dans le gras (Herzog, 1993 ; Hansen-Moller, 1998). Compte tenu du fait que le scatol est produit dans l’intestin (cf. 3.c. Synthèse ci-dessous) les porcs mâles castrés et les femelles sont également susceptibles de présenter des concentrations dans le gras en scatol jusqu’à 5 fois plus faibles par rapport aux mâles entiers (Babol et al., 1995 ; Deslandes et al., 2001).
c. Synthèse, dégradation et régulation
Le scatol provient de la transformation du L-tryptophane via le 3-indole-acétique par des bactéries intestinales (Figure 8). Plusieurs bactéries ont été identifiées comme étant productrices de scatol : Clostridium aminophilum, disporicum, drakei, nauseum et scatologenes, Lactobacillus helveticus et souche 11201, Olsenella scatoligenes (Yokoyama et Carlson, 1979 ; Honeyfield et Carlson, 1990 ; Deslandes et al., 2001 ; Whitehead et al., 2008 ; Wesoly et Weiler, 2012 ; Li et al., 2015). Le tryptophane utilisé par les bactéries provient majoritairement des débris de cellules de la muqueuse intestinale (Deslandes et al., 2001 ; Wesoly et Weiler, 2012).
Après synthèse dans l’intestin, une partie du scatol passe la barrière intestinale et se retrouve dans le sang. Il arrive alors au niveau du foie où il est catabolisé (Friis, 1993 ; Zamaratskaia et Squires, 2009) sous forme de dérivés secondaires auxquels un groupement sulfate ou glucuronyl est ajouté afin d’augmenter ses propriétés hydrophiles favorisant alors son élimination dans les urines (Yokoyama et Carlson, 1979 ; Friis, 1993 ; Bæk et al., 1997 ; Wesoly et Weiler, 2012). Une autre partie du scatol passe aussi la barrière intestinale et
transite par le sang jusqu’au tissu adipeux où il est stocké grâce à ses propriétés lipophiles. Enfin, une dernière partie reste dans l’intestin et est directement éliminé via les fèces (Zamaratskaia et Squires, 2009).
La différence de concentration dans le gras du scatol entre les mâles entiers, les mâles castrés et les femelles s’expliquerait par l’effet antagoniste des stéroïdes sexuels sur la production ou l’activité d’enzymes impliquées dans le catabolisme du scatol au niveau hépatique, en particulier CYP2E1 et CYP2A (Zamaratskaia et Squires, 2009). Ces protéines induisent la transformation du scatol en dérivés secondaires, favorable à son élimination, et minimisent son accumulation dans le tissu gras (Doran et al., 2002 ; Tambyrajah et al., 2004 ; Chen, 2007). L’androsténone pourrait entrer en compétition avec le scatol vis-à-vis de CYP2E1 et ainsi réduire le catabolisme du scatol (Zamaratskaia et al., 2007).
Chez des porcs mâles entiers élevés dans des conditions de logement et d’alimentation stables, la concentration plasmatique en scatol augmente au cours de la période pubertaire parallèlement à celle de l’androsténone (Doran et al., 2002). Cette teneur diminue ensuite pour atteindre une valeur stable entre 240 et 360 jours d’âge chez des animaux de race Yorkshire, Landrace, Hampshire et Duroc. Une injection de HCG pour mimer l’action de la LH provoque une augmentation des concentrations en stéroïdes sexuels, et en scatol (Oskam et al., 2010). Cette augmentation en scatol est probablement due à une diminution du catabolisme du scatol dans le foie (Oskam et al., 2010), à cause de l’augmentation de la concentration en stéroïdes sexuels (cf. 3.c. Synthèse ci-dessus).
4. Facteurs de variation des odeurs sexuelles chez le mâle entier
De nombreux facteurs internes ou externes à l’animal peuvent agir sur les concentrations en androsténone et en scatol du tissu gras des porcs mâles entiers (Figure 2). Les facteurs internes correspondent à toutes les composantes propres à l’animal qui peuvent moduler la concentration en composés odorants. Cela concerne, par exemple, l’âge et le poids de l’animal au moment de la mesure, sa précocité sexuelle, son génotype, son état inflammatoire et son rang social. Les facteurs externes correspondent à toutes les composantes d’origine environnementale qui agissent sur la concentration en composés odorants. Cela concerne l’alimentation reçue par l’animal et ses conditions d’élevage.
Figure 9 : Evolution de la concentration en androsténone en fonction de la maturité sexuelle chez trois types de porcs distincts.
Toutefois, les facteurs internes à l’animal sont également sous l’influence des paramètres environnementaux. Par exemple, le développement pubertaire et les sécrétions testiculaires à un stade de maturité donné sont sous le contrôle de l’axe hypothalamo-hypophysaire, lui-même sensible aux modifications environnementales (photopériode, nutrition, interactions sociales) (FlorCruz et Lapwood, 1978 ; Claus et al., 1994). De même, l’état inflammatoire de l’individu et son rang social sont en partie conditionnés par l’environnement des animaux.
a. Stade de maturité sexuelle
La teneur en androsténone du tissu adipeux est très dépendante du stade de maturité sexuelle de l’animal (Zamaratskaia et Squires, 2009). Le scatol varie également en fonction du stade de maturité de l’animal. Une augmentation apparaît généralement au moment de la puberté (Babol et al., 2004). Ce lien avec la puberté s’explique par le rôle des stéroïdes sexuels sur le métabolisme du scatol comme développé précédemment (cf. 3.c. Synthèse ci-dessus).
Chez le porc, la période d’abattage coïncide généralement avec la période de puberté. La présence d’androsténone dans la viande dépend donc du stade de maturité sexuelle atteint au moment de l’abattage. Cependant, pour un stade de maturité donné, on peut faire l’hypothèse que la production d’androsténone et l’intensité du catabolisme hépatique varient entre les porcs. Toutes ces différences entre les porcs ont probablement une composante environnementale et génétique. Cela conduit à proposer l’existence de trois types de porcs : des porcs à faible teneur du gras en androsténone quel que soit le stade de maturité et qui peuvent donc avoir une maturité sexuelle précoce ou tardive, des porcs à forte teneur en androsténone lorsqu’ils sont matures mais qui ont une maturité tardive, des porcs à forte teneur en androsténone lorsqu’ils sont matures et ont une maturité précoce (Sellier et Bonneau, 1988 ; Zamaratskaia et Squires, 2009) (Figure 9). Bien évidemment, seul ce dernier profil est source d’un problème lié aux odeurs sexuelles dans la viande. Ces trois catégories de porcs peuvent donc s’expliquer par des différences de production au niveau testiculaire mais également de catabolisme au niveau hépatique, ou bien d’aptitude du tissu gras à stocker les molécules odorantes.
Introduction générale
15
Pour réduire le risque d’androsténone et de scatol dans la viande, il faudrait diminuer l’âge et le poids de carcasses à l’abattage afin de se situer avant le début de la puberté. Cependant, pour un poids donné, il existe une forte variabilité entre races (Bonneau et al., 1979). Ainsi, le poids seuil peut être différent d’une race à l’autre et devrait être évalué pour chacune d’elle pour coïncider au mieux avec la période pré-pubertaire. Cette période peut apparaître très tôt dans la vie de l’animal. Aldal et al. (2005) ont montré chez des porcs de race Noroc (c-à-d un croisement Landrace x (Yorkshire x Duroc)) abattus entre 53 et 62 kg de poids vif que 13% des carcasses avaient déjà des concentrations en scatol supérieures à 0,21 µg/g de tissu gras, et 8,3% avaient des concentrations en androsténone supérieures à 1,0 µg/g de tissu gras, ce qui correspond aux seuils usuels de rejet des carcasses. Réduire l’âge et le poids des porcs à l’abattage ne semble donc pas une solution très efficace pour éviter le problème des odeurs sexuelles sauf à réduire de façon tellement drastique que les animaux seraient trop légers pour permettre une valorisation économique rentable.
b. Génétique
La teneur en scatol et surtout en androsténone du tissu gras des porcs mâles entiers est dépendante du patrimoine génétique des animaux. De nombreuses études ont mesuré la concentration en androsténone dans le gras dorsal de diverses races de porcs à des poids de carcasse équivalents et dans des conditions classiques d’élevage. Ces différentes études révèlent l’importance de la composante raciale (Rhodes et Patterson, 1971 ; Bonneau et al., 1979 ; Xue et al., 1996 ; Babol et al., 2004). Les teneurs en scatol sont aussi dépendantes de la race de l’individu (Xue et al., 1996 ; Babol et al., 2004).
Les concentrations des différents composants responsables des odeurs sexuelles sont des caractères très héritables (Hansson et al., 1980). L’héritabilité de l’androsténone a été estimée, selon les études et les races, entre 0,25 et 0,88 (Jonsson et Andresen, 1979 ; Bonneau et Sellier, 1986 ; Tajet et Andresen, 2006 ; Merks et al., 2009 ; Aluwé et al., 2011b ; Baes et al., 2013). Une sélection des animaux sur ce critère permet au bout de trois générations, de réduire de 0,47 ±0,35 à 0,10 ±0,13 µg/g de tissu gras la concentration en androsténone à l’âge de 210 jours dans le tissu adipeux (Willeke et al., 1980). Toutefois, compte tenu des mécanismes de synthèse de l’androsténone, cette sélection pourrait avoir des répercussions négatives sur la fonction de reproduction des animaux et donc sur leurs performances de reproduction (Bonneau, 1982). Ceci est confirmé par l’étude de Mercat et
al. (2015) qui montre une production spermatique plus élevée chez les verrats ayant la teneur en androsténone du tissu adipeux la plus forte. Par contre, Oskam et al. (2008) n’ont pas observé de différence de développement testiculaire en relation avec la teneur en androsténone du tissu adipeux. Des héritabilités un peu plus faibles variant de 0,19 à 0,55 ont été estimées pour le scatol (Tajet et Andresen, 2006 ; Merks et al., 2009 ; Aluwé et al., 2011b ; Baes et al., 2013). Il existe une corrélation génétique positive entre les deux variables, estimée entre 0,36 et 0,62 (Robic et al., 2008).
c. Alimentation
L’alimentation joue un rôle important dans le contrôle des odeurs sexuelles (European Food Safety Authority, 2004). Elle agit sur la concentration en scatol, et dans une moindre mesure sur celle en androsténone du tissu gras.
Le niveau de scatol dans le tissu gras est très dépendant de l’alimentation du porc (Zamaratskaia et Squires, 2009 ; Wesoly et Weiler, 2012). L’alimentation de l’individu peut à la fois influencer l’activité des bactéries responsables de la dégradation du tryptophane et les quantités de tryptophane disponibles dans le gros intestin. Le tryptophane est un substrat limitant pour plusieurs souches de bactéries du tube digestif (Claus et al., 1994). Une orientation du microbiote en faveur de bactéries utilisatrices de tryptophane mais non productrices de scatol devrait permettre ainsi indirectement une réduction de la concentration en scatol dans le tissu adipeux. En revanche, par exemple, un pH élevé favorise le développement de la souche Lactobacillus sp. 11201, connue comme étant à l’origine de la production de scatol chez le porc (Honeyfield et Carlson, 1990 ; Jensen et Jensen, 1993). Des régimes alimentaires riches en fibres stimulent le transit intestinal de l’animal, et ainsi l’élimination du scatol dans les fèces (Hawe et al., 1992 ; Losel et al., 2006). Un accès illimité à la ressource en eau permet également de réduire la concentration en scatol dans le tissu adipeux de l’animal (Kjeldsen, 1993). Les auteurs n’ont pas émis d’hypothèse quant au mécanisme impliqué.
Compte tenu de la demi-vie relativement courte du scatol dans le tissu adipeux (Friis, 1993), une période de mise à jeun suffisamment longue avant abattage devrait permettre de réduire les concentrations en scatol des carcasses de porcs mâles entiers. Ceci a d’ailleurs été observé par Kjeldsen (1993) qui a montré une réduction de 25% de la teneur en scatol après
12 heures de jeûne comparé à une absence de mise à jeun. Une étude sur les pratiques d’élevage aux Pays-Bas a également mis en évidence une réduction de la concentration en scatol chez les porcs issus d’élevage pratiquant un jeûne d’au moins 6 heures (van Wagenberg et al., 2013).
d. Etat de stress
Tout comme l’alimentation, l’état de stress de l’animal peut également avoir des répercussions sur l’orientation de son microbiote intestinal, et par conséquent influencer l’accumulation du scatol dans le tissu adipeux. Il a été démontré chez l’homme et la souris l’existence d’un axe cerveau-intestin. Un état de stress pourrait alors moduler l’activité du microbiote intestinal et in fine la synthèse microbienne de scatol (Knowles et al., 2008 ; Cryan et Dinan, 2012).
Il a été montré que l’injection d’ACTH, mimant une monte ou une bagarre, entraînait une augmentation plasmatique en testostérone probablement d’origine surrénalienne (Liptrap et Raeside, 1975). L’androsténone n’a pas été recherchée dans cette étude mais on peut supposer une augmentation parallèle à celle de la testostérone.
e. Etat inflammatoire
L’inflammation peut être définie comme un ensemble de réactions du système immunitaire en réponse à une lésion tissulaire ou à l’intrusion d’agents pathogènes (Decker, 1991). Très peu d’études se sont intéressées à l’impact de l’état inflammatoire sur les concentrations en composés odorants des porcs mâles entiers. Pourtant, il a été montré à de nombreuses reprises chez l’homme et les rongeurs que la fertilité des individus mâles était détériorée suite à une maladie inflammatoire (O'Bryan et al., 2000 ; Kajihara et al., 2006 ; Collodel et al., 2012). On peut distinguer deux types d’inflammation, les inflammations à court terme dites « aigues », et les inflammations à long-terme dites « chroniques ».
Il a été montré chez l’homme que les cytokines produites au cours d’une inflammation chronique agissent sur l’axe hypothalamo-hypophyso-testiculaire, ce qui a pour conséquence des effets négatifs sur la fertilité des individus (Diemer et al., 2003).
Chez les rongeurs, il a été montré qu’un état inflammatoire aigu, suite à une infection bactérienne, a des répercussions négatives sur la fertilité des mâles et des femelles (O'Bryan et al., 2000). Il a également été observé que le stress oxydant produit après une injection de lipopolysaccharide (LPS) induit des dommages fonctionnels des mitochondries testiculaires, provoquant une réduction du nombre de spermatozoïdes ainsi qu’une diminution de leur motilité (Aly et al., 2012). De même, chez le porc adulte, un état inflammatoire aigu provoqué par une injection de LPS induit à court terme une augmentation transitoire de la sécrétion en stéroïdes sexuels (Liptrap et Raeside, 1975 ; Wallgren et al., 1993 ; Wallgren et al., 1995), et provoque à long terme une altération de la fonction de reproduction (Wallgren et al., 1993 ; Wallgren et al., 1995). Chez le lapin, une étude a révélé qu’une inflammation sub-aigüe, suite à une injection d’une faible dose de LPS, induirait une altération de la membrane spermatique et réduirait par conséquent la fertilité des individus (Brecchia et al., 2010).
Les études réalisées chez l’homme et les rongeurs ont montré que le système immunitaire interagit avec les stéroïdes sexuels (Bouman et al., 2005) (Figure 10). Il existe d’ailleurs un dimorphisme de ce système entre les sexes (Ahmed et al., 1985 ; Grossman, 1985 ; Schuurs et Verheul, 1990 ; Verthelyi, 2001). Les mâles sont plus vulnérables aux infections que les femelles. En effet, les androgènes ont un effet délétère direct sur leur immunocompétence ; les stéroïdes sexuels agissent sur la résistance aux infections des individus, par exemple par une inhibition de l’expression des gènes de résistance aux maladies. Par ailleurs, les stéroïdes modulent le comportement des mâles, souvent plus agressifs, et donc plus susceptibles d’être exposés à des pathogènes au niveau de lésions tissulaires (Klein, 2000). Chez le porc, Merlot et al. (2013) ont observé une réduction du nombre de lymphocytes circulants et une réduction du poids du thymus chez des mâles castrés par rapport à des mâles entiers qui suggère un effet positif des stéroïdes sexuels sur le fonctionnement du système immunitaire chez le porc.
f. Perturbations digestives
L’apparition d’infections digestives peut être à l’origine de variations de la concentration en scatol du tissu adipeux des porcs mâles entiers. Skrel et al. (2012) ont ainsi montré une augmentation de la concentration en scatol chez des mâles entiers atteints de dysenterie. Ces modifications peuvent être dues à deux phénomènes : une augmentation de la synthèse
Introduction générale
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ou une diminution du catabolisme du scatol. En effet, l’infection peut causer des lésions de la muqueuse intestinale qui augmentent les teneurs en tryptophane disponible et donc augmentent la synthèse du scatol (Skrlep et al., 2012) ; ou bien elle peut réduire l’expression du cytochrome hépatique P450 impliqué dans le catabolisme et ainsi diminuer la dégradation du scatol (Cheng et Morgan, 2001). L’effet des perturbations digestives sur la concentration en scatol est confirmé par les résultats obtenus au moment du sevrage des porcelets, qui montrent un pic de scatol plasmatique (Lanthier et al., 2006).
g. Propreté de la loge
Les conditions de propreté du logement ont aussi un rôle dans le dépôt de scatol dans le tissu adipeux. En effet, il a été montré que l’élevage de porcs mâles entiers à forte densité dans des loges « sales », c’est-à-dire sans nettoyage, par opposition à des porcs à faible densité dans des loges « propres », c’est-à-dire avec nettoyage quotidien, induit des différences de la concentration en scatol dans le gras, en faveur d’une augmentation pour les porcs en loges « sales » (Hansen et al., 1994). Cette élévation de la teneur en scatol s’opère en une semaine et est réversible en une semaine également (Hansen et al., 1994). Plus récemment, Aluwé et al. (2011a) ont testé cette hypothèse de l’effet de la propreté du porc sur les teneurs en composés odorants de la viande pendant cinq semaines. Aucune différence significative des concentrations en scatol, indole et androsténone dans le plasma ou le tissu gras n’a été observée entre des porcs très propres, par lavage quotidien des animaux et des loges, et des porcs sales, frictionnés avec des fèces chaque jour et maintenus dans des loges non nettoyées. En revanche, des tests gustatifs par un panel expérimenté ont permis de distinguer les deux groupes d’individus avec un avis défavorable pour les animaux sales.
D’autres études ont relevé l’importance de maintenir les animaux dans un environnement d’élevage propre. Wesoly et al. (2016) ont démontré une augmentation locale de la concentration en scatol du tissu adipeux au niveau de zones de la peau salies par des fèces enrichis en scatol, révélant ainsi une absorption à travers la peau. Pour réduire les problèmes liés au scatol, il est donc important de maintenir les sols des loges propres et de contrôler la ventilation, qui influe sur les choix de couchage des animaux au sein de la loge, ainsi que de lutter contre les fortes températures qui encouragent les porcs à se coucher dans leurs déjections (European Food Safety Authority, 2004). De plus, il a été montré qu’une bonne
ventilation permet de réduire les concentrations en scatol des porcs mâles entiers (Babol et Squires, 1995). En effet, le scatol est un composé très volatile qui pourrait être absorbé via l’inhalation par l’intermédiaire des poumons. L’absorption par l’intermédiaire des voies respiratoires a été mise en évidence chez le lapin, à l’aide de composés radioactifs (Bray et Carlson, 1980). Le fait de ventiler suffisamment les loges pour renouveler l’air pourrait donc contribuer à réduire la teneur en scatol du tissu gras. A ces hypothèses de réabsorption par la peau ou les poumons, il faut également ajouter que le porc est un animal fouisseur (Kilgour et Dalton, 1983 ; Jensen, 2002). Son élevage dans un environnement dégradé favorise son comportement exploratoire et aboutit à l’ingestion d’une partie de ses excréments. Le scatol ingéré pourrait être absorbé au niveau intestinal et contribuer à l’augmentation de la concentration en scatol du tissu adipeux.
Par ailleurs, l’ingestion régulière de déjections riches en micro-organismes pourrait participer à une modification de son microbiote intestinal, comme cela a été observé entre des porcs élevés dans des conditions d’hygiène contrastées (Montagne et al., 2010 ; Le Floc'h et al., 2014). Le scatol susceptible d’être ingéré, inhalé ou absorbé par la peau peut provenir de l’excrétion dans les fèces mais peut aussi provenir d’une synthèse de novo dans les déjections (Spoelstra, 1977).
L’environnement d’élevage peut aussi avoir des répercussions sur l’état inflammatoire des porcs (Le Floc'h et al., 2006), et par conséquent, comme développé ci-dessus, sur les concentrations en composés odorants des carcasses. De même, Amory et al. (2007) ont montré que les conditions d’hygiène globales de l’élevage étaient liées à l’apparition de maladies pulmonaires, elles-mêmes associées à une élévation des concentrations en protéines de la phase aigüe qui témoignent d’une inflammation chez les individus atteints.
h. Saison
Contrairement au sanglier Sus scrofa, la reproduction du porc domestique Sus scrofa domesticusn’est pas saisonnière (European Food Safety Authority, 2004). Toutefois, une baisse de fertilité est observée pendant la période estivale, ce qui correspond à la période d’anœstrus des sangliers (Love et al., 1992). Cette baisse de fertilité est concomitante avec une augmentation de la température ambiante ainsi qu’une diminution de la durée d’éclairement (Claus et al., 1983 ; Prunier et al., 1996). Il a été montré qu’une élévation de
Introduction générale
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la température des bâtiments de 17 à 22°C conduit à une concentration en scatol dans le tissu adipeux plus importante, bien que l’état de salissure des porcs dans les deux conditions soit similaire (Hansen et al., 1994).
La photopériode influence la teneur en androsténone du plasma de verrats matures avec une augmentation des concentrations lorsque la durée des jours diminuent (Claus et al., 1983). La concentration en androsténone dans le plasma est de l’ordre de cinq fois plus importante lorsque la durée du jour est plus courte d’Octobre à Décembre (Claus et al., 1983). De même, la concentration en androsténone dans le tissu adipeux augmente de 32 à 65% entre des jours décroissants par rapport à des jours croissants en fonction de la race et des conditions d’élevage (Patterson, 1982 ; Prunier et al., 2013). Le maintien artificiel d’une photopériode courte pour mimer des jours courts permet d’avancer la maturité sexuelle du porc et entraîne ainsi une augmentation des concentrations en androsténone et en scatol dans le tissu gras à un poids donné (Andersson et al., 1998).
i. Relations sociales
Les interactions sociales, les agressions et les montes entre individus pourraient accélérer le développement sexuel du porc, et par conséquent, augmenter les teneurs en androsténone et en scatol dans le tissu adipeux des animaux au moment de l’abattage (European Food Safety Authority, 2004).
Dominance
Le concept de dominance peut être défini comme « un modèle d’interactions agonistiques répétées entre deux individus, caractérisé par le succès régulier de l’un des protagonistes et la retraite de son rival à défaut d’une intensification des échanges » (Schjelderupp-Ebbe, 1922 d'après Drews, 1993). L’individu considéré comme vainqueur est alors qualifié de « dominant », le perdant est qualifié de « subordonné » (Drews, 1993). Le rang de dominance correspond à la place de l’individu dans la hiérarchie d’un groupe donné (Drews, 1993). La hiérarchie correspond à l’agencement ordonné des rangs de dominance des individus du groupe les uns en fonction des autres.
Dans un modèle de hiérarchie linéaire, l’animal situé le plus haut dans la hiérarchie dominera tous les autres dans un contexte de compétition ; l’animal situé juste en dessous dans la hiérarchie dominera tous les autres, excepté le précédent ; et ainsi de suite (Signoret
et al., 1975). Chez le porc, la linéarité de la hiérarchie est souvent peu prononcée au sein des groupes (Hafez et Signoret, 1969). Ainsi, il arrive que certains individus occupent des rangs sociaux similaires voire même que des porcs situés à des rangs sociaux inférieurs dominent des individus de rang supérieur ; on parle alors de hiérarchie triangulaire (Ewbank et Bryant, 1972).
La confrontation entre deux porcs a été décrite par McBride et al. comme la résultante de trois composantes successives : une agression, un signal de soumission, puis l’acceptation de la soumission (McBride et al., 1964). L’agression initiale peut être très variable et d’une violence plus ou moins importante : simple bousculement ou bien blessure profonde. Il en va de même pour le signal de soumission, qui peut être un simple regard détourné de l’individu ou bien un retrait brusque. Les combats avec des animaux de rang social élevé excèdent rarement deux ou trois comportements agonistiques (Hafez et Signoret, 1969). Le combat cesse après une manifestation de soumission de la part d’un des deux individus. L’existence de ripostes de la part de l’agressé traduit l’existence de relations de dominance-subordination bidirectionnelles, par opposition aux relations unidirectionnelles dans lesquelles les animaux agressés ne ripostent pas. Plus la hiérarchie est stable et en place depuis longtemps, plus les signaux deviennent subtils (McBride et al., 1964).
L’ordre hiérarchique entre deux individus inconnus de rangs sociaux très différents s’établit en moins de 20 minutes (Hafez et Signoret, 1969). Les 24 premières heures présentent les plus forts taux d’agression (Meese et Ewbank, 1973). La hiérarchie complète du groupe est établie dans les 48 heures suivant le regroupement. Une fois la hiérarchie établie, les animaux testent régulièrement leur rang social par des comportements agonistiques brefs. Ces différentes remises en cause de la dominance peuvent aboutir à des modifications des rangs sociaux des animaux de rang social moyen à faible (Meese et Ewbank, 1972). Dans les groupes stables, les porcs se battent principalement avec les individus de rangs immédiatement inférieurs ou supérieurs aux leurs (Meese et Ewbank, 1973). Il a été montré que les combats durent moins longtemps dans les groupes où la différence de poids vif entre les individus est forte (9,3 kg entre le porcelet le plus léger et le plus lourd) (Andersen et al., 2000). Cette observation suggère un lien entre le poids vif de l’animal et la hiérarchie. Les porcs les plus lourds dans une loge donnent d’ailleurs plus de morsures et passent plus de temps à se battre (Andersen et al., 2000).
