De nombreux facteurs internes ou externes à l’animal peuvent agir sur les concentrations en androsténone et en scatol du tissu gras des porcs mâles entiers (Figure 2). Les facteurs internes correspondent à toutes les composantes propres à l’animal qui peuvent moduler la concentration en composés odorants. Cela concerne, par exemple, l’âge et le poids de l’animal au moment de la mesure, sa précocité sexuelle, son génotype, son état inflammatoire et son rang social. Les facteurs externes correspondent à toutes les composantes d’origine environnementale qui agissent sur la concentration en composés odorants. Cela concerne l’alimentation reçue par l’animal et ses conditions d’élevage.
Figure 9 : Evolution de la concentration en androsténone en fonction de la maturité sexuelle chez trois types de porcs distincts.
Toutefois, les facteurs internes à l’animal sont également sous l’influence des paramètres environnementaux. Par exemple, le développement pubertaire et les sécrétions testiculaires à un stade de maturité donné sont sous le contrôle de l’axe hypothalamo-hypophysaire, lui-même sensible aux modifications environnementales (photopériode, nutrition, interactions sociales) (FlorCruz et Lapwood, 1978 ; Claus et al., 1994). De même, l’état inflammatoire de l’individu et son rang social sont en partie conditionnés par l’environnement des animaux.
a. Stade de maturité sexuelle
La teneur en androsténone du tissu adipeux est très dépendante du stade de maturité sexuelle de l’animal (Zamaratskaia et Squires, 2009). Le scatol varie également en fonction du stade de maturité de l’animal. Une augmentation apparaît généralement au moment de la puberté (Babol et al., 2004). Ce lien avec la puberté s’explique par le rôle des stéroïdes sexuels sur le métabolisme du scatol comme développé précédemment (cf. 3.c. Synthèse ci-dessus).
Chez le porc, la période d’abattage coïncide généralement avec la période de puberté. La présence d’androsténone dans la viande dépend donc du stade de maturité sexuelle atteint au moment de l’abattage. Cependant, pour un stade de maturité donné, on peut faire l’hypothèse que la production d’androsténone et l’intensité du catabolisme hépatique varient entre les porcs. Toutes ces différences entre les porcs ont probablement une composante environnementale et génétique. Cela conduit à proposer l’existence de trois types de porcs : des porcs à faible teneur du gras en androsténone quel que soit le stade de maturité et qui peuvent donc avoir une maturité sexuelle précoce ou tardive, des porcs à forte teneur en androsténone lorsqu’ils sont matures mais qui ont une maturité tardive, des porcs à forte teneur en androsténone lorsqu’ils sont matures et ont une maturité précoce (Sellier et Bonneau, 1988 ; Zamaratskaia et Squires, 2009) (Figure 9). Bien évidemment, seul ce dernier profil est source d’un problème lié aux odeurs sexuelles dans la viande. Ces trois catégories de porcs peuvent donc s’expliquer par des différences de production au niveau testiculaire mais également de catabolisme au niveau hépatique, ou bien d’aptitude du tissu gras à stocker les molécules odorantes.
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Pour réduire le risque d’androsténone et de scatol dans la viande, il faudrait diminuer l’âge et le poids de carcasses à l’abattage afin de se situer avant le début de la puberté. Cependant, pour un poids donné, il existe une forte variabilité entre races (Bonneau et al., 1979). Ainsi, le poids seuil peut être différent d’une race à l’autre et devrait être évalué pour chacune d’elle pour coïncider au mieux avec la période pré-pubertaire. Cette période peut apparaître très tôt dans la vie de l’animal. Aldal et al. (2005) ont montré chez des porcs de race Noroc (c-à-d un croisement Landrace x (Yorkshire x Duroc)) abattus entre 53 et 62 kg de poids vif que 13% des carcasses avaient déjà des concentrations en scatol supérieures à 0,21 µg/g de tissu gras, et 8,3% avaient des concentrations en androsténone supérieures à 1,0 µg/g de tissu gras, ce qui correspond aux seuils usuels de rejet des carcasses. Réduire l’âge et le poids des porcs à l’abattage ne semble donc pas une solution très efficace pour éviter le problème des odeurs sexuelles sauf à réduire de façon tellement drastique que les animaux seraient trop légers pour permettre une valorisation économique rentable.
b. Génétique
La teneur en scatol et surtout en androsténone du tissu gras des porcs mâles entiers est dépendante du patrimoine génétique des animaux. De nombreuses études ont mesuré la concentration en androsténone dans le gras dorsal de diverses races de porcs à des poids de carcasse équivalents et dans des conditions classiques d’élevage. Ces différentes études révèlent l’importance de la composante raciale (Rhodes et Patterson, 1971 ; Bonneau et al., 1979 ; Xue et al., 1996 ; Babol et al., 2004). Les teneurs en scatol sont aussi dépendantes de la race de l’individu (Xue et al., 1996 ; Babol et al., 2004).
Les concentrations des différents composants responsables des odeurs sexuelles sont des caractères très héritables (Hansson et al., 1980). L’héritabilité de l’androsténone a été estimée, selon les études et les races, entre 0,25 et 0,88 (Jonsson et Andresen, 1979 ; Bonneau et Sellier, 1986 ; Tajet et Andresen, 2006 ; Merks et al., 2009 ; Aluwé et al., 2011b ; Baes et al., 2013). Une sélection des animaux sur ce critère permet au bout de trois générations, de réduire de 0,47 ±0,35 à 0,10 ±0,13 µg/g de tissu gras la concentration en androsténone à l’âge de 210 jours dans le tissu adipeux (Willeke et al., 1980). Toutefois, compte tenu des mécanismes de synthèse de l’androsténone, cette sélection pourrait avoir des répercussions négatives sur la fonction de reproduction des animaux et donc sur leurs performances de reproduction (Bonneau, 1982). Ceci est confirmé par l’étude de Mercat et
al. (2015) qui montre une production spermatique plus élevée chez les verrats ayant la teneur en androsténone du tissu adipeux la plus forte. Par contre, Oskam et al. (2008) n’ont pas observé de différence de développement testiculaire en relation avec la teneur en androsténone du tissu adipeux. Des héritabilités un peu plus faibles variant de 0,19 à 0,55 ont été estimées pour le scatol (Tajet et Andresen, 2006 ; Merks et al., 2009 ; Aluwé et al., 2011b ; Baes et al., 2013). Il existe une corrélation génétique positive entre les deux variables, estimée entre 0,36 et 0,62 (Robic et al., 2008).
c. Alimentation
L’alimentation joue un rôle important dans le contrôle des odeurs sexuelles (European Food Safety Authority, 2004). Elle agit sur la concentration en scatol, et dans une moindre mesure sur celle en androsténone du tissu gras.
Le niveau de scatol dans le tissu gras est très dépendant de l’alimentation du porc (Zamaratskaia et Squires, 2009 ; Wesoly et Weiler, 2012). L’alimentation de l’individu peut à la fois influencer l’activité des bactéries responsables de la dégradation du tryptophane et les quantités de tryptophane disponibles dans le gros intestin. Le tryptophane est un substrat limitant pour plusieurs souches de bactéries du tube digestif (Claus et al., 1994). Une orientation du microbiote en faveur de bactéries utilisatrices de tryptophane mais non productrices de scatol devrait permettre ainsi indirectement une réduction de la concentration en scatol dans le tissu adipeux. En revanche, par exemple, un pH élevé favorise le développement de la souche Lactobacillus sp. 11201, connue comme étant à l’origine de la production de scatol chez le porc (Honeyfield et Carlson, 1990 ; Jensen et Jensen, 1993). Des régimes alimentaires riches en fibres stimulent le transit intestinal de l’animal, et ainsi l’élimination du scatol dans les fèces (Hawe et al., 1992 ; Losel et al., 2006). Un accès illimité à la ressource en eau permet également de réduire la concentration en scatol dans le tissu adipeux de l’animal (Kjeldsen, 1993). Les auteurs n’ont pas émis d’hypothèse quant au mécanisme impliqué.
Compte tenu de la demi-vie relativement courte du scatol dans le tissu adipeux (Friis, 1993), une période de mise à jeun suffisamment longue avant abattage devrait permettre de réduire les concentrations en scatol des carcasses de porcs mâles entiers. Ceci a d’ailleurs été observé par Kjeldsen (1993) qui a montré une réduction de 25% de la teneur en scatol après
12 heures de jeûne comparé à une absence de mise à jeun. Une étude sur les pratiques d’élevage aux Pays-Bas a également mis en évidence une réduction de la concentration en scatol chez les porcs issus d’élevage pratiquant un jeûne d’au moins 6 heures (van Wagenberg et al., 2013).
d. Etat de stress
Tout comme l’alimentation, l’état de stress de l’animal peut également avoir des répercussions sur l’orientation de son microbiote intestinal, et par conséquent influencer l’accumulation du scatol dans le tissu adipeux. Il a été démontré chez l’homme et la souris l’existence d’un axe cerveau-intestin. Un état de stress pourrait alors moduler l’activité du microbiote intestinal et in fine la synthèse microbienne de scatol (Knowles et al., 2008 ; Cryan et Dinan, 2012).
Il a été montré que l’injection d’ACTH, mimant une monte ou une bagarre, entraînait une augmentation plasmatique en testostérone probablement d’origine surrénalienne (Liptrap et Raeside, 1975). L’androsténone n’a pas été recherchée dans cette étude mais on peut supposer une augmentation parallèle à celle de la testostérone.
e. Etat inflammatoire
L’inflammation peut être définie comme un ensemble de réactions du système immunitaire en réponse à une lésion tissulaire ou à l’intrusion d’agents pathogènes (Decker, 1991). Très peu d’études se sont intéressées à l’impact de l’état inflammatoire sur les concentrations en composés odorants des porcs mâles entiers. Pourtant, il a été montré à de nombreuses reprises chez l’homme et les rongeurs que la fertilité des individus mâles était détériorée suite à une maladie inflammatoire (O'Bryan et al., 2000 ; Kajihara et al., 2006 ; Collodel et al., 2012). On peut distinguer deux types d’inflammation, les inflammations à court terme dites « aigues », et les inflammations à long-terme dites « chroniques ».
Il a été montré chez l’homme que les cytokines produites au cours d’une inflammation chronique agissent sur l’axe hypothalamo-hypophyso-testiculaire, ce qui a pour conséquence des effets négatifs sur la fertilité des individus (Diemer et al., 2003).
Chez les rongeurs, il a été montré qu’un état inflammatoire aigu, suite à une infection bactérienne, a des répercussions négatives sur la fertilité des mâles et des femelles (O'Bryan et al., 2000). Il a également été observé que le stress oxydant produit après une injection de lipopolysaccharide (LPS) induit des dommages fonctionnels des mitochondries testiculaires, provoquant une réduction du nombre de spermatozoïdes ainsi qu’une diminution de leur motilité (Aly et al., 2012). De même, chez le porc adulte, un état inflammatoire aigu provoqué par une injection de LPS induit à court terme une augmentation transitoire de la sécrétion en stéroïdes sexuels (Liptrap et Raeside, 1975 ; Wallgren et al., 1993 ; Wallgren et al., 1995), et provoque à long terme une altération de la fonction de reproduction (Wallgren et al., 1993 ; Wallgren et al., 1995). Chez le lapin, une étude a révélé qu’une inflammation sub-aigüe, suite à une injection d’une faible dose de LPS, induirait une altération de la membrane spermatique et réduirait par conséquent la fertilité des individus (Brecchia et al., 2010).
Les études réalisées chez l’homme et les rongeurs ont montré que le système immunitaire interagit avec les stéroïdes sexuels (Bouman et al., 2005) (Figure 10). Il existe d’ailleurs un dimorphisme de ce système entre les sexes (Ahmed et al., 1985 ; Grossman, 1985 ; Schuurs et Verheul, 1990 ; Verthelyi, 2001). Les mâles sont plus vulnérables aux infections que les femelles. En effet, les androgènes ont un effet délétère direct sur leur immunocompétence ; les stéroïdes sexuels agissent sur la résistance aux infections des individus, par exemple par une inhibition de l’expression des gènes de résistance aux maladies. Par ailleurs, les stéroïdes modulent le comportement des mâles, souvent plus agressifs, et donc plus susceptibles d’être exposés à des pathogènes au niveau de lésions tissulaires (Klein, 2000). Chez le porc, Merlot et al. (2013) ont observé une réduction du nombre de lymphocytes circulants et une réduction du poids du thymus chez des mâles castrés par rapport à des mâles entiers qui suggère un effet positif des stéroïdes sexuels sur le fonctionnement du système immunitaire chez le porc.
f. Perturbations digestives
L’apparition d’infections digestives peut être à l’origine de variations de la concentration en scatol du tissu adipeux des porcs mâles entiers. Skrel et al. (2012) ont ainsi montré une augmentation de la concentration en scatol chez des mâles entiers atteints de dysenterie. Ces modifications peuvent être dues à deux phénomènes : une augmentation de la synthèse
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ou une diminution du catabolisme du scatol. En effet, l’infection peut causer des lésions de la muqueuse intestinale qui augmentent les teneurs en tryptophane disponible et donc augmentent la synthèse du scatol (Skrlep et al., 2012) ; ou bien elle peut réduire l’expression du cytochrome hépatique P450 impliqué dans le catabolisme et ainsi diminuer la dégradation du scatol (Cheng et Morgan, 2001). L’effet des perturbations digestives sur la concentration en scatol est confirmé par les résultats obtenus au moment du sevrage des porcelets, qui montrent un pic de scatol plasmatique (Lanthier et al., 2006).
g. Propreté de la loge
Les conditions de propreté du logement ont aussi un rôle dans le dépôt de scatol dans le tissu adipeux. En effet, il a été montré que l’élevage de porcs mâles entiers à forte densité dans des loges « sales », c’est-à-dire sans nettoyage, par opposition à des porcs à faible densité dans des loges « propres », c’est-à-dire avec nettoyage quotidien, induit des différences de la concentration en scatol dans le gras, en faveur d’une augmentation pour les porcs en loges « sales » (Hansen et al., 1994). Cette élévation de la teneur en scatol s’opère en une semaine et est réversible en une semaine également (Hansen et al., 1994). Plus récemment, Aluwé et al. (2011a) ont testé cette hypothèse de l’effet de la propreté du porc sur les teneurs en composés odorants de la viande pendant cinq semaines. Aucune différence significative des concentrations en scatol, indole et androsténone dans le plasma ou le tissu gras n’a été observée entre des porcs très propres, par lavage quotidien des animaux et des loges, et des porcs sales, frictionnés avec des fèces chaque jour et maintenus dans des loges non nettoyées. En revanche, des tests gustatifs par un panel expérimenté ont permis de distinguer les deux groupes d’individus avec un avis défavorable pour les animaux sales.
D’autres études ont relevé l’importance de maintenir les animaux dans un environnement d’élevage propre. Wesoly et al. (2016) ont démontré une augmentation locale de la concentration en scatol du tissu adipeux au niveau de zones de la peau salies par des fèces enrichis en scatol, révélant ainsi une absorption à travers la peau. Pour réduire les problèmes liés au scatol, il est donc important de maintenir les sols des loges propres et de contrôler la ventilation, qui influe sur les choix de couchage des animaux au sein de la loge, ainsi que de lutter contre les fortes températures qui encouragent les porcs à se coucher dans leurs déjections (European Food Safety Authority, 2004). De plus, il a été montré qu’une bonne
ventilation permet de réduire les concentrations en scatol des porcs mâles entiers (Babol et Squires, 1995). En effet, le scatol est un composé très volatile qui pourrait être absorbé via l’inhalation par l’intermédiaire des poumons. L’absorption par l’intermédiaire des voies respiratoires a été mise en évidence chez le lapin, à l’aide de composés radioactifs (Bray et Carlson, 1980). Le fait de ventiler suffisamment les loges pour renouveler l’air pourrait donc contribuer à réduire la teneur en scatol du tissu gras. A ces hypothèses de réabsorption par la peau ou les poumons, il faut également ajouter que le porc est un animal fouisseur (Kilgour et Dalton, 1983 ; Jensen, 2002). Son élevage dans un environnement dégradé favorise son comportement exploratoire et aboutit à l’ingestion d’une partie de ses excréments. Le scatol ingéré pourrait être absorbé au niveau intestinal et contribuer à l’augmentation de la concentration en scatol du tissu adipeux.
Par ailleurs, l’ingestion régulière de déjections riches en micro-organismes pourrait participer à une modification de son microbiote intestinal, comme cela a été observé entre des porcs élevés dans des conditions d’hygiène contrastées (Montagne et al., 2010 ; Le Floc'h et al., 2014). Le scatol susceptible d’être ingéré, inhalé ou absorbé par la peau peut provenir de l’excrétion dans les fèces mais peut aussi provenir d’une synthèse de novo dans les déjections (Spoelstra, 1977).
L’environnement d’élevage peut aussi avoir des répercussions sur l’état inflammatoire des porcs (Le Floc'h et al., 2006), et par conséquent, comme développé ci-dessus, sur les concentrations en composés odorants des carcasses. De même, Amory et al. (2007) ont montré que les conditions d’hygiène globales de l’élevage étaient liées à l’apparition de maladies pulmonaires, elles-mêmes associées à une élévation des concentrations en protéines de la phase aigüe qui témoignent d’une inflammation chez les individus atteints.
h. Saison
Contrairement au sanglier Sus scrofa, la reproduction du porc domestique Sus scrofa domesticusn’est pas saisonnière (European Food Safety Authority, 2004). Toutefois, une baisse de fertilité est observée pendant la période estivale, ce qui correspond à la période d’anœstrus des sangliers (Love et al., 1992). Cette baisse de fertilité est concomitante avec une augmentation de la température ambiante ainsi qu’une diminution de la durée d’éclairement (Claus et al., 1983 ; Prunier et al., 1996). Il a été montré qu’une élévation de
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la température des bâtiments de 17 à 22°C conduit à une concentration en scatol dans le tissu adipeux plus importante, bien que l’état de salissure des porcs dans les deux conditions soit similaire (Hansen et al., 1994).
La photopériode influence la teneur en androsténone du plasma de verrats matures avec une augmentation des concentrations lorsque la durée des jours diminuent (Claus et al., 1983). La concentration en androsténone dans le plasma est de l’ordre de cinq fois plus importante lorsque la durée du jour est plus courte d’Octobre à Décembre (Claus et al., 1983). De même, la concentration en androsténone dans le tissu adipeux augmente de 32 à 65% entre des jours décroissants par rapport à des jours croissants en fonction de la race et des conditions d’élevage (Patterson, 1982 ; Prunier et al., 2013). Le maintien artificiel d’une photopériode courte pour mimer des jours courts permet d’avancer la maturité sexuelle du porc et entraîne ainsi une augmentation des concentrations en androsténone et en scatol dans le tissu gras à un poids donné (Andersson et al., 1998).
i. Relations sociales
Les interactions sociales, les agressions et les montes entre individus pourraient accélérer le développement sexuel du porc, et par conséquent, augmenter les teneurs en androsténone et en scatol dans le tissu adipeux des animaux au moment de l’abattage (European Food Safety Authority, 2004).
Dominance
Le concept de dominance peut être défini comme « un modèle d’interactions agonistiques répétées entre deux individus, caractérisé par le succès régulier de l’un des protagonistes et la retraite de son rival à défaut d’une intensification des échanges » (Schjelderupp-Ebbe, 1922 d'après Drews, 1993). L’individu considéré comme vainqueur est alors qualifié de « dominant », le perdant est qualifié de « subordonné » (Drews, 1993). Le rang de dominance correspond à la place de l’individu dans la hiérarchie d’un groupe donné (Drews, 1993). La hiérarchie correspond à l’agencement ordonné des rangs de dominance des individus du groupe les uns en fonction des autres.
Dans un modèle de hiérarchie linéaire, l’animal situé le plus haut dans la hiérarchie dominera tous les autres dans un contexte de compétition ; l’animal situé juste en dessous dans la hiérarchie dominera tous les autres, excepté le précédent ; et ainsi de suite (Signoret
et al., 1975). Chez le porc, la linéarité de la hiérarchie est souvent peu prononcée au sein des groupes (Hafez et Signoret, 1969). Ainsi, il arrive que certains individus occupent des rangs sociaux similaires voire même que des porcs situés à des rangs sociaux inférieurs dominent des individus de rang supérieur ; on parle alors de hiérarchie triangulaire (Ewbank et Bryant, 1972).
La confrontation entre deux porcs a été décrite par McBride et al. comme la résultante de trois composantes successives : une agression, un signal de soumission, puis l’acceptation de la soumission (McBride et al., 1964). L’agression initiale peut être très variable et d’une violence plus ou moins importante : simple bousculement ou bien blessure profonde. Il en va de même pour le signal de soumission, qui peut être un simple regard détourné de l’individu ou bien un retrait brusque. Les combats avec des animaux de rang social élevé excèdent rarement deux ou trois comportements agonistiques (Hafez et Signoret, 1969). Le combat cesse après une manifestation de soumission de la part d’un des deux individus.