Interactions  avec  les  dinoflagellés

Parmi  l’ensemble  des  microalgues  eucaryotes,  ce  sont  les  dinoflagellés  qui  sont  les  plus   connus   pour   leur   capacité   à   produire   des   phycotoxines,   qui   peuvent   s’accumuler   dans   la   chaine  alimentaire  et  éventuellement  causer  des  empoisonnements  chez  l’Homme.  Dans  ce   contexte,   les   dinoflagellés   sont   particulièrement   étudiés   dans   le   but   de   comprendre   et   contrôler  la  prolifération  des  espèces  potentiellement  nocives.  Le  rôle  que  peuvent  avoir  les   bactéries  dans  la  prolifération,  la  toxicité  et  le  contrôle  des  efflorescences  algales  toxiques  a   fait  l’objet  de  très  nombreuses  études  (Cho,  2012;  Hold  et  al.,  2001a,  b;  Kim  et  al.,  2009;  Lee  &   Park,  1998;  Lovejoy  et  al.,  1998;  Lu  et  al.,  2016;  Nagasaki  et  al.,  2000;  Park  et  al.,  1999,  1998;   Skerratt   et   al.,   2002).   La   production   de   toxines   par   certains   dinoflagellés   a,   d’ailleurs,   été   remise  en  question  puisque  la  production  autonome  de  certaines  toxines  a  été  détectée  chez   des   bactéries   (Pseudomonas   stutzei   et   P.   diminuta)   isolées   de   dinoflagellés   (Martins   et   al.,   2003).  Les  dinoflagellés  sont  des  microalgues  qui  peuvent,  selon  les  espèces  et  le  stade  de  vie,   être   dotées   d’une   thèque,   comme   indiqué   dans   le   Tableau   2.   La   présence   ou   absence   de   thèque   semble   jouer   un   rôle   primordial   dans   leurs   interactions   avec   les   bactéries.   Les   dinoflagellés  avec  une  thèque  semblent  plus  résistants  à  l’action  algicide  des  bactéries  que  les   dinoflagellés  sans  thèque  (Lovejoy  et  al.,  1998).  Il  a  été  cependant  montré  récemment  qu’un   composé   produit   par   l’actinobactérie   Brachybacterium   sp.   YS-­‐3   exerçait   une   action   létale   contre   Alexandrium   catenella,   outrepassant   l’effet   protecteur   de   sa   thèque   (Kim   et   al.,   2015b).    

Tableau  2  :  Quelques  dinoflagellés  impliqués  dans  des  efflorescences  algales  qui  ont  été  étudiés  dans  le  cadre   d’interactions  avec  des  bactéries  

Dinoflagellé   Toxicité¹   Référence  

Avec  thèque  ?   Espèce  

Non   Gymnodinium  catenatum   PSP   (Lovejoy  et  al.,  1998;  Skerratt  et  al.,  2002)  

Non   Gymnodinium  nagasakiense   PSP   (Imai  et  al.,  1993)  

Non   Gymnodinium  sanguineum   PSP   (Lovejoy  et  al.,  1998)  

Non   Gyrodinium  sp.   NSP   (Lovejoy  et  al.,  1998)  

Non   Gyrodinium  cf.  uncatenum   NSP   (Lovejoy  et  al.,  1998)  

Non   Karenia  mikimotoi   Gymnocyn,  NSP,  AZP   (Lu  et  al.,  2016)  

Oui   Alexandrium  minutum   Saxitoxines  (PSP)   (Lovejoy  et  al.,  1998)    

Oui   Alexandrium  catenella   Saxitoxines  (PSP)   (Kim  et  al.,  2015b;  Lovejoy  et  al.,  1998)  

Oui   Alexandrium  tamarense   Saxitoxines  (PSP)   (Cho,  2012;  Hold  et  al.,  2001a,  b)  

Oui   Alexandrium  affine     Saxitoxines  (PSP)  mais  faible  toxicité   (Hold  et  al.,  2001a)  

Oui   Alexandrium  lusitanicum     Saxitoxines  (PSP)   (Hold  et  al.,  2001a,  b)  

Oui   Heterocapsa  circularisquama   Toxine  hémolytique  photosensible   (Nagasaki  et  al.,  2000)  

Oui   et   Non  

(dépend   du  

stade  de  vie)  

Cochlodinium  polykrikoides   Toxine  non  déteriminée,  notamment  

létale  pour  les  poissons  

(Cho,   2012;   Kim   et   al.,   2009;   Lee   &   Park,   1998;  Park  et  al.,  1999,  1998)  

Oui   Prorocentrum  lima   DSP  et  autres  toxines   (Wagner-­‐Döbler  et  al.,  2010)  

1  :   PSP  =   Paralytic   Shellfish   Poisoning   (Intoxication   par   phycotoxine   paralysante),   NSP   =   Neurotoxic   Shellfish   Poisoning   (Intoxication  par  phycotoxine  neurotoxique),  AZP  =  AZaspiracid  shellfish  Poisoning  (Intoxication  par  phycotoxine  azaspiracide,   qui  a  des  effets  diarrhéiques)  

Des   bactéries   appartenant   aux   genres   Alteromonas,   Pseudomonas,   Antarctobacter,  

Roseovarius   ou   encore   Sulfitobacter   ont   montré   un   caractère   assez   généraliste   puisqu’elles  

ont   été   retrouvées   dans   différentes   cultures   de   dinoflagellés   Hold,   Smith,   Rappé,   et   al.,   (2001).  Cependant,  la  majorité  des  isolats  bactériens  n’a  été  détecté  que  chez  une  des  sept   cultures  algales  testées.  Par  exemple  des  souches  représentant  le  genre  Sulfitobacter  ont  été   dans  les  cultures  d’A.  tamarense  PCC173a  et  Scrippsiella  trochoidea  NEPCC15,  alors  que  les  

Alphaproteobacteria   des   genres   Kordia   sp.,   Ahrensia   sp.   et   Stappia   sp.   ont   été   retrouvées  

uniquement  chez  A.  lusitanicum  NEPCC253.  Par  ailleurs,  cette  étude  a  montré  que  la  majorité   des  bactéries  décrites  étaient  détectées  à  la  fois  en  début  et  en  fin  de  phase  logarithmique,   mais  aussi  pendant  la  phase  stationnaire  de  croissance  de  l’algue  (i.e.  pas  de  variation  chez  A.  

lusitanicum   NEPCC253).   Ceci   pourrait   indiquer   que   la   composition   de   la   communauté  

bactérienne   d’une   culture   algale   serait   assez   stable   durant   la   croissance   algale.   Une   étude   complémentaire   sur   les   dinoflagellés   A.   lusitanicum   NEPCC253   et   A.   tamarense   NEPCC407,   produisant  des  toxines  paralysantes,  a  mis  en  évidence  que  les  bactéries  présentes  pouvaient   influencer  la  production  de  toxines  (Hold  et  al.,  2001b).  Les  mécanismes  impliqués  ne  sont  pas  

clairement  établis,  mais  il  a  été  cependant  prouvé  que  certaines  bactéries  proches  des  genres  

Stappia   (Kopp   et   al.,   1997)   ou   encore   Alteromonas/Pseudomonas   (genres   détectés   chez   A.   lusitanicum  NEPCC253  et  A.  tamarense  NEPCC407)  pouvaient  produire  ces  toxines  de  façon  

autonome  (Kodama,  2010;  Kopp  et  al.,  1997;  Martins  et  al.,  2003).    

De   plus   en   plus   d’études   visent   à   comprendre   les   mécanismes   impliqués   dans   les   interactions   entre   bactéries   et   microalgues.   Cela   passe   bien   souvent   par   la   description   des   molécules   actives   intervenant   dans   ces   interactions.   C’est   le   cas   par   exemple   dans   l’interaction   entre   la   bactérie   algicide   Thalassospira   sp.   ZR-­‐2   et   le   dinoflagellé   Karenia  

mikimotoi,  où  la  molécule  algicide  a  été  décrite  comme  correspondant  à  un  acide  benzoïque  

thermostable  (Lu  et  al.,  2016).  Alors  que  l’activité  de  la  bactérie  algicide  Chitinimonas  prasina   LY03  sur  S.  trochoidea  et  A.  tamarense  est  due  à  une  chitinase  (Li  et  al.,  2016b).  La  bactérie  

Deinococcus   xianganensis   Y35   a   montré   une   forte   activité   algicide   contre   A.   tamarense   par  

l’intermédiaire  de  la  deinoxanthine,  un  pigment  rouge  générant  une  surproduction  de  ROS  qui   endommage  la  structure  des  chloroplastes  et  mitochondries  du  dinoflagellé  (Li  et  al.,  2015).   Une  étude  s’intéressant  à  l’action  mutualiste  des  bactéries  sur  le  dinoflagellé  Lingulodinium  

polyedrum   a   montré   que   la   croissance   de   cette   microalgue   dépendait   obligatoirement   une  

source  exogène  de  vitamines  B1  et  B12,  qui  pouvait  être  apporté  par  des  bactéries  associées  à   l’algue   (Cruz-­‐López   &   Maske,   2016).   Parmi   les   bactéries   majoritairement   présentes   dans   la   culture   non   supplémentée   en   vitamines   et   qui   seraient   donc   de   potentielles   bactéries   mutualistes  apportant  les  vitamines  à  la  microalgue,  on  retrouve  les  genres  Marivita  (74,9%),  

Pelagibaca  (9,1%)  et  Maricaulis  (7,1%).  

Le  séquençage  des  génomes  de  quatre  bactéries  associées  à  des  dinoflagellés  ont  été   récemment  séquencés  et  a  permis  de  mieux  comprendre  les  interactions  existant  entre  ces   organismes  (Jeong  et  al.,  2005;  Wagner-­‐Döbler  et  al.,  2010;  Zheng  et  al.,  2015;  Zhou  et  al.,   2016).   Celle   dont   le   génome   a   été   séquencé   en   premier   est   Hahella   chejuensis   (Gammaproteobacteria),   isolée   du   sédiment   marin   et   capable   de   tuer   le   dinoflagellé  

Cochlodinium  polykrikoides,  par  l’intermédiaire  d’un  pigment  lytique,  la  prodigiosine  (Jeong  et   al.,   2005).   A   l’inverse,   l’analyse   du   génome   d’une   bactérie   Dinoroseobacter   shibae   DFL12  

caractère   mutualiste   des   relations   entre   ces   organismes   via   la   biosynthèse   de   vitamine   B12,   essentielle  à  la  croissance  de  l’hôte  algal  (Wagner-­‐Döbler  et  al.,  2010).    

Parmi   les   symbioses   se   produisant   dans   les   océans,   celles   concernant   les   coraux   et   certains   dinoflagellés   appartenant   au   genre   Symbiodinium   font   l’objet   d’une   attention   particulière.   Ces   symbioses   semblent   relativement   sensibles   aux   changements   environnementaux   et   peuvent   être   très   vulnérables   face   à   des   bactéries   relatives   au   genre  

Vibrio.  Lorsque  les  températures  augmentent,  ces  bactéries  peuvent  générer  une  diminution  

de   la   chlorophylle   et   provoquer   jusqu’à   la   lyse   cellulaire   chez   Symbiodinium   par   action   de   protéases  extracellulaires  (Ben-­‐haim  et  al.,  2003;  Cervino  et  al.,  2004;  Littman  et  al.,  2010).   Plus   récemment,   une   étude   a   mis   en   évidence   l’action   néfaste   d’une   zinc-­‐métalloprotéase   produite   par   Vibrio,   capable   d’inactiver   le   photosystème   II   et   de   créer   des   lésions   dans   les   tissus  des  coraux  (Sussman  et  al.,  2009).  Par  ailleurs,  lorsque  Symbiodinium  vit  à  l’extérieur  de   son   hôte,   sous   forme   libre,   il   peut   former   des   sphérulites   d’aragonite,   appelés   symbiolites.   C’est  le  produit  d’un  phénomène  d’organominéralisation  (Dupraz  et  al.,  2009)  nécessitant  la   présence  conjointe  de  Symbiodinium  et  de  bactéries  qui  apportent  des  EPS  (Frommlet  et  al.,   2015).