Discussion générale - Université de Bourgogne UMR CNRS 5561 Biogéosciences Equipe Ecologie Evol

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Discussion générale

Ce travail nous a permis d’étudier diverses causes possibles de la variation observée dans l’intensité de la manipulation parasitaire, et ce à trois niveaux différents : intra-individuel, intra-populationnel, et inter-populationnel.

Nous avons vu ainsi dans le Chapitre 1B que le stade de développement du parasite et son âge influençaient l’intensité de la manipulation, comme cela a déjà été suggéré dans d’autres études (Valkounova 1983, Williams et al. 2004). Il faut également noter que l’augmentation de l’intensité de manipulation entre les stades ‘cystacanthe jeune’ et

‘cystacanthe âgé’ se confirme dans les deux populations parasites étudiées dans ce chapitre, ainsi que dans tous les autres chapitres de cette thèse. Il semble donc que ce soit là un phénomène général chez P. laevis. En revanche, nos résultats montrent qu’au stade

‘cystacanthe jeune’, les deux populations parasites étudiées dans le Chapitre 1B n’induisent pas le même niveau de manipulation. Des différences entre populations de parasites peuvent donc également représenter des sources potentielles de variation dans l’intensité de la manipulation, bien que les causes réelles de ces différences soient difficiles à établir dans cette première étude. L’âge du parasite peut donc déjà expliquer une partie des variations observées lors des études réalisées in natura. En effet, si des études sont menées avec des individus naturellement infectés, l’échantillon testé peut être composé d’individus infectés par différents stades parasitaires, exprimant différentes intensités de manipulation. Cependant, étant donné le fait que la manipulation favorise la prédation de l’hôte intermédiaire (Lagrue et al. 2007), il est possible que les infections ne se maintiennent dans la nature que durant un laps de temps relativement court (Lafferty 1992). En conséquence il existerait peu de variation dans l’âge des infections naturelles. La relation entre l’intensité de la manipulation

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et le degré d’augmentation du taux de prédation étant encore inconnu (voir discussion ultérieure plus complète sur ce point), il est pour le moment difficile de trancher sur ce point.

Nous avons montré que le stade acanthelle, non infectieux pour l’hôte final, n’induit pas d’augmentation de photophilie, ce qui est cohérent avec l’hypothèse de “manipulation” : les changements comportementaux favorisant la prédation par l’hôte définitif ne s’expriment que lorsque le parasite devient infectieux pour cet hôte (Milinski 1985, Brodeur & McNeil 1989, Parker et al. 2009). Cependant, comme Parker et al. (2009) le soulignent, un aspect particulier de la manipulation reste très peu étudié et donc mal connu. Il s’agit de la diminution du risque de prédation des hôtes intermédiaires abritant des parasites non encore infectieux pour leur hôte définitif. On pourrait en effet s’attendre à ce que les acanthelles renforcent certains comportements anti-prédateurs, afin de se protéger de toute prédation trop précoce.

Cependant, il est impossible de tester cette hypothèse avec notre protocole expérimental sur le phototactisme. En effet, les amphipodes non infectés se montrent très photophobes, ce qui se traduit par des scores de phototactisme généralement égaux à 0, et il nous est donc impossible de mesurer des scores négatifs. Savoir si, comme le prédit le modèle de Parker et al. (2009) les acanthelles renforcent certains comportements anti-prédateurs devra passer par la mesure d’autres comportements modifiés, comme l’utilisation des refuges (Kaldonski et al. 2007).

Cet aspect soulève également une autre question, celle de la suppression de la manipulation par des parasites immatures partageant un hôte intermédiaire avec des conspécifiques matures et donc manipulateurs. En effet, si la forme immature du parasite est intrinsèquement capable de diminuer la susceptibilité de son hôte à la prédation, tandis que la forme mature et infectieuse pour l’hôte définitif agit en sens inverse, en augmentant le risque de prédation, quelle stratégie va l’emporter ? En ce qui concerne notre modèle G. pulex-P. laevis, des infections expérimentales successives et contrôlées pourraient permettre de répondre à cette question. Ces aspects de la manipulation rejoignent également les travaux concernant l’issue

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de la manipulation lorsque des parasites d’espèces différentes partagent le même hôte intermédiaire tout en ayant des hôtes définitifs différents (hijacking : Lafferty et al. 2000, sabotage : Thomas et al. 2002).

Toujours au niveau intra-individuel, nous avons également montré que l’intensité de l’infection représentait une source de variation dans l’intensité de la manipulation, les hôtes infectés par deux parasites étant les plus fortement manipulés, comparés aux amphipodes infectés par un seul ou par plus de deux parasites (Chapitre 1B). L’effet de la charge parasitaire sur la manipulation comportementale a également été montré dans d’autres systèmes hôtes-parasites (Maynard et al. 1998, Webber et al. 1987), et bien qu’un seul parasite semble être suffisant pour induire des modifications dans certains systèmes, dans d’autres cas l’intensité des modifications est positivement corrélée au nombre de parasites (Trabalon et al. 2000). Ici, il semble donc qu’il soit avantageux pour P. laevis de partager le même hôte intermédiaire avec un seul autre conspécifique, mais qu’au-delà de deux parasites la compétition entre les cystacanthes devienne trop forte, limitant alors leur capacité à induire une forte manipulation (voir Chapitre 2B et la discussion s’y rapportant pour l’étude de cette compétition). Il est important de souligner ici que l’effet de l’intensité de l’infection n’a été retrouvé dans aucune des autres études présentées dans cette thèse. Ce résultat doit donc être examiné avec précaution, et pourrait n’être qu’un “sous-effet” d’une autre relation. En effet, l’intensité de l’infection influence de manière opposée le temps de développement, et les parasites partageant leur hôte avec un deuxième cystacanthe sont également ceux qui se développent le plus lentement (Chapitre 1B). Si l’on ne tient pas compte de l’intensité, ce sont donc les parasites qui se développent le plus lentement qui induisent ensuite la plus forte manipulation. Cette relation entre temps de développement et manipulation se retrouve également dans nos autres études, et il est donc fort possible que le résultat concernant l’effet de l’intensité soit en réalité uniquement dû à cet effet du développement. En effet, la sélection

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devrait en théorie favoriser un temps de développement court, puisque qu’un développement tardif augmente le risque que l’amphipode meure avant sa prédation par l’hôte définitif, empêchant ainsi la transmission du parasite. Cependant, en cas de développement tardif, le fait de manipuler ensuite plus fortement pourrait permettre de compenser le coût d’un long développement en réduisant le temps nécessaire pour rejoindre l’hôte définitif une fois la maturité atteinte. Une autre hypothèse pouvant expliquer ce lien entre temps de développement et manipulation serait que les parasites investissant dans un développement rapide seraient ensuite moins aptes à induire une forte manipulation. Quoi qu’il en soit, ce compromis entre temps de développement et capacité à manipuler l’hôte intermédiaire se confirme également dans notre étude menée sur différentes familles de parasites appartenant à la même population (Chapitre 2A) et nous y reviendrons plus loin.

Dans le Chapitre 2A, nous avons d’abord montré qu’il existait une différence extrêmement marquée entre la susceptibilité à l’infection de la population hôte naïve et celle d’une population sympatrique de P. laevis. En effet, cette dernière s’est révélée beaucoup moins sensible à l’infection que la population naïve, semblant indiquer qu’une forme de résistance au parasite aurait pu évoluer dans cette population. Ces résultats sont également confirmés et généralisés par l’étude d’adaptation locale du Chapitre 3, qui montre que toutes les populations (provenant de trois bassins versants différents) ayant coévolué avec le parasite s’avèrent moins susceptibles à l’infection que notre population naïve de référence.

D’autre part, les résultats obtenus dans le Chapitre 2A indiquent que les différentes familles de parasites provenant d’une même population diffèrent dans leur infectivité. Cependant, le succès d’infection d’une famille donnée semble plutôt fonction de la population hôte qu’elle infecte, puisque le succès d’infection d’une famille parasite dans l’une des populations hôtes ne permet pas de prédire son succès d’infection dans l’autre. Dans le Chapitre 3, ce résultat se confirme également, puisque l’infectivité dépend à la fois de la population hôte et de la

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population parasite considérées, les parasites étant généralement localement adaptés à leur hôte pour ce trait particulier. Dans d’autres systèmes hôtes-parasites, une variation intra-populationnelle dans le succès d’infection a également été reportée et attribuée à des différences génétiques (voir par exemple Incani et al. 2001, Carius et al. 2001, Kaltz &

Shykoff 2002). Il est donc probable que les différences entre familles de parasites obtenues dans nos études soient également liées à des différences génétiques mais nous ne pouvons cependant pas exclure la possibilité qu’elles soient davantage dues à un effet maternel ou à un effet environnemental. En effet, une variation saisonnière a également été trouvée dans cette étude, à la fois en ce qui concerne le succès d’infection, la rapidité de développement des parasites et l’intensité de la manipulation (Chapitre 2A). D’autre part, Kennedy (2006) a montré que la prévalence de P. laevis présentait des variations saisonnières, ce qui est en accord avec nos résultats. La variation inter-saisons dans nos résultats est difficile à expliquer.

En effet, elle ne peut être due à des différences environnementales au moment de l’expérience, puisque les infestations expérimentales se déroulent en milieu contrôlé et standardisé, identique pour chaque expérience. Cependant, les variations observées peuvent être dues à différentes conditions rencontrées avant nos expériences par les femelles parasites dont sont issus les œufs utilisés pour les infestations. Ainsi, le développement plus rapide des parasites en hiver pourrait être dû à un meilleur approvisionnement des femelles parasites au sein de leur hôte définitif, et donc à une quantité de ressources plus importante allouée aux œufs. De la même façon, la plus forte sensibilité des gammares pourrait être due à une mauvaise condition physique, par exemple en supposant que leur approvisionnement est moins bon durant l’hiver et que leur condition générale s’en trouve ainsi affectée. Quoi qu’il en soit, des expériences supplémentaires seraient nécessaires pour définitivement expliquer ces variations saisonnières et discriminer entre les différentes hypothèses possibles. Divers facteurs environnementaux pourraient expliquer cette variation, comme cela a été montré dans

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d’autres systèmes hôtes-parasites, et des expériences inter-familles réalisées sous différentes conditions environnementales permettraient de mettre en évidence d’éventuels effets de l’environnement. Blanford et al. (2003) ont par exemple démontré que la susceptibilité de l’hôte à l’infection variait en fonction de la température, une température élevée pouvant même induire une résistance quasi-totale de l’hôte. Un autre effet de la température a été démontré au sein du système Daphnia magna-Pasteuria ramosa, où le taux de croissance du parasite est plus rapide lorsque la température est plus élevée (Mitchell et al. 2005). Ferguson

& Read (2002) ont quant à eux démontré que la virulence de Plasmodium chabaudi chez son hôte Anopheles stephensi dépendait de la qualité nutritionnelle de l’environnement.

Indépendamment de possibles effets environnementaux de ce type, il est également intéressant de noter que les poissons cyprinidés, hôtes définitifs de P. laevis, présentent souvent une activité d’approvisionnement accrue au printemps par rapport à l’hiver (voir par exemple Penttinen & Holopainen 1992, Lucas & Batley 1996). En conséquence, et compte tenu du possible compromis évoqué plus haut entre le temps de développement et la manipulation, le parasite pourrait adapter son investissement dans l’un ou l’autre des paramètres afin de concorder avec le moment où son hôte définitif est le plus susceptible de se nourrir, ce qui pourrait entraîner un cycle annuel dans l’intensité de la manipulation. En effet, au niveau annuel tout se passe comme si les parasites infectaient davantage en hiver, et manipulaient plus au printemps. Si ce cycle annuel se vérifie, il pourrait donc être expliqué par l’écologie du parasite et celle de son hôte définitif. Il serait également intéressant de déterminer la proportion d’œufs de parasites présents dans le milieu à différentes saisons, ce qui donnerait un premier indice sur cet éventuel cycle annuel. Il semble d’ailleurs qu’il existe déjà un rythme nycthéméral dans la manipulation, qui pourrait permettre au parasite de manipuler son hôte intermédiaire au moment où les poissons s’approvisionnent. En effet, les gammares sont davantage manipulés durant les heures de faible intensité lumineuse (Lagrue

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et al. 2007), c'est à dire au moment où les poissons partent en chasse (Keith & Allardi 2001).

Cette manipulation différentielle entre le jour et la nuit pourrait être due à l’intensité lumineuse en elle-même, ce qui pourrait être appréhendé grâce à des expériences en conditions contrôlées, sous différentes intensités lumineuses. Des expériences préliminaires ont d’ailleurs été menées à ce sujet au début de ma thèse, et les résultats obtenus (inédits mais trop partiels pour être présentés ici) confirment un possible effet de l’intensité lumineuse qu’il sera nécessaire d’étudier ultérieurement.

Concernant la variation saisonnière de la manipulation, il apparaît que les hôtes sont manipulés dès le stade ‘cystacanthe jeune’ au printemps, tandis qu’ils ne le sont pas en hiver (Chapitre 2A). Cependant, bien que les parasites utilisés dans l’expérience d’hiver apparaissent ainsi comme étant incapables d’induire une manipulation chez leur hôte intermédiaire, il faut noter qu’au stade ‘cystacanthe âgé’ le niveau de manipulation qu’ils induisent est comparable à celui atteint au printemps au même stade. D’autre part, les familles de parasites du printemps diffèrent significativement dans l’intensité de la modification comportementale qu’elles induisent au stade ‘cystacanthe jeune’, mais ces différences disparaissent au stade ‘cystacanthe âgé’. Comme précédemment et pour les mêmes raisons, il est difficile d’attribuer avec certitude ces différences à des différences génétiques. Cette question possède une importance centrale, car si la variation dans l’intensité de la manipulation possède des bases génétiques, la sélection peut agir dessus et elle devrait donc évoluer comme tous les autres paramètres des systèmes hôtes-parasites.

Chez les parasites comme P. laevis ayant un cycle à deux hôtes, il existe deux phases cruciales de transmission : du poisson au gammare (ingestion des œufs relâchés par l’hôte définitif) puis du gammare au poisson (prédation de l’hôte intermédiaire). Si les deux phases ne peuvent être optimisée en même temps, un compromis devrait avoir lieu entre le succès d’infection d’un parasite et la manipulation qu’il engendre ensuite. Cependant, l’étude

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présentée dans le Chapitre 2A n’a pas permis de mettre en évidence un tel compromis, puisque aucune corrélation n’a été trouvée entre ces deux paramètres. Comme évoqué précédemment, une seule relation nette se dégage, au niveau individuel, entre le temps de développement et l’intensité de la manipulation au stade ‘cystacanthe jeune’ (Chapitre 2A).

En effet, les parasites se développent beaucoup plus rapidement en hiver, et de manière plus synchrone qu’au printemps. Si l’on relie ce résultat à celui obtenu sur la manipulation, il semble qu’un compromis ait lieu entre le temps de développement et la rapidité de manipulation, les parasites qui se développent rapidement (hiver) étant ensuite incapables d’induire une manipulation précoce dès l’atteinte du stade infectieux. Les travaux récents de Hammerschmidt et al. (2009) ont montré qu’il existait un moment optimal, au cours du développement du parasite, pour induire la manipulation. Nos résultats suggèrent donc que ce moment optimal pourrait être contraint par la rapidité de développement du parasite. En effet, le parasite doit limiter le temps passé au sein de son hôte intermédiaire, afin de réduire son risque de mortalité avant sa transmission à l’hôte définitif. Ainsi, le temps de développement devrait être le plus court possible, tout comme le délai entre le moment où le parasite devient infectieux pour l’hôte définitif et le moment où il commence à manipuler son hôte intermédiaire. Cependant, il semble que ces deux traits ne puissent pas être optimisés tous les deux en même temps. En réponse à un environnement fluctuant engendrant parfois des conditions environnementales défavorables, une certaine plasticité phénotypique de certains traits d’histoire de vie a évolué chez de nombreux organismes, leur permettant de faire face aux effets négatifs de certaines conditions inattendues (McNamara & Houston 1986). Ainsi, il pourrait exister chez P. laevis une plasticité sur le temps de développement et la manipulation, qui permettrait une adaptation en fonction des conditions environnementales rencontrées par le parasite. Le Chapitre 2B apporte également des informations à ce sujet. En effet, notre étude montre qu’il existe une relation positive entre la taille du cystacanthe et sa capacité à

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manipuler son hôte au stade ‘cystacanthe âgé’. Il faut bien différencier deux paramètres qui sont liés mais néanmoins distincts : le temps que le parasite met pour se développer, et la taille finale qu’il atteint au sein de son hôte intermédiaire. En effet, ces deux paramètres ont des conséquences différents sur l’aptitude phénotypique du parasite. Comme évoqué plus haut, un temps de développement court permet de réduire le temps passé dans l’hôte définitif et donc le risque de mortalité avant la transmission à l’hôte définitif. D’autre part, la taille du stade larvaire détermine en partie l’aptitude phénotypique de l’adulte (Rosen & Dick 1983, Poulin et al. 2003, Steinauer & Nickol 2003, Fredensborg & Poulin 2005). De la même façon, il faut distinguer la capacité à manipuler rapidement son hôte - aptitude qui permet également une diminution du temps passé dans l’hôte intermédiaire - et la capacité à induire une forte altération, même plus tard dans le développement, au stade ‘cystacanthe âgé’, et qui peut permettre d’augmenter la probabilité de prédation par l’hôte définitif. Nos résultats suggèrent donc qu’il faut distinguer deux phases différentes : le développement même du cystacanthe, durant lequel un compromis s’établit entre la rapidité de développement et la rapidité de manipulation, et la phase où le développement est achevé, et où une grande taille est alors avantageuse pour induire une forte manipulation, qui pourrait alors permettre une transmission accrue vers l’hôte définitif.

Il est cependant important de noter que notre raisonnement se base sur le fait qu’il existerait une relation positive entre l’intensité de la modification comportementale et l’intensité de l’augmentation de prédation. Or, ce point n’a jamais été formellement démontré.

En effet, on part généralement du principe que la variation dans l'intensité de la manipulation est un indice de la “qualité” de cette manipulation en termes de succès de transmission vers le poisson. Or, le lien entre l’intensité de la manipulation et l’augmentation de la probabilité de prédation n’est pas avéré, et aucune expérience n’a démontré qu’un amphipode présentant un score de phototactisme élevé était réellement plus susceptible à la prédation qu’un gammare

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ayant un score plus faible mais néanmoins significativement plus élevé que le score moyen des individus sains. Poulin (1994b) a d’ailleurs montré (lors de comparaisons inter-spécifiques) que des niveaux élevés de manipulation n’entraînaient pas toujours des bénéfices proportionnels pour les parasites. Il faudrait donc mener des expériences spécifiques de prédation afin d’établir s'il existe bien un lien de cause à effet entre l’intensité de la manipulation et le niveau d’augmentation de la susceptibilité à la prédation.

Ce point est d’ailleurs d’autant plus important que P. laevis induit également d’autres altérations chez G. pulex. Ainsi, les gammares infectés dérivent davantage que les sains (Lagrue et al. 2007), ils sont attirés par l’odeur des prédateurs tandis que ce n’est pas le cas des individus sains (Perrot-Minnot et al. 2007), et ils utilisent moins les refuges disponibles (Kaldonski et al. 2007). Il serait donc intéressant de déterminer si ces différentes modifications agissent indépendamment ou en synergie. Bakker et al. (1997) ont démontré que la modification de phototactisme engendrait bien une augmentation de la susceptibilité des hôtes à la prédation, et Lagrue et al. (2007) ont démontré que l’augmentation de la dérive

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