Transmission sociale d’un choix de site de ponte au sein de groupes de Drosophiles

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Transmission sociale d’un choix de site de ponte au sein

de groupes de Drosophiles

Marine Battesti

To cite this version:

Marine Battesti. Transmission sociale d’un choix de site de ponte au sein de groupes de Drosophiles. Evolution [q-bio.PE]. Université Paris Sud - Paris XI, 2014. Français. �NNT : 2014PA112174�. �tel-01127036�

Université Paris-Sud 11

Ecole doctorale 426 : Gènes, Génomes, Cellules

Laboratoire Evolution, Génomes et Spéciation

Discipline : Science de la vie et de la Santé

Thèse de doctorat sur travaux

soutenue le 19 septembre 2014

par

Marine Battesti

Transmission sociale d’un choix de site de

ponte au sein de groupes de drosophiles

Directeurs de thèse :

Dr. Frédéric Mery & Dr. Dominique Joly

Composition du jury

Président

Pr. Pierre CAPY

LEGS, CNRS

Rapporteur

Pr. Emmanuel DESOUHANT

LBBE, CNRS

Rapporteur

Pr. Louis LEFEBVRE Université Mc Gill

Examinateur

Dr. Etienne DANCHIN

LEDB, CNRS

Examinateur

Dr. Thibaud MONNIN

IEES, CNRS

Directeur de thèse Dr. Frédéric Mery LEGS, CNRS

Co-Directrice de thèse Dr. Dominique Joly LEGS, CNRS

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Remerciements

Je tiens à remercier Pierre Capy de m’avoir accueillie au laboratoire du LEGS où il fait bon travailler.

Merci aux rapporteurs d’avoir accepté ce rôle, et merci à l’ensemble des membres du jury de me faire passer ce test d’apprentissage final, duquel je suis certaine de tirer une expérience très enrichissante.

Je partage le point de vue des drosophiles : l’environnement social est un très bon support pour extraire des informations. J’ai pu durant ces quatre années de thèse expérimenter différentes stratégies d’utilisation de l’apprentissage social.

La stratégie la plus utilisée a été sans aucun doute celle de « copier l’individu qui réussit le mieux » à savoir mon directeur de thèse Frédéric Mery (non, non je n’ai pas dit « le plus âgé »). Je le remercie de m’avoir formée, remonté le moral par son optimisme infaillible, donné l’envie d’en savoir toujours plus même quand les drosophiles se moquaient de moi et de m’avoir supportée pendant ces années. La deuxième personne avec laquelle j’ai pu exercer cette stratégie est bien sûr ma co-encadrante de thèse Dominique Joly. Je la remercie pour son soutien, pour avoir toujours répondu présente quand j’avais besoin d’aide et pour m’avoir toujours poussée à en faire plus.

La seconde stratégie utilisée a été de copier les « individus familiers ». J’ai eu la chance de rencontrer au sein du laboratoire plus que des collègues, des amis. Merci à Céline pour… tant de choses ! Pour avoir été mon coach et mon soutien pendant ces quatre années, pour m’avoir suivie partout même en congrès, pour avoir été ma seconde force de travail, pour m’avoir appris tant de nouvelles expressions (je pourrais continuer mais je crois que les remerciements doivent être plus courts que mes travaux de thèse). Merci à Clara qui a été là à mes débuts, merci pour son amitié qui reste toujours aussi forte quel que soit le temps ou la distance qui nous sépare. Merci à Anne-Sophie pour avoir été ma sœur thésarde de l’équipe, ma coloc estivale et ma partenaire de congrès. Merci pour tous ces bons souvenirs et pour tous ceux à venir. Merci à Isabelle pour son soutien, pour être mon modèle dans plusieurs domaines comme la cuisine, le sport et l’organisation, pour m’avoir prouvé qu’avec de la détermination on peut arriver à bout de tout et pour les restos et pique-niques du midi qui m’ont permis de relâcher la pression ! Merci à Bastien pour m’avoir fait découvrir que le Ki pouvait faire très mal même quand c’est pour de faux… Merci à lui pour m’avoir donné l’envie d’être aussi passionnée dans tout ce que je fais. Et merci à Virginie pour avoir été mon puit de science en biologie.

L’environnement social fait aussi beaucoup sur la propension à apprendre. Mon équipe EPCC y a largement contribué et a été un modèle d’adaptation face aux variations rapides de contexte social. Merci à Roulian pour son caractère entier, pour m’avoir mis la pression quand il le fallait et pour être un exemple de scientifique hors pair. Merci à James, Nancy, Fabrice et Serafino.

Merci à mes stagiaires pour m’avoir permis d’expérimenter mes aptitudes à l’enseignement. Je peux vous assurer que l’apprentissage a été dans les deux sens. Un merci particulier à Julien Collet qui doit être en train d’observer des oiseaux, à Kevin Malod qui doit être au bord de la piscine sous le soleil et à Aude Pajot qui doit être en train d’obtenir de super résultats de ses manips.

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Merci aux personnes du LEGS plus généralement avec bien sûr une mention spéciale pour le groupe du midi. Merci à eux de m’avoir appris à m’adapter face à une pression sociale : je peux maintenant manger plus vite que mon ombre, et qui sait, cela pourra peut-être me permettre de survivre un jour. Merci à David, Emilie, Arnaud, Aurélie, Pierre, François, Silvan, les thésards et les masters pour m’avoir toujours fait penser qu’il faisait beau, quel que soit le temps ! Merci à mon voisin de bureau Florian, sa bonne humeur permanente et son humour ont été d’une grande aide, tu iras loin jeune panda-wan ! Merci à Gwen d’avoir été ma co-équipière de thèse, ça a été un plaisir de passer avec elle toute les étapes de la thèse. Merci à Quentin pour m’avoir toujours donné l’impression d’être zen comparé à son hyperactivité et de m’avoir toujours impressionnée par ses connaissances qui paraissent sans limites. Merci aux abeilles pour m’avoir apporté beaucoup de plaisirs, je veux bien sûr parler de Superman A., Pierre, Benoit et Julie. Tout ce travail de thèse n’aurait pu être fait sans l’aide de Magalie et Sylvie qui se sont occupées de la tâche ingrate de préparation et destruction des milieux nutritifs pour l’élevage des drosophiles. Merci à elles d’avoir toujours été si accueillantes et chaleureuses.

Je tiens aussi à remercier l’équipe de Biologie Animale avec qui j’ai réalisé mon monitorat : Line Duportets, Solange Bertrandy, Emmanuel Culetto, Roseline Poirier, Fanny Rybak et Laurent Coutte. Leur convivialité et leur encadrement m’ont permis d’apprécier encore plus que je ne l’espérais mes heures d’enseignement.

Merci à mes amis : à ma tête Ainola, à ma globe trotteuse, à mon groupe d’espagnol favori, (un jour on parlera en espagnol promis !), à mes ch’tis amis et à ma suédoise. A nos futures vacances ensemble !

La dernière stratégie utilisée a été bien sûr celle de copier « les individus apparentés » autrement dit la famille ! Merci à mes parents de m’avoir encouragée et soutenue dans tout ce que je voulais faire. Merci à mes frères d’avoir toujours été disponible pour moi, merci à mes cousines et cousins pour ces week-ends qui avaient des allures de vacances. Un merci particulier à Isa, Fabrice, Luc, Alexandre et mouche : les dimanches passés ensemble vont beaucoup me manquer !

Et pour finir… merci à mes drosophiles de m’avoir donné la sensation d’être autant cobaye qu’elles.

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Résumé

Comprendre comment les processus de transmission non génétique comme la transmission sociale influencent l’évolution comportementale des espèces est une problématique importante en biologie de l’évolution. Cette thèse cherche à appréhender les mécanismes de diffusion et de maintien d’une information au sein d’un groupe par l’étude de la transmission sociale d’un choix de site d’oviposition chez Drosophila melanogaster.

Le premier volet de cette thèse met en évidence l’existence d’une transmission du choix de site de ponte entre des femelles démonstratrices possédant l’information et des femelles observatrices naïves ainsi qu’à déterminer le processus d’apprentissage social sous-jacent. Le transfert de l’information sociale du choix d’oviposition se fait par le biais d’interactions directes entre les démonstratrices et observatrices. L’analyse de ces interactions par une méthode de vidéo tracking révèle l’existence d’un transfert de l’information bidirectionnel : plus les observatrices et les démonstratrices interagissent plus les observatrices acquièrent le choix d’oviposition et plus les démonstratrices le perdent. L’acquisition d’une information personnelle de la part des démonstratrices n’induit pas systématiquement sa transmission sociale aux observatrices suggérant que les deux processus sont dissociés.

Le deuxième volet vise à comprendre dans quels contextes l’information sociale est employée et comment un individu réalise la balance entre l’utilisation des informations sociales et personnelles présentes dans son environnement. L’influence du groupe est examinée sur l’efficacité de la transmission par l’étude de paramètres tels que le ratio entre démonstratrices et observatrices, la taille du groupe, ou la présence d’une variabilité génétique. Les drosophiles montrent une stratégie d’apprentissage social de « copier la majorité » pour choisir leur site de ponte. Lorsque deux informations sociales sont présentes et contradictoires, les drosophiles acquièrent celle en adéquation avec leur préférence innée. La taille du groupe n’influence pas la transmission sociale mais perturbe l’utilisation de l’information personnelle des démonstratrices. La présence d’une variabilité génétique au sein du groupe, issue du polymorphisme du gène foraging, montre des différences de stratégies d’apprentissage social entre les individus des différents variants alléliques.

L’utilisation de l’apprentissage social est parfaitement intégrée dans les prises de décision des drosophiles laissant envisager sa prévalence dans le règne animal. Cette thèse permet d’apporter de nouveaux éléments sur les mécanismes d'adaptation du comportement basé sur les processus de transmission sociale et de dégager les futurs enjeux liés à son étude.

Mots clefs : drosophiles, apprentissage social, choix du site d’oviposition, interactions sociales, composition du groupe

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Abstract

Understanding how the process of non-genetic transmission as social transmission influence species behavioral evolution is an important issue in evolutionary biology. This thesis seeks to understand the diffusion mechanisms and information maintenance within a group studying social transmission of a choice of oviposition in Drosophila melanogaster.

The first part of this thesis show social transmission occurrence of oviposition choice between informed demonstrator and naive observer females and try to determine social learning processes underlying. Social information transfer of oviposition choice occurs through direct interactions between demonstrators and observers. Analysis of these interactions by a video tracking method reveals a bidirectional information transfer: the more observers and demonstrators interact, the more observers gain oviposition choice behavior and the more demonstrators lose it. Personal information acquisition of oviposition choice by demonstrators is not sufficient to induce its transmission to observers, observers social learning seems to require special conditions.

The second part of this thesis analyzes how social context influence social information use and how an individual realizes the balance between social and personal information use. The influence of group composition on social transmission efficiency is studied through different parameters such as the ratio between demonstrators and observers, group size, and the presence of genetic variability within the group. Flies show a “copy the majority” social learning strategy in their oviposition site choice behavior. Females acquire social information matching with their innate preference in presence of two contradictory social information. Group size does not affect the social transmission but perturbs demonstrator’s use of personal information. Genetic variability within the group stems from foraging gene polymorphism shows differences of social learning strategy between allelic variants.

This thesis highlights a social learning use fully integrated into individuals’ decision-making and brings new elements on behavioral adaptation mechanisms based on social transmission processes.

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Avant-propos

Cette thèse a été réalisée en 4 ans sous la direction de Frédéric Mery et Dominique Joly au laboratoire Evolution, Génomes et Spéciation (LEGS) du campus CNRS de Gif-sur-Yvette. Les trois premières années ont été financées par une bourse ministérielle et la quatrième année par le projet ANR Drosonet en tant qu’Ingénieure d’étude.

Cette thèse a fait l’objet de collaborations dans le cadre de l’ANR Drosonet avec Dr. Cédric Sueur et Dr. Cristian Pasquaretta (IPHC Strasbourg) pour l’étude des réseaux sociaux sur les interactions au sein des groupe de drosophiles (Partie I Chapitre II) et avec Dr. Claude Wicker-Thomas (LEGS) pour les manipulations des hydrocarbones cuticulaires des femelles drosophiles et leur extraction (Partie 2 Chapitre II). Des étudiants de Master ont contribué à l’obtention des résultats de ces travaux de thèse : Aude Pajot (M1) pour l’étude sur l’influence de la taille du groupe sur l’acquisition et l’utilisation des informations sociales et personnelles (Partie 2 Chapitre I) et Julien Collet (M1) pour l’étude sur l’influence du polymorphisme du gène foraging sur la transmission sociale du choix d’oviposition (Partie 2 Chapitre II).

Ces travaux de thèse ont pu être valorisés par plusieurs publications (1 parue, 1 en révision et 2 en préparation) et par des présentations orales ou posters au cours de conférences internationales.

Publications

Battesti, M., Moreno, C., Joly, D. and Mery, F. (2012). Spread of social information and dynamics of social transmission within Drosophila groups. Current biology; 22(4):309-313.

Battesti, M., Moreno, C., Joly, D. and Mery, F. Biased social transmission in Drosophila oviposition choice. Behavioral ecology and Sociobiology (en révision).

Battesti, M.*, Pasquaretta C.*, Teseo S., Moreno C., Joly D., Klenschi E., Petit O., Sueur C. and Mery F. Studying social transmission within Drosophila group with social network analysis (soumis). *Contribution égale

Battesti, M., Pajot, A, Moreno, C., Joly, D. and Mery, F. Social context affect use of information within

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Participation à des conférences

Présentations orales

Battesti, M.*, Pasquaretta C.*, Moreno C., Joly D., Klenschi E., Petit O., Sueur C. and Mery F.

Diffusion of social information within drosophila group : Natural genetic variation for social transmission. Workshop Social Network Analysis in Animal Societies (SNAAS) dirigé par

Cedric Sueur, 3-4 Juillet 2013 à Strasbourg, France.

Battesti M., Moreno C., Joly D. and Mery, F. Diffusion of social information within drosophila group. 9th Ecology & Behaviour meeting, 22-26 Avril 2013 à Strasbourg, France.

Battesti M., Moreno C., Joly D. and Mery, F. Diffusion of social information within drosophila group:

premise of behavioral tradition? The 14th International Behavioral Ecology Congress (ISBE),

12-17 Août 2012 à Lund, Suède.

Battesti M., Moreno C., Joly D. and Mery, F. When Drosophila carry the roots of behavioral tradition. 5ème journées EvoSud, 10-11 Octobre 2011 à Orsay, France.

Battesti M., Moreno C., Joly D. and Mery, F. Social transmission of oviposition site preference in

Drosophila melanogaster. International Behavioural and Neural Genetics Society (IBANGS),

10-14 Mai 2011 à Rome, Italie.

Posters

Battesti Marine, Pasquaretta Cristian, Klenshi Elisabeth, Moreno Celine, Joly Dominique, Sueur Cedric and Frederic Mery. Studying social transmission within Drosophila group with social

network analysis. 10th Ecology & Behavior meeting, 12-16 Mai 2014 à Montpellier, France.

Battesti M., Collet J., Moreno C., Joly D. and Mery, F. Natural genetic variation influence social

transmission within drosophila group. 14th Congress of the European Society for

Evolutionary Biology (ESEB), 19-24 August 2013 in Lisboa, Portugal.

Battesti M., Moreno C., Joly D. and Mery, F. When Drosophila carry the roots of behavioral tradition. 13th Congress of the European Society for Evolutionary Biology (ESEB), 20-25 Août 2011 à Tübingen, Allemagne.

Battesti M., Moreno C., Joly D. and Mery, F. Drosophila melanogaster can use social learning to choose

oviposition site. 6th Ecology & Behavior meeting, 12-16 Avril 2010 à Tours, France.

Co-encadrement d’étudiants de Master

2013

Kevin Malod (M2) – Influence of cuticular hydrocarbons variation on social transmission of information in Drosophila melanogaster.

Aude Pajot (M1) – Influence of group size on social information transmission in Drosophila

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2012

Julien Collet (M1) – Whom should I copy? A natural polymorphism reveals different social learning strategies in Drosophila melanogaster.

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Table des Matières

INTRODUCTION GENERALE

……….

I.

Transmission et apprentissage social………..

Apprentissage social……… Stratégies d’utilisation de l’apprentissage social………. Transmission sociale et transmission culturelle……… Protocoles expérimentaux pour l’étude de la transmission sociale……….

II.

La drosophile comme modèle d’étude de transmission sociale………..

III.

Objectif de la thèse………

Références………..

Protocole expérimental de transmission sociale d’un choix de site de

ponte………...

Gestion des stocks………... Protocole……….

Phase de conditionnement des démonstratrices ……… Phase de transmission sociale………. Phase de test………..

Analyse des performances d’apprentissage……….

PARTIE I

………...

CHAPITRE I : Mise en évidence d’une transmission sociale d’un choix de

site de ponte (article)………

Résumé………

Abstract………..

Results and Discussion……….

Conditioning Phase……… Experiment 1: Do Drosophila females use social information to make oviposition site choices?...

a. Naive females use social information to make oviposition decisions……… b. Naive females gather information directly from experienced

females………

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c. Females transmit oviposition site preference even in the absence of the oviposition site choices……… d. Flies use social cues to choose egg-laying sites even when they have

personal experience with the substrates……….. e. Flies stop using social information when they are able to easily gather

personal information……….

Experiment 2: Transmission of oviposition preference from first-order observers to second-order observers……….

General conclusions………..

Supplementary Experimental procedures ……….……….

References………...

CHAPITRE II : Etude des interactions sociales et succès de la transmission

(article)………..

Résumé……….

Abstract………

Introduction………..

Results………..

Discussion………..

Methods………..

References………..

CHAPITRE III : Détermination du processus d’apprentissage social du

choix du site de ponte………..

Résumé………..

Introduction………

Matériel et Méthodes……….

Résultats et Discussion………

Références………..

PARTIE II

………...

CHAPITRE I : Influence de la composition et de la taille du groupe sur

l’efficacité de la transmission……….

Résumé………..

I.

Variation du ratio entre individus informés et individus naïfs……….

Résumé……… Introduction………. Matériel et Méthodes……… 47 47 48 49

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Résultats……… Discussion………..

II.

La taille du groupe modifie l’impact du contexte social sur l’utilisation de

l’information (article)………..

Abstract………. Introduction……… Experiment 1: interaction between group size and social transmission of oviposition preference……… Material and Methods………..……..

Results……….

Experiment 2: interaction between group size and personal information use in presence of a contradictory social information………

Material and Methods………..………. Results……….

Experiment 3: interaction between group size and personal information use when individuals have the same information………

Material and Methods………..……… Results………..

Discussion………

III.

Biais dans la

ransmission sociale du choix d’oviposition (article)………..

Abstract………. Introduction……….. Material and Methods……… Results……….. Discussion………..

Références……….

CHAPITRE II : Influence d’une variabilité génétique intra spécifique au

sein du groupe sur l’efficacité de la transmission sociale : étude du

polymorphisme du gène foraging……….

Résumé……….

Introduction………

Expérience 1 : Capacité d’apprentissage sociale des variants du gène for………

Matériel et Méthodes……… Résultats et Discussion………..

Expérience 2 : Influence de l’hétérogénéité sociale sur la transmission du choix

d’oviposition……….

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Matériel et Méthodes ……….. Résultats et Discussion………

Expérience 3 : Communication chimique et transmission sociale………

Matériel et Méthodes………. Résultats et Discussion……….

Discussion………..

Références……….

DISCUSSION GENERALE………..

I.

Résumé des travaux de thèse………..

II.

La transmission sociale du choix d’oviposition peut-elle devenir culturelle ?...

III.

Apport de nos travaux à la problématique de la transmission sociale d’un

comportement au sein d’un groupe……….

Références……….

ANNEXES………..

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Liste des figures

Schéma 1 : Représentation des 3 phases du protocole de transmission d’un choix de site de ponte………. Figure 1: Performances d’apprentissage des démonstratrices suite au conditionnement aversif d’oviposition et description du protocole………. Figure 2 : Performances d’apprentissage des démonstratrices et observatrices après la phase de test lors de la transmission sociale de préférence de site de ponte………. Figure 3 : Stabilité de l’information sociale apprise lorsque les observatrices peuvent par la suite acquérir une information personnelle………. Figure 4 : Transmission de l’information sociale des premières observatrices aux secondes observatrices……….. Figure 5 : Nombre total des interactions suite au video tracking dans les trois conditions D+O, D et O………. Figure 6 : Les interactions entre les démonstratrices et observatrices influencent leur performance durant la phase de test……… Figure 7 : Schéma des protocoles de transmission sociale d’un choix d’oviposition un conditionnement appétitif (Induction) ou aversif (Aversion) des

démonstratrices……… Figure 8 : Schéma des tests de réponse au conditionnement d’aversion 2OQ des

démonstratrices à différents temps……… Figure 9 : Performances d’apprentissage d’un choix du site de ponte pendant la phase de test des observatrices et des démonstratrices après un conditionnement d’aversion ou d’induction……… Figure 10 : Performances d’apprentissage d’un choix du site de ponte pendant la phase de test dans la situation Contrôle……… Figure 11 : Performances d’apprentissage des démonstratrices testées pour leur aversion d’oviposition à différents temps après un conditionnement……… Figure 12 : Schéma du protocole de transmission sociale d’une préférence pour un site de ponte avec trois ratios démonstratrices-observatrices testés 8D-4O, 6D-6O et 4D-8O…….. Figure 13 : Performances d’apprentissage des démonstratrices et des observatrices pendant la phase de test pour les trois ratios testés……… Figure 14 : Performances d’apprentissage des démonstratrices et des observatrices après la phase de test pour les 3 tailles de groupes………. Figure 15 : Performances d’apprentissage des démonstratrices et des individus ayant un choix d’oviposition contraire après la phase de test pour les 3 tailles de groupe………

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Figure 16 : Performances d’apprentissage des démonstratrices et des individus ayant un choix d’oviposition similaire après la phase de test pour les 3 tailles de groupe ………. Figure 17 : Proportions d’œufs pondus sur le milieu banane des démonstratrices et observatrices durant la phase de test pour les différentes compositions de groupe (mixte de démonstratrices)……….………. Figure 18 : Proportion d’œufs pondus sur le milieu banane durant la phase de

transmission pour les différentes compositions de groupe (mixte de démonstratrices)……. Figure 19 : Schéma du protocole de transmission sociale de préférence d’oviposition avec un groupe homogène de démonstratrices rover ou sitter………. Figure 20 : Performances d’apprentissage social d’une préférence d’oviposition des observatrices rover et sitter pendant la phase de test (SD-SO, RD-SO, RD-RO, SD-RO)…….. Figure 21 : Performances d’apprentissage d’une préférence d’oviposition des

démonstratrices rover et sitter pendant la phase de test (SD-SO, RD-SO, RD-RO, SD-RO)…. Figure 22 : Schéma des protocoles de transmission sociale de préférence d’oviposition avec des groupes mixtes de démonstratrices rover et sitter……… Figure 23 : Schéma des protocoles de transmission sociale de préférence d’oviposition avec deux groupes de démonstratrices rover et sitter, l’un conditionné, l’autre naïf………… Figure 24 : Performances d’apprentissage social des observatrices sitter de la préférence d’oviposition des démonstratrices sitter pendant la phase de test (RD+SD – SO, RD vs SD – SO)……….. Figure 25 : Performances d’apprentissage social des observatrices sitter de la préférence d’oviposition des démonstratrices conditionnées pendant la phase de test (RD (+SD naïves) – SO, SD (+RD naïves) – SO)……….. Figure 26 : Schéma des protocoles sur l’influence des phéromones cuticulaires sur l’acquisition du choix d’oviposition des observatrices……… Figure 27 : Performances d’apprentissage social des observatrices sitter de la préférence d’oviposition des démonstratrices sitter ou rover accouplées avec des mâles du même variant pendant la phase de test (RrD vs RSD – SO, SSD vs SrD – SO, RrD vs SrD – SO)…………

Figure 28 : Préférences d’oviposition des rover et sitter pour le milieu odorant associé au profil phéromonal de femelles sitter pendant le conditionnement……….. Figure 29 : Préférences d’oviposition des rover et sitter pour le milieu odorant associé au 7-Tricosène pendant la phase de conditionnement………. Figure 30 : Schéma des conditionnements appétitifs (Induction AO) et aversifs (Aversion AOQ) des démonstratrices dans le protocole de transmission sociale d’un choix

d’oviposition……….. Figure 31 : Performances d’apprentissage d’un choix du site de ponte pendant la phase de test des observatrices et des démonstratrices après un conditionnement d’aversion AOQ ou d’induction AO………

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Figure 32 : Performances d’apprentissage des démonstratrices testées pour leur aversion d’oviposition à différents temps après avoir été conditionnées AOQ……….. Figure 33 : Schéma du conditionnement des démonstratrices avec un mélange d’odeurs banane et fraise dans le protocole de transmission sociale d’un choix d’oviposition………… Figure 34 : Performances d’apprentissage suite à un conditionnement des

démonstratrices avec des milieux de pontes présentant un mélange d’odeur de banane et de fraise………..

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Liste des tableaux

Tableau 1 : Description des différents processus d’apprentissage social………..

Tableau 2 : Stratégies d’utilisation de l’apprentissage social……….

Tableau 3 : Récapitulatif des résultats obtenus sur l’influence du polymorphisme du gène

foraging sur la transmission sociale d’un choix d’oviposition au sein d’un groupe……….

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Pour survivre et se reproduire dans un environnement en perpétuelle évolution, les individus doivent ajuster leur comportement à ces changements en récoltant des informations dans l’environnement ou auprès de congénères afin de trouver de la nourriture, trouver un partenaire sexuel ou élever la descendance. L’acquisition de ces informations, autrement dit l’utilisation d’un apprentissage, peut procurer une meilleure fitness aux individus en leur permettant d’adopter pendant plus longtemps un comportement adapté et d’éviter les coûts liés par exemple à l’exploration. Analyser comment un individu réalise ce processus d’extraction, de rétention et de gestion des informations dans l’environnement biotique ou abiotique permet de mieux comprendre sa flexibilité comportementale et son évolution. L’apprentissage social a été identifié chez un ensemble étendu d’espèces allant des invertébrés aux vertébrés et des insectes aux mammifères (Hoppitt et Laland 2008; Grüter et Leadbeater 2014). De même, celui-ci est utilisé pour une large gamme de comportements ayant une influence directe sur la valeur sélective des individus comme la recherche de nourriture, le choix du partenaire sexuel, la prévention contre les prédateurs, la communication etc (Galef et Laland 2005).

Cette thèse s’intéresse à l’influence des interactions entre individus et leur environnement social sur la variabilité comportementale par l’étude de la transmission sociale d’une information au sein d’un groupe.

I.

Transmission et apprentissage social

La transmission d’une information au sein d’un groupe se fait par le biais de l’apprentissage social, à savoir une acquisition de l’information s’effectuant par l’interaction directe ou indirecte avec les autres membres du groupe. Lorsque l’information est maintenue et stable, la transmission sociale peut conduire à l’établissement de traditions, leur ensemble étant à l’origine de comportements dits culturels (Laland et al. 2011). La transmission sociale peut ainsi promouvoir l’homogénéité comportementale entre les individus mais aussi par la même occasion entrainer des différences entre groupes, et de façon plus large entre populations, pouvant conduire à des phénomènes de spéciation (Danchin et Wagner 2010). Ainsi la transmission sociale peut avoir un impact déterminant sur l’évolution comportementale des individus au sein d’un groupe, d’une population et même d’une espèce pouvant permettre une adaptation à l’environnement plus rapide que celle qui aurait prévalue lors de transmission génétique (Whiten et Mesoudi 2008). De ce fait, comprendre comment une information se transmet et est maintenue au sein d’un groupe est une problématique phare en

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biologie car elle revisite la vision traditionnelle de l’évolution régie exclusivement par l’hérédité des caractères génétiques (Danchin et al. 2011). Différents niveaux d’analyse ont abordé cette problématique afin de déterminer les mécanismes cognitifs en jeux lors de la transmission sociale d’une information, la valeur adaptative de cette transmission et ses conséquences évolutives. Ces trois points sont développés ci-dessous dans ce même ordre. Ainsi, l’étude de l’apprentissage social transmet une vue mécanistique du processus, l’étude des stratégies d’utilisation de l’apprentissage

social cherche à déterminer les pressions de sélection exercées et l’étude de la transmission culturelle

met en évidence les processus évolutifs en action.

Apprentissage social

Pour comprendre comment un comportement est diffusé et maintenu au sein d’un groupe d’individus, de nombreuses recherches se sont focalisées sur l’étude des mécanismes à l’origine de cette transmission, à savoir l’apprentissage social. Celui-ci a été disséqué afin d’identifier les processus psychologiques et cognitifs en jeux. La différenciation des processus de l’apprentissage social a débouché sur la mise en place d’une classification réalisée suivant la complexité des demandes cognitives impliquées dans ces processus (tableau 1, Hoppitt et Laland 2008). La méthode d’identification de ces processus est basée sur l’observation d’une dyade composée d’un individu émetteur (= démonstrateur) montrant le comportement à apprendre à un individu receveur (= observateur) pouvant regarder et/ou interagir avec le premier.

Cette classification est inspirée de celle établit pour l’apprentissage non-social (Rescorla 1988). La comparaison entre les processus de l’apprentissage social et non-social réalisé chez les insectes montrent que les deux peuvent être assimilés à des apprentissages de type associatif (Giurfa 2012; Grüter et Leadbeater 2014). Ainsi le conditionnement d’observation fait référence à un apprentissage asocial où l’individu fait l’association entre deux stimuli (S-S) et l’apprentissage R-S observationnel celui faisant l’association entre un stimulus et une réponse (R-S). Cependant, elle se différencie de la classification des apprentissages non-sociaux en prenant en compte l’ensemble des processus menant directement et indirectement à un apprentissage social. La facilitation sociale par exemple peut mener indirectement à un apprentissage social produisant dans certains cas une réduction de la néophobie facilitant l’apprentissage face à de nouveaux objets. Les processus considérés comme les plus complexes tels que l’imitation et l’enseignement, ont été largement débattus car considérés pendant longtemps comme propres à l’homme et ayant permis l’établissement d’un niveau culturel élevé (Galef 1992).

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Processus Définition

Attraction vers un stimulus Le démonstrateur attire l’attention de l’observateur vers un stimulus augmentant la _{probabilité que par la suite l’observateur réponde à ce type de stimulus} Attraction locale La présence et/ou l’interaction d’un démonstrateur avec des objets à un certain _{emplacement attire l’observateur vers cet endroit et à interagir avec ces mêmes objets} Conditionnement

d’observation (S-S) Le comportement du démonstrateur permet à l’observateur de faire le lien entre différents stimuli et de former des associations entre eux

Facilitation sociale La simple présence d’un démonstrateur influence le comportement de l’observateur

Réponse facilitée La réalisation d’une action par un démonstrateur augmente la probabilité que _{l’observateur fasse la même action} Renforcement social d’une

préférence alimentaire L’observateur est plus enclin à consommer un type de nourriture après avoir été en présence d’un démonstrateur portant un stimulus associé exclusivement à cet aliment

Imitation contextuelle L’observation d’un démonstrateur réalisant une action dans un certain contexte augmente _{la probabilité que l’observateur fasse cette même action dans un contexte similaire} Production d’une imitation L’observation d’un démonstrateur réalisant une nouvelle action ou une nouvelle séquence _{d’action augmente la probabilité que cet observateur la réalise aussi}

Apprentissage R-S observationnel

L’observation d’un démonstrateur mettant en évidence la relation entre une réponse et un renforcement permet à l’observateur d’associer les deux

Emulation

L’observation d’un démonstrateur interagissant avec des objets dans son environnement augmente la probabilité que l’observateur réalise le même effet avec ces objets sans pour autant effectuer les mêmes actions

Enseignement

Le démonstrateur modifie son comportement en présence d’un observateur naïf pour permettre à ce dernier un apprentissage plus facile. Le démonstrateur n’obtient aucun bénéfice de cette action et peut au contraire en payer le coût (Caro and Hauser 1992)

Les questions sujettes à débat pour caractériser le processus d’imitation ont porté principalement sur l’intentionnalité de l’observateur à copier le démonstrateur, sur la précision avec laquelle celui-ci doit reproduire le comportement et sur la nouveauté de ce comportement qui ne doit préalablement pas exister dans le répertoire de l’observateur (Byrne 2002). Il a été par la suite montré que l’individu pouvait imiter de façon non déterminée sans en avoir ‘conscience’. La fidélité de la transmission du comportement adopté peut être testée par l’utilisation d’un protocole expérimental de double action consistant à tester le comportement appris socialement de deux groupes d’observateurs placés avec des démonstrateurs utilisant différentes méthodes pour résoudre une même tâche. La similarité entre les comportements des observateurs et démonstrateurs indique dans ces cas-là l’utilisation d’un processus d’imitation de cet apprentissage social (Whiten and Mesoudi 2008). Le renforcement social d’une préférence alimentaire étudié en détail chez les rats est classé à part dans le tableau 1 car il ne peut être assimilé à aucun des autres processus d’apprentissage social. Il est basé sur l’association entre un stimulus conditionné (une odeur en général) avec un stimulus inconditionné (présence de disulfure de carbone dans l’haleine du démonstrateur) (Galef 2012). L’enseignement est aussi distingué car il fait référence au comportement du démonstrateur et non de l’observateur (Caro et Hauser 1992). Il peut s’effectuer à travers différents processus d’apprentissage

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social : par le biais de l’imitation, comme chez l’homme, ou par l’attraction vers un lieu de nourriture démontrée chez la fourmi Temnothorax albipennis lors de la recherche alimentaire (Hoppitt et Laland 2008). Enfin l’émulation, où l’observateur copie le résultat obtenu par le démonstrateur et non ses actions, est un processus difficilement identifiable : le fait de déterminer si l’observateur comprend le but auquel souhaite arriver le démonstrateur étant impossible à mettre en évidence en conditions réelles.

Cette classification reste cependant imparfaite, du fait de chevauchements entre les processus et d’une limite conceptuelle qui empêche de tous les identifier clairement. Ils ne sont en effet pas mutuellement exclusifs. Par exemple la synchronisation d’un comportement au sein d’un groupe peut permettre à ces membres d’apprendre quel comportement adopter en fonction du contexte. Ce processus d’apprentissage peut être défini comme une imitation contextuelle mais aussi comme une réponse facilitée, la réalisation de ce comportement par l’ensemble des individus du groupe augmentant la probabilité qu’un individu naïf le réalise aussi. Ces différents processus peuvent aussi tout simplement avoir lieu au cours d’un apprentissage social. La classification des processus d’apprentissage social, malgré ses insuffisances, a toutefois permis d’orienter les recherches non plus sur la capacité des espèces à imiter mais plus généralement sur la façon dont les individus copient leurs congénères. Ceci a pu être permis grâce à l’étude des différents mécanismes de l’apprentissage social (Rendell et al. 2011). La différenciation de ces processus lors d’études expérimentales facilite la compréhension de leur déterminisme.

Stratégies d’utilisation de l’apprentissage social

D’après Galef (1995), la valeur adaptative de l’apprentissage social provient de son utilisation sélective. L’environnement social différant dans le temps et l’espace, les individus doivent prendre en compte le contexte dans lequel ils se trouvent lors de l’acquisition d’une information sociale. Un individu peut choisir d’acquérir des informations personnelles en interagissant avec son environnement abiotique ou peut choisir d’acquérir des informations sociales en provenance de congénères. Différentes stratégies d’utilisation de l’apprentissage social ont été ainsi théorisées et peuvent être regroupées autour de deux questions : « quand » et « de qui » extraire l’information sociale (tableau 2, Laland 2004). Les individus n’ont pas forcément conscience de l’utilisation de ces stratégies, contrairement au terme employé faisant référence à un processus cognitif élevé (Heyes 2012). Ils peuvent suivre une règle générale héritée génétiquement ou apprise au cours de leur vie (Laland 2004).

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Tableau 2 : Stratégies d’utilisation de l’apprentissage social

Stratégies « quand »

Copier quand l’information asociale ou l’exploration sont coûteuses Copier quand l’information personnelle est non satisfaisante Copier quand l’information personnelle est non fiable Copier quand l’information personnelle n’est plus valable Copier quand l’information personnelle est incertaine

Stratégies « de qui »

Copier la majorité

Copier les individus réussissant

Copier les individus réussissant mieux que soi Copier les individus familiers ou/et apparentés Copier les individus les plus vieux/ dominants

La première question du ‘quand’ prend en compte le compromis entre l’utilisation d’informations sociales versus l’utilisation d’informations personnelles. L’apprentissage social est souvent considéré comme moins coûteux qu’un apprentissage personnel par essais-erreurs en limitant par exemple le temps d’exploration ou le risque encouru à tester directement l’environnement. D’un autre côté l’information qu’il procure est potentiellement moins bénéfique qu’une information personnelle dont l’avantage procuré est certain. Cette préférence d’utiliser l’information sociale peut s’effectuer lors du choix d’acquisition de l’un ou l’autre type d’informations, mais aussi pour changer l’information personnelle déjà acquise par une information sociale plus avantageuse. Ainsi, un individu peut choisir de copier ces congénères s’il n’est pas satisfait de ce que lui procure son propre comportement, si ses congénères montrent des performances supérieures ou encore simplement si certains réussissent mieux que lui.

La seconde question « de qui » consiste à être sélectif sur la source d’où est extraite l’information sociale. En effet, les individus constituant le groupe, ou plus généralement l’environnement social d’un individu, sont rarement tous égaux et peuvent avoir des phénotypes morphologiques et/ou comportementaux différents du fait notamment d’expériences passées variables. L’utilisation de ces stratégies est plus ou moins probable selon les situations et les aptitudes cognitives des individus : par exemple, copier les individus ‘réussissant mieux’ implique la capacité d’évaluer que le comportement d’un autre individu est plus profitable que le sien.

L’utilisation d’une stratégie n’est pas forcement fixe mais peut être apprise par l’expérience. Par exemple, une population de tourterelles à queue carrée (Zenaida aurita) partageant les mêmes lieux de nourrissages que d’autres espèces montrent une plus grande facilité à acquérir des informations d’individus hétérospécifiques qu’une population habituée à fourrager seulement entre congénères (Dolman et al. 1996). De même, cette adaptation dans l’utilisation de l’information sociale

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peut être acquise au cours du développement. Un enfant de 3 ans se réfère plus à un enseignant familier qu’à un enseignant inconnu pour acquérir une information, et ce quelle que soit la validité de l’information que ce premier présente alors qu’un enfant de 5 ans module cette confiance selon la pertinence des informations que l’enseignant familier lui a procurée auparavant (Corriveau et Harris 2009).

Des études expérimentales ont par ailleurs confirmé l’existence de ces différentes stratégies aussi bien chez les insectes que chez l’homme, dont plusieurs d’entre elles utilisées au sein d’une même espèce. Ainsi les abeilles (Apis mellifera) montrent l’utilisation de « copier quand l’information personnelle est non satisfaisante», et copier « quand l’information personnelle est coûteuse » (Wray

et al. 2012; Grüter et al. 2013). Les rats (Rattus norvegicus) utilisent de même cette dernière stratégie

comme celles de « copier quand non satisfaisant » et « copier quand incertain » (Galef et al. 2008; Galef et Yarkovsky 2009). Cependant, l’utilisation de plusieurs d’entre elles ne veut pas dire que toutes peuvent être adoptées par l’espèce : les rats ne semblent pas tenir compte du statut des individus dont ils extraient leur information et ainsi n’utilisent pas a priori les stratégies « de qui » (Galef et Whiskin 2008). De plus, les individus ne font pas toujours des choix entre les informations disponibles et acquises et peuvent les combiner. Certaines fourmis (Lasius niger par exemple), ne vont pas plus vite pour retrouver un site de nourriture ou leur nid quand elles utilisent leur information personnelle que quand elles suivent des phéromones de piste. En revanche, la combinaison des deux, c'est-à-dire lorsqu’elles trouvent des phéromones de piste sur une route mémorisée individuellement, entraine l’augmentation de leur vitesse de marche par rapport à l’utilisation des informations de façon dissociée (Czaczkes et al. 2011). Ainsi, l’utilisation non pas d’une mais de plusieurs informations peut être plus bénéfique pour l’individu que faire un choix entre plusieurs d’entre elles.

L’utilisation de ces stratégies d’apprentissage social a une influence directe sur la dynamique de transmission d’un comportement au sein d’un groupe, et c’est bien là l’intérêt de les analyser. Par exemple, le passage d’une information uniquement de parents à enfants induit une diffusion moins rapide de cette information à l’ensemble du groupe comparé à une information copiée sans distinction (Coussi-Korbel et Fragaszy 1995). La vitesse de la transmission d’une information au sein du groupe dépend ainsi de la stratégie utilisée par ses membres. Les différences interindividuelles peuvent ainsi jouer à la fois dans l’utilisation de chacune de ces stratégies mais aussi dans le choix des individus dont sont extraites les informations. De même, le maintien de ces informations au sein du groupe peut dépendre de la relation existante entre les individus.

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Transmission sociale et transmission culturelle

« La culture est plus que de l’apprentissage social » McGrew (2009). La culture est définie aujourd’hui comme l’ensemble des comportements établis par le biais de la transmission sociale et maintenus sur plusieurs générations. Ainsi transmission sociale et transmission culturelle peuvent être dissociées dans le sens ou une transmission par le biais de l’apprentissage social est nécessaire mais pas suffisante pour l’établissement de comportements culturels. Les preuves de plus en plus probantes de l’existence de comportements culturels dans le règne animal ont amené à réfléchir sur une définition de ce terme valable non plus seulement pour l’homme mais d’une façon générale pour d’autres espèces. Les cas les plus connus de transmission culturelle restent le lavage des pommes de terre à l’eau de mer par les singes japonais (Nishida 1987) et l’ouverture des bouteilles de lait par les mésanges en Grande-Bretagne (Hinde et Fisher 1972; Lefebvre 1995). Galef (1992) propose que la culture soit réservée aux transmissions par imitation et enseignement assumant que ces deux processus d’apprentissage social sont les plus complexes et demandent des capacités cognitives élevées, se rapprochant ainsi par homologie à l’établissement de la culture humaine. Whiten et van Schaik (2007) définissent eux la culture comme de « multiples traditions s’étendant sur plusieurs domaines de comportement », incluant une certaine complexité dans ces traditions et un phénomène d’accumulation. Ce concept a amené à étudier non plus les processus menant à l’établissement des comportements culturels mais à indexer les traditions déjà en place pour pouvoir les comparer entre populations et les caractériser ou non comme des habitudes ou coutumes sociales. Plusieurs études de cartographies de ces comportements chez les primates non humains en ont découlé (Whiten et al. 1999; van Schaik 2003). L’étude des processus de mise en place de ces traditions restant nécessaire pour comprendre les mécanismes évolutifs sous-jacents, Danchin et al. (2011) ont proposé 4 critères pour assimiler une transmission sociale comme étant de nature culturelle : (1) le comportement doit être appris par apprentissage social, (2) il doit être généralisé c'est-à-dire valable pour différentes situations, (3) il doit être gardé assez longtemps par les individus pour être appris par d’autres et (4) il doit permettre une transmission intergénérationnelle.

Les définitions de ces différents termes ne sont qu’un exemple des nombreuses définitions qui ont été formulées dans la littérature (Whiten et al. 2011). Ainsi, la mise en place de la définition du terme culture énoncée au début du paragraphe reste encore sujet à débats, du fait notamment qu’elle vient à comparer la culture chez l’homme à celle pouvant être décrite dans le reste du règne animal (Ramsey 2013).

Pouvoir expliquer le passage d’un comportement acquis socialement à sa mise en place en tant que tradition reste un point clef pour comprendre l’origine de la culture. Les mécanismes expliquant la stabilité d’un comportement au sein d’un groupe semblent être à dissocier de ceux

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permettant sa diffusion (Claidiere et Sperber 2010). Plusieurs facteurs ont été testés pour comprendre comment est maintenu un comportement transmis socialement dans une population. Derex et al. (2013) ont montré que la taille de la population et sa structure pouvaient contribuer au maintien des traditions. Le degré de fidélité du comportement lors de sa transmission pourrait de même jouer un rôle (Lewis et Laland 2012). Ainsi, le haut niveau culturel de l’homme pourrait s’expliquer par l’utilisation de processus permettant un haut degré de fidélité du comportement transmis comme l’imitation et l’enseignement. Au contraire, les processus d’attraction locale ou vers un stimulus pour lesquels la similarité du comportement transféré entre démonstrateur et observateur n’est pas prise en compte expliquerait l’absence de stabilité des comportements acquis socialement chez les espèces les utilisant. Cependant, cette hypothèse est sujette à controverse. Les études expérimentales sur la stabilité d’un comportement au sein d’un groupe au cours de la succession d’évènements de transmission échouent à démontrer son maintien sur une longue durée quel que soit le processus d’apprentissage social utilisé (Claidiere et Sperber 2010). Finalement la stabilité d’un comportement au sein d’une population semble dépendre de divers facteurs écologiques et psychologiques comme la récompense qu’il procure aux individus ou la propension de ces derniers à utiliser l’information sociale. La diffusion et le maintien d’un comportement au sein d’une population à l’origine de la mise en place d’une tradition semble ainsi nécessiter le recoupement de diverses conditions encore mal connues.

Protocoles expérimentaux pour l’étude de la transmission sociale

Savoir comment un comportement se diffuse, est maintenu et peut potentiellement devenir culturel nécessite d’analyser non pas un évènement de transmission, comme pour l’identification des mécanismes d’apprentissage social, mais plusieurs à la suite. L’étude se fait ainsi au niveau du groupe et non de l’individu. Plusieurs protocoles ont vu le jour pour l’étude de la transmission sociale et ont été focalisés sur deux aspects : la diffusion du comportement proprement dite et la fidélité de cette transmission, autrement dit l’altération du comportement acquis socialement au cours de la transmission puis dans le temps (Whiten et Mesoudi 2008). Pour cela 3 protocoles expérimentaux réalisés en conditions contrôlées au laboratoire peuvent être distingués.

 Tout d’abord la chaîne linéaire, ou chaine de transmission, constituée d’une suite d’étapes de transmission entre un individu démonstrateur et un individu observateur, le second devenant ensuite le démonstrateur et ainsi de suite. Ce protocole, basé sur le même principe que le jeu du « téléphone arabe » chez les enfants permet d’analyser chaque étape de transmission afin d’identifier lorsque l’une d’entre elle est interrompue. La chaine de transmission mime par

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exemple les relations parents-enfants pouvant s’effectuer dans la nature (Curio et al. 1978; Laland et Plotkin 1990; Laland et Plotkin 1992; Dindo et al. 2008).

 Le second protocole, appelé diffusion en groupe ouvert, consiste à introduire un nouveau comportement au sein d’un groupe pour analyser sa transmission à l’ensemble des individus constituant le groupe. Cette méthode permet de se rapprocher au plus près de ce qui peut se passer en condition naturelle avec des migrations d’individus entrant et/ou quittant le groupe. Cependant, il reste difficile d’identifier de qui apprennent les individus parmi les membres du groupe (Whiten et al. 2007; Gajdon et al. 2013).

 La troisième méthode, dite de remplacement, est intermédiaire entre les deux premières. Les individus possédant un nouveau comportement sont peu à peu remplacés au sein du groupe par des individus observateurs; il s’établit ainsi un remplacement graduel des individus jusqu'à ce que l’ensemble de ceux présents à l’origine ait été remplacés (Menzel et al. 1972; Galef 1995; Laland et Williams 1998).

II.

La drosophile comme modèle d’étude de la transmission sociale

Les études sur la transmission sociale ont été plus que largement focalisées sur les vertébrés, et pendant longtemps seuls les insectes sociaux chez les invertébrés ont fait l’objet de ces recherches. L’origine de cette attraction pour les insectes sociaux peut en partie s’expliquer par : (1) la publication du premier cas d’apprentissage social par observation chez les animaux non-humains (Darwin, 1841) chez une abeille imitant la technique de récupération du nectar d’un bourdon ; (2) la découverte de la danse des abeilles (von Frisch, 1973), laquelle sert à renseigner les congénères sur l’emplacement des lieux de nourriture ; mais surtout par (3) le besoin de comportements sociaux inhérents à la coopération et à la communication au sein d’une colonie d’insectes (Darwin 1841; Grüter et Leadbeater 2014). La description de ces apprentissages sociaux a été pour beaucoup focalisée sur le comportement de fourragement (Chittka et al. 1999; Dawson et Chittka 2012; Avarguès-Weber et Chittka 2014). Les études sur cette problématique chez les insectes non-sociaux sont quant à elles plus récentes et restent limitées. Ont été ainsi répertoriées l’étude de l’apprentissage social sur des comportements anti-prédateurs chez les grillons (Nemobius sylvestris) et les larves de demoiselles (Enallagma boreale) (Wisenden et al. 1997; Coolen et al. Casas 2005) et deux études concernant la transmission sociale du choix du partenaire sexuel et du site de ponte chez les drosophiles (Drosophila

melanogaster) (Mery et al. 2009; Sarin et Dukas 2009).

La drosophile a toujours été un modèle très utilisé en génétique, neurobiologie et biologie de l’évolution du fait des larges possibilités de manipulation génétique et neurologique pouvant être

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réalisées chez cette espèce. Des études comportementales en ont découlé afin de pouvoir établir le lien entre les gènes, le système nerveux et le comportement des individus. Ainsi la drosophile sert comme modèle pour les analyses génétiques des comportements complexes parmi lesquels se trouvent l’apprentissage et la mémoire, les comportements sexuels de parade et d’accouplement et la recherche et prise de nourriture (Krupp et al. 2008; Burns et al. 2012; Kuntz et al. 2012; Lagasse et

al. 2012).

De plus, la drosophile apparait aujourd’hui comme un modèle privilégié pour l’étude des interactions sociales (Leadbeater 2009; Sokolowski 2010; Schneider et al. 2012). En effet, bien qu’étant considérée comme une espèce non-sociale, celle-ci possède un répertoire assez large de comportements dits sociaux comme la territorialité des mâles vis-à-vis des ressources, la parade sexuelle avant accouplement, le choix du partenaire sexuel, ainsi que l’agrégation et la synchronisation des activités au sein d’un groupe. Cet insecte montre de plus une sensibilité au contexte social par le biais de communication chimique (phéromones), auditive et visuelle donnant lieu à une modulation de son comportement (Krupp et al. 2008; Schneider et al. 2012). Chabaud et al. (2009) ont de même montré un effet du contexte social sur les performances d’apprentissage et de mémoire des individus.

La drosophile est capable ainsi d’acquérir des informations directement de son environnement par essais-erreurs mais aussi indirectement par le biais de congénères. Les femelles drosophiles peuvent utiliser l’apprentissage social pour choisir leur partenaire sexuel. Une femelle visible à proximité d’un mâle en mauvaise santé peut suffire pour diriger le choix d’un partenaire sexuel d’une seconde, observatrice, vers ce type de mâle bien que cette dernière puisse choisir un mâle en bonne santé. De même, une femelle préfère choisir un mâle d’une couleur similaire à celui qu’elle a vu copuler plutôt que celui d’une autre couleur associée à un rejet d’accouplement (Mery et al. 2009). Ainsi, les femelles sont capables de catégoriser le stimulus socialement acquis, autrement dit d’associer ici la couleur d’un mâle avec le fait qu’il puisse être un partenaire sexuel adéquat. Les drosophiles peuvent ainsi tenir compte des informations sociales présentes dans leur environnement et prendre des décisions importantes pour leur valeur sélective. Ce type d’apprentissage est à prendre en considération car il reflète le lien entre les capacités d’adaptation de l’espèce et son mode de vie sociale (Leadbeater 2009).

Comportement de choix du site de ponte

Chez la drosophile, le regroupement des individus sur les sites de nourriture sert aussi aux rencontres avec un partenaire sexuel, et à la ponte pour le développement de la progéniture. La production d’œufs étant coûteuse et décisive pour leur valeur sélective et celle de leurs descendants, les femelles sont sélectives quant au choix du site de ponte et peuvent différer leur ponte si un site ne

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leur convient pas. Elles choisissent le site selon certaines caractéristiques physiques comme sa texture, sa couleur, sa composition, et sociales comme la présence de congénères à l’état adulte ou larvaire ou encore par le biais de signaux sociaux comme la présence de phéromone (cis vaccenyl acetate, cVA) ou de restes de microbiomes issus de l’appareil digestif des larves (Wertheim et al. 2002; Wertheim et

al. 2005; Venu et al. 2014). Les femelles présentent alors un comportement d’agrégation sur le site de

ponte favorisant le développement des larves. En effet, le regroupement de ces dernières permet une meilleure exploitation du milieu et un ralentissement du développement de moisissures qui leurs sont délétères (Rohlfs 2005; Stamps et al. 2012). Ruiz-Dubreuil et del Solar (1993) ont montré que ce comportement d’agrégation des œufs est sous contrôle génétique avec de fortes pressions de sélection. Cependant, le choix du site de ponte peut aussi être directement affecté par les interactions avec d’autres individus, et ce à plus ou moins long terme (Tinette et al. 2004; Sarin et Dukas 2009). En effet, Sarin et Dukas (2009) ont montré un apprentissage social de femelles naïves ayant la possibilité d’exploiter un milieu odorant avec plusieurs de leurs congénères. Ces femelles développent une préférence à pondre par la suite sur ce milieu plutôt que sur un autre de même qualité mais présentant une odeur différente. Cette acquisition de l’information sociale dépend du statut des congénères : la présence de femelles vierges exploitant le milieu n’induit pas cet apprentissage. L’absence d’apprentissage social dans ce dernier cas peut être due à un comportement différent entre les femelles accouplées et les femelles vierges, ces dernières pondant peu d’œufs. La drosophile présente de ce fait une stratégie d’utilisation de l’apprentissage social dépendante du contexte social.

Ainsi, l’analyse du comportement de choix d’oviposition semble tout à fait opportune pour l’étude de la transmission sociale au sein d’un groupe de drosophiles du fait de l’influence sociale dont il fait l’objet et de son importance écologique.

III.

Objectif de la thèse

L’objectif de cette thèse est d’appréhender l’ensemble des grandes problématiques propres à l’étude de la diffusion d’un nouveau comportement au sein d’un groupe d’individus afin d’en améliorer leur compréhension. Cette thèse étudie la transmission d’un choix de site de ponte au sein d’un groupe de drosophiles et s’articule autour de deux grandes questions complémentaires : d’une part comment un comportement est diffusé et stabilisé au sein d’un groupe et d’autre part quand et dans quels contextes cette transmission est effective.

La première partie consiste à disséquer les mécanismes de la transmission sociale en identifiant les processus en jeu. Sarin et Dukas (2009) ont montré l’utilisation de l’information sociale par les drosophiles pour choisir leur site de ponte mais la dynamique de cette transmission dans le

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contexte naturel reste encore obscure. La mise en évidence de cette transmission sociale est réalisée dans un premier temps au sein d’un groupe de 12 femelles, 8 d’entre elles possédant une information sur le choix d’un site de ponte (les démonstratrices), information pouvant être acquise socialement par les 4 dernières considérées comme naïves (les observatrices). La stabilité du comportement au sein du groupe est évaluée par le renouvellement des observatrices naïves. L’importance de l’apprentissage social est analysée dans la situation où les observatrices ont déjà une information personnelle de choix d’oviposition. Deux approches différentes ont ensuite été considérées pour déterminer les processus sous-jacents de cette transmission sociale. La première analyse les interactions entre les démonstratrices et les observatrices pendant la phase d’acquisition de l’information sociale de choix d’oviposition grâce à une méthode de vidéo-tracking. La seconde approche étudie le mécanisme de transfert de ce comportement en modifiant l’information acquise par les démonstratrices. La réussite de la transmission d’une information sociale de type appétitif ou aversif aux observatrices naïves est analysée afin d’identifier les stimuli appris socialement et de mettre en évidence le processus d’apprentissage associatif impliqué.

La deuxième partie de mes travaux cherche à mesurer l’influence du contexte social sur cette transmission et les stratégies d’utilisation de l’apprentissage social employée par les individus afin de mieux comprendre sa valeur adaptative et les mécanismes évolutifs en jeu dans son utilisation. La mise en évidence de potentielles stratégies et la détermination de leurs conséquences sur la dynamique de la transmission sociale sont réalisées en manipulant la composition du groupe. La première étape consiste à faire varier la proportion entre les individus informés et les individus naïfs, puis la taille du groupe et enfin à complexifier l’environnement social par la présence non plus d’une mais de deux informations sociales contradictoires. Dans la seconde étape, l’influence d’une variation génétique au sein du groupe sur la transmission sociale du choix d’oviposition est étudiée en utilisant des individus issus du polymorphisme du gène foraging, connu pour induire des différences comportementales et physiologiques. Le statut des individus est ainsi modifié, non plus seulement sur la possession ou non de l’information mais sur la similitude génotypique.

Une des originalités de cette analyse consiste à étudier la transmission chez une espèce ne vivant pas en groupe stable mais en agrégation éphémère où le maintien du groupe et sa cohérence ne sont pas recherchés par les individus. La transmission sociale entrainant une homogénéisation comportementale peut de ce fait favoriser le regroupement d’individus ayant le même comportement, et créer une fission dans un groupe établi, situation qui n’est pas ici un enjeu majeur du fait des caractéristiques non-sociales de l’espèce étudiée. Ainsi, analyser l’importance de l’usage de l’apprentissage social et les conséquences sur le comportement individuel et celui du groupe permet de mieux appréhender le rôle de la transmission sociale dans l’écologie de l’espèce.