Stoechiométrie et écophysiologie d'une diatomée
dominante en conditions arctiques
Thèse
Nicolas Schiffrine
Doctorat interuniversitaire en océanographie
Philosophiæ doctor (Ph. D.)
Stœchiométrie et écophysiologie d’une diatomée
dominante en conditions arctiques
Thèse
Nicolas Schiffrine
Sous la direction de:
Jean-Éric Tremblay, directeur de recherche Marcel Babin, codirecteur de recherche
Résumé
L’océan Arctique est reconnu comme faisant partie des régions les plus exposées et les plus sensibles aux changements climatiques, comme en témoignent les récentes pertes importantes du couvert de glace et le réchauffement rapide de l’air et des eaux surfaces. En affectant les conditions physico-chimiques de la colonne d’eau (par ex : lumière disponible, température, apports de nutriments), ces bouleversements peuvent conduire à des changements dans la croissance et la composition élémentaire (stœchiométrie) du phytoplancton à la base du réseau alimentaire et ainsi altérer le fonctionnement et la biogéochimie de l’écosystème marin. Bien que de récentes études suggèrent que les diatomées des régions arctiques possèderaient une stœchiométrie et des teneurs en carbone (C), azote (N) et phosphore (P) différentes de celles observées à de plus basses latitudes, de grandes incertitudes persistent quant à l’influence des conditions environnementales changeantes sur la croissance et la composition élémentaire d’espèces phytoplanctoniques dont l’importance écologique est avérée. Puisque la complexité des communautés planctoniques rend difficile l’étude in situ de la réponse physiologique de ces espèces clés, le présent ouvrage repose sur une approche parallèle qui consiste à mettre en évidence expérimentalement l’influence des conditions physiques et nutritives sur la croissance et la stœchiométrie d’une diatomée cosmopolite cultivée en laboratoire. Chaetoceros gelidus est une diatomée largement répandue dans l’océan Arctique et dont l’importance écologique a été maintes fois soulignée. La présente étude, approfondie et inédite, de C. gelidus a permis de constater qu’à température faible les quotas cellulaires et la stœchiométrie de cette espèce sont fortement dépendants du rapport nitrate:phosphate initial dans le milieu de culture. Au-delà de son évidente portée méthodologique, ce résultat permet d’encadrer l’extrapolation des connaissances acquises en laboratoire au milieu naturel de l’Arctique, où le rapport nitrate:phosphate ambient varie grandement d’un secteur à l’autre. Par ailleurs, C. gelidus s’avère capable de croître à des taux appréciables et identiques en présence de différentes formes d’azote, dont les valeurs énergétiques sont pourtant très inégales, et est en mesure de maintenir une stœchiométrie fixe quel que soit le niveau de lumière et la forme d’azote à 0 °C. Cette capacité singulière s’atténue à mesure que la température augmente, soulignant le rôle prépondérant de la température dans le contrôle du métabolisme azotée. Malgré son caractère psychrophile, C. gelidus présente des quotas élémentaires étonnamment proches de ceux observés pour des diatomées tempérées, suggérant que l’espèce peut être considérée comme
un amalgame de traits polaires et tempérés. Au-delà du nouvel éclairage qu’ils apportent sur la nature et la physiologie des diatomées polaires, les résultats de cette thèse témoignent de la surprenante capacité d’une espèce clé à tolérer des perturbations majeures de l’environnement physique et chimique. Cette capacité explique le caractère ubiquiste de C. gelidus dans l’océan Arctique, et suggère une forte résilience de l’espèce face aux perturbations majeures qui transforment cet océan.
Abstract
The Arctic Ocean is recognized as the most exposed and sensitive to climate change, as underscored by a drastic reduction in the extent of summer sea ice and rapid warming of the atmosphere and sea surface. By affecting the physico-chemical conditions of the water column (e. g. available light, temperature, nutrient inputs), these alterations can impact the global functioning and biogeochemistry of the marine ecosystem by triggering changes in the growth and elemental composition (stoichiometry) of phytoplankton at the base of the food web. Although, recent studies suggest that the carbon (C), nitrogen (N) and phosphorus (P) contents as well as the stoichiometry of polar phytoplankton differ from those of phytoplankton at lower latitudes, there is a lack of data assessing how the growth and elemental stoichiometry of ecologically-relevant diatoms respond to changing environmental conditions. Since the complexity of planktonic communities makes it difficult to study the physiological response of key species in situ, this thesis employs a parallel approach that experimentally probes into the influence of physical and nutritional conditions on the growth and stoichiometry of a cosmopolitan diatom in the laboratory. Chaetoceros gelidus is widely distributed in the Arctic Ocean and its ecological importance has been repeatedly emphasized. This unprecedented study of C. gelidus shows that at low temperatures, cell quotas and elemental stoichiometry are highly dependent on the initial nitrate:phosphate ratio in the culture medium. Beyond its obvious methodological implication, this result provides a basis for extrapolating knowledge gained in the laboratory to the natural Arctic environment, where ambient nitrate:phosphate ratios vary greatly from one sector to another. The work also demonstrates that C. gelidus is able to grow at appreciable and identical rates in the presence of different N forms with uneven energetic value, and is able to maintain a fixed stoichiometry regardless of the light level and nitrogen form provided at 0 °C. This unique ability decreases as temperature increases, highlighting the key role of temperature in controlling nitrogen metabolism. Despite its psychrophilic character, C. gelidus exhibits elemental quotas that are surprisingly close to those observed for temperate diatoms, suggesting that the species combines polar and temperate traits. Beyond the new insights they shed on the nature and physiology of polar diatoms, the results of this thesis testify to the surprising ability of a key species to tolerate and cope with major disturbances in its physical and chemical growth conditions. This ability explains the ubiquitous nature of C. gelidus in the Arctic Ocean and suggests a high resiliency of the species in the face of
Table des matières
Résumé iii
Abstract v
Table des matières vii
Liste des tableaux viii
Liste des figures ix
Liste des abréviations et symboles x
Remerciements xiii
Avant-propos xvi
Introduction 1
1 Impact of ambient N:P ratios on the elemental stoichiometry of the
widespread Arctic diatom Chaetoceros gelidus 19
Résumé . . . 19
Abstract . . . 20
1.1 Introduction. . . 20
1.2 Materials and Methods. . . 21
1.2.1 Culture conditions, acclimation and sampling . . . 21
1.2.2 Cell number, volume and growth rate determination . . . 23
1.2.3 Nutrient concentrations . . . 23
1.2.4 Chlorophyll a concentration . . . 23
1.2.5 Cellular content analysis . . . 24
1.2.6 Data reporting and statistical analyses . . . 24
1.3 Results. . . 25
1.3.1 Residual inorganic nutrients concentrations . . . 25
1.3.2 Growth rate, cellular quotas and elemental ratios . . . 26
1.4 Discussion . . . 27
1.5 Conclusions . . . 31
2 Growth and elemental stoichiometry of the ecologically-relevant Arctic Diatom Chaetoceros gelidus: a mix of polar and temperate 33 Résumé . . . 33
Abstract . . . 34
2.1 Introduction. . . 34
2.2 Materials and methods . . . 36
2.2.1 Culture conditions . . . 36
2.2.2 Cell number, volume and growth rate determination . . . 37
2.2.3 Fluorescence measurement and Chlorophyll a concentration . . . 37
2.2.4 Cellular content analysis . . . 38
2.2.5 Statistical analysis . . . 38
2.3 Results. . . 39
2.3.1 Growth and elemental composition . . . 39
2.3.2 Elemental ratios . . . 40
2.4 Discussion . . . 42
2.4.1 Effect of N form on growth rates and stoichiometry at low temperature 44 2.4.2 Similarities and contrasts between the elemental ratios of C. gelidus and those of other polar or temperate diatoms . . . 46
2.4.3 Implications for biogeochemical fluxes and food webs in the coastal Arctic . . . 50
2.5 Conclusion . . . 53
3 How sensitive is the growth and elemental composition of the widespread Arctic diatom Chaetoceros gelidus to an increase in temperature? 55 Résumé . . . 55
Abstract . . . 56
3.1 Introduction. . . 57
3.2 Materials and Methods. . . 58
3.2.1 Culture conditions . . . 58
3.2.2 Experimental setup. . . 58
3.2.3 Cell number, volume and growth rate determination . . . 59
3.2.4 Chlorophyll a concentration . . . 59
3.2.5 Cellular content analysis . . . 60
3.2.6 Q10and activation energy . . . 60
3.2.7 Data treatment, normalization and statistical analysis . . . 61
3.3 Results. . . 61
3.3.1 Thermal dependency of growth on different N forms . . . 61
3.3.2 Elemental and Chl a quotas . . . 63
3.3.3 Elemental stoichiometry . . . 64
3.4 Discussion . . . 66
3.4.1 Thermal responses of C. gelidus . . . 66
3.4.2 Does warming increase the energetic benefit of using reduced N sources? 66 3.4.3 Temperature-driven changes in elemental ratios . . . 68
3.4.4 Implications for the current and future Arctic pelagic ecosystem . . 71
3.5 Conclusions . . . 73
Conclusion 75
A Annexe Chapitre 2 82
Liste des tableaux
1.1 Growth conditions in the different treatments. . . 22
2.1 Growth rates, cell diameter and volume of C. gelidus acclimated to NH+
4, NO
− 3,
and urea under LL (5.5 µmol photons m−2 s−1) and HL (200 µmol photons m−2
s−1). . . . . 40
2.2 Summary of statistical analyses relating N form, irradiance or their interaction
to the growth rate (d−1), cell diameter (µm), volume (µm3), PSII maximum
quantum efficiency (Fv/Fm, dimensionless), volumetric Chl a quota (QVChla, fg
µm−3), volumetric quotas (QV
C, QVN, QVP and QVSi ; fmol µm3) and molar C:N,
N:P, Si:N ratios of C. gelidus acclimated to NH+
4 (A), NO
−
3 (N), and urea (U)
under LL (5.5 µmol photons m−2 s−1) and HL (200 µmol photons m−2 s−1).. . 44
2.3 Summary of published studies on the effect of different N forms on the elemental
stoichiometry of phytoplankton . . . 49
3.1 Values of Q10 and activation energy (Ea, eV) for growth rate (µ, d−1) of C.
gelidus growing on NH+4, NO−3 or urea as sole N form. Numbers in parentheses
indicate the standard error (n > 9). . . 62
3.2 Molar C:N, N:P, C:P, Si:C, Si:N (mol mol−1) ratios and C :Chl a (g g−1) ratios
of C. gelidus acclimated to four different temperatures and growing on NH+
4,
NO−
3 or urea as sole N form. Numbers in parentheses indicate the standard
error (n > 9). . . 64
3.3 Summary of published studies on the effect of temperature on molar elemental ratios in diatoms. Equal symbol (=), no change; Tilde symbol (≈) relatively no
changes; Up arrow (%) increase; Down arrow (&) decrease. . . 69
A.1 Summary table of the maximum quantum efficiency of PSII (Fv/Fm), the
contents of carbon (C), nitrogen (N), phosphorus (P) and silica (Si) normalized
by cell abundance (QC
X), cell volume (QVX) and cell surface (QSX) of C. gelidus
acclimated to NH+
4, NO
−
3 and urea under LL (5.5 µmol photons m
−2 s−1) and
HL (200 µmol photons m−2 s−1) conditions. Numbers in parentheses indicate
SD (n ≥ 9). . . 88
B.1 Summary of published studies optimum temperatures (Topt) and maximum
growth rates (µmax) estimated for different Chaetoceros species . . . 109
B.2 Summary of published studies on the effect of temperature on growth different
Liste des figures
0.1 Variation des rapports C :N (mol C mol−1 N) (A) et N :P (mol N mol−1 P) (B)
particulaires de surface à l’échelle global adaptée de Martiny et al. (2014) . . . 3
0.2 Carte de l’océan Arctique, du bassin central (bassins Canadien et Eurasien) et des plateaux continentaux et des principaux cours d’eau se déversant dans le
système océanique (Bates et al., 2009) . . . 6
0.3 Chaetoceros gelidus (Chamnansinp et al., 2013) . . . 10
0.4 Différents modes de culture de micro-organismes. (A) la culture en « batch » : les conditions sont constamment variables et l’échelle de temps est de l’ordre de la semaine ; (B) La culture semi continue : le milieu est régulièrement renouvelé, les flèches représentent les dilutions successives ; (C) la culture continue : le milieu est renouvelé en permanence, les conditions peuvent être stabilisées sur plusieurs mois, la ligne pointillée représente l’apport en continue en milieu neuf.
Les courbes noires représentent la variation du nombre de cellules. . . 13
0.5 Voies métaboliques intracellulaires impliquées dans le transport, la réduction et l’assimilation des composés azotés, tiré de Mulholland and Lomas (2008). Abréviation : NR : nitrate réductase ; NiR : nitrite réductase ; UA : uréase ; AAO : amino acid oxydase ; GS : glutamine synthétase ; GOGAT : glumatae
synthase. . . 14
0.6 Diagramme de fréquence et boxplot des rapports molaires (A-B) C :N, (C-D) N :P, (E-F) Si :C et (G-H) Si :N des diatomées polaires (bleue) et tempérées (rouge) (Garcia et al., 2018; Lacour et al., 2017; Lomas and Krause, 2019; Sarthou
et al., 2005; Spilling et al., 2015) . . . 17
1.1 Example of temporal stability of QV
C (A), QVN (B), QVP (C) and QVSi quotas (D)
during the experimental time window for C. gelidus acclimated to the NP16
condition under HL (200 µmol photons m−2 s−1). . . . . 25
1.2 Average and standard error (n ≥ 3) of growth rate (A), total cellular volume (B) and equivalent spherical diameter (C) for C. gelidus acclimated to the NP9
and NP16 conditions under LL (5.5 µmol photons m−2 s−1; grey) or HL (200
µmol photons m−2 s−1; white). . . . . 26
1.3 Average and standard error (n ≥ 3) of QV
C (A), QVN (B), QVP (C) QVSiand QVChla
for C. gelidus acclimated to the NP9 or NP16 condition under LL (5.5 µmol
photons m−2 s−1; grey) or HL (200 µmol photons m−2 s−1; white). . . . . 27
1.4 Average and standard error (n ≥ 3) of the C:N (A), N:P (B), Si:N (C) and C:Chl
a ratio for C. gelidus acclimated to the NP9 or NP16 condition under LL (5.5
2.1 Growth rate of C. gelidus acclimated to NH+
4, NO
−
3 or urea under low (5.5 µmol
photons m−2 s−1; gray) or high (200 µmol photons m−2 s−1; white) light at 0
°C. Vertical lines indicate the standard deviation (n = 3). . . 39
2.2 Box plots of PSII maximum quantum efficiency (Fv/Fm) (A) volumetric quotas
for QV
Chla (B), QVC (C), QVN(D) QVP (E) and QVSi (F) for cells of C. gelidus
acclimated to NH+
4, NO
−
3 and urea under LL (5.5 µmol photons m
−2 s−1; gray)
and HL (200 µmol photons m−2 s−1; white) (n ≥ 9). Red dots represent the mean. 41
2.3 Box plot of C:N ratio (A), N:P ratio (B), Si:C ratio (C) and C:Chl a (D) for C. gelidus acclimated to NH+4, NO−3 or urea under low (5.5 µmol photons m−2 s−1;
grey) or high (200 µmol photons m−2 s−1; white) light at 0 °C (n ≥ 9). Dashed
line indicates the canonical Redfield ratio. Red dots represents mean.. . . 43
2.4 Log-log plots of cellular elemental quotas versus cellular volume for carbon (A), nitrogen (B), phosphorus (C) and silicon (D) in C. gelidus cells acclimated to
NH+
4 (circles), NO −
3 (triangles) and urea (squares) under low (5.5 µmol photons
m−2 s−1; grey symbols) and high (200 µmol photons m−2 s−1; white symbols)
light at 0 °C. Data are shown for all experimental replicates (n ≥ 9). Allometric relationships for other polar and temperate diatoms are given by the solid and
dashed lines, respectively (see references in Lomas et al., 2019) . . . 50
2.5 Water temperature at the sea surface and at the depth of the fluorescence maximum for the 547 stations where a clear SCM was present. Sampling locations include the entire Canadian Arctic and cover the period 2005-2018 (Amundsen Science Data Collection, 2018). Stations were sorted according to the depth of the SCM (below 25 m = closed symbols, above 25 m = open symbols) and the sampling period (prior to 1 August = circles, after 1 August = triangles). The few stations exhibiting elevated temperature at the SCM are anomalies corresponding to stations at which ice retreat was unusually late and
the SCM was very shallow. The 1:1 line is for visual reference. . . 52
3.1 Temperature dependence of growth rate for C. gelidus acclimated across a range
of temperature from 0 to 9 °C with NH+
4 (yellow circle), NO
−
3 (blue triangle)
and urea (grey square) at saturating light. Values represent the means and error
bars represent the standard errors of triplicate samples.) . . . 62
3.2 Temperature dependence of QV
C (A), QVN (B), QVP (C), QVSi (D) and QVChla (E)
for C. gelidus acclimated across a range of temperature from 0 to 9 °C with
NH+
4 (yellow circle), NO
−
3 (blue triangle) and urea (grey square) at saturating
light (n > 9; mean ±SE). . . 65
3.3 Comparison of Topt (± se) of C. gelidus growing on NH+4, NO
−
3 or urea as sole N
form and Topt of single cultures or natural communities of Arctic phytoplankton
reported by Coello-Camba and Agustí (2017). . . 67
3.4 Temperature dependence of steady state net uptake for C (A) an N (B) for
C. gelidus acclimated across a range of temperature from 0 to 9 °C with NH+4
(yellow circle), NO−
3 (blue triangle) and urea (grey square) at saturating light
(n > 9; mean ±SE). . . 70
3.5 Boxplot of molar C:N (A), N:P (B), C:P (C) , Si:C (D) and Si:N (E) for C.
gelidus acclimated across a range of temperature from 0 to 9 °C. Data obtained
for all N form at a given temperature were pooled (n > 9). Dashed line indicates
A.1 Growth rate as function of growth irradiance for C. gelidus grown with NO−
3 as
sole N form and acclimated to 0 °C. Each data is the mean of 3 independent cultures and error bars represent the standard deviation (SD). Red dots indicate the two light levels used in the present study. The dashed line represents the relationship between growth rate and growth irradiance fitted with the equation
suggested by Macintyre et al. (2002) : µ = µmax(1 − e−E/KE)with µmax is the
maximum growth rate (d−1 ±standard error) and K
E is the light saturation
parameter for growth (µmol photons m−2 s−1 ±standard error). The curve was
fitted to the data using the non-linear least-squares function (nls) of the ggplot2
package (Wickham, 2016) in R (Team and R Development Core Team, 2019). . 83
A.2 Schematics of the semi-continuous culture protocol applied. Prior to the expe-riments, C. gelidus was maintained at continuous medium light (∼ 30 µmol
photons m−2 s−1) at 0 °C in artificial sea water enriched with f/2 media (i.e.
880 µM-NO−
3 ; 36.2 µM-PO3−4 ; 106 µM-SiO
−
4 Guillard, 1975) (Step 1). Cells
were then transferred to the different experimental conditions (see Materials and
Methods ; Step 2A) with a concentration of ∼ 25 000 cell mL−1, which is the
minimum initial cell concentration allowing growth for this species. To avoid
carry over of NO−
3 into the other N treatment, a second transfer was made into
the same conditions (Step 2B). Afterwards, growth was maintained semi-constant by diluting cultures with fresh medium (Step 3) for at least 10 times (i.e. 10 generations) to ensure that cultures reached steady state or balanced growth (e.g. MacIntyre and Cullen, 2005). Harvest was repeated at least three times (S1, S2, S3, Step 4). During each harvest event (i.e. S1, S2, S3), triplicate subsamples
were taken for each of the variable measured. . . 84
A.3 Explanation of a boxplot, which the distribution of samples within a dataset, including the minimum and maximum values as well as the lower (Q1), median and upper (Q3) quartiles. The interquartile range (IQR) includes 50% of the data and is calculated as follows : IQR = Q3 – Q1. The mean is given by the
red dot. . . 85
A.4 Growth rate of C. gelidus as function of temperature for cells acclimated to
NH+
4 (circle), NO
−
3 (triangle) and urea (square) under LL (5.5 µmol photons
m−2 s−1; grey) and HL (200 µmol photons m−2 s−1; white). Each data point is
the mean of 3 independent cultures and the error bars represent the standard
deviations.. . . 86
A.5 Box plots of cellular quotas for QC
Chla (A), QCC (B), QCN (C), QCP (D) and QCSi
(E) for cells of C. gelidus acclimated to NH+
4, NO
−
3 and urea under low (5.5
µmol photons m−2 s−1; grey) and high (200 µmol photons m−2 s−1; grey) (n
≥9) light at 0 °C. Red dots represents the mean. . . 87
B.1 Temperature dependence of growth rate for C. gelidus acclimated across a range
of temperature from 0 to 9 °C with NH+
4 (yellow circle), NO
−
3 (blue triangle)
and urea (grey square) at saturating light. Values represent the means and error bars represents the standard errors of triplicate samples. The solid lines are the
B.2 Growth rate responses to temperature and estimated Eafor C. gelidus acclimated
across a range of temperature with NH+
4 (A), NO
−
3 (B) and urea (C) at saturating
light. The solid lines are the fittings of the nonlinear model (Chen and Laws, 2017). Values represent the means and error bars represents the standard errors
of triplicate samples. . . 106
B.3 Temperature dependence of QV
C (A), QVN (B), QVP (C) and QVSi(D) for C. gelidus
acclimated across a range of temperature from 0 to 9 °C at saturating light. Data obtained for all N form at a given temperature were pooled (n > 9). Red
dots represents mean. . . 107
B.4 Temperature dependence of QS
Si for C. gelidus acclimated across a range of
temperature from 0 to 9 °C at saturating light. Data obtained for all N form at
a given temperature were pooled (n > 9). Red dots represents mean. . . 108
B.5 Log-log plots of cellular elemental quotas (pmol cell−1) versus cellular volume
(µm3) for carbon (A), nitrogen (B), phosphorus (C) and silicon (D) in C. gelidus
cells acclimated across a range of temperature from 0 to 9 °C at saturating light
with NH+
4 (circles), NO −
3 (triangles) and urea (squares) at saturating light. Data
are shown for all experimental replicates. Allometric relationships for other polar and temperate diatoms are given by the solid and dashed lines, respectively (see
Liste des abréviations et symboles
Abbreviations Anglais Français
ANOVA Analysis of variance Analyse de la variance
DON/AOD Dissolved organic nitrogen Azote organique dissous
BSi Biogenic Silica Silice biogénique
C Carbon Carbone
CERC Canada Excellence Research Chairs Chaires d’excellence en recherche du
Canada
Chl a Chlorophyll a Chlorophylle a
CO2 Carbon dioxyde Dioxyde de carbone
FRQNT Fonds de Recherche du Québec -
Na-ture et Technologies
HL High light Lumière saturante
LL Low light Lumière sous-saturante
SCM/MCS Subsurface chlorophyll maximum Maximum de chlorophylle de
subsur-face N Nitrogen Azote N2 Dinitrogen Diazote NH+ 4 Ammonium Ammonium NO− 3 Nitrate Nitrate
NP treatment Initial Nitrate to phosphate ratio in
the culture medium Rapport initial nitrate:phosphatedans le milieu de culture
P Phosphorus Phosphore
PERMANOVA Permutational multivariate analysis
of variance Analyse de la variance par permuta-tion
PO3−
4 Phosphate Phosphate
PP Primary production Production primaire
PPN Net primary production Production primaire nette
PSII Photosystem II Photosystème II
Si Silica Silice
Si(OH)−
Symbole Unité Definition Définition
µ d−1/ j−1 Growth rate Taux de croissance
µmax d−1/ j−1 Maximal growth rate Taux de croissance maximal
µopt d−1/ j−1 Growth rate observed at
opti-mal growth temperature Taux de croissance observé à latempérature optimale de crois-sance
µQV
X mol µm−3 d−1 Steady state net uptake rate Taux d’utilisation nets à
l’équi-libre
Ea eV Activation energy Énergie d’activation
Ke µmol photons m−2s−1 Light saturation parameter for
growth Paramètre de saturation lumi-neuse pour la croissance
Fv/Fm - Quantum efficiency of PSII
charge separation Efficacité quantique de la sépa-ration de charge PSII Ks mol L−1 Half saturation constant Constante de demi-saturation
QC
X mol cell−1 Cellular quota Quota cellulaire
QS
X mol µm−2 Areal surface quota Quota de surface
QV
X mol µm−3 Volumetric quota Quota volumétrique
Topt °C Optimal growth temperature Température optimale de
crois-sance
Life in the sea cannot be understood without
understanding the sea itself. Alfred C. Redfield
Remerciements
Voici enfin venu le temps de remercier les personnes qui ont contribué à l’aboutissement de ce doctorat. . .
En tout premier lieu, je remercie mon directeur de thèse, Jean-Éric Tremblay, sans qui ce travail n’aurait été possible. Jean-Éric, je ne te serais jamais assez reconnaissant de toutes les choses que tu m’as transmises au cours de ces nombreuses années. Ta disponibilité, ta vision optimiste des choses, ta patience, ta rigueur, ta pédagogie, tes nombreux encouragements à ne pas lâcher alors que C. gelidus me donnait du fil à retordre et enfin, ta confiance en moi, m’ont permis d’arriver à/au bout de ce travail. Merci !
Je tiens également à remercier mon codirecteur, Marcel Babin, qui a largement contribué à la réussite de ce doctorat. Merci à toi de m’avoir accompagné au travers des différentes étapes de mon doctorat et surtout, de m’avoir permis de réaliser ce travail dans les meilleures conditions possibles. Également, je remercie les membres de mon comité d’encadrement de thèse, Guillaume Massé et Connie Lovejoy, de m’avoir prodigué de nombreux conseils et de m’avoir aiguillé tout au long de ce doctorat. Merci aux membres mon comité d’évaluation de thèse, Johann Lavaud et Maurice Levasseur, pour leurs précieux conseils contribuant à l’amélioration de ce travail. Enfin, je remercie Michael W. Lomas d’avoir accepté d’être l’examinateur externe de cette thèse.
Durant toutes ces années, j’ai eu la chance de travailler avec des personnes formidables, à commencer par Flavienne Bruyant. Flav’, sans toi je pense que j’aurais pu abandonner des centaines de fois et jeter mes cultures à la poubelle. Sans tes nombreux rappels (par exemple : « Nico fait ta vaisselle », « Nico, tu as oublié de remplir l’électrolyte jar du MS4 » ; « Sorry »), mais surtout tes encouragements, ta rigueur scientifique, ta gentillesse, C. gelidus aurait eu raison de moi. . . Mes travaux n’auraient pas pu se faire sans l’aide des membres du labo JET, notamment Jonathan Gagnon et Gabrielle Deslongchamps, sans qui les échantillons de Masspec et d’autoanalyseur n’auraient pas pu être analysés. Également, un grand merci aux étudiants du labo JET pour leur aide. C’est bon, maintenant, vous n’allez plus entendre parler de stœchiométrie, de C. gelidus ni de physio. . .
d’une remarquable écoute, surtout quand je ne faisais que parler de mes problèmes de cultures ou de ratio. Merci à Loïc aka mini-moi, Marie Pi-Jy, le roi des canards aka Rémi Amiraux, uncle Shawn pour sa bonne soupe, Tonton aka Cyril, la team DZ de Montréal Sofiane et Salim, la khaleesi de la mode Virginie, un énorme todâ raba à mon Lolo d’amour (merci pour ce petit voyage dans la vallée de la mort et pour tous ses petits matins remplis de tendresse et d’amour, cœur sur toi), Seb pour toutes ces discussions au détour de nos nombreux cafés/clope, Théo le syndicaliste, mon Jul’ (merci pour ton soutien durant les dernières semaines), la grande prêtresse du chamanisme et grande protectrice des petits arbres verts, j’ai nommé la Ma’i, el senor Gauthier, la tata Margaux, Floufie, mon compatriote du nord mon Scoot, un gros bisou à Lou, un énorme merci à Marie Parenteau (merci pour tous ces vendredis s. . . ., d’avoir subi mes goûts musicaux parfois douteux et j’en passe et des meilleurs) et, bien évidemment, mes remerciements ne pourraient être complets sans mentionner LA MAISON (c’est pour vous Guil et Gab) ! ! !
Une des choses que m’a appris ce doctorat, c’est que peu importe la distance, l’amitié reste. . . C’est pourquoi je voudrais remercier la team BioMan, j’ai nommé force rose : Môman Djou, force jaune : Max la menace, force verte : Titi, force bleue : Matthieu aka the dude mais en vrai et force rouge : Wilson. Malgré cette distance « excessivement » grande, vous avez toujours été là pour moi, à me soutenir, à m’encourager et, surtout, toujours disponibles pour un skype ou pour une bonne Duvel, et cha ché des vrais côpains ! Bref, j’vous fais des gros bek les toupains. . .
Ce doctorat n’aurait pas été possible sans la rencontre de plusieurs personnes, à commencer par mon grand frère, mon Pierro, sans qui, je pense, je me serais perdu de nombreuses fois et sans qui je ne mangerais pas autant de brocoli. Pierro, même si tu n’as pas toujours tout compris à ce que je racontais, tu m’écoutais toujours. Merci de m’avoir accompagné ces derniers mois au travers de ces périodes de méditation, bref merci à toi. . . Une mention spéciale aux membres de la coloc’, à mon Clément aka papa, Lucile aka maman et mes petites sœurs de cœur Maya et Karine. Ces années passées ensemble ont été remplies de rires, de discussions interminables, de bisous, bref, merci à vous. . . Bien évidemment, je voudrais également remercier Wanis et Imad, mes comparses de toujours. Vous avez été d’une aide plus que précieuse tout au long de ce doctorat, vous répondiez toujours présents dans les bons comme dans les mauvais moments et à toute heure du jour ou de la nuit, vous vous êtes toujours soucié de mon bien-être physique et mental, bref vous êtes des personnes formidables. . . Mes remerciements ne pourraient être complets sans mentionner une des personnes qui a énormément compté pour moi durant ces années, merci à toi Nath, merci pour tous ces conseils, ces « baffes » dans la figure, toutes ces petites attentions, ces fous rires, ces galères, merci pour cette journée de relooking, bref un énorme merci. . .
Merci à mes parents Viviane et Philippe et Patrick et Doris ainsi qu’à mon petit frère Pierre, de m’avoir soutenu durant toutes ces années. J’espère que vous avez maintenant à peu près
compris en quoi consistait mon stage.
Je finirais ces remerciements par une personne en particulier, cofondatrice d’Écucorp et partenaire du terrain D43, Delphine. Je ne te remercierais jamais assez pour tout ce que tu as fait pour moi cette année, tu as été jusqu’à savoir écrire Chaetoceros gelidus, stœchiométrie, tu as été capable de me challenger sur le coût métabolique de l’ammonium, tu peux tenir une discussion sur le devenir du phytoplancton en Arctique, et tout ça, pour m’aider. Tu as été là pour moi alors que j’étais au plus bas, tu as toujours cru en moi, tu as toujours su trouver les mots pour que je surmonte les difficultés, bref. . . Je t’aime.
————————— Suggestions musicales :
Fakear - Morning In Japan Katerine - Des bisoux IAM - L’empire du côté obscur M.A.P. (Ministère des Affaires Populaires) - Lillo Stupeflip - Stupeflip Vite !!!
Tha Trickaz - Hiro (Attention aux oreilles !)
Avant-propos
La présente thèse a pour but d’exposer les résultats des travaux de doctorat en océanographie portant sur la stœchiométrie et l’écophysiologie d’une diatomée cosmopolite dans un environ-nement Arctique en mutation. Plus spécifiquement, l’approche générale de cette étude se base sur l’utilisation de cultures monospécifiques en laboratoire dans des conditions qui simulent approximativement l’océan Arctique du présent et du futur. Cette thèse de doctorat comporte une introduction et une conclusion générale rédigées en français, ces dernières entourant les chapitres 1à 3rédigés en anglais sous forme d’articles scientifiques, dont voici les références : Chapitre 1. Impact of ambient N string :P ratios on the elemental stoichiometry of the
widespread Arctic diatom Chaetoceros gelidus. Nicolas Schiffrine et Jean-Éric Tremblay. Cet article sera soumis au journal Polar Biology.
Chapitre 2. Growth and elemental stoichiometry of the ecologically-relevant Arctic Diatom
Chaetoceros gelidus: a mix of polar and temperate. Nicolas Schiffrine, Jean-Éric Tremblay et Marcel Babin. Cet article a été publié dans le journal « New Frontiers »
Chapitre 3. How sensitive is the growth and elemental composition of the widespread Arctic
diatom Chaetoceros gelidus to an increase in temperature ?. Nicolas Schiffrine, Jean-Éric Tremblay et Marcel Babin. Cet article sera soumis à Limnology and Oceanography.
Les travaux effectués durant ce doctorat ont par ailleurs fait l’objet de plusieurs présentations orales ou sous forme d’affiches scientifiques lors de congrès locaux, nationaux et internationaux : Nicolas Schiffrine, Jean-Éric-Tremblay, Marcel Babin. Ecophysiology and nitrogen uptake kinetics of Chaetoceros socialis, 2013. Chantier Arctique, Paris, France. (Affiche)
Nicolas Schiffrine, Jean-Éric-Tremblay, Marcel Babin. Ecophysiology and nitrogen uptake kinetics of Chaetoceros socialis, 2013. Congrès scientifique annuel d’Arcticnet, Halifax, Canada. (Affiche)
Nicolas Schiffrine, Jean-Éric-Tremblay, Marcel Babin. Physiological acclimatation of Chaetoceros socialis to different nitrogen sources and light conditions. 2015. AGA Québec-Océan 2015, Québec, Québec, Canada. (Affiche)
Nicolas Schiffrine, Jean-Éric-Tremblay, Marcel Babin. C:N:P:Si stoichiometry of Chaetoceros socialis growing on different nitrogen sources at low and high light. 2016. International Diatom Symposium, Québec, Québec, Canada, 21-26 août 2016. (Présentation orale). Prix du 2nd
meilleur oral étudiant.
Nicolas Schiffrine, Jean-Éric-Tremblay, Marcel Babin. C:N:P:Si stoichiometry of Chaetoceros socialis (nov. gelidus) growing on different nitrogen sources at low and high light. 2016. AGA Québec-Océan, Rivière-du-Loup, Québec, Canada. (Présentation orale)
Nicolas Schiffrine, Jean-Éric-Tremblay, Marcel Babin. Chaetoceros gelidus une diatomée arctique couteau-suisse ? Effets de la disponibilité en lumière et en azote sur la composition élémentaire. 2017. Concours Mon projet nordique de l’Institut Nordique du Québec, Québec, Québec, Canada. (Présentation orale)
Nicolas Schiffrine, Jean-Éric-Tremblay, Marcel Babin. Elemental stoichiometry of Chaetoceros gelidus RC2046 growing on different nitrogen sources at low and high light. 2017. Gordon-Research conference : Polar Marine Science, Ventura, Californie, USA. (Affiche)
Nicolas Schiffrine, Jean-Éric-Tremblay, Marcel Babin. Interaction effects of nitrogen form and temperature on growth, stoichiometry and photosynthetic parameters of a cosmopolitan diatom Chaetoceros gelidus, 2017. Congrès scientifique annuel d’Arcticnet, Québec, Québec, Canada. (Affiche)
Mes recherches ont été rendues possibles grâce à l’appui financier de la chaire d’excellence du Canada, de l’unité mixte internationale Takuvik, du regroupement stratégique Québec-Océan du FRQNT, du réseau de centre d’excellence ArcticNet et des subventions personnelles de mon directeur de thèse.
Introduction générale
Le phytoplancton : clé de voûte des écosystèmes marins
Les écosystèmes océaniques abritent une multitude d’organismes. Parmi eux, les organismes photoautotrophes (ou phytoplancton), producteurs primaires fondamentaux, non seulement jouent un rôle prépondérant dans la plupart des processus géochimiques, mais soutiennent également l’ensemble de la chaîne trophique. Le phytoplancton est responsable de la majeure partie du transfert du dioxyde de carbone (CO2) de l’atmosphère vers l’océan. Le CO2 est
capté pendant le processus de photosynthèse (Équation 1) puis incorporé dans la biomasse phytoplanctonique sous forme d’hydrate de carbone, à la manière du carbone stocké dans le bois et les feuilles d’un arbre.
CO2+ H2O + light−−−→ (CHChl a 2O)n+ O2 (1)
La majeure partie du carbone (C) ainsi synthétisé est renvoyée dans les couches supérieures de l’océan lorsque le phytoplancton est consommé par les niveaux trophiques supérieurs ou se décompose, et peut-être exportée vers les couches profondes des océans où la majeure partie est reminéralisée. Ce flux de C vers les couches profondes de l’océan est appelé la pompe biologique à C. La fixation du C est également fortement liée à l’assimilation d’autres éléments tels que l’azote (N) et le phosphore (P), permettant ainsi au phytoplancton de synthétiser des lipides, protéines et acides nucléiques, servant de carburants aux échelons supérieurs de la chaîne trophique. Parmi les producteurs primaires, les diatomées sont les principaux acteurs du cycle biogéochimique du C ainsi que des cycles biogéochimiques de N et du P (Sarthou et al.,
2005) et tendent à dominer la production exportée vers les couches profondes. Par ailleurs, l’assimilation du silicium étant indispensable à la construction de leurs frustules, les diatomées participent fortement au cycle du silicium (Si) (Ragueneau et al.,2000).
Les activités anthropiques modifient indéniablement les conditions et propriétés physiques, chimiques et biologiques des océans. Par conséquent, ces changements influenceront profondé-ment la composition éléprofondé-mentaire ainsi que la productivité du phytoplancton et, en définitive, le fonctionnement global des écosystèmes marins. Les changements dans la masse totale de C
exportée par rapport aux nutriments limitant la croissance tels que le N ou le P peuvent altérer l’efficacité de la pompe biologique. Également, le passage d’un écosystème où les concentrations en N sont limitantes à un écosystème où les concentrations en P sont limitantes peut entraîner un bouleversement dans la structure de la communauté et ainsi modifier la stœchiométrie de la matière exportée vers les couches profondes de l’océan. Ces changements dans la composition élémentaire de la matière organique particulaire du phytoplancton peuvent à leur tour influencer le succès et la structure des niveaux trophiques supérieurs. La croissance du zooplancton est affectée par la qualité du phytoplancton (c.-à-d. la composition élémentaire et biochimique)
(Jones and Flynn,2005), qui varie en fonction de la concentration en nutriments ainsi que
des conditions environnementales (Geider and La Roche,2002;Moreno and Martiny,2018). La consommation de proies de mauvaise qualité (c.-à-d. présentant des rapports élémentaires le carbone : nutriment limitant élevé) par le zooplancton peut entraîner une régénération limitée de l’élément limitant et ainsi limiter davantage la production primaire (Mitra and
Flynn,2005,2006). Sur des périodes suffisamment longues, la composition élémentaire de la
matière particulaire formée par le phytoplancton et les interactions du réseau alimentaire qui en résultent peuvent influencer la concentration et les rapports entre les différents nutriments apportés en surface dans les zones de remontés d’eau profonde, ce qui en définitive peut avoir un impact sur la succession écologique et évolutive du phytoplancton.
La composition élémentaire des océans
Variation des rapports élémentaires à l’échelle globale
En 1934, l’océanographe américain Alfred C. Redfield rapporta une série de mesures des éléments dissous en N (sous forme de nitrate ; NO−
3), P (sous forme de phosphate ; PO 3− 4 ) et
d’oxygène dissous à différentes profondeurs dans les océans atlantique, pacifique et indien. Ces données ont montré une remarquable cohérence, le NO−
3 et le PO 3−
4 étant présents dans un
rapport d’environ 20:1 dans la plupart des échantillons. Affiné par la suite à 16:1 et élargi pour inclure le rapport C:P de 106:1 en1958, ces rapports ont posé les bases de la compréhension de la biogéochimie des océans. Par ailleurs,Redfield(1958) observa une remarquable correspondance entre la proportion des éléments dissous en C, N et P dans la colonne d’eau et la proportion de ces mêmes éléments dans la biomasse des producteurs primaires (Equation 2).
106CO2+ 122H2O + 16N O3−+ P O42−+ 16H+*) [106(CH2O)16N H3P O3−4 ] + 138O2 (2)
Suite aux premières observations de Redfield (1934, 1958), la stœchiométrie du phytoplancton a fait l’objet de nombreuses études. En 2014, la revue scientifique Nature Geoscience (https:
//www.nature.com/articles/ngeo2319) a recensé sur le site de recherche Google Scholar
avait proposé une relative similitude dans les rapports N:P et C:P entre différentes régions océanographiques, une certaine variabilité dans les rapports élémentaires a récemment été constatée, remettant ainsi en cause le paradigme d’une stœchiométrie du phytoplancton constante.
Récemment, l’utilisation d’outils de modélisation (Teng et al., 2014) couplée à des mesures in situ de la composition de la matière organique particulaire (Martiny et al., 2013a,b;Weber
and Deutsch, 2010) a permis de mettre en lumière des variations spatiales et temporelles dans
les rapports élémentaires du phytoplancton à l’échelle globale. Les rapports C:N, C:P et N:P de la matière organique particulaire sont relativement inférieurs ou proches des proportions de Redfield dans les régions de remontées d’eau profonde des hautes latitudes et des régions équatoriales (Figure 0.1), au contraire des gyres oligotrophes, où les rapports élémentaires sont généralement supérieurs aux proportions de Redfield (Figure 0.1; Martiny et al., 2013a,b). Par ailleurs, plusieurs régions des basses latitudes présentent une oscillation saisonnière des rapports élémentaires C:P et N:P (Martiny et al.,2016; Singh et al.,2015; Talarmin et al.,
2016), ceci étant principalement relié aux différentes conditions nutritives et de température entre les saisons.
La forte covariance des conditions physico-chimiques de l’environnement marin et l’importante biodiversité rendent l’explication de ces variations complexes. Néanmoins, plusieurs études proposent que la variation de température des eaux de surface, la disponibilité en éléments nutritifs ainsi que la diversité taxonomique seraient les principaux facteurs responsables de la variation des rapports élémentaires à l’échelle globale. Récemment,Martiny et al. (2013b)
et Yvon-Durocher et al. (2015) ont tous deux suggéré, sur la base de mesures in situ de
la composition élémentaire des particules en suspension à l’échelle globale, que la variation latitudinale des rapports N:P et C:P pouvaient être reliée à la température moyenne des eaux de surface. Ceci a également été décrit expérimentalement, où les rapports N:P et C:P tendent à augmenter avec la température (Toseland et al.,2013; Yvon-Durocher et al.,2017).Galbraith
and Martiny (2015) suggèrent quant à eux que les variations des rapports C:N et C:P seraient
fortement associées à celles des concentrations d’éléments nutritifs dissous à l’échelle globale. L’influence de la concentration en éléments nutritifs dissous sur la composition élémentaire du phytoplancton est également mise en avant par de nombreuses études en laboratoire. En effet, il est largement décrit dans la littérature qu’une limitation en éléments nutritifs (p. ex une limitation en azote ou phosphore) conduit à une augmentation des rapports C : élément limitant
(Geider and La Roche,2002;Moreno and Martiny,2018). Enfin, la contribution relative de
certains taxons à la communauté phytoplanctonique pourrait également être responsable de la variation des rapports élémentaires globaux (Martiny et al.,2013b). En ce sens, de larges variations dans la stœchiométrie ont été constatées entre des organismes phylogénitiquement distincts ; la lignée verte présentant des rapports C:N et N:P plus élevés que la lignée rouge (Arrigo,2005;Finkel et al.,2016;Quigg et al.,2003).
Figure 0.1 – Variation des rapports C:N (mol C mol−1 N) (A) et N:P (mol N mol−1 P) (B) particulaires de surface à l’échelle global adaptée de Martiny et al.(2014)
Variation spatiale et temporelle des rapports élémentaires en Arctique
Malgré l’étude approfondie de (Martiny et al.,2013b) des rapports élémentaires océaniques à l’échelle globale, le suivi des rapports élémentaires en Arctique a fait l’objet de peu d’études. De manière générale, les rapports élémentaires observés en Arctique sont relativement proches ou légèrement supérieurs aux proportions de Redfield et présentent une certaine hétérogénéité spatiale (Frigstad et al., 2011, 2014). Bien que peu d’études aient procédé à un suivi saisonnier des rapports C:N in situ, une relative augmentation du rapport C:N a été constatée dans plusieurs régions de l’Arctique au cours de la saison de croissance. Récemment, Niemi and Michel(2015) ont observé un certain contraste des rapports C:N des algues de glace entre l’hiver et le printemps dans l’archipel Canadien et sur le plateau de la mer de Beaufort. Une tendance similaire a également été rapportée dans la polynie des eaux du Nord (Huston and Deming,
2002) ainsi qu’en mer des Tchouktches et de Beaufort (Bates et al.,2005), où les rapports C:N augmentent entre mai et juin. Actuellement, les facteurs responsables de la variabilité spatiale et temporelle des rapports élémentaires en Arctique demeurent relativement peu connus. Toutefois, la couverture neigeuse a été suggérée comme étant une variable pouvant expliquer la
variation des rapports C:N des algues de glace (Niemi and Michel,2015). Récemment,Crawford
et al. (2015) suggèrent que les faibles rapports C:N pélagiques observés lors des campagnes
d’échantillonnage estivales en mer de Beaufort et du bassin Canadien réalisées entre 2006 et 2009 seraient associés à une plus forte contribution du picophytoplancton.
Du fait de la faible couverture spatiale et temporelle des concentrations en phosphore particu-laire, la variation des rapports N:P en Arctique demeure relativement inexplorée. De la même manière, les rapports Si:C ou Si:N particulaires ont fait l’objet de peu d’études en Arctique, bien que les diatomées constituent une large fraction de la communauté phytoplanctonique en Arctique (Sakshaug,2004). Toutefois, de récentes mesures à l’échelle panarctique et dans la partie pacifique de l’océan Arctique suggèrent une large variation spatiale des rapports Si:N et N:P particulaire, ce dernier étant également supérieur aux ratios de Redfield (Crawford et al.,
2018;Lin et al.,2012;Piper et al.,2016;Wyatt et al.,2013).
L’écosystème marin arctique est particulièrement vulnérable aux bouleversements climatiques actuellement en cours. Face aux multiples facettes du changement climatique (par exemple réchauffement des masses d’eau, modifications des conditions lumineuses et nutritives), les rapports élémentaires observés en milieu arctique seraient susceptibles de converger vers ceux observés dans les plus basses latitudes.
L’océan arctique : un océan en changement
Caractéristiques géographiques et environnementales de l’océan Arctique
Bien qu’étant l’un des plus petits des cinq océans mondiaux, l’océan Arctique couvre 14 millions de km2 et est considéré comme un océan de type « méditerranéen », puisqu’il est entouré des
continents eurasien et nord-américain. Cet océan est étroitement connecté aux océans Pacifique et Atlantique par différents passages : les détroits de Béring, de Davis et Fram, l’archipel Canadien et la mer de Barents (Figure 0.2). Les plateaux continentaux relativement larges et généralement peu profonds (<200 m de profondeur) entourant le bassin central représentent environ 53% de la superficie de l’océan arctique. L’océan Arctique comprend plusieurs plateaux continentaux, incluant le plateau de la mer des Tchouktches et de Barents, le plateau de la mer de Kara, Laptev, l’est de la mer de Sibérie, la mer de Beaufort et, enfin, l’archipel Canadien où les eaux arctiques sont exportées vers l’océan Atlantique via la baie d’Hudson et la baie de Baffin (Figure 0.2). L’océan Arctique est par ailleurs fortement influencé par les apports d’eau douce des grands fleuves sibériens (Ob’, Yenisey, Lena, Kolyma) et nord-américains (Mackenzie, Yukon) (Figure0.2).
L’une des particularités majeures de cette région est qu’elle est marquée par une forte sai-sonnalité des conditions lumineuses, périodes d’obscurité presque totale (hiver) et périodes d’ensoleillement continu (été) s’y succédant. Outre cette forte variation saisonnière, les
condi-Figure 0.2 – Carte de l’océan Arctique, du bassin central (bassins Canadien et Eurasien) et des plateaux continentaux et des principaux cours d’eau se déversant dans le système océanique (Bates et al.,2009)
tions lumineuses montrent également un fort gradient vertical fortement relié à la présence d’un couvert de glace quasi annuel recouvrant près de la moitié de l’océan Arctique (Stroeve et al.,
2007). Emblématique des régions polaires, ce couvert joue un rôle crucial dans les échanges d’énergie et de matière entre l’atmosphère et l’océan puisqu’il fait office de couche isolante à l’interface entre les deux (Bates et al.,2006; Iacozza and Barber,1999). Enfin, les faibles températures enregistrées en Arctique participent au fait que les environnements polaires sont caractérisés comme particulièrement extrêmes.
Dynamique de la production primaire en Arctique
L’océan Arctique comprend un assemblage d’écosystèmes contrastés où des zones hautement productives, telles que la mer des Tchouktches, côtoient des zones relativement peu productives telles que le bassin Canadien où des niveaux extrêmement bas de production primaire (PP) ont été enregistrés (Varela et al.,2013). La PP y est également caractérisée par une grande variabilité temporelle. Durant l’hiver, les longues périodes d’obscurité continue limitent grandement l’activité biologique malgré des conditions nutritives optimales. Toutefois, de récentes études viennent remettre en cause ce paradigme en révélant une certaine activité hivernale à plusieurs
niveaux trophiques (Berge et al.,2015a,b). Malgré l’importante limitation lumineuse, certaines espèces phototrophes arctiques sont capables de persister pendant la nuit polaire en tant que cellules viables et actives (Vader et al., 2015; Kvernvik et al., 2018). Plusieurs adaptations physiologiques, telles que l’hétérotrophie, la production de kystes et spores de résistance, ainsi que de remarquables capacités photosynthétiques permettent aux cellules phytoplanctoniques de maintenir une certaine activité physiologique en dépit des conditions de lumières fortement limitantes (Doucette and Fryxell, 1985; Jones, 2000; Kvernvik et al., 2018; Peters and Thomas,
1996). À mesure que le couvert de neige disparaît et que la glace de mer fond et s’amincit, une plus grande quantité de lumière traverse le couvert de glace et permet ainsi l’initiation de la période de croissance phytoplanctonique (Leu et al.,2011). Bien que la vision classique de la dynamique de floraison suggère que cette dernière ne prendrait place qu’à mesure que la banquise se retire, plusieurs cas de début de floraison sous la glace ont été relevés
(Assmy et al., 2017; Arrigo et al., 2012; Mundy et al., 2009, 2014). Toutes ces conditions
permettent le développement d’une floraison phytoplanctonique relativement courte et intense
(Sakshaug,2004). Par la suite, la couche d’eau au sein de laquelle les nutriments sont épuisés
s’approfondit continuellement. Au printemps, la croissance des algues dépasse sa dégradation et la biomasse autotrophe devient dominante (Wassmann and Reigstad,2011). Par la suite, les processus hétérotrophes prennent progressivement le dessus. Ce déclin progressif de la biomasse phytoplanctonique s’accompagne d’une exportation verticale de la matière organique
(Wassmann and Reigstad, 2011). À la fin du printemps et au début de l’été, une nouvelle
période s’installe, période dite post-floraison, lors de laquelle les nutriments provenant des eaux de surface sont épuisés. Toutefois, cette floraison printanière se poursuit généralement plus en profondeur, où les conditions nutritives sont suffisantes pour maintenir une relative production. On parle alors de maximum de chlorophylle de subsurface (MCS) (Martin et al.,2010,2012). À la fin de cette période, les conditions hivernales reprennent le dessus et le cycle recommence. Une floraison automnale de surface peut être observée si l’influence des vents suffit à produire un mélange vertical efficace (Arrigo and van Dijken, 2004). Toutefois, la contribution de cette floraison automnale à la PP totale annuelle demeure relativement faible (Ardyna et al., 2014).
Nutriments et contrôle de la production primaire
En Arctique, la forte saisonnalité du régime lumineux (alternance entre le jour et la nuit polaire, saison de croissance courte et présence d’un couvert de glace) impose des contraintes sévères à la PP et joue un rôle prépondérant dans la dynamique de croissance phytoplanctonique
(Sakshaug, 2004). Bien que la lumière soit un facteur déterminant, Tremblay and Gagnon
(2009) suggèrent que la disponibilité des nutriments au début de la saison de croissance serait le principal facteur contrôlant la PP cumulée sur la saison de croissance en milieu à couvert de glace saisonnier.
déterminant dans la production phytoplanctonique. L’azote et le phosphore (présent sous forme de phosphate ; PO3−
4 ) sont essentiels à la croissance de toutes les espèces de phytoplanctons.
Par ailleurs, le silicium, retrouvé sous forme d’acide orthosilicique ou silicate (Si(OH)− 4), est
indispensable à la croissance des diatomées. Présents en moins grandes concentrations, les métaux traces ou micronutriments tels que le fer (Fe) sont également des éléments essentiels à la croissance. À l’exception de la mer de Béring et de la partie subarctique du Pacifique oriental, où la production peut être limitée en fer (Sakshaug, 2004), les métaux traces sont considérés comme non limitants du fait des importants apports terrigènes (Moore et al., 2004). En Arctique, l’azote (N) est considéré comme l’élément limitant la PP (Tremblay and Gagnon,
2009). L’azote est retrouvé sous différentes formes et implique une grande variété d’organismes de différents niveaux trophiques (Syrett,1981). Selon l’origine et la forme de N utilisée par le phytoplancton, Dugdale and Goering (1967) distinguent deux types de PP : la production primaire nouvelle (PPnouv.) et la production primaire régénérée (PPreg.). La PPnouv. est
supportée par le N allochtone, dont les principales formes sont le nitrate (NO−
3) et le diazote
(N2) (Gruber and Galloway,2008;Mulholland and Lomas,2008). L’apport de N allochtone
provient majoritairement de la circulation océanique globale, des remontées d’eau profonde et de la fixation du N2 (Gruber and Galloway, 2008; Mulholland and Lomas, 2008). Toutefois en
Arctique, la fixation du N2 est considérée comme négligeable, étant donné la faible abondance
d’organismes fixateurs (Blais et al., 2012; Jungblut and Vincent, 2017). La PPrg., quant à
elle, est soutenue principalement par des formes de N issue du recyclage in situ de la matière (principalement sous forme d’ammonium ; NH+
4) et, dans une moindre mesure, des apports
des rivières. En Arctique, certaines formes d’azote organique dissous (AOD), telles que l’urée, peuvent également contribuer à une part importante de la production régénérée (Simpson et al.,2013a,b;Varela et al.,2013).
La forte stratification haline des eaux de surfaces Arctiques a une certaine influence sur la distribution verticale de l’azote et plus particulièrement du NO−
3. En effet, l’apport important
d’eau douce des rivières et d’eau peu salée issu du cycle de gel-dégel de la glace de mer favorise une forte halocline qui stabilise les couches supérieures de la colonne d’eau (Carmack
and Wassmann,2006). Cette forte stratification verticale a pour principal effet d’atténuer le
réapprovisionnement de la couche euphotique en NO−
3 au cours de la saison estivale (Tremblay
et al., 2008). Par conséquent, les concentrations de surface en NO−
3 sont régulièrement proches
de la limite de détection (Tremblay et al., 2015). En raison des faibles concentrations de NO− 3
de surface, les eaux arctiques sont généralement enrichies en PO3−
4 et en Si(OH) −
4, donnant
lieu à des rapports NO−
3:Si(OH) − 4 et NO
−
3:PO3−4 relativement faibles (Bergeron and Tremblay,
Structure, propriétés écologiques et composition des maximums de chlorophylle en subsurface
Durant la période d’eau libre de glace, la forte stratification verticale conjuguée à l’appau-vrissement en nutriments de la couche de surface entraîne la formation d’un maximum de chlorophylle de subsurface (MCS). Ces accumulations phytoplanctoniques profondes sont en étroite association avec la nitracline (Ardyna et al.,2017;Martin et al.,2010), permettant aux espèces phytoplanctoniques de s’approvisionner en éléments nutritifs, mais à des niveaux de température et d’éclairement plus faibles que ceux qui prévalent en surface (Martin et al.,
2010,2012). Bien qu’au printemps, les espèces phytoplanctoniques composant les MCS consom-meraient majoritairement le NO−
3, leur dépendance à cette forme d’azote diminuerait avec
l’avancement de la période de croissance (Martin et al., 2012). Cette transition serait pro-bablement due au déclin saisonnier de l’intensité lumineuse disponible, ce qui favoriserait la prise des formes régénérées de N, tels que le NH+
4 (Martin et al.,2012). Malgré une certaine
affinité pour le NH+
4 des espèces phytoplanctoniques composant les MCS à faible éclairement
tout au long de la saison de croissance, la faible disponibilité de cette forme de N contraint le phytoplancton à utiliser davantage le NO−
3 pour combler ses besoins en azote (Martin et al.,
2012). Ces MCS correspondent souvent à des maxima de PP et de biomasse (Martin et al.,
2010), rendant ainsi difficile l’estimation de la productivité phytoplanctonique basée sur des observations satellitaires (Arrigo and van Dijken,2011). Toutefois, sur la base de simulations numériques, (Martin et al., 2013) suggèrent que les MCS sont susceptibles de contribuer pour 65-90% de la PP totale annuelle dans les eaux océaniques stratifiées de la mer de Beaufort. De nombreuses études ont révélé une relative dichotomie dans la composition de la communauté phytoplanctonique entre les MCS prévalant dans les eaux du large et les MCS côtiers (Balzano et al.,2012;Crawford et al.,2018; Coupel et al.,2015a). Au large, la communauté des MCS est dominée par le picophytoplancton, essentiellement représenté par la prasinophyte Micromonas. Malgré cette forte contribution, le picophytoplancton ne participe que faiblement au total de la biomasse carbonée sur le plateau et le bassin de la mer de Beaufort (Coupel et al.,
2015a; Crawford et al., 2018). À l’inverse, la communauté des MCS côtiers est principalement
constituée de diatomées, celles-ci participant à plus de 90% de la biomasse carbonée (Coupel
et al., 2015a). Plus spécifiquement la communauté est principalement représentée par l’espèce
Chaetoceros gelidus anciennement appelée Chaetoceros socialis (Balzano et al., 2012, 2017;
Chamnansinp et al.,2013;Crawford et al.,2018;Martin et al.,2012).
Bien qu’apparemment morphologiquement semblables, la diatomée C. gelidus retrouvée dans les zones polaires ou subpolaires est phylogénitiquement et physiologiquement différente d’une C. socialis « tempérée » (Chamnansinp et al.,2013;Degerlund et al.,2012). C. gelidus présente trois soies courtes et une longue s’étendant à partir de chaque cellule pouvant former de longue chaînes de cellules courbes (Figure0.3 Chamnansinp et al.,2013). Durant la période de floraison printanière, la présence de C. gelidus précède celle de la diatomée Thalassiosira spp. dans la
Figure 0.3 – Chaetoceros gelidus (Chamnansinp et al.,2013)
polynie des eaux du nord (Booth et al.,2002). Par ailleurs,Booth et al.(2002) indiquent que C. gelidus contribuerait fortement à l’export de carbone et serait une source de nourriture non négligeable pour le zooplancton dans la polynie des eaux du nord. De fortes abondances de C. gelidus ont été également relevées tout au long de la période de floraison printanière dans la partie centrale de la mer de Barents (Rat’kova and Wassmann, 2002). Le détroit de Béring, le plateau ainsi que certaines parties du bassin de la mer des Tchouktches sont fortement dominés par C. gelidus dont l’abondance et la biomasse peuvent respectivement excéder 1 106 cellules
L−1 et 30 mg C m−3 (Sergeeva et al., 2010). Curieusement, C. gelidus est peu présente ou
totalement absente en mer de Kara et mer de Laptev, malgré une forte abondance du genre Chaetoceros (Druzhkov et al., 2001;Sukhanova et al.,2017). La très grande répartition spatiale ainsi que l’importance écologique de C. gelidus en font une espèce sentinelle pour tenter de répondre à certaines questions relatives au devenir de la PP en Arctique.
Effets incertains des conditions environnementales changeantes sur la biologie et la stœchiométrie
Les régions polaires, et plus spécifiquement l’Arctique, font l’objet d’un intérêt scientifique croissant de par leur sensibilité accrue aux altérations climatiques (Meredith et al.,2019). En 2007, le groupe d’experts intergouvernemental sur l’évolution du climat (GIEC) a identifié les régions arctiques comme faisant partie des plus exposées et des plus sensibles au changement climatique (IPCC, 2007). En 2011,Wassmann et al.ont recensé près de 51 documents traitant de l’impact du changement climatique en Arctique.
La conséquence la plus souvent citée est la réduction du couvert de glace, aussi bien au niveau de son étendue que de son épaisseur (Comiso, 2006;Comiso et al.,2008). Cette observation s’est considérablement accélérée au cours des dernières décennies : le couvert de glace a atteint une étendue minimale record de 3.41 millions de km2 le 16 septembre 2012, représentant une
réduction de 49% par rapport à la climatologie de 1979-2000 (Bhatt et al.,2014). La diminution drastique du couvert de glace associée à une fonte précoce au printemps et un gel tardif en fin de saison suggère un été libre de glace à l’horizon de l’année 2050 (Wang et al.,2009). Cette combinaison d’effets a également pour conséquence de réduire l’albédo de surface ; à mesure que l’albédo décroît, la surface absorbant la chaleur augmente, favorisant ainsi le réchauffement en surface de l’océan arctique (Screen and Simmonds,2010). Ainsi, la température annuelle moyenne dans l’Arctique suit une augmentation de plus de 1.5 °C par rapport à la moyenne de 1971–2000, soit un réchauffement deux fois supérieur à ce qui est observé aux latitudes plus basses au cours de la même période (Overland et al.,2013). La pénétration accrue des eaux chaudes de l’Atlantique et du Pacifique participe par ailleurs au réchauffement des masses d’eau en Arctique (Carmack et al.,2015). Cette dernière pourrait être en partie responsable des réductions rapides de la glace de mer estivale en mers des Tchouktches et de Beaufort
(Carmack et al.,2015). Ce débalancement régional des réponses du réchauffement climatique
induisant des effets plus importants dans l’Arctique qu’aux latitudes plus basses a été noté pour la première fois dans les années 1960 et a été défini comme « l’amplification de l’Arctique »
(Bhatt et al., 2014; Serreze and Barry, 2011). D’autre part, l’augmentation du débit des
rivières (due à l’augmentation des précipitations et de la fonte du pergélisol) couplée aux changements dans la dynamique de fonte de la glace participent fortement aux changements de la structure hydrographique de la colonne d’eau, renforçant ainsi la stratification verticale de la colonne d’eau (Carmack et al., 2016). En raison de la baisse récente et radicale de l’étendue, de l’épaisseur et/ou de l’opacité du couvert de glace, en particulier dans les zones anciennement occupées par des glaces pluriannuelles, cet environnement, autrefois fortement limité par la lumière, serait caractérisé par une augmentation de la PP (Slagstad et al., 2015). En outre, en 2007 la PP annuelle était 23% supérieure à la moyenne de 1998-2002 (Arrigo et al., 2008). Par ailleurs, certaines régions en Arctique, telles que la Baie d’Hudson, le bassin de Foxe, la mer de Baffin, ainsi qu’au large des côtes du Groenland montrent des efflorescences phytoplanctoniques plus précoces (Kahru et al., 2011). Également, une plus grande période d’eau libre permettrait une seconde floraison phytoplanctonique en automne (Ardyna et al.,2014). Ces changements dans la dynamique phytoplanctonique pourraient, cependant, avoir de profondes répercussions sur le cycle du carbone (Kahru et al., 2011;Slagstad et al.,2015). Également, ces changements amèneraient à un découplage entre les producteurs primaires et secondaires, ce qui entraînerait des conséquences négatives sur les écosystèmes marins arctiques (Dezutter et al.,2019; Ji et al.,
2013;Leu et al.,2011).
Les changements dans la dynamique de formation et de fonte de la glace sont également accompagnés d’une modification de la structure hydrographique de la colonne d’eau, ceci ayant des répercussions sur les conditions nutritives des eaux de surface. Dans les eaux peu productives du bassin Canadien, l’apport accru d’eau douce en surface dû à la fonte de la glace couplé à l’augmentation du débit des rivières (due à l’augmentation des précipitations et de la fonte du pergélisol) maintient une forte stratification verticale de la colonne d’eau (Carmack et al.,
2016). Ceci ayant pour principale conséquence de réduire l’apport des nutriments (notamment du NO−
3) à la couche de surface, et ainsi entraînant un approfondissement de la nutricline
et des MCS (Coupel et al.,2015b; McLaughlin and Carmack,2010). Ces changements ont ainsi amené un déplacement progressif de la communauté du nanophytoplancton/diatomée au profit du picophytoplancton, et plus particulièrement de Micromonas sp. (Li et al.,2009) renforçant ainsi le caractère faiblement productif du bassin Canadien (Ardyna et al.,2011). Bien qu’un accroissement de la production des zones côtières de la mer de Beaufort ait été suggéré (Tremblay et al., 2011), ces dernières sont sujettes à une augmentation des apports en nutriments, tels que l’AOD, et de la matière organique, en raison de l’augmentation du débit des fleuves et des changements se produisant à l’intérieur des terres (p. ex : fonte du pergélisol) (Frey et al., 2007;Le Fouest et al.,2013; McClelland et al., 2012). Ces apports pourraient ainsi modifier la proportion des différentes formes d’azote disponibles pour le phytoplancton (c.-à-d. allochtone vs. recyclé, inorganique vs. organique) et ainsi altérer la productivité des systèmes côtiers (Le Fouest et al.,2013).
Outre la modification des conditions lumineuses et la disponibilité en nutriments, la température joue également un rôle majeur dans les processus métaboliques, le succès écologique et la répar-tition géographique des espèces phytoplanctoniques polaires. De récentes études en mésocosmes suggèrent qu’au-delà de ∼5 °C le métabolisme des communautés planctoniques arctiques passe de l’autotrophie à l’hétérotrophie, amenant les communautés planctoniques arctiques à agir davantage comme une source de CO2 atmosphérique (Holding et al., 2013; Vaquer-Sunyer
et al., 2010). Dans une autre mesure, une augmentation croissante des températures de surface
pourrait amener à excéder la température optimale de croissance du phytoplancton arctique
(Coello-Camba and Agustí, 2017), altérant par conséquent la structure de la communauté
phytoplanctonique et la dynamique de la production en Arctique (Tremblay et al.,2009). La mesure de la composition élémentaire du phytoplancton (et donc des rapports de Redfield) in situ n’est pas sans problèmes. Compte tenu de la covariation des forçages environnementaux et de la forte diversité de la communauté phytoplanctonique, il est difficile d’établir des liens clairs entre l’effet des changements dans les conditions physico-chimiques de la colonne d’eau et la variation de la composition élémentaire du phytoplancton. De plus, la recherche océanographique en région polaire est fortement limitée la plupart de l’année en raison de la présence du couvert de glace. La mise en culture d’espèces phytoplanctoniques sentinelles, tels que la diatomée Chaetoceros gelidus, permettrait de pallier certaines des contraintes inhérentes aux travaux de terrain. Cette méthode expérimentale, complémentaire à ces derniers, permet de fournir des pistes de réflexion quant aux effets des changements des conditions environnementales sur la biologie et la stœchiométrie des espèces phytoplanctoniques polaires.
