Transmission et colonisation des endophytes

Les voies de transmission de nombreux endophytes restent à déterminer mais des études ont pu montrer des exemples de transmissions horizontales (transmission par des facteurs environnementaux) ou verticales (transmission d’une plante « parent » à une plante « enfant »). Les semences de la plante-hôte constituent un des modes de transmission identifiés des endophytes. En effet, en se développant au sein d’un embryon de graine, les endophytes aboutissent à la colonisation du jeune plant une fois cette dernière germée (Figure II. 2).68 La colonisation des graines permettant cette transmission peut s’effectuer selon trois voies :

63 Arnold A. E., Understanding the diversity of foliar endophytic fungi: progress, challenges, and frontiers. Fungal Biol.

Rev. 2007, 21, p. 51–66.

64 Arnold A. E., Lutzoni F., Diversity and host range of foliar fungal endophytes: are tropical leaves biodiversity hotspots?

Ecology 2007, 88, p. 541–549.

65 Zhang T., Yao Y.-F., Endophytic fungal communities associated with vascular plants in the high arctic zone are highly diverse and host-plant specific. PLOS ONE 2015, 10, p. e0130051.

66 Christian N., Sullivan C., et al., Plant host and geographic location drive endophyte community composition in the face of perturbation. Microb. Ecol. 2016, 72, p. 621–632.

67 Collado J., Platas G., et al., Geographical and seasonal influences on the distribution of fungal endophytes in Quercus

ilex. New Phytol. 1999, 144, p. 525–532.

68 Shahzad R., Khan A. L., et al., What is there in seeds? Vertically transmitted endophytic resources for sustainable improvement in plant growth. Front. Plant Sci. 2018, 9, p. 24.

41 - via les tissus non-vascularisés ou le xylème des plantes,

- via les organes reproducteurs femelles comme le stigmate,

- ou par la contamination exogène des graines à partir de l’environnement.55

L’exemple le mieux documenté de transmission verticale au sein de graines est la voie de propagation des espèces fongiques asexués du genre Epichloë.69 Les voies de transmission verticale ont probablement fait l’objet d’une évolution permettant d’aboutir à la transmission de partenaires symbiotiques mutualistes. Ainsi les plantes sont assurées de transmettre un symbiote bénéfique à la génération suivante.70 Dans le cas de plusieurs symbioses verticalement transmises, le micro-organisme est dans l’incapacité de survivre seul dans l’environnement et a ainsi développé des mécanismes pour assurer sa dissémination.55 Cependant tous les micro-organismes mutualistes ne sont pas capables d’être transmis verticalement.71

Indépendamment d’une transmission verticale, un végétal peut à tout moment être colonisé par les endophytes sur différents organes : les racines, les tiges, les feuilles ou même les fleurs.70 Cette transmission horizontale s’effectue à travers le sol, l’atmosphère par la dissémination de spores, ou encore via des vecteurs tels que les insectes (Figure II. 2). Pour les bactéries endophytes, le sol est l’endroit privilégié pour une transmission horizontale.66

Figure II. 2. Voies de transmission des endophytes chez les plantes à fleurs : a) Graine colonisée par un endophyte provenant d’une plante-mère, b) Germination de la graine et colonisation par l’endophyte de la racine ainsi que dissémination dans la rhizosphère, c et d) Colonisation verticale du jeune plant et colonisation horizontale par différents micro-organismes environnementaux, e) colonisation des organes reproducteurs par des endophytes et dissémination future des graines colonisées.

Il est de l’intérêt de la plante de recruter une grande diversité de micro-organismes endophytes afin de répondre à des changements des conditions environnementales (Partie 2.4 p. 43).70 Il apparait que la diversité en endophytes généralistes retrouvés au sein d’une plante varie selon

69 Philipson M. N., Christey M. C., The relationship of host and endophyte during flowering, seed formation, and germination of Lolium perenne. N. Z. J. Bot. 1986, 24, p. 125–134.

70 Frank A. C., Saldierna Guzmán J. P., et al., Transmission of bacterial endophytes. Microorganisms 2017, 5, p. E70.

71 Herre E. A., Knowlton N., et al., The evolution of mutualisms: exploring the paths between conflict and cooperation.

42 son environnement autant que selon son génotype.72,73 La sécrétion par la plante d’exsudats dans la rhizosphère lui permet d’attirer des micro-organismes par le biais de ces racines. Ces exsudats contiennent des acides organiques, des acides aminés, des protéines ou encore des composés ayant un effet quorum sensing et permettent une communication entre les bactéries endophytes et la plante afin de diriger le processus de colonisation.55 Par exemple, il a été rapporté que la souche Burkholderia phytofirmans PsJN mutée pour une altération des mécanismes de son quorum sensing ne colonisait plus efficacement Arabidopsis thaliana.74

La fixation à la surface cellulaire de la plante est la première étape de colonisation des endophytes. Les cellules végétales disposent de récepteurs de reconnaissance à leur surface, afin de détecter des motifs moléculaires associés aux microbes (MAMPs Microbe Associated Molecular Pattern). Ces motifs sont le plus souvent des molécules conservées comme les protéines flagelline, EF-Tu (facteur d’élongation des procaryotes), le peptidoglycane, les lipopolysaccharides (LPS), la chitine, les β-glucanes… Des structures bactériennes comme le flagelle, les fimbriae ou les polysaccharides sont probablement impliquées dans l’ancrage des bactéries endophytes à la surface des plantes.55

Balsanelli et al. rapportent que les lipopolysaccharides bactériens sont nécessaires à l’attachement de l’endophyte Herbaspirillum seropedicae par le lien établi entre la partie N-acétylglucosamine et les lectines des racines chez le maïs.75 Cependant les mécanismes d’attachement des endophytes ont été relativement peu explorés à ce jour.

Après l’attachement, la seconde étape est l’insertion dans les tissus végétaux. L’entrée des endophytes au sein de la plante s’effectue le plus vraisemblablement au niveau des discontinuités naturelles de la plante comme les fissures et les sites d’émergence des racines et tiges.55 Des bactéries endophytes montrent également une capacité à modifier la paroi cellulaire de la plante par la sécrétion d’enzymes cellulolytiques (cellulases, xylanases, pectinases, endoglucanases…) permettant de faciliter leur entrée.76

Afin de coloniser la plante, les endophytes s’établissent dans les espaces intercellulaires, où les sucres, acides aminés et minéraux sont abondants.55 Des endophytes ont été retrouvés dans tous les organes de végétaux. Cette colonisation peut s’établir de manière spécialisée au niveau d’un organe voire d’un tissu ou alors se retrouver sur la plante entière. Les bactéries endophytes se déplacent au sein de la plante par le système vasculaire du xylème, ce qui leur permet également d’atteindre les organes reproducteurs de la plante et d’assurer une transmission verticale.56,70 Des exemples de colonisation intracellulaire d’endophytes bactériens ont également été rapportés.55 La tolérance des plantes pour cette colonisation, ainsi que les mécanismes évolutivement aboutis pour développer ces symbioses indiquent un bénéfice mutuel des interactions plantes/endophytes. Plusieurs rôles des endophytes dans les écosystèmes ont pu être identifiés et décrits.

72 Peiffer J. A., Spor A., et al., Diversity and heritability of the maize rhizosphere microbiome under field conditions.

PNAS 2013, 110, p. 6548–6553.

73 Edwards J., Johnson C., et al., Structure, variation, and assembly of the root-associated microbiomes of rice. PNAS

2015, 112, p. E911–E920.

74 Zúñiga A., Poupin M. J., et al., Quorum sensing and indole-3-acetic acid degradation play a role in colonization and plant growth promotion of Arabidopsis thaliana by Burkholderia phytofirmans PsJN. Mol. Plant Microbe Interact. 2013,

26, p. 546–553.

75 Balsanelli E., Tuleski T. R., et al., Maize root lectins mediate the interaction with Herbaspirillum seropedicae via N-acetyl glucosamine residues of lipopolysaccharides. PLOS ONE 2013, 8, p. e77001.

76 Reinhold-Hurek B., Maes T., et al., An endoglucanase is involved in infection of rice roots by the not-cellulose-metabolizing endophyte Azoarcus sp. strain BH72. Mol. Plant Microbe Interact. 2006, 19, p. 181–188.

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