4 Les champignons endophytiques foliaires
4.1 Vivre dans la plante : l’endophytisme est un mode de vie partagé par
une grande diversité de micro-organismes
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n retrouve des micro-organismes partout sur et dans les plantes, des feuilles (phyllosphère) aux racines (rhizosphère) en passant par les tiges, les fleurs, l’écorce et les fruits. Les principaux organes examinés par les chercheurs sont les feuilles et les racines (voir tableau I.1). À l’instar du phénotype (Clemente et coll.2012) et du comportement humain (Dinan et coll. 2015) qui sont influencés par son microbiote intestinal, les plantes sont des co-constructions en partenariat avec les micro-organismes (Partida-Martinez et Heil2011; Lebeis2015; Vandenkoornhuyse et coll.2015). Pour comprendre le phénotype étendu (sensu Dawkins1989) des plantes – et donc leur écologie et leur évolution – on se doit de comprendre l’écologie et l’évolution de ces endophytes.Sous l’angle taxinomique, les endophytes sont très diverses. Les Archées et surtout les Bactéries sont présents dans les tissus végétaux. En particulier, les Proteobactéries, Actinobactéries, et Firmicutes sont pléthoriques dans les plantes (Hardoim et coll. 2015). Chez les Eucaroytes, le groupe majoritaire est celui des Eumycètes (champignons « vrais »), en particulier chez les Dothideomycètes (Ascomycètes), Sordariomycètes (Ascomycètes), Agaricomycètes (Basidiomycètes) et chez les Gloméromycètes (Hardoim et coll. 2015). De nombreuses revues de la littérature portant sur les différents groupes taxinomiques existent (tableau I.1). Ici nous nous intéressons tout particulièrement aux champignons endophytiques foliaires (CEF) et à leur écologie.
4.2 L’écologie des communautés fongiques endophytiques foliaires
La structure des communautés de champignons endophytiques foliaires37(CEF) est déterminée par de nombreux facteurs abiotiques (par ex. la température) et biotiques38 (par ex. la teneur en carbone des feuilles). Dans le cadre théorique de Vellend (2010), les règles d’assemblage étudiées ici appartiennent aux groupes des mécanismes de sélection (par ex. la taxinomie de l’hôte) et de dispersion (par ex. la distance spatiale).
Les processus de dispersion chez les micro-organismes et champignons endophytes foliaires
En ce qui concerne les processus de dispersion, un paradigme a longtemps été de mise concernant la biogéographie des micro-organismes (Fenchel et Finlay 2004), dont celle des CEF (champignons endophytiques foliaires). Ce paradigme se résume par la célèbre phrase : « Everything is everywhere, but, the environment selects »39(Baas Becking1934, cité dans de Wit et Bouvier2006).
37. On parle ici des feuilles au sens large, c.-à-d. y compris les aiguilles des conifères.
38. Lire Hardoim et coll. (2015) pour une discussion des déterminants des communautés endophytiques bactériennes.
39. La version originale en allemand (« alles is overal : maar het milieu selecteert ») utilise bien l’italique pour mettre en valeur le mot marr (« but » ; de Wit et Bouvier2006)
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Quelques articles ont corroboré cette hypothèse, par exemple chez les Ascomycètes du sol (Green et coll. 2004) et chez les champignons associés aux racines (Queloz et coll. 2011). Pourtant, de nombreux exemples récents contredisent le cosmopolitisme des micro-organismes (voir Martiny et coll. (2006) pour une revue de la littérature).
Une structuration spatiale est connue chez les champignons endomycorhiziens (Wolfe et coll. 2007; Mummey et Rillig2008; Dumbrell et coll.2010a), ectomycorhiziens (Lilleskov et coll.2004; Peay et coll.2007,2012) et endophytiques foliaires des herbacées (Higgins et coll.2014). Les CEF des arbres ne dérogent pas à la règle (tableauI.2). Ainsi, les communautés de CEF sont structurées à l’échelle des branches (Cordier et coll.2012), des arbres (Cordier et coll.2012), des régions (Coince et coll.2014) et des continents (U’Ren et coll.2012). La latitude est un facteur important structurant les communautés de CEF (Arnold et Lutzoni2007; Bálint et coll.2015; Millberg et coll.2015), mais les mécanismes potentiels derrière ce patron latitudinal sont nombreux. Finalement, Oono et coll. (2014) ont mis en évidence des structures populationnelles chez certaines souches de Lophodermium australe aux États-Unis, une espèce de CEF courante dans les aiguilles de pin en bonne santé.
Cependant une structuration dans l’espace ne s’oppose pas obligatoirement à la phrase de Baas Becking (1934). En effet, une disposition spatiale particulière peut être causée par des processus de dispersion ou par une variation de l’environnement spatialement distribuée. Dans le cas où les processus de dispersion entraînent des patrons spatiaux, la phrase de Baas Becking (1934) ne fonctionne pas puisque tout n’est pas partout. En revanche, dans la deuxième partie de la phrase
TableauI.1–Tableau des revues de la littérature traitant des endophytes : La colonne focus indique l’angle particulier sous lequel la revue traite les endophytes.
Habitat taxinomie Références Focus Endosphère racinaire, phyllosphère et
rhizosphère Bactéries (Champignons) Bulgarelli et coll. 2013 Structure et fonctionnement Phyllosphère Bactéries Vorholt2012 Structure et fonctionnement Endosphère foliaire, phyllosphère Bactéries Griffin et Carson
2015
Forêt tropicale et agro-écosystème
Endosphère foliaire et racinaire Bactéries, Champignons
Hardoim et coll. 2015
Structure et fonctionnement Endosphère foliaire et racinaire Champignons Rodriguez et coll.
2009
Délimitation de groupes fonctionnels
Endosphère foliaire Champignons Arnold et Lutzoni 2007
taxinomie et écologie Endosphère foliaire et racinaire Champignons Porras-Alfaro et
Bayman2011
Écologie et application Endosphère foliaire et raméale Champignons Sieber2007 Gradient
mutualisme-parasitisme Phyllosphère Bactéries
(Champignons)
Rastogi et coll.2013 Structure et fonctionnement Phyllosphère Bactéries Farré-Armengol
et coll.2016
Interaction avec les composés organiques volatiles
4. Les champignons endophytiques foliaires
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4 – mais l’environnement sélectionne – Baas Becking (1934) souligne l’importance de l’environnement
sur le développement local des micro-organismes. Donc, si les variables environnementales (par ex. les variables climatiques ou la présence de prédateurs/parasites) sont spatialement structurées (par ex. corrélées à la latitude), un patron spatial peut émerger sans contredire l’idée de Baas Becking (1934).
Les processus de sélection des champignons endophytiques foliaires : filtre environnemental et influence de l’hôte
Les processus de sélection (sensu Vellend 2010) des communautés de champignons endophytiques foliaires (CEF) sont nombreuxI.2. Les études récentes ont mis en avant le rôle des filtres environnementaux (pluviométrie, température moyenne, feu ; Zimmerman et Vitousek2012; Coince et coll.2014; Huang et coll.2016). Dans certains cas, les conditions abiotiques responsables de ce processus de sélection des espèces dans la communauté locale sont induites par la plante. Ainsi, Coince et coll. (2014) ont mis en évidence des différences de communautés d’endophytes entre des feuilles dont le PH était différent. Yang et coll. (2016b) ont quant à eux montré un effet de la teneur en carbone foliaire sur les communautés d’endophytes.
Les CEF présentent des préférences d’association envers les plantes au niveau spécifique (par ex. Kembel et coll.2014) et populationnel (Bálint et coll.2015). De plus, ces organismes sont sensibles à l’âge des individus (Oono et coll.2015) et des feuilles (Millberg et coll.2015). La structuration des communautés en fonction de l’âge peut être expliquée par deux processus : (i) les feuilles d’âges différents ont des compositions chimiques différentes, et (ii) une feuille plus âgée est un écosystème dans lequel de nombreuses espèces sont arrivées et les espèces pionnières ont pu être remplacées par des espèces compétitrices40.
Enfin, Millberg et coll. (2015) ont constaté que les feuilles étaient associées à des communautés différentes selon leur état de santé. Dans ce dernier cas, il est difficile de connaître le sens de causalité. Soit les feuilles en mauvaise santé sélectionnent effectivement des espèces fongiques endophytiques différentes, soit certaines espèces ou assemblages d’espèces sont responsables de la santé des feuilles.
Plusieurs processus de sélection, connus chez les plantes mais également chez les champignons, n’ont pas encore été testés. En particulier, la limitation de la similaritéî est encore très peu étudiée chez ces organismes hyper-diverses dont l’écologie reste mal connue (mais voir Courty et coll.2016: manuscritNen annexe). À notre connaissance, aucune étude ne s’est intéressée aux effets de la dérive et de la spéciation sur les communautés de CEF (voirdiscussion).
40. On fait alors appel au concept de succession et de groupe fonctionnel de Grime (1977).
Chapitr e I. Intr oduction générale
TableauI.2–Revue des déterminants des structures de communautés de champignons endophytiques foliaires : Ce tableau récapitule les résultats de la littérature concernant les déterminants des structures des communautés de champignons endophytiques foliaires, parfois conjointement avec les champignons de la phyllosphère (en l’absence de stérilisation de la surface de la feuille avant séquençage).
4. Les champignons endophytiques foliair es Suite du tableau A vec st ér ili sat ion de la su rf ac e de s feu ill es Illumina 57 espèces 100 147 Aucun
491 Pinus taeda Adultes vs plantules α(++) β(++)
Illumina Fagus sylvatica 30
390 155 Pérou Isolat Isolat
454 Pinus leiophylla 108 308 Aucun
NA Isolat Isolat
454 Betula hermanii Dothideomycetes 54
454 4 espèces 250 (Uclust) 12 454 Dothideomycetes 130 Illumina 81 Kembel et Mueller 2014 4 131 371 11 848 (Uclust) Sordariomycetes Dothideomycetes Eurotiomycetes Île de Barro Colorado, Panama 41 314 Taxonomie de l'hôte β(++)
Traits fonctionnels des feuilles β(+) Proximité phylogénétique des hôtes β(=) Kemler et coll. 2013 Ion Torrent 168 775 Eucalyptus grandis 2 415 (Uclust) Mycosphaerellaceae Botryosphaeriaceae KwaZulu-Natal, Afrique du Sud 1 148 Oono et coll. 2015 Isolat & Sanger 118 (99 %) Dothideomycetes Leothiomycetes North Carolina, USA Siddique et Unterseher 2016 820 441 414 (Uclust, min nb seq= 5) Helotiales Capnodiales Pleosporales Bavière, Allemagne 27 348 Altitude α(++) β(++)
Feuilles sénescentes vs normales α(=) β(+) Unterseher et coll. 2013 Isolat & Sanger Vasconcellea microcarpa; Tillandsia spp. etHevea brasiliensis Hypocreales Xylariales Pleosporales Altitude α(=) β(=) Taxonomie de l'hôte α(+) β(++) U'ren et coll. 2014 33 310 19 (95 % Mothur) Dothideomycetes Sordariomycetes Arizona, États-Unis Vincent et
coll. 2016 Isolat & Sanger 2 079 11 espèces d'arbres 94 (95 % Mothur) Nouvelle Guinée Taxonomie de l'hôte β(+)Échelle spatiale (locale et régionale) β(=)
Yang et coll. 2016 1 079 386 1 265 (Usearch) Province de Jilin, Chine 19 989 Altitude α(++) β(++)
Teneur en carbone des feuilles α(++) β(++) Zhang et Tao 2015 76 691 Helotiales Pleosporales Capnodiales Archipel de Svalbard, Arctique 6 391 Taxonomie de l'hôte α(=) β(++)
Écosystème Arctique vs (sub)tropical β(++) Zimmerman et Vitousek 2012 665 155 Metrosideros polymorpha 2 552 (95% Esprit) Mauna Loa Volcano, Hawai'i 5 117 Pluviométrie α(=) β(++) Altitude α(=) β(++) Taudiere et coll. in prep ~8 200 000 Pinus nigra subsp.laricio 662 (Uparse) -
4 150 (Uclust) Dothideomycetes Cyclaneusma minor
Corse,
France 101 235 Sites α(+) β(++)Âge des aiguilles α(=) β(+)
Hauteur dans l'arbre α(=) β(=)
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(i) Les endophytes sont des organismes qui habitent – au moins pour une partie de leur cycle de vie – à l’intérieur des tissus végétaux sans créer de maladie apparente.
(ii) Une multitude de micro-organismes habitent l’intérieur des feuilles d’arbres, principalement des champignons dont on connaît encore très mal l’écologie.
(iii) On sait que les communautés de champignons endophytiques foliaires sont structurées par l’environnement local – en particulier via la plante hôte – et par leur capacité de dispersion. En revanche la quantification nécessaire à la comparaison des différentes règles d’assemblage des communautés manque encore.
Résumé
(i) Endophytic organisms live, at least during a part of their life cycle, inside plant tissues without creating apparent disease.
(ii) A multitude of micro-organisms lives inside leaves of tree, mainly fungi whose ecology is poorly known.
(iii) Both environmental filter – including host mediated filter – and dispersion processes structure fungal endophytic foliar communities. But we are still ignorant about the relative magnitude of the different community assembly rules governing those communities.
Summary
5. Les champignons décomposeurs