Introduction% générale%
II. LE%RECRUTEMENT%DES%INVERTÉBRÉS%BENTHIQUES%
2. Facteurs%influençant%le%succès%du%recrutement%
nombre!de!postPlarves!et!d’adultes,!respectivement.!Finalement!le!pourcentage!de!perte!au!cours!de! l’ontogénie!des!invertébrés!marins!(entre!les!larves!et!les!adultes)!est!de!plus!de!97%.!!
Ainsi,! Le! renouvellement! des! populations! d’invertébrés! marins! benthiques! est! principalement!attribuable!à!l’échec!ou!au!succès!du!recrutement.!!
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2. Facteurs%influençant%le%succès%du%recrutement%
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Depuis!le!premier!tiers!du!20ème!siècle!de!nombreuses!théories!ont!émergées!sur!l’influence! de!l’apport!larvaire!(«!larval!supply!»)!et!du!recrutement!sur!la!structure!des!populations!d’organismes! marins.!En!1950,!Gunnar!Thorson!suggère!que!les!variations!de!la!taille!des!populations!adultes!sont! dues! aux! variations! du! taux! de! fixation! («!Recruitment! limitation!»).! Plus! tard,! l’hypothèse! de! la! densitéPdépendance! suggère! que! la! régulation! de! la! structure! des! populations! se! ferait! par! des! mécanismes!de!prédation!et!compétition!(Paine,!1974).!De!cette!hypothèse!ont!émergé!des!concepts! complémentaires,! grâce! aux! modèles! de! tolérance! et! d’inhibition! (Connell! &! Slatyer,! 1977),! connus! actuellement! sous! la! notion! de! facilitation! (Bruno! et! al.,!2003).! Cette! notion! suggère! que! sous! un! apport! constant! en! propagules! (i.e.! gamètes,! larves,! juvéniles),! les! successions! d’organismes! sont! uniquement!les!résultats!des!interactions!entre!ces!propagules!et!les!adultes!benthiques.!Cependant! ces!théories!concernent!principalement!les!processus!écologiques!agissant!sur!le!stock!larvaire.!C’est! ce! que! Lewin! (1986)! définit! comme! la! «!supply4side! ecology!»,! c’estPàPdire! que! toute! étude! de! dynamique! de! population! doit! prendre! en! compte! l’apport! larvaire,! mettant! de! côté! tous! les! processus!susceptibles!d’agir!après!la!fixation.!
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Néanmoins,!le!recrutement!peut!se!diviser!en!deux!phases!successives!pendant!lesquelles!l’influence! de! facteurs! physiques! et! biologiques! détermine! la! survie! et! la! distribution! des! jeunes! stades! d’invertébrés!marins.!Ces!phases!sont!nommées!«!préPfixation!»!(‘pre4settlement‘)!et!«!postPfixation!»! (‘post4settlement‘)!et!réfèrent,!respectivement,!aux!mécanismes!agissant!lors!de!la!phase!larvaire!et! après!la!première!fixation!des!larves!sur!le!substrat!(‘primary!settlement’).! ! L’étude!du!déterminisme!du!recrutement!est!un!vrai!défi!en!raison!des!nombreuses!interactions!qui! lient!ces!facteurs!(e.g.!la!température!influence!à!la!fois!la!physiologie!des!géniteurs!et!la!dynamique! de!la!ressource!trophique)!et!des!échelles!d’intégrations!qui!leur!sont!associées!(Lindsay,!2012).!Ainsi,! le!recrutement!intègre!des!processus!qui!interviennent!à!la!fois!dans!les!compartiments!pélagique!et! benthique,! sur! une! période! de! quelques! heures! à! plusieurs! mois,! et! qui! impliquent! des! échelles! spatiales!contrastées,!de!la!dizaine!de!mètres!à!des!centaines!de!kilomètres!(Lagadeuc,!1992!;!Levin,!
Introduction!générale! !
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Les!facteurs!influençant!le!recrutement!sont!multiples!(Pechenik,!2006!;!Pineda!et!al.,!2010!;!Thorson,! 1950),! de! natures! biotique! et! abiotique! et! agissent! sur! l’abondance! et! le! comportement! des! stades! periPmétamorphiques!(Figure!7!;!Hunt!&!Scheibling,!1996!;!Pineda!et!al.,!2010).!
Figure& 7% Processus% influençant% le% recrutement% des% invertébrés% benthiques% à% cycle% de% vie% benthoO
pélagique%(Pineda%et%al.,%2009)%
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Les! facteurs! abiotiques! majeurs! modulant! les! patrons! de! recrutement! sont! principalement! d’ordre! hydrodynamique.! Lors! de! la! phase! de! préPfixation,! l’hydrodynamisme! agit! au! niveau! de! la! dispersion/advection! des! larves! (Incze! et! al.,! 2000),! de! la! rétention! du! nuage! larvaire! (théorie! du! «!member/vagrant!»!;!Iles!&!Sinclair,!1982!;!Sinclair!&!Iles,!1989!;!Sinclair!&!Tremblay,!1984)!et!sur!la! disponibilité! en! ressource! des! larves! (théorie! de! «!l’Océan! stable!»!;! Lasker,! 1975).! La! théorie! du! «!member/vagrant!»! considère! que! des! larves! exportées! hors! de! leur! habitat,! sous! l'effet! des! courants,!sont!une!perte!nette!pour!la!population!de!cet!habitat.!Quant!à!elle,!la!théorie!de!«!l’Océan! stable!»!considère!qu’un!faible!mélange!de!la!colonne!d'eau!augmenterait!l'agrégation!de!la!ressource! alimentaire!et!donc!favoriserait!la!nutrition!des!larves!en!réduisant!leur!effort!de!capture.!Lors!de!la! fixation! et! de! la! phase! postPfixation,! l’hydrodynamisme! influence! la! capacité! des! larves! à! établir! le! contact! avec! le! substrat! dans! la! couche! limite! benthique! (Eckman,! 1983!;! Butman,! 1987)! mais! aussi! leur!capacité!à!rester!sur!le!substrat!en!agissant!directement!sur!le!détachement!des!individus!fixés!ou! enfouis! (Alfaro,! 2005!;! Alfaro,! 2006!;! Eckman! et! al.,!1990!;! Olivier! &! Retière,! 2006!;! Takeuchi! et! al.,! 2015).!Le!facteur!hydrodynamique!est!d’autant!plus!important!en!substrat!meuble!car!il!peut!modifier!
Introduction!générale! ! la!structure!et!la!dynamique!sédimentaire.!En!effet,!les!modulations!de!la!distribution!des!particules! sédimentaires!et!les!variations!de!leur!taille!moyenne!sont!des!facteurs!structurant!les!communautés! d’invertébrés!benthiques!(Bloom!et!al.,!1972!;!Hall,!1994!;!Sanders,!1958).! !
Concernant! les! facteurs! biotiques,! les! relations! interP! et! intra! spécifiques! et! la! disponibilité! de! la! ressource! trophique! sont! les! causes! principales! du! succès! ou! de! l’échec! du! recrutement! des! invertébrés!benthiques.!!
La! prédation! s’applique! sur! tous! les! stades! périPmétamorphiques,! que! ce! soit! au! niveau! des! larves! planctoniques!(Davenport!et!al.,!2000),!même!si!il!est!difficile!d’en!mesurer!les!effets!(Pineda!et!al.,! 2010),!et!des!postPlarves!benthiques!(André!&!Rosenberg,!1991!;!Osman!&!Whitlatch,!1995!;!Osman!&! Whitlatch,! 2004).! Les! effets! de! la! prédation! peuvent! être! exacerbés! lorsque! la! proie! et! le! prédateur! recrutent! au! même! endroit,! en! réponse! à! une! dispersion! régulée! par! les! mêmes! contraintes! océanographiques!(Pedersen!et!al.,!2008),!effets!alors!qualifiés!de!‘Coupled!settlement!effect‘!(Pineda! et! al.,! 2010!;! White,! 2008).! De! plus,! la! prédation! est! souvent! réalisée! par! des! mécanismes! d’alimentation!nonPsélective!(Pedersen!et!al.,!2008),!comme!lors!de!la!filtration!des!bivalves!adultes.! De! par! leur! mode! d’alimentation! suspensivore,! ces! organismes! sont! capables! d’ingérer! des! larves! planctoniques,! notamment! celles! de! congénères! (cannibalisme!;! Davenport! et! al.,! 2000).! Ce! phénomène!s’observe!particulièrement!lorsque!les!populations!sont!densitéPdépendantes!(Andresen! et! al.,! 2014!;! Pineda! et! al.,!2010).! Les! relations! interP! et! intra! spécifiques! favorisant! le! recrutement! sont! facilement! observables! dans! les! phénomènes! de! fixation! grégaire! (Pineda! et! al.,! 2010),! ou! associatives,! pour! lesquelles! certaines! espèces! se! fixent! préférentiellement! sur! ou! à! proximité! d’individus! de! la! même! espèce! (Pawlik! et! al.,! 1991).! Ces! fixations! grégaires! sont! contrôlées! par! des! facteurs! chimiques! (Grant! et! al.,! 2013!;! Yang! et! al.,! 2014ab),! biologiques! (Hadfield! &! Paul,! 2001),! et! physiques.!Concernant!ce!dernier!point,!Donadi!et!al.,!(2014)!ont!récemment!montré!que!la!présence! de!coques!adultes!(Cerastoderma!edule)!à!très!forte!densité!(1000!ind!mP2)!stimulait!l’abondance!des! jeunes! individus! vraisemblablement! par! un! effet! stabilisateur! indirect! sur! les! sédiments.! L’effet! de! cette!espèce!ingénieure,!décrit!par!Ciutat!et!al.!(2007)!et!Donadi!et!al.!(2013),!résulte!de!l’introduction! de! biodépots! riches! en! mucus! et! du! développement! de! colonies! de! diatomées! produisant! des! EPS! (Passarelli! et! al.,! 2012,! 2014).! Ce! ‘feed4back’! positif! entre! individus! d’une! même! espèce! est! un! exemple! parmi! l’ensemble! des! interactions! positives! interP! et! intraPspécifique,! nommé! facilitation! (Bruno!et!al.,!2003),!structurant!les!communautés!benthiques.!
La!quantité!et!la!qualité!de!la!ressource!trophique!disponible!joue!un!rôle!crucial!tout!au!long!du!cycle! de! vie! des! invertébrés! marins! benthiques,! particulièrement! pour! les! organismes! à! phase! larvaire! planctotrophe!(Olson!&!Olson,!1989).!La!dynamique!de!la!ressource!trophique,!pélagique!et!benthique!
Introduction!générale! !
gamétogénèse!des!adultes,!de!la!vie!larvaire!et!postPlarvaire!(Bai!et!al.,!2015!;!Callaway!et!al.,!2014)! car! elle! conditionne! l’état! physiologique! des! organismes! et! donc! les! performances! de! survie! à! tout! stade!de!développement!(Bos!et!al.,!2007).!L’influence!de!l’environnement!trophique!est!d’autant!plus! importante!pour!les!organismes!planctotrophes!car!l’approvisionnement!en!ressources!nutritives!est! directement!lié!à!leurs!réserves!énergétiques,!et!donc!à!leur!métabolisme,!dont!dépend!la!réalisation! de!la!métamorphose!et!les!performances!des!postPlarves!(Phillips,!2002!;!Thiyagarajan!et!al.,!2005)!et,! à!plus!long!terme,!l’abondance!des!jeunes!recrues!(Gosselin!&!Qian,!1997).!
Toutes! ces! contraintes! affectant! l’ensemble! des! étapes! de! vie! peuvent! être! sources! d’effets! latents! (‘latent! effects‘!;! Pechenik,! 2006),! c’est! à! dire! des! effets! dont! les! répercussions! ne! sont! pas! necessairement!directes,!mais!qui!induiront!des!variations!de!croissance!et!de!survie!des!juvéniles!et! de!reproduction!des!adultes.!
!
Cependant,! ces! facteurs! ne! peuvent! expliquer! à! euxPseuls! la! relation! entre! le! stock! de! larves! et! le! nombre! d’individus! fixés.! Cette! relation! n’est! pas! proportionnelle,! c’est! à! dire! qu’un! fort! apport! larvaire! n’induit! pas! nécessairement! un! recrutement! de! forte! intensité! sur! le! fond.! Ce! phénomène! appelé! «!découplage! pélagoPbenthique!»! (Miron! et! al.,! 1995),! serait! une! conséquence! directe! du! comportement!des!stades!périPmétamorphiques!(Olivier!et!al.,!2000!;!Pineda!et!al.,!2010).!! !
3. Comportement%lors%de%la%phase%de%fixation%
!! Le!comportement!des!jeunes!stades!d’invertébrés!marins!intervient!lors!du!choix!de!l’habitat! sur!lequel!les!larves!compétentes!décident!de!se!sédentariser!(Pernet!et!al.,!2003).!La!fixation!primaire! des!larves!sur!le!substrat!fait!suite!à!une!phase!de!prospection!de!l’habitat!permettant!aux!larves!de! choisir! un! milieu! présentant! des! conditions! favorables! à! son! établissement.! En! couche! limite! benthique,! le! contact! avec! le! substrat! peut! se! faire! de! 3! façons! différentes! (André! et! al.,! 1993! et! références! associées)!:! 1)! de! manière! passive! par! sédimentation! directe! (Figure! 8a),! ou! de! manière! active!2)!en!répétant!un!schéma!de!descente!sur!le!substrat!et!de!remise!suspension!dans!la!colonne! d’eau! (‘pingPpong! ball‘! ou! ‘ballonist‘! behaviour!;! Figure! 8b)! et! 3)! en! adoptant! un! comportement! de! dérive!proche!du!substrat!(Figure!8c).!Dans!les!deux!derniers!cas!de!figure,!la!larve!teste!activement!le! substrat!en!utilisant!son!pied!pour!percevoir!des!signaux!chimiques!d’intérêt.!!Introduction!générale! ! ! Figure&8%Représentation%de%trois%comportements%de%fixation%des%larves%d'invertébrés%benthiques%:%a.% Dépot%passif%;%b.%Comportement%de%«%balle%de%pingOpong%»%;%c.%Comportement%de%dérive.%(Adapté%de% André%et%al.,%1993)%% ! Lorsque!les!conditions!rencontrées!lors!de!cette!phase!de!prospection!ne!stimulent!pas!la!fixation!ou! la! métamorphose,! les! larves! de! certaines! espèces! d’invertébrés! ont! la! capacité! de! retarder! leur! métamorphose!(Bayne,!1964!;!Martel!et!al.,!2014).!Cette!capacité!d’étendre!l’exploration!de!l’habitat! est!dépendante!de!la!ressource!trophique!disponible!et!des!réserves!énergétiques!dans!lesquelles!les! larves!puisent!au!détriment!de!leur!croissance!larvaire!et!postPlarvaire!(Marshall!et!al.,!2003!;!Pechenik! et!al.,!1998).!Ainsi,!dans!certaines!situations,!les!larves!peuvent!être!face!à!un!compromis!énergétique! dans!lequel!leurs!réserves!s’amenuisent!au!fur!et!à!mesure!de!la!recherche!de!conditions!favorables,! au!risque!de!diminuer!leur!chance!de!survie!postPmétamorphose.!Ainsi,!Wilson!(1952)!et!KnightPJones! (1953)! proposent! la! théorie! de! la! larve! désespérée! (‘desperate! larva‘)!:! plus! la! larve! retarde! sa! métamorphose,!plus!elle!perd!sa!capacité!à!sélectionner!un!habitat!favorable!à!sa!survie!postPlarvaire! et! elle! peut! même! dans! des! cas! extrêmes! se! fixer! sur! un! substrat! défavorable! (Toonen! &! Pawlik,! 1994!;!Olivier!et!al.,!2000!;!Tremblay!et!al.,!2007).!Dans!une!situation!où!les!larves!planctotrophes!ont! accès! à! une! ressource! trophique! abondante! et! de! qualité,! elles! vont! pouvoir! prospecter! le! substrat! plus!longtemps,!tout!en!contionuant!à!croitre,!et!ainsi!se!métamorphoser!en!étant!plus!grande,!ce!qui! est!susceptible!de!les!rendre!plus!compétitive!au!stade!postPlarvaire!(Martel!et!al.,!2014!;!Pernet!et!al.,! 2003).! Une! fois! métamorphosées,! les! postPlarves! de! certains! bivalves,! comme!M.!edulis,! peuvent! se! remettre!en!suspension!activement!dans!la!colonne!d’eau!et!ainsi!prolonger!leur!recherche!d’un!site! favorable!à!leur!sédentarisation.!Ces!migrations!secondaires!sont!la!conséquence!d’une!réponse!écoP éthologique!des!postPlarves!basée!sur!la!sécrétion!de!filaments!byssaux,!augmentant!la!flottabilité!et! la! force! de! trainée! (Olivier! et! al.,! 1996! ;! Sigurdsson! et! al.,! 1976)! et! dont! les! échelles! spatiales! de! dispersion!sont!en!régime!mégatidal!de!l’ordre!de!la!dizaine!de!km!(Gunther,!1992!;!Olivier!&!Retière,!
Introduction!générale! !
!
Hadfield!et!Paul!(2001)!font!référence!à!de!nombreux!signaux!chimiques!induisant,!ou!non,!la!fixation! et! la! métamorphose.! Ces! signaux! dépendent! d’organismes! benthiques! de! divers! taxa! (i.e.! macroP! et! microalgues,!biofilm!bactérien,!groupes!d’invertébrés)!et!sont!de!natures!très!variées!(i.e.!acides!gras,! protéine,!lipides).!La!majorité!des!études!traitant!des!facteurs!de!déclenchement!de!la!fixation!et!de!la! métamorphose! ont! porté! sur! les! signaux! déclencheurs! issus! du! compartiment! benthique,! particulièrement!ceux!associés!au!biofilm!(Hadfield,!2011).!Plusieurs!expériences!en!domaine!rocheux,! traitant!de!l’influence!de!l’âge!du!biofilm!sur!la!fixation!de!jeunes!invertébrés!benthiques,!ont!permis! la!mise!en!évidence!de!réponses!contrastées!en!fonction!de!l’espèce!étudiée!(e.g.!Olivier!et!al.,!2000!;! Toupoint!et!al.,!2012b).!
Bien!que!de!nombreux!travaux!relatifs!au!déterminisme!de!la!fixation!primaire!des!bivalves!aient!porté! ces! dernières! décennies! sur! l’influence! des! caractéristiques! biotiques! du! compartiment! benthique,! ceux! associés! à! l’analyse! des! facteurs! liés! au! compartiment! pélagique! se! limitent! aux! effets! des! variables!abiotiques.!Cependant,!pour!que!le!recrutement!soit!optimal,!il!est!nécessaire!que,!pendant! la! phase! pélagique,! les! larves! planctotrophes! puissent! disposer! d’une! source! d’alimentation! satisfaisante.!Ceci!est!d’autant!plus!vrai!pour!des!espèces!filtreuses!et!il!est!alors!pertinent!d’envisager! que!la!qualité!et!la!quantité!de!la!ressource!trophique!de!la!colonne!d’eau!soit!un!facteur!prédominant! dans!la!dynamique!du!recrutement.!A!cet!égard,!Toupoint!et!al.!(2012a)!ont!montré,!en!milieu!naturel,! que!pendant!les!années!caractérisées!par!une!ressource!trophique!pélagique!plus!riche!en!acides!gras! polyinsaturés!(PUFA),!et!particulièrement!en!acides!gras!essentiels!(EFA),!le!recrutement!de!M.!edulis! est! plus! intense! en! fin! de! période! de! reproduction.! Les! acides! gras! en! question! jouent! un! rôle! fondamental! dans! la! structure! et! le! métabolisme! des! organismes! et! interviennent! lors! de! la! fixation/métamorphose!des!bivalves!(Pernet!et!Tremblay,!2004!;!Soudant!et!al.,!1996;!Soudant!et!al.,! 1998).! En! conclusion,! les! auteurs! émettent! l’hypothèse! d’un! déclencheur! trophique,! d’origine! pélagique,! de! fixation! des! recrues! de! bivalves:! le! TST! (‘Trophic! Settlement! Trigger‘).! Cette! hypothèse! suggère! qu’une! modification! qualitative! de! la! ressource! trophique! pélagique! (augmentation!de!la!proportion!en!EFA)!déclenche!la!fixation!des!bivalves!(augmentation!du!taux!de! fixation),!indépendamment!de!l’âge!du!biofilm!(Toupoint!et!al.,!2012b),!comme!un!signal!indicateur!de! conditions! trophiques! du! milieu! favorables! à! la! métamorphose.! Ces! résultats! montrent! pour! la! première! fois! l’importance! de! l’environnement! trophique! pélagique! sur! le! déterminisme! du! recrutement!des!bivalves!et!valident!de!nouveau!l’hypothèse!du!match/mismatch!de!Cushing!(1990)! exprimant! la!nécessité! d’une! synchronisation! entre! la! production! primaire! et! les! cycles! larvaires.! La! portée! de! cette! étude! est! toutefois! limitée! car! menée! dans! les! lagunes! d’un! archipel! subarctique!(Iles!de!la!Madeleine,!Qc,!Canada),!caractérisées!par!une!forte!saisonnalité!liée!au!couvert!
Introduction!générale! !
hivernal! de! glace! et! par! un! réseau! trophique! principalement! basé! sur! une! production! hétérotrophe! (Trottet!et!al.,!2007).! Par!contraste,!les!zones!tempérées!côtières!de!la!Manche!constituent!des!environnements!trophiques! à!forte!production!primaire,!qualifiées!de!mésoP!et!eutrophe!en!fonction!de!la!localisation!(Lefebvre!et! al.,!2009),!où!l’hypothèse!du!TST!n’avait!jusqu’à!présent!jamais!été!testée.! !