Dans l’optique de résoudre le problème du développement de carences nutritionnelles chez les colonies d’abeilles, l’objectif général de ce projet était d’étudier les effets de deux suppléments commerciaux, disponibles aux apiculteurs du Québec, sur des colonies commerciales d’abeilles domestiques. Un autre objectif était d’évaluer l’impact du paysage sur le statut nutritionnel des colonies.
Notre première hypothèse, c’est-à-dire que les colonies supplémentées seraient plus fortes et productives que les non supplémentées, n’a été que partiellement confirmée. En effet, nous avions supposé qu’étant dans un environnement agricole intensif, les colonies non supplémentées auraient de la difficulté à trouver des ressources de pollen en quantité et qualité suffisantes tout au long de la saison et dépériraient graduellement. Cela n’a pas été le cas, peut-être à cause des excellentes conditions météo lors de l’étude. La longévité des abeilles non supplémentées était même plus grande que celle des abeilles supplémentées, un des résultats les plus surprenants de cette étude. Cela illustre bien la complexité et le manque de connaissances actuel, de même que notre incapacité à formuler des suppléments alimentaires vraiment adaptés aux besoins des colonies.
Notre seconde hypothèse, affirmant que le supplément contenant du pollen serait plus consommé que celui n’en contenant pas et aurait un impact positif plus grand sur la santé des colonies, a été confirmée. Le supplément enrichi en pollen, Global PattiesMD, était effectivement le plus apprécié des
abeilles et avait un impact positif plus grand sur plusieurs paramètres des colonies (longévité, contenu en protéines et effort de récolte de pollen) comparativement au supplément sans pollen. L’apiculteur qui a collaboré au projet, Monsieur Yves Gauvin, s’est d’ailleurs montré très intéressé à changer sa pratique et à ajouter un supplément enrichi en pollen à sa régie suite à nos résultats.
Notre troisième hypothèse, soit que les colonies placées dans un paysage avec moins de surfaces cultivées performeraient mieux, a dû être rejetée. En effet, le rucher situé dans la zone avec la plus grande proportion de terres cultivées dans un rayon de 5 km est celui qui a le mieux performé en fin de saison. Cela supporte le fait que si les utilisations du paysage peuvent prédire dans une certaine mesure les performances des colonies, ce qui a été observé par plusieurs équipes de recherches, les ressources florales éphémères et changeantes dans ces paysages, comme les mauvaises herbes, influencent aussi grandement le statut nutritionnel des colonies. Quantifier ces sources de pollen dans l’environnement des colonies représente un défi de taille, même avec les outils de géolocalisation disponibles aujourd’hui. Cependant, cela serait sans aucun doute intéressant pour évaluer le potentiel nutritionnel des ruchers.
Ce projet de recherche comporte évidemment des limites, la plus évidente étant que l’essai principal n’a pas été répété une deuxième année, sauf les tests de longévité. Les ressources florales ainsi que la capacité des abeilles à butiner dépendent fortement des conditions météorologiques et il est fort probable que des résultats différents seraient obtenus si l’expérience était répétée dans le temps. De plus, l’utilisation de trappes à pollen comprend aussi un certain niveau d’incertitude, puisqu’elles varient grandement dans leur capacité à bloquer l’entrée de pollen dans la ruche. Cette variabilité n’a pas été mesurée dans notre étude, donc il est impossible de savoir dans quelle mesure l’entrée de pollen extérieur a véritablement pu être empêchée. Également, puisque le projet comportait un volet d’analyse du paysage, l’impact de ce dernier sur les colonies n’a pas été uniformisé. Les impacts des suppléments décrits ici s’appliquent donc au contexte de la Montérégie, mais il est possible que dans d’autres régions du Québec des impacts différents soient observés. Dans le cadre de ce même volet, nous n’avons pas non plus mesuré l’impact des applications de pesticides sur les colonies. De nombreuses études se sont concentrées sur le sujet et les impacts de cette pratique sont évidents, mais dans le cadre de ce projet nous nous sommes davantage concentrés sur l’aspect nutritionnel du paysage.
L’environnement est d’ailleurs un des facteurs qui rend la nutrition des abeilles si compliquée à étudier : il est pratiquement impossible pour les apiculteurs de contrôler le pollen que les abeilles ramènent à la ruche et consomment. Les suppléments doivent donc convenir à une grande gamme de situations où les colonies pourraient développer des carences alimentaires. En conditions expérimentales, il est possible de contrôler ce que les abeilles ingèrent, mais cela ne reflète pas ce qui se passe en réalité. Un autre facteur qui rend l’étude de la nutrition des abeilles difficile est qu’on ne doit pas étudier les besoins nutritionnels d’une seule abeille, mais bien du super-organisme qu’est la colonie. La nourriture est entreposée, transformée et échangée entre des individus aux interactions complexes. Tout dispositif qui altère ces interactions (comme le nourrissage d’abeilles en cagettes par exemple) perd en validité. Néanmoins, il est essentiel de poursuivre les recherches dans ce domaine puisque nous manquons encore de connaissances quant aux besoins nutritionnels des colonies, ce qui freine le développement de produits adéquats en remplacement au pollen.
Peut-être que de viser le développement de suppléments alimentaires parfaitement adaptés aux colonies est utopique. Comme détaillé dans la revue de littérature de ce mémoire, l’aménagement de bandes fleuries visant à fournir aux colonies des ressources florales complémentaires à celles disponibles en milieux agricoles est peut-être une avenue plus durable. Alternativement, supplémenter les colonies simplement avec des galettes de pollen naturel, et non avec d’autres
ingrédients protéinés, pourrait peut-être être plus efficace. Cette option demeure toutefois très dispendieuse pour le moment, peu de pollen étant produit au Québec à cette fin et son prix étant beaucoup plus élevé que la farine de soya ou la levure de bière.
Pour conclure, les résultats de ce projet démontrent que les suppléments protéiques utilisés en apiculture peuvent avoir certains impacts positifs sur les colonies, mais qu’ils ne sont pas encore complètement adéquats. À choisir, les apiculteurs auraient tout de même avantage à opter pour le Global PattiesMD, ou du moins un supplément protéique contenant du pollen. Notre étude démontre
aussi l’importance de mesurer plusieurs paramètres avant de conclure sur l’efficacité d’un supplément. Bien que fastidieuses, plus de recherches fondamentales sur les besoins nutritionnels des colonies sont nécessaires, plusieurs des études phares de ce domaine datant d’il y a plus de 50 ans (ex. De Groot 1953).
Bibliographie
Abrol, D. P. 2012. 'Pollination - Basic concepts.' Dans SpringerLink (ed.), Pollination biology:
biodiversity conservation and agricultural production (Springer: Dordrecht).
Alaux, C., F. Allier, A. Decourtye, J. F. Odoux, T. Tamic, M. Chabirand, E. Delestra, F. Decugis, Y. Le Conte, et M. Henry. 2017. 'A 'Landscape physiology' approach for assessing bee health highlights the benefits of floral landscape enrichment and semi-natural habitats', Scientific
Reports, 7: 10.
Alaux, C., F. Ducloz, D. Crauser, et Y. Le Conte. 2010. 'Diet effects on honeybee immunocompetence', Biology Letters, 6: 562-65.
Alburaki, M., S. J. Steckel, M. T. Williams, J. A. Skinner, D. R. Tarpy, W. G. Meikle, J. Adamczyk, et S. D. Stewart. 2017. 'Agricultural Landscape and Pesticide Effects on Honey Bee (Hymenoptera: Apidae) Biological Traits', Journal of Economic Entomology, 110: 835-47. Alqarni, A. S. 2006. 'Influence of some protein diets on the longevity and some physiological
conditions of honeybee Apis mellifera L. workers', Journal of Biological Sciences, 6: 734-37. Amdam, G. V., K. Norberg, A. Hagen, et S. W. Omholt. 2003. 'Social exploitation of vitellogenin',
Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 100: 1799-
802.
Amdam, G. V., K. Norberg, S. W. Omholt, P. Kryger, A. P. Lourenco, M. M. G. Bitondi, et Z. L. P. Simoes. 2005. 'Higher vitellogenin concentrations in honey bee workers may be an adaptation to life in temperate climates', Insectes Sociaux, 52: 316-19.
Amdam, G. V., et S. W. Omholt. 2002. 'The regulatory anatomy of honeybee lifespan', Journal of
Theoretical Biology, 216: 209-28.
Amdam, G. V., Z. L. P. Simoes, A. Hagen, K. Norberg, K. Schroder, O. Mikkelsen, T. B. L. Kirkwood, et S. W. Omholt. 2004. 'Hormonal control of the yolk precursor vitellogenin regulates immune function and longevity in honeybees', Experimental Gerontology, 39: 767-73.
Ament, S. A., Y. Wang, et G. E. Robinson. 2010. 'Nutritional regulation of division of labor in honey bees: toward a systems biology perspective', Wiley Interdisciplinary Reviews-Systems Biology
and Medicine, 2: 566-76.
Amro, A., M. Omar, et A. Al-Ghamdi. 2016. 'Influence of different proteinaceous diets on consumption, brood rearing, and honey bee quality parameters under isolation conditions',
Turkish Journal of Veterinary & Animal Sciences, 40: 468-75.
Arien, Y., A. Dag, S. Zarchin, T. Masci, et S. Shafir. 2015. 'Omega-3 deficiency impairs honey bee learning', Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 112: 15761-66.
Aslan, C. E., E. S. Zavaleta, B. Tershy, et D. Croll. 2013. 'Mutualism Disruption Threatens Global Plant Biodiversity: A Systematic Review', Plos One, 8: 11.
Avni, D., A. Dag, et S. Shafir. 2009. 'The effect of surface area of pollen patties fed to honey bee (Apis mellifera) colonies on their consumption, brood production and honey yields', Journal of
Apicultural Research, 48: 23-28.
Avni, D., H. P. Hendriksma, A. Dag, Z. Uni, et S. Shafir. 2014. 'Nutritional aspects of honey bee- collected pollen and constraints on colony development in the eastern Mediterranean', Journal
of Insect Physiology, 69: 65-73.
Barker, R. J. 1977. 'Some carbohydrates found in pollen and pollen substitutes are toxic to honey bees', The Journal of nutrition, 107: 1859.
Becher, M. A., J. L. Osborne, P. Thorbek, P. J. Kennedy, et V. Grimm. 2013. 'Towards a systems approach for understanding honeybee decline: a stocktaking and synthesis of existing models',
Journal of Applied Ecology, 50: 868-80.
Beekman, M., et F. L. W. Ratnieks. 2000. 'Long-range foraging by the honey-bee, Apis mellifera L',
Belzile, L., et J. Li. 2014. 'La croissance de l'industrie apicole: une fausse joie?', Québec, Canada: Institut de recherche et de développement en agroenvironnement (IRDA).
Berthoud, H., A. Imdorf, M. Haueter, S. Radloff, et P. Neumann. 2010. 'Virus infections and winter losses of honey bee colonies (Apis mellifera)', Journal of Apicultural Research, 49: 60-65. Blaauw, B. R., et R. Isaacs. 2014. 'Flower plantings increase wild bee abundance and the pollination
services provided to a pollination-dependent crop', Journal of Applied Ecology, 51: 890-98. Bommarco, R., L. Marini, et B. E. Vaissiere. 2012. 'Insect pollination enhances seed yield, quality,
and market value in oilseed rape', Oecologia, 169: 1025-32.
Borror, D. J., et R. E. White. 1970. A field guide to the insects of America north of Mexico (Houghton Mifflin: Boston).
Brodschneider, R., et K. Crailsheim. 2010. 'Nutrition and health in honey bees', Apidologie, 41: 278- 94.
Buchler, R., C. Costa, F. Hatjina, S. Andonov, M. D. Meixner, Y. Le Conte, A. Uzunov, S. Berg, M. Bienkowska, M. Bouga, M. Drazic, W. Dyrba, P. Kryger, B. Panasiuk, H. Pechhacker, P. Petrov, N. Kezic, S. Korpela, et J. Wilde. 2014. 'The influence of genetic origin and its interaction with environmental effects on the survival of Apis mellifera L. colonies in Europe', Journal of
Apicultural Research, 53: 205-14.
Canavoso, L. E., Z. E. Jouni, K. J. Karnas, J. E. Pennington, et M. A. Wells. 2001. 'Fat metabolism in insects', Annual Review of Nutrition, 21: 23-46.
Carreck, N. L., et I. H. Williams. 2002. 'Food for insect pollinators on farmland: insect visits to flowers of annual seed mixtures', Journal of Insect Conservation, 6: 13-23.
Carvalheiro, L. G., R. Veldtman, A. G. Shenkute, G. B. Tesfay, C. W. W. Pirk, J. S. Donaldson, et S. W. Nicolson. 2011. 'Natural and within-farmland biodiversity enhances crop productivity',
Ecology Letters, 14: 251-59.
Centre de référence en agriculture et agroalimentaire du Québec. 2011. Gestion optimale du rucher (Québec, Canada).
Chaplin-Kramer, R., E. Dombeck, J. Gerber, K. A. Knuth, N. D. Mueller, M. Mueller, G. Ziv, et A.- M. Klein. 2014. 'Global malnutrition overlaps with pollinator-dependent micronutrient production', Proceedings. Biological sciences, 281: 20141799.
Colwell, M. J., G. R. Williams, R. C. Evans, et D. Shutler. 2017. 'Honey bee-collected pollen in agro- ecosystems reveals diet diversity, diet quality, and pesticide exposure', Ecology and Evolution, 7: 7243-53.
Couvillon, M. J., R. Schurch, et F. L. W. Ratnieks. 2014. 'Waggle dance distances as integrative indicators of seasonal foraging challenges', Plos One, 9: 7.
Crailsheim, K. 1992. 'The flow of jelly within a honeybee colony', Journal of Comparative
Physiology B-Biochemical Systemic and Environmental Physiology, 162: 681-89.
———. 1998. 'Trophallactic interactions in the adult honeybee (Apis mellifera L.)', Apidologie, 29: 97-112.
Crane, E. 1999. The world history of beekeeping and honey hunting (Routledge: New York).
Danner, N., A. Keller, S. Hartel, et I. Steffan-Dewenter. 2017. 'Honey bee foraging ecology: Season but not landscape diversity shapes the amount and diversity of collected pollen', Plos One, 12: 14.
De Groot, A. P. 1953. 'Protein and amino acid requirements of the honeybee (Apis mellifera L.)',
Physiologia Comparata et Oecologia, 3: 197-285.
De Jong, D., E. J. Da Silva, P. G. Kevan, et J. L. Atkinson. 2009. 'Pollen substitutes increase honey bee haemolymph protein levels as much as or more than does pollen', Journal of Apicultural
Research, 48: 34-37.
Decourtye, A., E. Mader, et N. Desneux. 2010. 'Landscape enhancement of floral resources for honey bees in agro-ecosystems', Apidologie, 41: 264-77.
Decourtye, A., J. F. Odoux, et S. Cluzeau-Moulay. 2008. 'Influence des aménagements floristiques sur les abeilles', Bulletin Technique Apicole, 35: 114-23.
DeGrandi-Hoffman, G., et Y. P. Chen. 2015. 'Nutrition, immunity and viral infections in honey bees',
Current Opinion in Insect Science, 10: 170-76.
DeGrandi-Hoffman, G., Y. P. Chen, E. Huang, et M. H. Huang. 2010. 'The effect of diet on protein concentration, hypopharyngeal gland development and virus load in worker honey bees (Apis
mellifera L.)', Journal of Insect Physiology, 56: 1184-91.
DeGrandi-Hoffman, G., Y. P. Chen, R. Rivera, M. Carroll, M. Chambers, G. Hidalgo, et E. W. de Jong. 2016. 'Honey bee colonies provided with natural forage have lower pathogen loads and higher overwinter survival than those fed protein supplements', Apidologie, 47: 186-96.
DeGrandi-Hoffman, G., G. Wardell, F. Ahumada-Segura, T. Rinderer, R. Danka, et J. Pettis. 2008. 'Comparisons of pollen substitute diets for honey bees: consumption rates by colonies and effects on brood and adult populations', Journal of Apicultural Research, 47: 265-70.
Desai, S. D., et R. W. Currie. 2016. 'Effects of Wintering Environment and Parasite-Pathogen Interactions on Honey Bee Colony Loss in North Temperate Regions', Plos One, 11: 24. Di Pasquale, G., C. Alaux, Y. Le Conte, JF Odoux, M. Pioz, B. E. Vaissiere, L. P. Belzunces, et A.
Decourtye. 2016. 'Variations in the availability of pollen resources affect honey bee health', Plos
One, 11: 1-15.
Di Pasquale, G., M. Salignon, Y. Le Conte, L. P. Belzunces, A. Decourtye, A. Kretzschmar, S. Suchail, J. L. Brunet, et C. Alaux. 2013. 'Influence of pollen nutrition on honey bee health: Do pollen quality and diversity matter?', Plos One, 8: 13.
Donkersley, P., G. Rhodes, R. W. Pickup, K. C. Jones, et K. Wilson. 2014. 'Honeybee nutrition is linked to landscape composition', Ecology and Evolution, 4: 4195-206.
Eccles, L., M. Kempers, R. M. Gonzalez, D. Thurston, et D. Borges. 2016. 'Canadian best management practices for honey bee health: industry analysis and harmonization', Canada: Agriculture and Agri-Food Canada.
Eilers, E. J., C. Kremen, S. Smith Greenleaf, A. K. Garber, A.-M. Klein, et G. Smagghe. 2011. 'Contribution of Pollinator-Mediated Crops to Nutrients in the Human Food Supply', Plos One, 6.
Fleming, J. C., D. R. Schmehl, et J. D. Ellis. 2015. 'Characterizing the impact of commercial pollen substitute diets on the level of Nosema spp. in honey bees (Apis mellifera L.)', Plos One, 10: 14. Food and Agriculture Organization of the United Nations. 2016. 'FAOSTAT', accès le 15 février
2017. http://www.fao.org/faostat/en/#data/QL.
Forman, R. T., D. Sperling, J. A. Bissonette, A. P. Clevenger, C. D. Cutshall, V. H. Dale, L. Fahrig, R. France, C. R. Goldman, K. Heanue, J. A. Jones, F. J. Swanson, T. Turrentine, et T. C. Winter. 2003. "Road Ecology: Science and Solutions." Washington, DC: Island Press.
Forsgren, E., T. C. Olofsson, A. Vasquez, et I. Fries. 2010. 'Novel lactic acid bacteria inhibiting Paenibacillus larvae in honey bee larvae', Apidologie, 41: 99-108.
Frias, B. E. D., C. D. Barbosa, et A. P. Lourenço. 2016. 'Pollen nutrition in honey bees (Apis
mellifera): impact on adult health', Apidologie, 47: 15-25.
Garratt, M. P. D., T. D. Breeze, N. Jenner, C. Polce, J. C. Biesmeijer, et S. G. Potts. 2014. 'Avoiding a bad apple: Insect pollination enhances fruit quality and economic value', Agriculture
Ecosystems & Environment, 184: 34-40.
Gauvin, Y. 2012. Préparation et commercialisation des produits de l'abeille : guide (Centre de référence en agriculture et agroalimentaire du Québec: Québec).
Genersch, E. 2010. 'Honey bee pathology: current threats to honey bees and beekeeping', Applied
Microbiology and Biotechnology, 87: 87-97.
Girard, M., M. Chagnon, et V. Fournier. 2012. 'Pollen diversity collected by honey bees in the vicinity of Vaccinium spp. crops and its importance for colony development', Botany-Botanique, 90: 545-55.
Haydak, M. H. 1970. 'Honey bee nutrition', Annual Review of Entomology, 15: 143-56.
Hendriksma, H. P., et S. Shafir. 2016. 'Honey bee foragers balance colony nutritional deficiencies',
Herbert, E. W., H. Shimanuki, et D. Caron. 1977. 'Optimum protein levels required by honey bees (Hymenoptera, Apidae) to initiate and maintain brood rearing', Apidologie, 8: 141-46.
Herbert, E.W., et H. Shimanuki. 1978. 'Effect of fat soluble vitamins on the brood rearing capabilities of honey bees fed a synthetic diet', Ann. Entomol. Soc. Am., 71: 689-91.
Hocherl, N., R. Siede, I. Illies, H. Gatschenberger, et J. Tautz. 2012. 'Evaluation of the nutritive value of maize for honey bees', Journal of Insect Physiology, 58: 278-85.
Hopkins, C. Y., A. W. Jevans, et R. Boch. 1969. 'Occurrence of octadeca-trans-2,cis-9,cis-12-trienoic acid in pollen attractive to the honey bee', Canadian journal of biochemistry, 47: 433.
Hrassnigg, N., et K. Crailsheim. 2005. 'Differences in drone and worker physiology in honeybees (Apis mellifera)', Apidologie, 36: 255-77.
Intergovernmental Science-Policy Platform on Biodiversity and Ecosystem Services. 2016. 'Summary for policymakers of the assessment report of the IPBES on pollinators, pollination and food production', Bonn, Germany: Secretariat of the Intergovernmental Science-Policy Platform on Biodiversity and Ecosystem Services.
Jaumann, S., R. Scudelari, et D. Naug. 2013. 'Energetic cost of learning and memory can cause cognitive impairment in honeybees', Biology Letters, 9: 4.
Johnson, B. R. 2010. 'Division of labor in honeybees: form, function, and proximate mechanisms',
Behavioral Ecology and Sociobiology, 64: 305-16.
Keller, I., P. Fluri, et A. Imdorf. 2005. 'Pollen nutrition and colony development in honey bees - Part II', Bee World, 86: 27-34.
Kleijn, D., R. Winfree, I. Bartomeus, L. G. Carvalheiro, M. Henry, R. Isaacs, A.-M. Klein, C. Kremen, L. K. M'Gonigle, R. Rader, T. H. Ricketts, N. M. Williams, N. Lee Adamson, J. S. Ascher, A. Báldi, P. Batáry, F. Benjamin, J. C. Biesmeijer, E. J. Blitzer, R. Bommarco, M. R. Brand, V. Bretagnolle, L. Button, D. P. Cariveau, R. Chifflet, J. F. Colville, B. N. Danforth, E. Elle, M. P. D. Garratt, F. Herzog, A. Holzschuh, B. G. Howlett, F. Jauker, S. Jha, E. Knop, K. M. Krewenka, V. Le Féon, Y. Mandelik, E. A. May, M. G. Park, G. Pisanty, M. Reemer, V. Riedinger, O. Rollin, M. Rundlöf, H. S. Sardiñas, J. Scheper, A. R. Sciligo, H. G. Smith, I. Steffan-Dewenter, R. Thorp, T. Tscharntke, J. Verhulst, B. F. Viana, B. E. Vaissière, R. Veldtman, C. Westphal, et S. G. Potts. 2015. 'Delivery of crop pollination services is an insufficient argument for wild pollinator conservation', Nature Communications, 6.
Klein, A.-M., B. E. Vaissière, J. H. Cane, I. Steffan-Dewenter, S. A. Cunningham, C. Kremen, et T. Tscharntke. 2007. 'Importance of pollinators in changing landscapes for world crops',
Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences, 274: 303-13.
Klein, S., A. Cabirol, J. M. Devaud, A. B. Barron, et M. Lihoreau. 2017. 'Why bees are so vulnerable to environmental stressors', Trends in Ecology & Evolution, 32: 268-78.
Koywiwattrakul, P., et S. Sittipraneed. 2009. 'Expression of vitellogenin and transferrin in activated ovaries of worker honey bees, Apis mellifera', Biochemical Genetics, 47: 19-26.
Kucharski, R., et R. Maleszka. 2003. 'Transcriptional profiling reveals multifunctional roles for transferrin in the honeybee, Apis mellifera', Journal of Insect Science, 3: 27-36.
Kulhanek, K., N. Steinhauer, K. Rennich, D. M. Caron, R. R. Sagili, J. S. Pettis, J. D. Ellis, M. E. Wilson, J. T. Wilkes, D. R. Tarpy, R. Rose, K. Lee, J. Rangel, et D. vanEngelsdorp. 2017. 'A national survey of managed honey bee 2015-2016 annual colony losses in the USA', Journal of
Apicultural Research, 56: 328-40.
Le Conte, Y., M. Ellis, et W. Ritter. 2010. 'Varroa mites and honey bee health: can Varroa explain part of the colony losses?', Apidologie, 41: 353-63.
Lee, K. V., N. Steinhauer, K. Rennich, M. E. Wilson, D. R. Tarpy, D. M. Caron, R. Rose, K. S. Delaplane, K. Baylis, E. J. Lengerich, J. Pettis, J. A. Skinner, J. T. Wilkes, R. Sagili, D. vanEngelsdorp, et Partnership Bee Informed. 2015. 'A national survey of managed honey bee 2013-2014 annual colony losses in the USA', Apidologie, 46: 292-305.
Li, C. C., B. H. Xu, Y. X. Wang, Q. Q. Feng, et W. R. Yang. 2012. 'Effects of dietary crude protein levels on development, antioxidant status, and total midgut protease activity of honey bee (Apis
mellifera ligustica)', Apidologie, 43: 576-86.
Li, C. C., B. H. Xu, Y. X. Wang, Z. B. Yang, et W. R. Yang. 2014. 'Protein content in larval diet affects adult longevity and antioxidant gene expression in honey bee workers', Entomologia
Experimentalis Et Applicata, 151: 19-26.
Loper, G. M., et A. C. Cohen. 1987. 'Amino-acid content of dandelion pollen, a honey bee (Hymenoptera, Apidae) nutritional evaluation', Journal of Economic Entomology, 80: 14-17. Lundin, O., K. L. Ward, D. R. Artz, N. K. Boyle, T. L. Pitts-Singer, et N. M. Williams. 2017.
'Wildflower plantings do not compete with neighboring almond orchards for pollinator visits',
Environmental Entomology, 46: 559-64.
Manning, R., A. Rutkay, L. Eaton, et B. Dell. 2007. 'Lipid-enhanced pollen and lipid-reduced flour diets and their effect on the longevity of honey bees (Apis mellifera L.)', Australian Journal of
Entomology, 46: 251-57.
Mao, W., M. A. Schuler, et M. R. Berenbaum. 2013. 'Honey constituents up-regulate detoxification and immunity genes in the western honey bee Apis mellifera', Proceedings of the National
Academy of Sciences of the United States of America, 110: 8842-46.
Massicotte, É. 2017. 'Faits saillants de l'enquête sur l'apiculture au Québec', Institut de la statistique du Québec.
Mattila, H. R., et G. W. Otis. 2006. 'Influence of pollen diet in spring on development of honey bee (Hymenoptera : Apidae) colonies', Journal of Economic Entomology, 99: 604-13.
Maurizio, A. 1950. 'The influence of pollen feeding and brood rearing on the length of life and physiological conditions of the honeybee', Bee World, 31: 9-12.
McGregor, S. E. 1976. 'Insect pollination of cultivated crop plants', USDA Agriculture Handbook, 496: 93-98.
McMahon, D. P., M. E. Natsopoulou, V. Doublet, M. Furst, S. Weging, M. J. F. Brown, A. Gogol- Doring, et R. J. Paxton. 2016. 'Elevated virulence of an emerging viral genotype as a driver of honeybee loss', Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences, 283: 8.
Ministère de l'Agriculture des Pêcheries et de l'Alimentation du Québec. 2013. 'Prime-Vert, programme d'appui en agroenvironnement 2013-2018', Québec, Canada.
———. 2014. 'Enquête sur la mortalité hivernale des colonies d'abeilles: hiver 2013-2014', Québec, Canada.
———. 2016. 'Enquête sur la mortalité hivernale des colonies d'abeilles au Québec en 2015', Québec, Canada.
Moisan-De Serres, J., F. Bourgouin, et M.-O. Lebeau. 2014. Pollinisateurs et plantes mellifères :
guide d'identification et de gestion (Centre de référence en agriculture et agroalimentaire du