MODES DE REPRODUCTION ET DIVERSITE GENETIQUE CHEZ LES

MODES DE REPRODUCTION ET DIVERSITE GENETIQUE CHEZ LES

Thèse présentée en vue de l'obtention du grade de Docteur en Sciences

Pierre-André EYER par

Membres du jury

Promoteur Serge Aron Université Libre de Bruxelles, Belgique Président Pierre Meerts Université Libre de Bruxelles, Belgique Secrétaire Patrick Mardulyn Université Libre de Bruxelles, Belgique Rapporteur Tom Wenseleers Katholieke Universiteit Leuven, Belgique Rapporteur Michel Chapuisat Université de Lausanne, Suisse

0 70 0,2 0,4 0,6 0,8

F CT

Number of genetic groups (K) Velox Hispanica Combined data set

20

10 30 40 50 60

FOURMIS DU GENRE CATAGLYPHIS

Sierra Nevada

Iberian PeninsulaArea of distribution

C. hispanica

C. velox C. humeya

s27 s26

52s23

s22 s21

rg

s08 s20

s55

s05s03

37s09 s19

s18 a35

a12 s02 LB

53 54

47 38

39

s01 a26 a20

31 a08

a01 a02

re rf rh

ra rd

s11 caz

sev s17

a14

s16 a17 a18 a09

100km

a03 a10

a07 a06 a05 a04 a11

s13 s14

a13 gren

s15 a19-20

s36 a16

Sierra Nevada 25

s07

s06

s04 a15

River basins

49

Sierra de Baza

A B C D E F G H I J K

0.81.01.21.41.6Workersize

Colony A Colony B

0.95-10.9-0.950-0.05

hispanicaveloxhumeya 0.05-0.50.5-0.9

mauritanica (Outgroup) 10 mutations

H39c1q

Hac1q

H37c3q H52c1q

Va08w M1A M16m M2A

Hs27w Hs26w

H25c3q H25c1q

H25c2q Hrgw

H38c2q

Hs03w

Hs19w Ha35w Hs01w

Hs01w Hraq Hac3q

Hs04w Hs02w H31c1q Haaq H1h2q

H3h6qHa12w Hs06wHs05w

H47c2q Hs21w H55c1q

Ha30w Hs20w Ha26wHs09w H37c1q

H37c5q

Hs08w H49c1q H49c2q

Hs23w

H52c4qH52c1q

Hs07w Hs22w

H54c1q Vs17w

Vrew Vsev

VrdwVa09 Vs16w Vraw Vrhw

Va10w Vs11w Vrfw Va03w

Va11wVs13w Va02w

Va01w Vs12w

Va06w Va04wVa05w

Va07w V55q V1Aq Vs15w

Va13w Ua17w Us14w Ua36w Ua20w Ua19w Ua16w

PHYLOGROUP II PHY. III PHYLOGROUP I PHYLOGROUP IV PHYLOGROUP V PHYLOGROUPVI

22 18

30 19

18

22 36

16 50

15 19

15

Vgrenw V73q

Ua18w

C. hispanica

C. velox C. humeya 100km Phylogroup V

Phylogroup VI

Phylogroup IV Phy. II Phy. III Phy. I

(Outgroup)

C. hispanica

C. velox C. humeya

Social hybridogenesis

Lignée 1 Lignée 2

MODES DE REPRODUCTION ET DIVERSITE GENETIQUE CHEZ LES

Thèse présentée en vue de l'obtention du grade de Docteur en Sciences

Pierre-André EYER par

Membres du jury

Promoteur Serge Aron Université Libre de Bruxelles, Belgique Président Pierre Meerts Université Libre de Bruxelles, Belgique Secrétaire Patrick Mardulyn Université Libre de Bruxelles, Belgique Rapporteur Tom Wenseleers Katholieke Universiteit Leuven, Belgique Rapporteur Michel Chapuisat Université de Lausanne, Suisse

0 70 0,2 0,4 0,6 0,8

F CT

Number of genetic groups (K) Velox Hispanica Combined data set

20

10 30 40 50 60

FOURMIS DU GENRE CATAGLYPHIS

Sierra Nevada

Iberian PeninsulaArea of distribution

C. hispanica

C. velox C. humeya

s27 s26

52s23

s22 s21

rg

s08 s20

s55

s05s03

37s09 s19

s18 a35

a12 s02 LB

53 54

47 38

39

s01 a26 a20

31 a08

a01 a02

re rf rh

ra rd

s11 caz

sev s17

a14

s16 a17 a18 a09

100km

a03 a10

a07 a06 a05 a04 a11

s13 s14

a13 gren

s15 a19-20

s36 a16

Sierra Nevada 25

s07

s06

s04 a15

River basins

49

Sierra de Baza

A B C D E F G H I J K

0.81.01.21.41.6Workersize

Colony A Colony B

0.95-10.9-0.950-0.05

hispanicaveloxhumeya 0.05-0.50.5-0.9

mauritanica (Outgroup) 10 mutations

H39c1q

Hac1q

H37c3q H52c1q

Va08w M1A M16m M2A

Hs27w Hs26w

H25c3q H25c1q

H25c2q Hrgw

H38c2q

Hs03w

Hs19w Ha35w Hs01w

Hs01w Hraq Hac3q

Hs04w Hs02w H31c1q Haaq H1h2q

H3h6qHa12w Hs06wHs05w

H47c2q Hs21w H55c1q

Ha30w Hs20w Ha26wHs09w H37c1q

H37c5q

Hs08w H49c1q H49c2q

Hs23w

H52c4qH52c1q

Hs07w Hs22w

H54c1q Vs17w

Vrew Vsev

VrdwVa09 Vs16w Vraw Vrhw

Va10w Vs11w Vrfw Va03w

Va11wVs13w Va02w

Va01w Vs12w

Va06w Va04wVa05w

Va07w V55q V1Aq Vs15w

Va13w Ua17w Us14w Ua36w Ua20w Ua19w Ua16w

PHYLOGROUP II PHY. III PHYLOGROUP I PHYLOGROUP IV PHYLOGROUP V PHYLOGROUPVI

22 18

30 19

18

22 36

16 50

15 19

15

Vgrenw V73q

Ua18w

C. hispanica

C. velox C. humeya 100km Phylogroup V

Phylogroup VI

Phylogroup IV Phy. II Phy. III Phy. I

(Outgroup)

C. hispanica

C. velox C. humeya

Social hybridogenesis

Lignée 1 Lignée 2

R

!

!

La# réalisation# de# cette# thèse# n’est# pas# uniquement# le# fruit# d’un#

travail' personnel,' mais' représente' la' contribution' de' plusieurs' personnes'à'qui'je'voudrais!témoigner!toute!ma!reconnaissance.!

! Je!voudrais!tout!d'abord!exprimer!toute!ma!gratitude!au!chef!

d’orchestre! de! cette! thèse,! Serge,! pour! sa! patience! et! sa!

disponibilité.!Merci!pour!ton!appui!et!ton!aide!durant!ces!quatre!

années.! Merci! pour! tes! excellents! conseils!qui$ ont$ contribué$ à$

alimenter! nos! réflexions! sur! nos! modèles! de! stratégies! de!

reproduction! alambiquées.! Merci! pour! ton! soutien! lors! de! nos!

recherches!dans!certains!domaines!où!nous!étions!novices!tous!les!

deux.! Je! te! remercie! pour! tes! longues& et& multiples& corrections& de&

mes$ textes$ écrits$ dans$ un$ anglais$ vacillant...$ pour$ avoir$ tenté$ de$

comprendre! pourquoi! je! coupais! tellement! les! cheveux! en! quatre!

quand!tu!me!répétais!que!la!principale!qualité!d’un!article!est!sa!

compréhensibilité.!

! Merci!également!à!toute!l’équipe!Cataglyphis!qui!a!contribué!à!

ce!travail!d’une!manière!ou!d’une!autre.!Plus!particulièrement,!à!

Laurianne! qui! m’a! guidé! durant! les! premières! années! de! ce!

doctorat.!Merci!également!à!Hugo,!mon!plus!proche!collaborateur,!

pour! toutes! nos! discussions,! aventureuses! ou! hasardeuses,!

cherchant!à!démêler!les!complexités!des!modes!de!reproduction!de!

nos!fourmis.!Et!merci!à!Morgan!pour!sa!science!de!l’arithmétique!

et!ses!conseils!toujours!avisés.!

! Merci! à! mes! deux! mémorants,! Julien! et! PierreJAntoine! qui!

m’ont!considérablement!aidé!dans!mes!expériences!interminables!

de!suivi!des!ouvrières!ou!d’infection!de!pathogènes.!

! Merci! à! tous! les! membres! du! Service! pour! l’ambiance!

conviviale! dans! laquelle! il! fait! bon! vivre! de! travailler,! et!

particulièrement! à! tous! ceux! qui! se! sont! succédé! dans! le! bureau!

UC4.244! durant! ces! quatre! dernières! années.! Merci! à! mes!

colocataires,!Rachid,!Nora,!Maud,!Simon,!Benoit,!Chedly!et!PierreJ Antoine,! qui! se! sont! suivis! dans! une! atmosphère! tantôt!

décontractée,!quelques!fois!emplies!de!débats!virulents!et!parfois!

sérieuse.!Merci!d’avoir!fait!de!ce!bureau,!une!serre,!un!atelier!vélo,!

une!salle!LAN,!le!meilleur!du!couloir.!Et!SVP,!dites!aux!suivants!de!

prendre!soin!de!mes!plantes.!

! Merci! à! toutes! les! personnes! qui! m’ont! aidé! à! remplir! mon!

palmarès! de! chasse! sur! le! terrain,! en! France,! en! Espagne,! au!

Maroc!ou!en!Israël.!Merci!à!Alberto,!Raphaël,!Franscisco,!Raya!et!

Maya! pour! les! bons! moments! passés! sur! le! terrain! à! creuser! des!

Cata.!

! Merci!à!tous!les!membres!de!mon!jury!:!Pierre!Meertz,!Patrick!

Mardulyn,! Tom! Wenseleers! et! Michel! Chapuisat! pour! la! lecture!

critique!de!mon!travail.!

! Merci! à! toutes! les! personnes! qui! par! leur! soutien,! leur! amitié!

ou! autre! m'ont! porté! durant! tout! ce! temps...! Merci! à! ma! famille!

d’être!et!de!rester!ceux!qu’ils!sont,!et!d’avoir!toujours!été!là!pour!

moi.!Merci!à!toi,!Yaëlle!de!m’avoir!soutenu!et!encouragé!plus!que!

quiconque!dans!cette!aventure,!comme!dans!toutes!les!autres.!! !

! !

!

!

!

!

"Sex!is!the!queen!of!problems!in!evolutionary!biology.!Perhaps!no!

other! natural! phenomenon! has! aroused! so! much! interest;!

certainly! none! has! sowed! as! much! confusion.! The! insights! of!

Darwin! and! Mendel,! which! have! illuminated! so! many! mysteries,!

have!so!far!failed!to!shed!more!than!a!dim!and!wavering!light!on!

the! central! mystery! of! sexuality,! emphasizing! its! obscurity! by! its!

very!isolation".!!

!

The!Masterpiece!of!Nature:!The!Evolution!of!Genetics!and!

Sexuality,!Graham!Bell!

!

!

!

!

!

!

"Sex! is! not! only! unnecessary,! but! it! ought! to! be! a! recipe! for!

evolutionary! disaster.! For! one! thing,! it! is! an! inefficient! way! to!

reproduce...!And!sex!carries!other!costs!as!well...!By!all!rights,!any!

group! of! animals! that! evolves! sexual! reproduction! should! be!

promptly! outcompeted! by! nonsexual! ones.! And! yet! sex! reigns...!

Why!is!sex!a!success,!despite!all!its!disadvantages?"!!

!

Evolution:!The!Triumph!of!an!Idea,!!

Carl!Zimmer!!

!

!

!

!

!

!

People! typically! employ! several! arguments! in! their! efforts! to!

explain!the!prevalence!of!sexual!reproduction.!One!such!argument!

is!that!organisms!engage!in!sex!because!it!is!pleasurable.!However,!

from! an! evolutionary! perspective,! this! explanation! arrived! only!

moments! ago.! The! first! eukaryotes! to! engage! in! sex! were! singleJ celled! protists! that! appeared! approximately! 2! billion! years! ago,!

over!1.3!billion!years!before!development!of!the!first!animals!with!

neurons!capable!of!assessing!pleasure.!These!bacteria!(as!well!as!

their! modern! counterparts)! engaged! in! genetic! exchange! via!

processes! such! as! conjugation,! transformation,! and! transduction,!

all! of! which! fall! under! the! umbrella! of! parasexuality.! Surely,!

pleasure!was!not!in!a!bacterium's!realm!of!experience.!

!

Sexual!Reproduction!and!the!Evolution!of!Sex,!!

Sarah!Otto!!

!

!

Les!insectes!sociaux!représentent!le!paradigme!de!la!vie!coopérative!dans!le!règne!animal.!Ceci!repose!sur!

l’existence!d’une!division!des!activités!reproductrices!entre!des!individus!reproducteurs!(les!reines!et!les!

mâles)! et! une! majorité! d’ouvrières! sacrifiant! leurs! propres! potentialités! reproductives! pour! assurer!

l’essentiel! des! tâches! logistiques! nécessaires! à! l’essor! des! sociétés.! Chez! les! Hyménoptères! sociaux,!

l’analyse! comparative! des! stratégies! de! reproduction! révèle! que! la! structure! monogyne! (une! reine! par!

société)! et! monandre! (un! seul! accouplement! par! reine)! est! l’état! ancestral! des! sociétés.! Cette! structure!

favorise! une! corrélation! génétique! élevée! entre! les! ouvrières! et! le! couvain! qu’elles! élèvent! et,! par!

conséquent,! leur! succès! reproductif! global! (inclusive) fitness).! Cependant,! un! nombre! croissant! d’études!

génétiques! montre! que! la! structure! des! sociétés! peut! fortement! s’éloigner! de! ce!pattern.! Ceci! est!

particulièrement!manifeste!chez!les!fourmis,!lesquelles!présentent!un!très!large!polymorphisme!social!se!

traduisant! par! une! grande! variabilité! du! nombre! de! femelles! reproductrices! au! sein! des! sociétés.! Les!

formicidés!sont!également!remarquables!par!la!diversité!de!leurs!modes!de!reproduction.!Cette!diversité!

concerne!la!fréquence!des!accouplements!(monandrie/polyandrie)!ou!encore!l’exploitation!conditionnelle!

des! modes! de! reproductions! sexuée! et! asexuée.! Chez! quelques! espèces,! les! futures! reines! sont! en! effet!

produites! par! parthénogenèse! (elles! sont! des! quasiLclones! de! leur! mère),! alors! que! les! ouvrières! sont!

issues!d'une!reproduction!sexuée!classique.!Cette!stratégie!exceptionnelle!permet!aux!reines!d'accroître!le!

taux!de!transmission!de!copies!de!leurs!gènes!dans!la!descendance,!tout!en!conservant!les!bénéfices!d'une!

diversité!génétique!dans!la!force!ouvrière.!Cette!grande!diversité!de!structures!sociales!et!de!modes!de!

reproduction!suggère!l’action!de!nombreuses!pressions!sélectives.!Les!travaux!réalisés!dans!le!cadre!de!

cette! thèse! de! doctorat! visent! à! déterminer! les! facteurs! responsables! du! large! polymorphisme! social! et!

des!nombreux!modes!de!reproduction!observés!chez!les!fourmis!désertiques!du!genre!Cataglyphis.!Ils!sont!

articulés!autour!de!deux!axes!principaux.!!

Les$ analyses$ phylogénétiques$ montrent$ que$ la$ polyandrie$ est$ ancestrale$ au$ sein$ du$ genre!

Cataglyphis.!Le!premier!axe!de!ce!travail!a!pour!but!d’étudier!les!causes!évolutives!justifiant!le!maintien!

d’un!tel!système!de!reproduction!au!sein!de!ce!genre.!Ce!travail!porte!sur!les!avantages!d’une!diversité!

génétique!accrue!parmi!les!ouvrières.!Une!telle!diversité!génétique!permettrait!notamment!d'accroître!le!

polymorphisme!de!taille!des!ouvrières!et!l'efficacité!de!la!division!du!travail![Chapitre)1],!ou!la!résistance!

aux!pathogènes!de!la!force!ouvrière![Chapitre)2].![1]!Ce!premier!travail!a!été!réalisé!sur!Cataglyphis)cursor,!

une! espèce! strictement! monogyne! et! polyandre.! Les! résultats! de! cette! étude! révèlent! une! très! grande!

fidélité! des! ouvrières! à! la! tâche.! Ils! montrent! l’existence! d’une! association! significative! entre! la! tâche!

réalisée!par!une!ouvrière!et!sa!lignée!paternelle,!ainsi!qu’entre!la!taille!des!ouvrières!et!la!tâche!effectuée.!

[2]! Le! second! travail! de! cette! thèse! a! été! réalisé! chez!C.) mauritanica.! Nos! résultats! montrent! que! la!

résistance! aux! pathogènes! diffère! entre! ouvrières! issues! de! différentes! lignées! paternelles! lorsque! ces!

dernières! sont! isolées.! Curieusement,! cette! différence! s’estompe! lorsque! les! lignées! paternelles! sont!

regroupées! au! sein! des! sociétés! polyandres.! Dès! lors,! la! polyandrie! permettrait! d’homogénéiser!

l’immunité!des!sociétés.(Nos(données(montrent(cependant(que(la(résistance(des(ouvrières(à(Metarhizium) anisopliae! n’est! pas! corrélée! à! la! diversité! génétique! de! la! colonie! ou! au! nombre! d’accouplements! des!

reines.!

Le!second!axe!de!ce!travail!porte!sur!les!stratégies!de!reproduction!remarquables!observées!chez!

les! espèces! de!Cataglyphis! appartenant! au! groupe!altisquamis):) C.) velox,!C.) mauritanica,) C.) humeya! et!C.) hispanica.! Ces! espèces! partagent! une! stratégie! unique! dans! le! règne! animal,! appelée! hybridogénèse!

sociale.! L’hybridogénèse! classique! est! un! système! reproductif! dans! lequel! les! parents! issus! de! lignées!

génétiques! distinctes! s’hybrident.! Alors! que! les! génomes! maternels! et! paternels! sont! exprimés! dans! la!

lignée! somatique! des! descendants,! le! génome! paternel! est! systématiquement! écarté! de! la! lignée!

germinale.!En!conséquence,!seul!le!génome!maternel!est!transmis!aux!générations!futures.!Dans!le!schéma!

d’hybridogénèse!sociale!reporté!dans!ces!travaux,!les!reines!s’accouplent!systématiquement!avec!un!mâle!

originaire!d’une!lignée!génétique!distincte.!Elles!utilisent!la!reproduction!sexuée!pour!la!production!d’une!

caste!ouvrière!stérile!intégralement!hybride!(analogue!à!la!lignée!somatique)!et!la!reproduction!asexuée!

par!parthénogénèse!pour!la!production!des!castes!reproductrices!mâles!et!femelles!(analogues!à!la!lignée!

germinale).!Dans!ce!système,!bien!que!les!génomes!paternels!et!maternels!soient!exprimés!dans!la!caste!

ouvrière,! seul! le! génome! maternel! est! transmis! aux! descendants! reproducteurs! [Chapitre)3].! Le! groupe!

altisquamis!est!représenté!par!plusieurs!espèces!au!sein!desquelles!deux!lignées!génétiques!s’hybrident!

systématiquement!pour!la!production!de!la!caste!ouvrière.!Le!dernier!chapitre!de!cette!thèse![4]!est!une!

analyse!phylogéographique!des!espèces!de!ce!groupe!dans!la!péninsule!ibérique.!Les!résultats!confirment!

l’existence! d’une! seule! paire! de! lignées! génétiques! au! sein! de! chaque! espèce.! Ces! résultats! révèlent!

! !

ABSTRACT!

!

Social!insects!represent!the!most!extreme!form!of!cooperative!life!in!the!animal!kingdom.!This!is!based!on!

the! existence! of! a! division! of! reproductive! activities! between! the! reproductive! individuals! (queens! and!

males)!and!a!majority!of!workers!performing!all!logistical!tasks!at!the!expense!of!their!own!reproduction.!

In!social!Hymenoptera,!comparative!analysis!of!reproductive!strategies!reveals!that!colonies!headed!by!a!

single! mated! queen! (monogyny/monoandry)! is! the! ancestral! structure! of! colonies.! This! structure!

provides! a! high! genetic! correlation! between! the! workers! and! the! brood! they! raise! and,! therefore,! their!

overall!reproductive!success!(inclusive!fitness).!However,!an!increasing!number!of!genetic!studies!reveal!

that! the! reproductive! structure! of! colonies! can! strongly! differ! from! this! pattern.! This! is! particularly!

obvious!in!ants,!which!have!a!very!large!social!polymorphism!resulting!in!a!large!variability!in!the!number!

of! reproductive! females! within! colonies.! The! Formicidae! are! also! remarkable! for! the! diversity! of! their!

modes!of!reproduction.!This!diversity!relates!to!mating!frequency!(monoandry/polyandry)!or!conditional!

use! of! sexual! and! asexual! reproduction.! In! some! species,! new! queens! are! produced! by! parthenogenesis!

(they!are!almost!clones!of!their!mothers),!while!the!workers!arise!from!a!classical!sexual!reproduction.!By!

using! alternative! modes! of! reproduction! for! queen! and! worker! castes,! queens! can! increase! the!

transmission!rate!of!their!genes!to!their!reproductive!female!offspring!while!maintaining!genetic!diversity!

in!the!worker!population.!This!high!diversity!of!social!structures!and!modes!of!reproduction!suggests!the!

occurrence!of!many!selective!forces.!This!thesis!aimed!at!determining!environmental!and!genetic!factors!

responsible! for! the! large! social! polymorphism! and! the! high! diversity! of! reproductive! modes! display! by!

Cataglyphis!desert!ants.!This!thesis!is!divided!into!two!main!parts.!!

Phylogenetic! analyses! show! that! polyandry! is! ancestral! across! the! genus!Cataglyphis.! The! first!

part! of! this! thesis! examines! the! genetic! hypothesis! to! account! for! the! evolution! and! maintenance! of!

multiple!mating!by!queen!in!this!genus.!This!work!focuses!on!the!benefits!of!increased!genetic!diversity!

among! workers.! Such! genetic! diversity! may! increase! the! size! polymorphism! of! the! worker! force! and!

improve! efficiency! of! the! division! of! labor! [Chapter) 1]! or! increase! pathogen! resistance! of! the! colony!

[Chapter)2].!In!Chapter!1,!the!genetic!hypothesis!to!enhance!efficiency!of!division!of!labor!was!tested!on!

Cataglyphis)cursor,!a!strictly!monogynous!and!polyandrous!species.!The!results!reveal!a!great!fidelity!in!

task!performance!by!workers.!They!reveal!a!significant!association!between!patriline!and!task!preference:!

workers!belonging!to!different!patrilines!differ!in!their!propensity!to!perform!a!given!task.!We!also!found!

that!worker!size!is!closely!associated!with!task!specialization.!The!second!work!of!this!thesis![Chapter)2]!

was!performed!in!C.)mauritanica.!Our!results!show!that!resistance!to!pathogens!differs!between!workers!

from! different! patrilines! when! patrilines! are! raised! separately.! Surprisingly,! this! difference! disappears!

when! the! patrilines! are! grouped! within! polyandrous! colonies.! Therefore,! polyandry! would! standardize!

the! overall! resistance! of! colonies.! Consistent! with! this! result,! our! data! show! a! positive! association!

between!the!number!of!matings!by!the!queens!and!colony!resistance!to!Metarhizium)anisopliae.!!

The! second! part! of! this! thesis! expounds! the! unorthodox! reproductive! strategies! observed! in!

species!belonging!to!the!group!Cataglyphis)altisquamis:!C.)velox,!C.)mauritanica,!C.)hispanica!and!C.)humeya.!

These! species! share! a! unique! strategy! in! the! animal! kingdom,! called! social! hybridogenesis.!

Hybridogenesis!is!a!sexual!reproductive!system,!whereby!parents!from!different!genetic!origin!hybridize.!

Both! the! maternal! and! paternal! genomes! are! expressed! in! somatic! tissues,! but! the! paternal! genome! is!

systematically! excluded! from! the! germ! line,! which! is! therefore! purely! maternal.! Consequently,! only! the!

maternal!genome!spread!across!generations.!Here,!we!report!a!unique!case!of!hybridogenesis!at!a!social!

level.!Queens!mate!exclusively!with!males!originating!from!a!different!genetic!lineage!than!their!own!to!

produce! hybrid! workers,! while! they! use! parthenogenesis! to! produce! the! male! and! female! reproductive!

castes.! In! consequences,! all! sterile! workers! (somatic! line)! are! sexually! produced! hybridogens,! whereas!

sexual! forms! (germ! line)! are! clonally! produced.! Thus,! only! maternal! genes! are! perpetuated! across!

generations! [Chapter) 3].! The! group!C.) altisquamis! is! represented! by! several! hybridogenetic! species! in!

which! two! highly! divergent! genetic! lineages! coLoccur,! despite! their! constant! hybridization.! The! last!

chapter! of! this! thesis! [Chapter!4]! is! a! phylogeographic! analysis! of!C.) altisquamis! species! in! the! Iberian!

Peninsula.!Our!results!confirm!the!existence!of!a!single!pair!of!genetic!lineages!within!each!species.!Our!

results! also! reveal! strong! incongruences! between! nuclear! and! mitochondrial! markers! that! reflect! the!

reproductive! system! complexities.! These! studies! reveal! phylogenetic! ambiguities! among! these!

hybridogenetic!species!and!discuss!the!involvement!of!such!unconventional!system!in!speciation!process.! !

!

INTRODUCTION

DIVERSITE DES STRATEGIES DE REPRODUCTION DANS LE REGNE ANIMAL LES HYMENOPTERES SOCIAUX

LES DIFFERENTES STRATEGIES DE REPRODUCTION Les structures sociales : monogynie et polygynie Fréquence d’accouplement des reines

LES MODES DE REPRODUCTION NON-ORTHODOXES CHEZ LES FOURMIS La parthénogenèse thélytoque

Hybridation, distorsion de ségrégation et lignées génétiques L’hybridogenèse sociale

- L’hybridogenese sociale via les accouplements intra-lignées - L’hybridogenese sociale via la parthénogenèse thélytoque

STRATEGIES DE REPRODUCTION CHEZ LES FOURMIS DU GENRE CATAGLYPHIS Structures sociales

Nombre d’accouplement et hypothèses explicatives

Parthénogenèse et hybridogenèse chez les fourmis Cataglyphis OBJECTIFS

RESULTATS

PARTIE I : Polyandrie, polygynie et diversité génétique chez les fourmis Cataglyphis Chapitre 1 : Genetic polyethism in the polyandrous desert ant Cataglyphis cursor

Chapitre 2 : Genetic diversity, paternal origin and pathogen resistance in Cataglyphis desert ants PARTIE II :L’hybridogénèse sociale et ses conséquences génétiques chez trois espèces de fourmis du groupe Cataglyphis altisquamis

Chapitre 3 : Hybridogenesis through thelytokous parthenogenesis in two Cataglyphis desert ants Chapitre 4 : Social hybridogenesis shapes complex phylogeographic patterns in Cataglyphis desert ants

DISCUSSION

EVOLUTION DE LA POLYANDRIE CHEZ LES FOURMIS DU GENRE CATAGLYPHIS Diversité génétique et efficacité de la division du travail

Diversité génétique, lignée paternelle et résistance aux pathogènes L’HYBRIDOGENESE SOCIALE CHEZ LES FOURMIS DU GENRE CATAGLYPHIS

Evolution, diversité et distribution de l’hybridogenèse sociale La stabilité évolutive de l’hybridogenèse sociale

Appauvrissement génétique Accouplements intra-lignées Sex-ratio et lignée-ratio

Paternal leakage et recombinaison mitochondriale CONCLUSION

1 2 4

4 5

11

16

17 18 19

20

21 25 35

55 67 51

93 93

93 95

Conclusion

97

97 98 100 101 102 104

105 1

21

DIVERSITE*DES*STRATEGIES*DE*REPRODUCTION*DANS*LE*REGNE*ANIMAL*

*

Le* monde* animal* regorge* de* diversité,* depuis* la* multitude* d’espèces* sur* Terre* jusqu’à* la*

variabilité* génétique* interJindividuelle* au* sein* de* chacune* d’elle.* La* diversité* génétique* se*

traduit* par* des* différences* morphologiques,* physiologiques* ou* comportementales* entre* les*

individus.* Néanmoins,* ces* différences* les* conduisent* vers* un* objectif* commun,* celui* de*

maximiser* leur* succès* reproducteur* (i.e.,* le* transfert* d’un* maximum* de* copies* de* gènes* à* la*

génération*suivante).*Le*règne*animal*exhibe*ainsi*un*large*panel*de*colorations,*de*plumages,*

de* parades* ou* de* duels* sexuels* destinés* à* choisir,* attirer* ou* s’arroger* les* meilleurs* ou* un*

maximum* de* partenaires* sexuels* (Darwin* 1859*;* Andersson* 1994*;* Emlen* 2008*;* Husak* &*

Swalow*2011*;*Tazzyman*et*al.*2014).*Le*succès*reproducteur*de*chaque*organisme*dépend*non*

seulement* du* choix* efficace* du* partenaire* sexuel,* mais* également* du* nombre* de* partenaires,*

voire* quelque* fois,* des* interactions* sociales* qui* dépassent* l'accouplement.* C’est* ainsi* qu’une*

grande* diversité* de* structures* sociales* et* de* modes* de* reproduction* ont* évolué,* permettant*

d’optimiser*le*succès*reproducteur*des*individus*(Shuster*&*Wade*2003*;*Shuster*2009).**

La* monogamie* se* réfère* à* une* relation* d'accouplement* exclusif* entre* un* mâle* et* une*

femelle.* Le* couple* est* monogame* lorsque* les* parents* restent* ensemble* après* la* fécondation*

jusqu'au* moment* où* les* jeunes* n’ont* plus* besoin* de* soins* (Wilson* 1975),* ou* lorsque* le* lien*

monogame*persiste*sur*plusieurs*saisons*reproductives*(Barlow*1988*;*Mock*&*Fujioka*1990).*

Ce* système* de* reproduction* permet* de* partager* les* soins* parentaux* et* les* ressources,* mais*

nécessite*un*choix*rigoureux*du*partenaire.*Il*est*connu*chez*certaines*espèces*d’oiseaux*(Black*

&*Hulme*1996),*de*poissons*(Whiteman*&*Côté*2004),*ou*de*mammifères*(CluttonJBrock*1989*;*

Lukas* &* CluttonJBrock* 2013).* Contrairement* à* la* monogamie,* la* polyandrie* et* la* polygamie*

désignent* des* systèmes* reproductifs* dans* lesquels* un* individu* s’accouple* avec* plusieurs*

partenaires.*En*s'accouplant*avec*plusieurs*mâles,*le*système*polyandre*permet*aux*femelles*de*

diluer*le*risque*d’un*accouplement*incompatible*(Zeh*&*Zeh*1996,*1997),*d’accroitre*la*diversité*

génétique*dans*la*descendance*(Jennions*&*Petrie*2000*;*Arnqvist*&*Nilsson*2000*;*While*et*al.*

2014),*ou*de*bénéficier*de*soins*parentaux*accrus*(Faaborg*et*al.*1995*;*Heinsohn*et*al.*2007).*A*

l’inverse,*la*polygamie*est*l'association*d'un*mâle*avec*plusieurs*femelles.*Cette*stratégie*permet*

aux* mâles* d’augmenter* leur* capacité* de* reproduction.* Les* femelles* sont* attirées* par* une*

ressource* et* les* mâles* qui* défendent* ces* ressources* ont* un* accès* exclusifs* à* la* reproduction*

(McCracken* 1981*;* Beletsky* 1994).* Les* éléphants* de* mer* Mirounga, angustirostris,* où* un* seul*

mâle*peut*défendre*jusqu’à*100*femelles,*représentent*une*des*formes*les*plus*extrêmes*de*ce*

type* de* polygamie.* Les* harems* constituent* une* autre* forme* de* territorialité* dans* laquelle* les*

mâles*monopolisent*les*femelles*ellesJmêmes.*Ce*système*est*bien*connu*chez*les*lions*(Bertram*

1975),*les*équidés*(Rubenstein*1986)*ou*quelques*espèces*d’oiseaux*(Bennett*&*Owens*2002).*

Notons* que* chez* plusieurs* espèces* de* primates,* les* structures* sociales* s’organisent* autour* de*

plusieurs* mâles* et* de* plusieurs* femelles* (i.e.,* Polygynandrie)* sans* qu’aucune* relation* à* long*

terme*ne*lie*deux*individus*(Ménard*et*al.*1992*;*Dixson*1998).**

Il* y* a* plus* de* 150* ans,* au* vu* des* conséquences* de* l’anisogamie,* Darwin* a* émis* deux*

prédictions* majeures* concernant* l’intérêt* de* chaque* sexe* dans* la* reproduction* (i)* les* mâles*

doivent* accroitre* le* nombre* de* femelles* avec* lesquelles* ils* s’accouplement* alors* que* (ii)* les*

femelles*doivent*choisir*un*«*bon*»*mâle*dans*le*but*de*promouvoir*la*qualité*génétique*de*sa*

descendance*(Darwin*1859*;*Trivers*1972).*Cependant,*les*variations*de*stratégie*reproductives*

précédemment* évoquées* sont* autant* d’écarts* à* ces* prédictions* et* suggèrent* une* pression*

sélective*considérable.*Cette*diversité*constituant*un*exemple*fascinant*de*l'incroyable*variété*

de*solutions*à*un*problème*évolutif*complexe,*la*reproduction.* *

LES*HYMENOPTERES*SOCIAUX*

,

Les* Hyménoptères* sociaux* ont* toujours* constitués* un* modèle* fascinant* pour* l’étude* des*

stratégies*de*reproduction,*et*ce,*pour*plusieurs*raisons*(Boomsma*2007,*2013).*Premièrement,*

ils* possèdent* des* castes* spécialisées* dans* la* reproduction,* les* reines* et* les* mâles,* qui* sont*

intégralement* dépendants* de* la* caste* stérile,* les* ouvrières,* pour* l’ensemble* des* tâches*

nécessaires* à* l’essor* des* sociétés* (entretien* du* nid,* défense,* fourragement* et* élevage).*

Deuxièmement,*les*reines*ne*s’accouplent*que*pendant*une*très*brève*période*au*cours*de*leur*

vie,*quelques*jours*seulement*après*leur*éclosion.*Et*troisièmement,*elles*conservent*le*sperme*

de*leur(s)*partenaire(s)*dans*un*organe*dévolu*au*stockage*(i.e.,*la*spermathèque)*durant*toute*

la*durée*de*leur*vie.*Cet*accouplement*détermine*donc*la*totalité*du*succès*reproducteur*de*la*

reine,* qui* peut* vivre* plusieurs* décennies* chez* certaines* espèces* (Pamilo* 1991).* A* l’inverse,*

malgré* cette* «*survie*»* en* tant* que* spermatozoïdes* stockés,* les* mâles* ne* vivent* généralement*

que*quelques*jours*lors*de*la*période*de*reproduction*(Starr*1984*;*Hölldobler*&*Wilson*1990).*

Ils*naissent*avec*une*quantité*finie*de*spermatozoïdes*(Hölldobler*&*Bartz*1985*;*voir*cependant*

Heinze* &* Hölldobler* 1993* chez* les* fourmis* Cardiocondyla)* qui* leur* permet* généralement* de*

féconder*une*seule*femelle*(Fjerdingstad*&*Boomsma*1997*;*Tasei*et*al.*1998).*Cette*absence*de*

renouvellement* de* spermatozoïdes* ne* laisse* donc* qu’une* unique* chance* d’accouplement* aux*

mâles.* Ainsi,* contrairement* aux* autres* espèces* animales,* autant* pour* les* reines* que* pour* les*

mâles*à*titre*posthume,*les*fourmis*sont*caractérisées*par*une*fidélité*forcée*à*leurs*partenaires*

pour*le*reste*de*leurs*vies*(Boomsma*2009).**

Les*Hyménoptères*sociaux*représentent*le*paroxysme*de*la*division*du*travail*au*sein*du*

règne* animal*;* cette* division* ayant* notamment* conduit* à* la* séparation* des* activités*

reproductrices* entre* les* différentes* castes.* Cette* particularité* est* un* point* intéressant* dans*

l’étude*des*stratégies*de*reproduction*puisque*seule*une*faible*fraction*de*la*colonie*participe*à*

la*reproduction.*La*caste*reproductrice*a*évolué*dans*ce*seul*but,*par*conséquent,*les*différents*

caractères*exprimés*par*les*reines*et*les*mâles*sont*directement*influencés*par*les*pressions*de*

sélections* liées* à* la* reproduction,* indépendamment* des* autres* facteurs* écologiques* (e.g.,*

prédation,* fourragement,* survie)* caractéristiques* des* organismes* solitaires* (Toth* &* Robinson*

2007*;*Cornwallis*&*Uller*2010).*Débarrassées*d'une*fonction*reproductrice*coûteuse*en*énergie,*

les*ouvrières*se*consacrent*exclusivement*aux*tâches*nécessaires*à*l’essor*des*sociétés.*Depuis*

William* M.* Wheeler* (1900),* les* Hyménoptères* sociaux* ont* souvent* été* désignés* en* tant* que*

SuperJorganismes,* et* dès* 1930,* Ronald* A.* Fisher* faisait* l’analogie* entre* l’organisation* des*

colonies*et*la*structure*des*organismes,*divisée*en*tissus*somatiques*et*germinaux.*Depuis*cette*

période,*coïncidant*avec*les*prémisses*de*la*génétique*(les*concepts*de*phénotypes*et*génotypes*

;*Johannsen*1911),*la*détermination*de*la*caste*chez*les*Hyménoptères*sociaux*n’a*jamais*cessé*

d’intriguer* les* biologistes,* avec* la* question* récurrente* des* mécanismes* environnementaux* ou*

génétiques*(«*Nature,vs.,Nurture,»*;*Wheeler*1937)*responsables*du*développement*des*castes.*

A* l’instar* de* la* différenciation* des* castes* reproductrices* et* stériles,* on* observe* également* des*

subdivisions*au*sein*de*la*caste*ouvrière*en*fonction*des*tâches*effectuées.**

Dans*certains*cas,*la*caste*reproductrice*n’est*représentée*que*par*une*unique*reine*pour*

plusieurs*millions*d’ouvrières*stériles*(Hölldobler*&*Wilson*1990).*Cette*stratégie*pourtant*bien*

anormale*dans*un*contexte*Darwinien*n’a*pas*empêché*les*Hyménoptères*sociaux*de*coloniser*

la*quasiJtotalité*de*la*surface*du*globe*et*de*représenter*l’un*des*groupes*les*plus*abondants.*La*

division*des*activités*reproductrices*des*Hyménoptères*sociaux,*et*notamment*le*sacrifice*de*la*

reproduction*par*certains*individus,*illustre*le*concept*d’altruisme*de*reproduction.*Ce*sacrifice*

pose*de*nombreuses*questions*d’un*point*de*vue*évolutif.*Charles*Darwin*lui*même*(1859)*fut*le*

premier*à*se*rendre*compte*que*l'existence*de*castes*stériles*serait*un*obstacle*à*sa*théorie*de*

l'Evolution.*Car*si*l'évolution*par*sélection*naturelle*repose*sur*la*transmission*de*traits*d'une*

génération* à* l'autre,* comment* la* stérilité* de* certains* individus* a* pu* évoluer* et* se* maintenir* ?*

Cependant,* Darwin* s'est* vite* rendu* compte* que* “this, difficulty,, …disappears,, when, it, is, remembered,that,selection,may,be,applied,to,the,family,,as,well,as,to,the,individual,,and,may,thus, gain, the, desired, end”* (Darwin* 1859).* Ainsi,* en* utilisant* le* concept* de* famille* partageant* des*

gènes,*il*a*suggéré*que*l'incapacité*de*certains*membres*de*la*famille*à*transmettre*directement*

leurs*traits*sera*conservée*aussi*longtemps*que*d’autres*membres*de*la*famille*se*reproduiront.**

Ce* fut* plus* de* 100* ans* plus* tard* que* l’évolution* de* l’altruisme* de* reproduction* a*

finalement*trouvé*une*justification*convaincante*au*travers*du*concept*de*sélection*indirecte,*ou*

sélection* de* la* parentèle,* autrement* connue* sous* le* nom* de* théorie* d’Hamilton* (1964).* Le*

principe* de* base* de* la* sélection* de* la* parentèle* repose* sur* l’idée* que* les* individus* peuvent*

transmettre*des*copies*de*leurs*propres*gènes*aux*générations*suivantes,*non*seulement*via*leur*

propre* reproduction,* mais* aussi* indirectement* en* favorisant* la* reproduction* d’individus*

apparentés.*Le*succès*reproducteur*d’un*individu*se*mesure*donc*non*seulement*par*son*succès*

personnel* en* matière* de* reproduction,* mais* également* par* les* bénéfices* qu’il* peut* tirer* de* la*

reproduction%d’individus%qui%lui%sont%apparentés.%Le%degré%de%parenté%entre%les%membres%d’un%

groupe* a* donc* été* reconnu* comme* un* des* facteurs* principaux* permettant* l’évolution* de* la*

socialité*et*de*l’altruisme*de*reproduction.**

La* monogamie* a* certainement* été* un* point% clé% dans% l’évolution% de% l’altruisme% de%

reproduction+car+l’apparentement+entre+frères+et+sœurs+est+alors+équivalent+à+l’apparentement+

moyen* entre* un* parent* et* sa* descendance* (r* =* 0,5)* (Fromhage* &* Kokko* 2011*;* Leggett* et* al.*

2011*;* van* Zweden* et* al.* 2012).* Par* conséquent,* un* faible* avantage* peut* être* suffisant* pour*

qu’une* transition* vers* l’eusocialité* soit* sélectionnée* (Boomsma* 2009,* 2013).* La* monogamie*

s’observe* en* effet* chez* un* grand* nombre* de* taxons* d’oiseaux* et* de* mammifères* sociaux*

(Cornwallis*et*al.#2010*;"Lukas"&"CluttonJBrock&2012,&2013*;"Fisher"et"al."2013*;"Nonacs"2014)."

Des$études$comparatives$parmi$une$large$gamme$de$fourmis,$d’abeilles$et$de$guêpes$ont$mis$en$

évidence(le(rôle(décisif(joué(par(une(parenté(importante(dans(l’évolution(de(l’eusocialité*chez*les*

hyménoptères* (Boomsma* 2009).* La* monogynie* fonctionnelle* et* la* monoandrie,* deux* facteurs*

maximisant* l’apparentement* au* sein* des* colonies,* sont* les* caractères* ancestraux* de* toutes* les*

lignées*investiguées*(Hughes*et*al.*2008a).*Chez*ces*espèces,*la*sélection*directionnelle*pour*la*

perte*de*la*capacité*reproductrice*des*ouvrières*a*pu*être*renforcée*par*l’architecture*génétique*

haploJdiploïde*(Bourke*&*Franks*1995*;*Crozier*&*Pamilo*1996*;*Foster*et*al.*2006*;*Johnstone*et*

al.* 2012).* Dans* un* système* haploJdiploïde,* les* œufs* fertilisés* se* développent* en* femelles*

diploïdes*et*les*œufs*non*fertilisés*se*développent*en*mâles*haploïdes*(Cook*&*Crozier*1995).*En*

situation* d’accouplements* aléatoires* et* avec* une* unique* reine* reproductrice* par* colonie!

(monogynie)* accouplée* une* seule* fois* (monoandrie),* les* femelles* sont* en* moyenne* plus*

apparentées)à)leurs)sœurs)(r)=)0,75))qu’à)leur)progéniture)(r)=)0,5).)Bien)que)l’haploJdiploïdie*

semble* fortement* liée* à* l’eusocialité,* elle* est* loin* d’en* être* une* condition* sine, qua, non.*

L’eusocialité*est*apparue*dans*différents*taxons,*aussi*bien*chez*les*organismes*haploJdiploïdes*

que*chez*les*organismes*diploJdiploïdes*(mammifères,*termites,*crevettes...*Duffy*1996*;*Duffy*&*

Mcdonald* 2010).* Par* ailleurs,* il* existe* de* nombreux* organismes* haploJdiploïdes* qui* ne*

développent*pas*de*comportement*social*(Jaisson*1993*;*Aron*&*Passera*2000).**

Depuis* plusieurs* années,* un* nombre* croissant* d’études* basées* sur* des* analyses*

génétiques* ont* permis* de* montrer* que* l’architecture* génétique* des* sociétés* peut* fortement*

s’écarter*de*la*structure*monogyne/monoandre*(Hughes*et*al.*2008b*;*Boomsma*2009).*En*effet,*

les* Hyménoptères* sociaux* présentent* un* très* large* panel* de* stratégies* reproductives* se*

traduisant*par*une*grande*variabilité*du*nombre*de*reines*au*sein*des*sociétés*et*de*la*fréquence*

d’accouplements* de* cellesJci* (Keller* &* Reeve* 1995*;* Crozier* &* Fjerdingstad* 2001*;* Hugues* &*

Boomsma*2004).*Les*modifications*des*systèmes*de*reproduction*observées*chez*bon*nombre*

d’organismes*sociaux*(l’accouplement*multiple*des*femelles*et*la*présence*de*plusieurs*femelles*

reproductrices* au* sein* du* groupe)* auraient* évolué* secondairement,* suggérant* l’action* de*

nombreuses* pressions* de* sélection* (Kvarnemo* &* Simmons* 2013).* Les* Hyménoptères* sociaux*

sont*devenus*un*modèle*de*choix*dans*l’étude*des*mécanismes*responsables*de*l’évolution*et*du*

maintien*de*ces*différents*écarts*au*système*monogyne*et*monandre.*

*

LES*DIFFERENTES*STRATEGIES*DE*REPRODUCTION*

*

Les,structures,sociales,:,monogynie,et,polygynie,

La*structure%des%sociétés%suit%un%continuum%allant%de%familles%simples,%composées%d’un%couple%

reproducteur,* de* vrais* frères* et* de* sœurs,* jusqu’à* la* formation* de* sociétés* multifamiliales*

complexes* issues* de* plusieurs* pères* et* mères* (Aron* &* Passera* 2000).* Chez* les* hyménoptères*

sociaux,* la* variation* du* nombre* d’individus* reproducteurs* est* importante,* en* particulier* le*

nombre* de* femelles* reproductrices.* La* polygynie,* système* social* dans* lequel* plusieurs* reines*

associent* leurs* efforts* et* contribuent* ensemble* à* assurer* la* descendance,* est* particulièrement*

commune* chez* les* fourmis* (Keller* 1993*;* 1995).* Contrairement* au* système* monogyne* (une*

seule*femelle*reproductrice),*les*colonies*de*certaines*espèces*peuvent*voir*coexister*plusieurs*

reines,*de*2*à*3*pour* Pachycondyla,villosa*(Trunzer*et*al.*1998)*jusqu’à*plusieurs*milliers*pour*

Linepithema, humile* (Kaufmann* et* al.* 1992)* ou* Lasius, neglectus* (Espadaler* et* al.* 2004).*

L’apparition* de* la* polygynie* au* cours* de* l’évolution* malgré* la* diminution* des* valeurs* de*

corrélations* génétiques* entre* individus* suppose* la* présence* d’avantages* nonJnégligeables*

(Reber*et*al.*2010*;*Purcell*&*Chapuisat*2013*;*Boomsma*et*al.*2014).*Plusieurs*hypothèses*ont*

été* formulées* pour* expliquer* l’évolution* de* la* polygynie* chez* les* fourmis* (Bourke* &* Franks*

1995*;*Robson*&*Kohout*2007).*Le*nombre*de*reines*par*colonie*peut*ainsi*être*influencé*par*

des* facteurs* écologiques,* tels* qu’une* limitation* en* sites* de* nidification* (Ross* &* Keller* 1995*;*

Pedersen*&*Boomsma*1999*;*Ross*2001*;*McGlynn*2010*;*Oliveira*et*al.*2011),*une*limitation*des*

risques* de* prédation* lors* de* la* dispersion* (Ross* &* Keller* 1995*;* Pedersen* &* Boomsma* 1999*;*

Ross* 2001),* ou* le* maintien* de* la* pérennité* des* sociétés* si* une* reine* vient* à* mourir* (Keller* &*

Genoud*1997).**

Le*polymorphisme*social*est*généralement)associé)à)de)profondes)variations)du)mode)de) dispersion* et* de* fondation* des* sociétés* (Keller* 1993*;* Bourke* &* Franks* 1995*;* Ross* et* Keller*

1995*;*Cronin*et*al.*2013).*Le*mode*de*dispersion*est*un*facteur*important*pour*comprendre*le*

mode* de* vie" d’une" société" (Aron" &" Passera" 2005)." Il" existe" deux" modes" de" fondations:" la"

fondation(indépendante(et(la(fondation(dépendante((Hölldobler(&(Wilson(1977).(Les(fondations(

sont%dites%indépendantes%lorsque%les%nouvelles%femelles%sexuées%participent%à%des%vols#nuptiaux,#

au#cours#desquels#à#lieu#l’accouplement.#Les#femelles#fraîchement#fécondées#se#refugient#seules#

(haplométrose).ou.à.quelques.unes.(pléométrose),.en.nourrissant.ellesJmêmes*leurs*premières*

larves,* pour* fonder* leur* colonie.* Ce* mode* de* fondation" est" généralement" caractéristique" des"

espèces& monogynes.& Dans& la& majorité& des& cas& de& pléométrose,& seule& une& femelle& survit& à&

l’éclosion) des) premières) ouvrières,) assurant) le) retour) à) la) monogynie) de) la) colonie.) Plus) rarement,* les* femelles* survivent* et* cohabitent,) aboutissant) ainsi) à) une) structure) polygyne) (polygynie* primaire).* Les* coûts* associés* à* la* fondation* indépendante* (prédation* durant* le* vol*

nuptial,*recherche*d’un*site*et*éventuellement*recherche*de*nourriture)*sont*généralement*très*

élevés.* Le* succès% de% ce% mode% de% fondation% est,% par% conséquent,% généralement% faible.% Une%

proportion' très' réduite' des' femelles' réussissent' à' fonder' seules' une' nouvelle' société.' Cependant,* l’essaimage* des* sexués* sur* une* large* distance* géographique* lors* du* vol* nuptial*

permet% une% forte% dispersion% des% sexués.% Ce% mode% de% dispersion% donne% lieu% à% un% brassage%

génétique) important) au) sein) de) la) population.) Il) est) par) conséquent) associé) à) une) absence) de) structure* génétique* des* populations.* A* l’inverse,* la* fondation* dépendante* est# habituellement#

caractéristique+des+espèces+polygynes.+Lors+de+la+fondation,+les+jeunes+reines+sont+fécondées+à+

proximité* ou* immédiatement* dans* le* nid* maternel.* Les* reines* nouvellement* fécondées*

réintègrent*la*colonie*maternelle,*sont*adoptées*par*une*colonie*étrangère,*ou*quittent*la*colonie*

maternelle,*escortées*par*une*partie*de*la*force*ouvrière*pour*fonder*une*nouvelle*société*dans*

le* voisinage* immédiat* (fondation* par* bourgeonnement).* Ce* mode* de* fondation* est* caractérisé*

par* une* réduction* ou* une* absence$ de$ vol$ nuptial,$ les$ reines$ étant$ parfois$ incapables$ de$ voler$

(Passera'et'al.'1990).'La'fondation'par'bourgeonnement'limite'la'dispersion'des'reines'(Keller' 1991).% C’est% pourquoi,% la% polygynie% est% généralement% associée% à% une% forte% structuration% des%

populations,+ ou+ «+ viscosité+ génétique+ »+ (Pamilo+ 1983*;" Crozier" et" al." 1984*;" Seppä" &" Pamilo"

1995).& Contrairement& à& la& fondation& indépendante,& la& mortalité& des& reproductrices& est& réduite&

grâce&à&l’aide&des&ouvrières&lors&de&la&fondation&par&bourgeonnement.&*

Notons* néanmoins* que* le* mode* de* fondation* n’est* pas* déterminé* uniquement* par* la*

structure* sociale,* certaines* espèces* monogynes* ont* adopté* la* fondation* dépendante,* alors* que*

certaines* espèces* polygynes* dispersent* lors* d’un* vol* nuptial* (Cronin* et* al.* 2013).* Dans* de*

nombreux* cas,* les* avantages* des* deux* modes* de* fondations* varient* en* fonction* du* contexte*

écologique* (Molet* et* al.* 2008).* La* fondation* indépendante* est* avantageuse* pour* atteindre* de*

nouveaux*sites*ou*pour*échapper*aux*conditions*défavorables*d’un*site.*A*l’inverse,*la*fondation*

dépendante*permet*une*exploitation*rapide*d’un*site*et*sa*domination*sur*le*long*terme.*De*cette*

façon,* un* niveau* élevé* de* compétition* intraJspécifique* et/ou* un* fort* risque* de* prédation,* qui*

exigent* tous* deux* d'avoir* une* force* ouvrière* suffisante* dès* la* fondation,* peuvent* favoriser* les*

colonies*à*fondation*dépendante*(Boulay*et*al.*2010*;*Cronin*et*al.*2013).*Certaines*espèces*de*

fourmis*ont*donc*évolué*des*stratégies*mixtes*avec*un*mode*de*fondation*plastique*en*fonction*

des* variables* écologiques* (Briese* 1983*;* Heinze* 1993*;* Howard* 2006*;* Molet* et* al.* 2008*;*

synthétisé*dans*Cronin*et*al.*2013).*

*

Fréquence,d’accouplement,des,reines,

La*polyandrie,*ou*l’accouplement*multiple*des*femelles*avec*des*mâles*différents,*fait*partie*de*

ces*phénomènes*difficiles*à*expliquer*par*la*sélection*de*parentèle.*En*situation*de*polyandrie,*la*

colonie*est*composée*non*plus*seulement*de*sœurs*mais*également*de*demiJsœurs,*diminuant*

ainsi*la*corrélation*génétique*globale*de*la*colonie.*Ce*coefficient*de*corrélation*génétique*passe*

de*0,75*en*situation*de*monoandrie*à*0,25,*à*mesure*que*le*nombre*d’accouplements*de*la*reine*

avec*des*mâles*génétiquement*différents*s’accroît.*La*diminution*des*coefficients*de*corrélation*

génétique* au* sein* de* la* colonie* induit* une* réduction* du* succès* reproducteur* indirect* dont*

bénéficient*les*ouvrières.*Parallèlement*à*la*diminution*des*corrélations*génétiques*au*sein*des*

sociétés,*la*polyandrie*entraine*également*de*nombreux*coûts,*en*termes*de*risque*de*prédation,*

de*transmission*de*pathogènes*sexuellement*transmissibles*et*de*dépenses*énergétiques*(Daly*

1978*;* Chapman* et* al.* 2003*;* McNamara* et* al.* 2008).* Cependant,* de* plus* en* plus* de* travaux*

révèlent*que*la*polyandrie*est*présente*chez*un*grand*nombre*d’espèces*et*qu’elle*a*évolué*de*

nombreuses*fois*chez*les*fourmis*(Hughes*et*al.*2008b*;*Boomsma*et*al.*2009).*Lorsqu’elle*est*

observée,* la* polyandrie* est* généralement* limitée* à* deux* ou* trois* accouplements* par* reine*

(Boomsma*&*Ratnieks*1996*;*Strassmann*2001).*Seules*quelques*exceptions*sont*notables.*Elles*

ont*été*détectées*chez*quelques*espèces*de*fourmis*champignonnistes*des*genres* Atta*(Me,p=*

3.1,* Murakami* et* al.* 2000)* et* Acromyrmex* (Me,p=* 3,9*;* Boomsma* et* al.* 1999),* de* fourmis*

légionnaires* des* genres* Dorylus* (Me,p* =* 17,5*;* Kronauer* et* al.* 2004),* Eciton* (Me,p* =* 12,9*;*

Kronauer*et*al.*2006)*et*Labidus*(Me,p*=*20,25*;*Barth*et*al.*2014),*de*fourmis*moissonneuses*du*

genre* Pogonomyrmex*(Me,p*=*6,8*;*Cole*&*Wiernasz*2000),*et*de*fourmis*désertiques*du*genre*

Cataglyphis*(C.,cursor*Me,p=*3,79*;*Pearcy*et*al.*2006*;*C.,sabulosa,*Me,p=*2,75*;*Timmermans*et*

al.*2008a*;*C.,livida,*Me,p=*3,39*;*Timmermans*et*al.*2010*;*C.,bombycina,*Me,p=*5,08*;*Leniaud*et*

al.*2013).,Malgré*les*coûts*associés*à*la*polyandrie,*plusieurs*hypothèses*ont*été*formulées*pour*

justifier*l’évolution*d’accouplements*multiples*chez*les*hyménoptères*sociaux.*On*les*sépare*en*

deux*grands*groupes*(Bourke*&*Franks*1995*;*Crozier*&*Pamilo*1996*;*Brown*&*SchmidJHempel*

2003*;* Passera* &* Aron* 2005).* Le* premier* groupe* d’hypothèses* suggère* que* la* polyandrie*

procure*un*avantage*direct*aux*reines*avec*lesquelles*les*mâles*s’accouplent*:,

*

a.,Eviter,la,limitation,spermatique,

Chez*les*hyménoptères*sociaux,*les*reines*ne*s’accouplent*qu’une*unique*fois*et*la*quantité*de*

spermatozoïdes*reçus*lors*de*cette*brève*période*est*utilisée*pour*la*production*de*l’ensemble*

de* la* colonie.* Par* conséquent,* une* quantité* insuffisante* de* sperme! accumulée( par( les( reines(

pourrait,) à) terme,) limiter) leur) succès) reproductif.) L’accouplement) multiple) peut) avoir) été) sélectionné* dans* le* but* de* permettre* aux* reines* d’accumuler* une* quantité* suffisante* de*

spermatozoïdes* de* façon* à* fonder* des* colonies* plus* populeuses* (Cole* 1983*;* Fjerdingstad* &*

Boomsma*1998*;*Kraus*et*al.*2004).**

Chez*l'abeille*domestique,*Apis,mellifera,"cette"hypothèse"avait"été"écartée"pour"expliquer"

le#nombre#extrême#d'accouplements#(jusque#20;#Tarpy#et#al.#2010),#dans#la#mesure#où#les#reines*

ne* conservaient* pas* plus* de* sperme* que* ce* qu'un* seul* mâle* pouvait* fournir.* La* quantité* de*

sperme* peut* néanmoins* se* révéler* limitante* si* la* reine* est* fécondée* par* moins* de* 10* mâles*

(Woyke* 1963).* Les* manifestations* de* cette* hypothèse* restent* plus* limitées* chez* les* fourmis.*

Chez* les* fourmis* coupeuses* de* feuilles* Atta, colombica,* l’accouplement* multiple* des* reines*

permet*d'accroître*leurs*réserves*spermatiques*(Fjerdingstad*&*Boomsma*1998).*Cependant,*les*

colonies*de*cette*espèce*sont*extrêmement*populeuses,$jusqu’à$plusieurs$millions$d'ouvrières,$et$

les$ reines$ présentent$ une$ grande$ longévité$ (10$ à$ 16$ ans).$ De$ la$ même$ manière,$ chez$ Formica, aquilonia,*la*quantité*de*spermatozoïdes*stockés*par*les*reines*augmente*linéairement*avec*leur*

fréquence* d’accouplement* (Fortelius* 2005).* Cette* hypothèse* est* également* indirectement*

étayée* par* la* corrélation* positive* entre* le* nombre* d’accouplement* des* reines* et* la* taille* des*

sociétés* monogynes* (Boomsma* &* Ratnieks* 1996*;* den* Boer* et* al.* 2009a),* ainsi* que* par*

l’augmentation*du*nombre*d’accouplements*des*reines*d’Apis*mellifera*corrélée*à*la*diminution*

de*la*quantité*de*spermatozoïdes*contenus*chez*les*mâles*(Kraus*et*al.*2004).*

*

b.,Permettre,la,compétition,spermatique,

Les* hyménoptères* sociaux* sont* majoritairement* caractérisés* par* l’existence* d’un* vol* nuptial,*

une*période*très*brève*durant*laquelle*les*mâles*et*les*jeunes*reines*vierges*émergent*du*nid*à*la*

recherche* de* leurs* partenaires* sexuels.* Cet* essaimage* d’un* grand* nombre* d’individus* sur* une*

très* courte* durée* limite* l’existence* d’une* sélection* préJcopulatoire* (Boomsma* et* al.* 2005).*

L’hypothèse* de* la* compétition* spermatique* repose* sur* l’existence* d’une* compétition* postJ copulatoire* entre* les* différentes* lignées* spermatiques* permettant* d’optimiser* la* qualité* des*

gènes*paternels*dans*la*descendance*(Parker*1970*;*Starr*1984*;*Keller*&*Reeve*1994*;*van*der*

Horst* &* Maree* 2014).* Chez* les* fourmis,* la* compétition* postJcopulatoire* serait* principalement*

traduite* par* une* compétition* pour* l’arrivée* et* la* survie* des* spermatozoïdes* dans* la*

spermathèque*(Simmons*2005*;*Simmons*&*Fitzpatrick*2012).*Cette*hypothèse*a*longtemps*été*

testée*sans*succès,*avec*des*résultats*discordants*chez*l’abeille*domestique*Apis,mellifera*(Sasaki*

et* al.* 1995*;* Haberl* &* Tautz* 1998*;* voir* cependant* Harbo* 1990).* Ce* n’est* que* récemment* que*

cette*compétition*a*été*indirectement*mise*à*jour*via*ses*conséquences*sur*les*traits*des*mâles.*

Cette*compétition*favoriserait*les*mâles*des*espèces*polyandres*à*produire*des*spermatozoïdes*

plus* longs* et* probablement* plus* rapides* pour* atteindre* la* spermathèque* (Baer* et* al* 2009*;*

Fitzpatrick* &* Baer* 2011),* et/ou* produire* des* sécrétions* favorisant* la* survie* de* leurs*

spermatozoïdes* (den* Boer* et* al.* 2009b*;* Stürup* et* al.* 2014)* au* détriment* de* ceux* des* autres*

mâles* (den* Boer* et* al.* 2010).* La* compétition* pour* l’arrivée* dans* la* spermathèque* aurait*

également*conduit*à*des*phénomènes*de*coopération*spermatique*provenant*du*regroupement*

des* spermatozoïdes* d’un* même* mâle* de* façon* à* former* une* «*torpille*»* de* spermatozoïdes*

attachés*par*leur*acrosome*et*battant*du*flagelle*de*façon*synchrone*(Pearcy*et*al.*2014).**

*

c.,Accouplement,par,connivence,et,cadeaux,copulatoires,

D’autres*hypothèses*soutiennent*que*la*polyandrie*aurait*pu*évoluer*sous*la*pression*des*mâles.*

Il*serait*plus*couteux*pour*les*femelles*de*résister*aux*assauts*des*mâles*plutôt*que*d’accepter*

l’accouplement*(i.e.,*mating,by*convenience*;*Thornhill*&*Alcock*1983*;*Trontti*et*al.*2007).*Cette*

hypothèse*suggère*également*que*les*femelles*pourraient*tirer*profit*des*«*cadeaux*copulatoires*

»* offerts* par* les* mâles* lors* de* l’accouplement.* Un* tel* phénomène* n’a* cependant* jamais* été*

observé*chez*les*hyménoptères*sociaux.*

*

Le*deuxième*groupe*d’hypothèses*repose*sur*les*avantages*de*la*polyandrie*associés*à*une*

augmentation*de*la*diversité*génétique*au*sein*des*colonies*(Arnqvist*&*Nilsson*2000*;*Jennions*

&*Petrie*2000)*:*

*

d.,Réduction,du,fardeau,en,mâles,diploïdes,stériles*

Les*hyménoptères*sont*caractérisés*par*un*système*haploJdiploïde*par*lequel*les*œufs*fertilisés*

se* développent* en* femelles* diploïdes* et* les* œufs* non* fertilisés* se* développent* en* mâles*

haploïdes* par* parthénogenèse* arrhénotoque* (Cook* &* Crozier* 1995).* Chez* ces* espèces,* le*

déterminisme* du* sexe* est* sous* l’influence* d’un* ou* plusieurs* loci* multiJalléliques* appelé* csd, (Complementary, Sex, Determination,;, Crozier* &* Pamilo* 1996*;* Beye* et* al.* 2003).* Si* lors* de* la*

fécondation,* l’individu* est* hétérozygote* pour* ce* locus,* l’individu* se* développera* en* femelle.* A*

l’inverse,*si*l’individu*est*homozygote*ou*hémizygote*pour*ce*locus,*l’individu*se*développera*en*

mâle.* Généralement,* les* mâles* sont* haploïdes,* donc* forcément* hémizygotes* pour* le* locus* csd.*

Cependant,*lorsque*la*reine*s’accouple*avec*un*mâle*porteur*d’un*allèle*identique*à*l’un*des*siens*

pour* ce* locus,* la* moitié* de* la* descendance* diploïde& produite& sera& homozygote& à& ce& locus& et& se&

développera*en*mâles*diploïdes.*Ces*mâles*sont*généralement*stériles*car*ils*sont*dépourvus*de*

spermatozoïdes,(Hung,et,al.,1974*;"Yamauchi"et"al."2001)."Dans"les"rares"cas"où"ils"ne"le"sont"pas,"

ils* produisent* des* gamètes* diploïdes* et* engendrent* des* femelles* triploïdes* qui* sont* toujours*

stériles*(Krieger*et*al.*1999*;*de*Boer*et*al.*2007*;*Cournault*&*Aron*2009).*Les*mâles*diploïdes*

constituent* donc* un* fardeau* pour* la* société* en* raison* du* coût* énergétique* que* leur* élevage*

occasionne.* Ils* sont* pourtant* connus* chez* plusieurs* espèces* de* fourmis* (Pamilo* et* al.* 1994*;*

Ross*&*Fletcher*1986).*Le*gène*csd,*responsable*de*la*détermination*du*sexe,*est*caractérisé*par*

l’existence* d’un* très* grand* nombre* d’allèles* limitant* la* probabilité* d’apparition* des* mâles*

diploïdes.*Cependant,*cette*probabilité*est*accrue*en*situation*de*consanguinité*(Cook*&*Crozier*

1995).* Les* accouplements* multiples* ont* donc* pu* être* sélectionnés* au* cours* de* l’évolution* de*

façon* à* diluer* les* risques* d’un* accouplement* génétiquement* incompatible* aboutissant* à* la*

production*de*mâles*diploïdes*(Pamilo*et*al.*1994*;*Tarpy*&*Page*2002).*