L abominable mystère de Darwin Origine et évolution des plantes à fleurs

L’ abominable mystère de Darwin

Origine et évolution des plantes à fleurs

Marie Monniaux

Chargée de recherche CNRS Equipe « Evo-dévo de la fleur »

Laboratoire de Reproduction et Développement des Plantes

2 février 2022

Cycle de conférences Au coeur des plantes

Bibliothèque municipale de la Part-Dieu

Abominables,

les fleurs ?

Lettre de Charles Darwin à Joseph Hooker, 1879

Abominables,

les fleurs ?

Lettre de Charles Darwin à Joseph Hooker, 1879

Abominables, les fleurs ?

« The rapid development, as far as we can judge,

of all the higher plants within recent geological times

is an abominable mystery »

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin 2. Disséquons cet abominable mystère...

3. L’origine de la première fleur

4. La diversification des plantes à fleur 5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

Aujourd’hui, je vous propose :

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin

2. Disséquons cet abominable mystère...

3. L’origine de la première fleur

4. La diversification des plantes à fleur 5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

Aujourd’hui, je vous propose :

Charles Darwin (1809 - 1882)

- Naturaliste et paléontologue anglais - Surtout connu pour son ouvrage

« L’origine des espèces » paru en 1859

- A proposé que l’évolution des espèces était due au processus de sélection naturelle

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin

Source : Wikipedia

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin

Source : Wikipedia

Darwin à l’âge de 7 ans

- Etudes de médecine à 16 ans à l’université d’Edimbourg, mais abandonne vite et

rejoint une société naturaliste

- Collectionne les plantes, les coléoptères, les cailloux...

- Suit les cours d’histoire naturelle de

John Stevens Henslow, qui le recommande ensuite comme naturaliste pour rejoindre l’expédition du Beagle

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin

Source : Wikipedia

Trajet suivi par l’HMS Beagle (1831 - 1836)

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin

Les « pinsons de Darwin » des îles Galapagos

Gerard et al., Mondes émergents et évolution des systèmes vivants, 1997 Lamichhaney et al., Nature 2015

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin

1859 : « De l’origine des espèces », succès et controverse immédiats

« Comme il naît beaucoup plus d'individus de chaque espèce qu'il n'en peut survivre, et que, par conséquent, il se produit souvent une lutte pour la vie, il s'ensuit que tout être, s'il varie, même légèrement, d'une manière qui lui est profitable, dans les conditions complexes et quelquefois variables de la vie, aura une meilleure chance pour survivre et ainsi se retrouvera choisi d'une façon naturelle. En raison du principe dominant de l'hérédité, toute variété ainsi choisie aura tendance à se multiplier sous sa forme nouvelle et modifiée. »

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin

D’autres publications de Darwin :

The Structure and Distribution of Coral Reefs, 1842

A Monograph of the Sub-Class Cirripedia, with Figures of all the Species, 1851

A Monograph of the Fossil Lepadidae, or Pedunculated Cirripedes of Great Britain, 1854

On the Various Contrivances by which British and Foreign Orchids are Fertilised by Insects, and on the Good Effects of Intercrossing, 1862

On the Movements and Habits of Climbing Plants, 1865

The Variation of Animals and Plants under Domestication, 1868 The Descent of Man, and Selection in Relation to Sex, 1871 Insectivorous Plants, 1875

The Effects of Cross and Self-Fertilisation in the Vegetable Kingdom, 1876 The Different Forms of Flowers on Plants of the Same Species, 1877

The Power of Movement in Plants, 1880

The Formation of Vegetable Mould, through the Action of Worms, with Observations on their Habits, 1881

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin

Darwin le pragmatique

Emma Wedgewood

Marry Not marry

- Freedom to go where one liked - Not forced to visit relatives - Marriage is a terrible loss of time

- Less money for books etc. - Children—(if it please God)

- Constant companion, (friend in old age)...

— Better than a dog anyhow - Home, and someone to take

care of house

- Charms of music and female chit-chat

Darwin 1958, pp. 232-233

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin 2. Disséquons cet abominable mystère...

3. L’origine de la première fleur

4. La diversification des plantes à fleur 5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

Aujourd’hui, je vous propose :

2. Disséquons cet abominable mystère...

Rien

1875 : « The sudden appearance of so many Dicotyledons in the Upper Chalk appears to me a most perplexing phenomenon to all who believe in any form of evolution, especially to those who believe in extremely gradual evolution, to which view I know that you are strongly opposed »

2. Disséquons cet abominable mystère...

Problème n°1 : l’apparition soudaine de fleurs, sans « intermédiaires » fossiles

Gymnospermes

(plantes à graines sans fleurs)

2. Disséquons cet abominable mystère...

Problème n°1 : l’apparition soudaine de fleurs, sans « intermédiaires » fossiles

Angiospermes (plantes à fleurs)

Bisexualité

Axe compressé

Graine à 2 téguments Double fécondation...

2. Disséquons cet abominable mystère...

Angiospermes Gymnospermes

Fougères Mousses

Arbre phylogénétique simplifié

des plantes terrestres

2. Disséquons cet abominable mystère...

Angiospermes Gymnospermes

Fougères Mousses

Ancêtre commun

à toutes les plantes terrestres

Arbre phylogénétique simplifié

des plantes terrestres

2. Disséquons cet abominable mystère...

Angiospermes Gymnospermes

Fougères Mousses

450 millions d’années (Ma)

Arbre phylogénétique simplifié

des plantes terrestres

2. Disséquons cet abominable mystère...

Angiospermes Gymnospermes

Fougères Mousses

400 Ma

Arbre phylogénétique simplifié

des plantes terrestres

2. Disséquons cet abominable mystère...

Angiospermes Gymnospermes

Fougères Mousses

Arbre phylogénétique simplifié

des plantes terrestres

310-350 Ma

Problème n°1 : l’apparition soudaine de fleurs, sans « intermédiaires » fossiles

> à quoi ressemblait la première fleur ?

2. Disséquons cet abominable mystère...

Angiospermes (environ

350 000 espèces) Gymnospermes

(environ 1 000 espèces) Fougères

Mousses

140-250 Ma

Problème n°2 : l’expansion très rapide du nombre d’espèces de plantes à fleurs

> comment se diversifient les plantes à fleurs ?

Arbre phylogénétique simplifié

des plantes terrestres

2. Disséquons cet abominable mystère...

En résumé :

- Les plantes à fleurs possèdent tout un ensemble de caractéristiques

communes, très différentes de celles des gymnospermes (groupe le plus proche) - A l’époque de Darwin, on ne connaissait aucun fossile « intermédiaire »

entre angiospermes et gymnospermes

> Origine de la première fleur ?

- Les plantes à fleurs se sont diversifiées très rapidement et leur nombre d’espèces actuel est très supérieur à celui des gymnospermes

> Diversification des plantes à fleurs ?

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin 2. Disséquons cet abominable mystère...

3. L’origine de la première fleur

4. La diversification des plantes à fleur 5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

Aujourd’hui, je vous propose :

3. L’origine de la première fleur

310-350 Ma

140-250 Ma

???

3. L’origine de la première fleur

Archaefructus

Sun et al., Science, 1998 Friis et al., Trends in Plant Science, 2003

3. L’origine de la première fleur

Archaefructus

Sun et al., Science, 1998 Friis et al., Trends in Plant Science, 2003

Problème #1 : Erreur de datation

Problème #2 : Une inflorescence et non une fleur !

> se place maintenant dans les plantes à fleurs éteintes

3. L’origine de la première fleur

310-350 Ma

140-250 Ma

??? Archaefructus

3. L’origine de la première fleur

De nombreux problèmes : - Très peu de fossiles

- Marge d’erreur pour la datation

- Interprétation des fossiles difficile et subjective - A quel caractère s’intéresse-t-on ?

- Est-ce un caractère dérivé ou ancestral ?

3. L’origine de la première fleur

Doyle, Annual Review of Earth and Planetary Sciences, 2012

3. L’origine de la première fleur

Caytoniales

> Ovule dans un ovaire

Benettitales

> Bisexualité

3. L’origine de la première fleur

310-350 Ma

140-250 Ma

???

3. L’origine de la première fleur

140-250 Ma

A quoi ressemble

le plus récent ancêtre commun de toutes les plantes à fleurs  (la première fleur) ?

3. L’origine de la première fleur

le plus récent ancêtre commun de toutes les plantes à fleurs 

(la première fleur) ? Phylogénie très complète incluant 792 espèces de plantes à fleurs

Reconstitution

des caractères ancestraux par parcimonie

Sauquet et al., Nature communications, 2017

3. L’origine de la première fleur

Reconstitution des caractères ancestraux par parcimonie

Ortie dioïque Ortie brûlante Sauge Gentiane

Fleur bisexuée Fleur unisexuée

3. L’origine de la première fleur

Reconstitution des caractères ancestraux par parcimonie

Ortie dioïque Ortie brûlante Sauge Gentiane

Fleur bisexuée Fleur unisexuée

100 % 0 %

3. L’origine de la première fleur

Reconstitution des caractères ancestraux par parcimonie

Ortie dioïque Ortie brûlante Sauge Gentiane

Fleur bisexuée

Fleur unisexuée 50 %

50 % 100 %

0 %

3. L’origine de la première fleur

Reconstitution des caractères ancestraux par parcimonie

Ortie dioïque Ortie brûlante Sauge Gentiane

Fleur bisexuée

Fleur unisexuée 50 %

50 % 100 %

0 %

33 % 66 %

3. L’origine de la première fleur

Sauquet et al., Nature communications, 2017

> L a première fleur était (très vraisemblablement)

bisexuée !

3. L’origine de la première fleur

Sauquet et al., Nature communications, 2017

3. L’origine de la première fleur

Sauquet et al., Nature communications, 2017

Attention : ceci n’est pas un Magnolia !

Fleur de Magnolia

(3 verticilles de tépales, étamines spiralées, portées

sur un réceptacle allongé...)

vue d’artiste

Un ancêtre commun n’est pas une espèce actuelle !

3. L’origine de la première fleur

En résumé :

- Maintenant il existe des fossiles à l’apparence intermédiaire entre gymnospermes et angiospermes

- Ils sont difficiles d’interprétation et nous ne savons pas encore les ordonner dans le temps

- Nous avons une idée des caractères de la fleur ancestrale

> Le mystère de l’origine des plantes à fleurs n’est plus si abominable que ça...

3. L’origine de la première fleur

Le fond du problème : Darwin était un gradualiste - Théorie des équilibres ponctués

de Stephen Jay Gould et Niles Eldredge, 1972 (évolution saltatrice)

Des lézards de l'espèce Podarcis siculus déposés sur l'île de Podmrčaru en 1971 ont évolué en 36 ans de sorte à disposer

d'un nouvel organe de digestion absent chez l'espèce d'origine :

les valves cæcales. Herrel et al.^, PNAS^Wikipedia, 2008

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin 2. Disséquons cet abominable mystère...

3. L’origine de la première fleur

4. La diversification des plantes à fleur 5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

Aujourd’hui, je vous propose :

4. La diversification des plantes à fleurs

???

350 000 espèces 1 000 espèces

Probablement due à un ensemble de facteurs, mais la coévolution avec les pollinisateurs

joue sûrement un rôle majeur

4. La diversification des plantes à fleurs

Pollinisation au Crétacé

Bao et al., PNAS^, 2019

4. La diversification des plantes à fleurs

Coévolution plante-pollinisateur et spéciation

4. La diversification des plantes à fleurs

Coévolution plante-pollinisateur et spéciation

4. La diversification des plantes à fleurs

Coévolution plante-pollinisateur et spéciation

> Isolement reproducteur entre les fleurs jaunes et oranges, ainsi qu’entre les abeilles roses et rouges

> Spéciation

4. La diversification des plantes à fleurs

Evolution en temps réel chez Brassica rapa

Pollinisation par des bourdons

Pollinisation par des syrphes

Pollinisation manuelle

9 générations

Gervasi et al. Nature Communications^, 2017

4. La diversification des plantes à fleurs

Evolution en temps réel chez Brassica rapa

Gervasi et al.^, Nature Communications^, 2017

4. La diversification des plantes à fleurs

Machado et al.^, PNAS^, 2005

Arbres

phylogénétiques en miroir

4. La diversification des plantes à fleurs

L’orchidée de Darwin (Angraecum sesquipedale)

« Good heavens, what insect can suck it ? »

Xanthopan morganii praedicta

4. La diversification des plantes à fleurs

La réalité est souvent plus complexe : - Peu de cas de coévolution stricte

- Une plante = de très nombreux pollinisateurs

- Différentes stratégies de reproduction pour la même plante - Anémogamie (vent), hydrogamie (eau), autogamie...

4. La diversification des plantes à fleurs

De nombreuses autres hypothèses peuvent être avancées : - Succès du fruit / en lien avec la frugivorie au Crétacé

- Réserves de la graine

- Meilleure capacité photosynthétique (décroissance du taux de CO₂) - Temps de génération court (beaucoup de plantes annuelles)

- Polyploïdie (duplication des génomes)

- Grande capacité adaptative (flexibilité, plasticité) - ...

4. La diversification des plantes à fleurs

En résumé :

- Diversification rapide et massive des plantes à fleurs (sans extinctions ensuite)

- La co-évolution avec les pollinisateurs y a sûrement participé - Multi-factoriel

1. Le contexte historique de la lettre de Darwin 2. Disséquons cet abominable mystère...

3. L’origine de la première fleur

4. La diversification des plantes à fleur 5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

Aujourd’hui, je vous propose :

5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

Espèces modèles émergentes aux positions phylogénétiques intéressantes

Amborella trichopoda Welwitschia mirabilis

Cabomba

Nymphea

5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

Etude de la conservation du réseau génétique floral

chez les Gymnospermes

LEAFY (LFY)

5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

(Gène de classe B)

La régulation des gènes B par LFY existe aussi chez les gymnospermes, et donc sûrement chez l’ancêtre commun angiospermes/gymnospermes

Etude de la conservation du réseau génétique floral

chez les Gymnospermes

Moyroud et al.,

New Phytologist , 2017

5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

Evolution des morphologies florales : exemple de la pigmentation des pétales

Petunia secreta

Galliot et al., COPB^, 2006 Segatto et al., Int. J. Mol. Sci. , 2013 Rodrigues et al., AOBPlants^, 2018 botany.unibe.ch

5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

Evolution des morphologies florales : exemple de la pigmentation des pétales

Petunia secreta

Hoballah et al., The Plant Cell^, 2007 Esfeld et al., Curr^. Biol^., 2018

Mutation dans le gène AN2 (ANTHOCYANIN2)

??

« Résurrection » du gène AN2 !

5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

P. inflata

P. axillaris

P. secreta

Esfeld et al., Curr^. Biol^., 2018

5. Et maintenant, où est-ce qu’on en est ?

L’origine et la diversification des plantes à fleurs n’est plus un mystère si abominable qu’au temps de Darwin :

- L’évolution peut faire des sauts rapides - Quelques fossiles intermédiaires

- Plusieurs exemples d’évolution de la morphologie florale sont bien compris

Maintenant on cherche à résoudre l’abominable mystère de l’apparition de la graine !

Photo credit: T. Barnes, University of Kentucky

Merci beaucoup pour votre attention !

« 500 millions d’années d’évolution des plantes

terrestres »

18 mars 2022 de 10h à 12h (ENS de Lyon)

Dans le cadre

du cycle de conférences

« Histoires d’évolution »