Prostate cancer diagnostic by saturation randomized biopsy versus rigid targeted biopsy

Disponibleenlignesur

ScienceDirect

www.sciencedirect.com

ARTICLE ORIGINAL

Détection du cancer de prostate par biopsies de saturation versus biopsies ciblées fusion d’image rigide

Prostate cancer diagnostic by saturation randomized biopsy versus rigid targeted biopsy

J. Defontaines

, L. Salomon

, C. Champy

, I. Cholley

, M. Chiaradia

, A. de la Taille

aServiced’urologie,CHUHenri-Mondor,51,avenueduMaréchal-de-Lattre-de-Tassigny,94010 Créteil,France

bServicederadiologie,CHUHenri-Mondor,51,avenueduMaréchal-de-Lattre-de-Tassigny, 94010Créteil,France

Rec¸ule28avril2017 ;acceptéle7septembre2017 DisponiblesurInternetle6novembre2017

MOTSCLÉS Prostate; Cancer; Imageriepar résonance

magnétique(IRM); Biopsieciblée; Biopsiesaturation

Résumé

Introduction.—Leschémaoptimalassociantbiopsiesrandomisées(BR)àbiopsiesciblées(BC) resteàtrouverdanslediagnosticducancerdeprostate(CP).Cetteétudecomparedesproto- colesà6,12ou18BRassociantounondesBCfusionrigide.

Matérieletméthodes.—Entrejanvier2014etmai2016,120patientsonteudesbiopsiespros- tatiquesassociantBRetBC.Chaquepatientavait18BRplusdesBC.Lesrésultatscomparaient lesprotocolessextant(6BR),standard(12BR),étendu(18BR),avecousansl’ajoutdeBCdans ladétectionduCP.

Résultats.—Letoucherrectalétaitnormal,lePSAmoyenà8,99ng/mLetlevolumeprostatique moyenà54cm³.Il s’agissaitd’une1^re sériepour48%despatients.Autotal,44CPétaient détectésparlegroupe18BR+BC(témoin).LadétectionduCPpourrespectivement6,12et 18BRétaitde61%,82%et91%.L’ajoutdesBCaugmentaitcettedétectionde+27%pour 6BR+BC, +13%pour12BR+BCetde+9 %pour18BR+BC.Les BCdiagnostiquait70%des cancers.NeufpourcentdescancersétaientmanquésqueparlesBRseules.Lediagnosticdes CPsignificatifs(Gleason≥7)étaitéquivalentpour12BR+BCet18BR+BC.

∗Auteurcorrespondant.

Adressee-mail:julien.defontaines@gmail.com(J.Defontaines).

http://dx.doi.org/10.1016/j.purol.2017.09.002

1166-7087/©2017ElsevierMassonSAS.Tousdroitsr´eserv´es.

Niveaudepreuve.— 4.

©2017ElsevierMassonSAS.Tousdroitsr´eserv´es.

KEYWORDS Prostate;

Cancer;

Magneticresonance imaging(MRI);

Targetedbiopsy;

Saturationbiopsy

Summary

Introduction.—Optimaldiagramteaminguprandomizedbiopsy(BR)totargetedbiopsy(BC)is stillmissingforthediagnosticofprostatecancer(CP).Thisstudycomparesdiagramof6,12or 18BRwithorwithoutBCrigid.

Methods.—BetweenJanuary2014andMay2016,120patientshadprostatebiopsyBRandBC.

Eachpatienthad18BRandBC.Resultscomparedsextant(6BR),standard(12BR)andsaturation (18BR)protocolwithorwithouttheaddingofBCforthedetectionofCP.

Results.—Rectalexaminationwasnormal,meanPSAat8.99ng/mLandmeanvolumeat54cm³. Itwasfirstroundfor48%ofpatients.Forty-fourcancerswerefoundbythegroup18BR+BC (control).Thedetectionratewasrespectively,for6,12and18BRof61%,82%and91%.Theadd ofBCincreasedthisdetectionof+27%for6BR+BC,+13%for12BR+BCand+9%for18BR+BC.

BCfound70%ofallCP.NinepercentofCPweremissedbyBRonly.SignificantCP(Gleason≥7) diagnosticwasthesamefor12BR+BCand18BR+BC.

Conclusion.—TheaddofBCtoBRincreasethedetectionofCPby10%.TwelveBR+BCisthe optimaldiagramforthediagnosticofCPfinding95%ofCPand97%ofsignificantCP.

Levelofevidence.— 4.

©2017ElsevierMassonSAS.Allrightsreserved.

Introduction

La stratégie diagnostique du cancer de prostate (CP) est définie par les recommandations des sociétés savantes d’urologie [1] et pose l’indication de la réalisation de 12biopsiesprostatiquesrandomisées(BR) devantuneélé- vation du prostate specific antigen (PSA) au-dessus de 4ng/mL,uneprogressionrapide decelui-ciouuntoucher rectalanormal.Lalocalisationdecertainestumeurs,essen- tiellement dans la zone antérieure [2], ou le trop faible volumeglandulaireanalysélorsdesbiopsiespeutfaireman- querlediagnosticd’unnombresignificatifdecancers(faux négatif).Certainsauteursparlentainside«loteriedesbiop- siesprostatiques».

Certains cancers ne sont pas détectés lors de la 1^re sériedebiopsiesentraînant laréalisationdesériesdere- biopsie. Par ailleurs le taux détection du CP diminue en fonctiondunombredesériesréaliséespassantde51%lors de la 1^re série, à 31 % pour la seconde et 28 % pour la 3^e[3].

Pour pallier à cette faiblesse dans le diagnostic deux stratégiesdifférentessesont développées:soit quantita- tive avec plus de BR et des schémas de saturation, soit qualitative avecl’apport des biopsies ciblées (BC)et des techniquesdefusiond’image.Lesprotocolesdebiopsiesde saturation(≥18BR) nesont pas recommandésen routine [1]mêmesileurréalisationenpremièreintentionpermet- traitd’augmenterlenombredecancerdétectésparrapport àunprotocolestandardà12BR[4,5].Ploussardetal.[6]

ontrapporté que le passageàunprotocolede BR étendu (18vs12BR)permettaituneaugmentationsignificativede 6,7% dunombretotaldeCPdétectés.LesCPnonsignifi- catifs(scoredeGleason=6)étaientdétectésenplusgrand nombre entraînantune augmentation des traitementspar surveillanceactive.

L’idéedesBCest,àl’inverse,dechercheràmieuxbiop- sier. Cela est réalisablegrâce auxavancées del’imagerie par résonance magnétique multiparamétrique prostatique (IRMmp) permettant de localiser le CP avec une sensibi- lité de 90 % et une spécificité de 88 % pour une lésion de0,5cm³ (seuildedétectionsignificatif àl’IRM)[7].Les résultats de l’IRMmp sont reportés par le radiologue, en respectantlesrecommandationsdelaSociété européenne d’urodiagnostique [8],en localisant la lésion dans un des 27secteursprostatiquesetenévaluantlaprobabilitétumo- rale selon le score Prostate Imaging and Reporting Data System (Pi-RADS).Cettecartographiepermetl’application des techniques de fusion d’image et de biopsies ciblées.

Lafusion estune modalité d’imageriequivient faire cor- respondre directement les images de l’IRMmp sur celles del’échographie.Cettetransformationpeutêtreélastique commedanslesystèmeKoélisoulinéairecommedanslesys- tèmedefusionrigide(BCR)utilisédansnotreétude(Toshiba Aplio500).

L’objectifdel’étudeestd’identifierlemeilleurprotocole debiopsiesrandomisées,standardoudesaturation,associé ounonàdesbiopsiescibléespourladétectionducancerde prostate,globaloudescoredeGleason≥7.

Figure1. Leschémaétenducomportesixbiopsieszonesextant(anglestandard45^◦),6biopsiesdelazonepériphérique(anglelatéral de80^◦)et6biopsiesdelazonedetransition(ZT).

Matériels et méthodes

Entre janvier 2014 et mai 2016, 120 patients consécutifs ont eu des biopsies de prostate pour une élévation du PSA>4ng/mLouuneprogressiondecelui-ci.L’étudeétait autorisée par le comitéd’éthique etle consentement du patientétaitobtenuavantl’examen.UneIRMmpétaitréali- séeavantbiopsiedansdeuxcentresexperts,auCHUMondor (3TVerio), etau CHUPitié-Salpétrière (1,5TAchieva Phi- lips). Chaque examen réalisé comprenait des séquences axiales T1, T2, diffusion avec carte ADC et dynamiques aprèsinjectiondeproduitdecontraste.Lesdonnéesétaient répertoriées selon les recommandations ESUR incluant la localisationselonleschémaà27secteurs,leplusgranddia- mètreetsoitunscorePI-RADSglobal(de1à5)pourMondor soitunscoreLikert(de1à5)pourlaPitié-Salpétrière.Ces donnéesétaientincrémentéessurle systèmeetleszones suspectesrepérées.Levolumeprostatiqueétaitdéterminé par l’IRMmp. Le stade clinique était déterminé avant les biopsies par l’urologue réalisant les biopsies. L’appareil d’échographieutiliséétaitleToshibaAplio500permettant desBRetBCdanslemêmetemps.

La procédure incluait un examen échographique de la prostate,uneanesthésieàlalidocaïneauniveaudesbande- lettesvasculo-nerveuses,laréalisationde18BRaumoyen d’unpistoletàbiopsieréalisantdes carottesde17mm de longueur. Les biopsies étaient réalisées dans l’ordre sui- vant : six biopsies sextant (angle standard de 45^◦), puis 6biopsieszone périphérique(angle80^◦)correspondantau schémastandard12biopsies,enfin6biopsiesdelazonede transitionpourleschémaétendu(Fig.1).ChaqueBRavait unnumérocorrespondantàsalocalisationselonleschéma ESUR à 27 secteurs. Une fois les BR réalisées l’urologue

procédaitdans le mêmetempsaux BCsurleslésionssus- pectesàl’IRMmp,quiunefoisnumérotéesétaientanalysées séparément.Unpathologisteseniorétudiaitl’ensembledes biopsies.Lecancerétaitconsidérécommesignificatifpour unscoredeGleason≥7.

Lesparamètressuivants étaientcolligés :donnéespré- biopsie(âge,PSA,série),donnéesIRM(volumeprostatique, localisationtailleetscoreprobabilitétumoraledeslésions cibles) et résultats des biopsies (localisation, positivité, scoredeGleason). Lesous-groupe18BR+BCR étaitchoisi commegroupetémoin.

L’objectifdecetteétudeétaitdecomparerlesdifférents schémasdebiopsiestandard,étenduetcibléentreeux.Pour cesvariablesqualitativesdépendantesuntestdeMcnemar étaitutilisé.Ladistributionnormaledesdonnéesétaitvéri- fiéeavantl’analyse.Lalimite designificativitéstatistique étaitp<0,05.

Résultats

Letoucherrectalétaitnormalcheztouslespatients(T1c), lePSAmoyenà8,99ng/mLetlevolumeprostatiquemoyen à54cm³ (Tableau 1).Ils’agissaitd’une 1^resériedans48% des cas. Quarante-quatrecancers étaientdétectés par le groupe 18BR+BC (témoin). Quatre patients ontprésenté des complications : trois Clavien I (2 consultations pour hématurie,1 consultation pour rectorragie)et unClavien II(hospitalisationpourprostatite).

Tous cancers confondus 27, 36 et 40 cancers étaient détectés parles protocoles 6,12 et 18 BR ce quicorres- pondàuntauxdedétectionderespectivement61%,82% et91%parrapportautotaldes44cancersdétectésparle

Volumemoyen(cm ) 54,5

StadeT1c(%) 100

PSAmoyen(ng/mL) 8,9

Série

1^re 58(48%)

2^e 36(30%)

≥3^e 26(22%)

Nbrcancer

Total 44

<7 15

≥7 29

MoyscoreIRM 3,3

ComplicationsClavien 4

1 3

2 1

≥3 0

groupetémoin(Tableau2).Lepassageàunprotocoleétendu augmentaitde30%(p=0,0003)ladétectionparrapportau sextantetde9%(p=0,0455)parrapportaustandard.

GrâceauxBC,44cancersétaientdétectésaumaximum (18BR+BC)soit4deplusqu’avecunschémaétendusansBC (+9%,p=0,0455)(Tableau 3).Trente-neufcancersétaient détectésdans le groupe 6 BR+BCcontre 27 cancersdans le groupe sextant (6 BR), soit une augmentation de 27 % (p=0,0005).Pourlesbiopsiesstandards,42cancersétaient détectésavecl’ajoutdeBC(12BR+BC)contre36cancers sansBC,soituneaugmentationde13%(p=00143).Trente etundescancersdétectésavaientdesBCpositives(70%) et4descancersétaientseulementdétectésparlesBCalors quelesBRétaientnégatives(9%).

Si on s’intéresse uniquement aux cancers significatifs (Gleason≥7), 25 cancers (57 %) étaient trouvés pour le schémaétendu18BR. Ainsi,leschémaétendu 18BRper- mettaitdediagnostiquer8%(p=0,0027)decancersenplus queleschémasextantet1%(p=0,3173)decancersenplus queleschémastandard(Tableau4).

Vingt-neufcancersdeGleason≥7étaientdétectésparle protocole18BR+BC(Tableau5).LaréalisationdeBCaug- mentaitladétectiondesCPsignificatifsde21%(p=0,0027) pourlegroupesextant(6BR+BC),de10%(p=0,0455)pour legroupestandard(12BR+BC),etde9%(p=0,0455)pour le groupe étendu (18BR+BC). Dansl’ensemble des sché- masavecBC,trois cancerssignificatifs (7 %)auraientété

schéma12BR+BC(28des29CPsignificatifs).

Parrapportaugroupetémoin18BR+BCetpourladétec- tiondel’ensemble descancers,legroupe 12BR+BCavait une sensibilité de 95 % et une valeurprédictive négative (VPN)de97%(Fig.2).PourlescancersdeGleason≥7,le groupe12BR+BCavaitunesensibilitéde97%etuneVPN de99%(Fig.3).

Autotal,lecouple12BR+BCétaitlemeilleurcompro- mis diagnostic avecune sensibilité de95 %. Ilpermettait la détection de 42 des 44 CP (95 %) et de 28 des 29 CP significatifs(97%).

Discussion Limitations

Plusieursbiaislimitentl’interprétationdesrésultats.Unest l’absence de randomisation entre les groupes. Les varia- blessontinter-dépendantesavecdessous-groupesquisont comparés entre eux et par rapport au schéma témoin (18 BR+BC).Plusieurs moyens auraientpu être envisagés pourypallier.Dansplusieursétudeslegroupetémoinchoisi estunschémasaturation avecbiopsiespérinéales.L’autre possibilité qui assure une totale indépendance entre les variablesest defaire commeIranietal.[9] quiontcom- parélesprotocolesstandardsetétendusenmulticentriques.

Ilavaitdécouvertunetendanceàlasupérioritéde18BRvs 12dansladétectionduCP.Enfinladernièresolutionestde comparerlesrésultatsdesbiopsiesàceuxdepièceopéra- toiredeprostatectomie.Crawfordetal.[10]avaientainsi vérifiélabonnecorrélationentrerésultatsdesBCetzones tumoralessurpièceopératoire.

Lacombinaisondepremièresetdere-biopsies(dont le tauxdepositivitéesthabituellementplusfaible)estégale- mentunbiaisréduisantlasignificativité.

Choix du meilleur protocole en faveur de 12 BR + BC

Cette étude est dans la continuité de celle réalisée par Ploussardetal.[6]aveclarecherched’unprotocoleoptimal pourlediagnosticduCP.Ilnoussembleimportantdecombi- neràlafoisuneévaluationduvolumetumoralassociéeàune détectioncibléedecancersagressifs.Noustrouvonsquele

Tableau2 DétectionduCPselonlenombredebiopsie.

n=120TotalCP=44 Nombrecancer TauxdétectionCP(%) Valeurdep

Diagnosticbasé

6BR 27 61

12BR 36 82

18BR 40 91

DétectionparBR

12vs6 +21 0,0027

18vs6 +30 0,0003

18vs12 +9 0,0455

Tableau3 Apportdesbiopsiescibléestouscancers.

Protocole(totalcancer:44) Cancer/biopsie(%) Cancer/biopsie+ciblé(%) Apportdesciblé(%) Significativité

Sextant(6) 27(61) 39(88) +27 0,0005

+Latéral(12) 36(82) 42(95) +13 0,0143

+Zonetransition(18) 40(91) 44(100) +9 0,0455

TotalBC 31(70)

BC+BR− 4(9)

Tableau4 DétectionduCPavecGleason≥7selonlenombredebiopsie.

n=120Totalcancer=44 Nombrecancer≥7 TauxdétectionCP≥7(%) Valeurdep Diagnosticbasé

6BR 16 13

12BR 24 20

18BR 25 21

DétectionparBR

12vs6 +7 0,0047

18vs6 +8 0,0027

18vs12 +1 0,3173

Tableau5 ApportdesbiopsiescibléesGleason≥7.

Protocole(totalcancer:44) Cancer≥7/biopsie (%)

Cancer≥7/biopsie +ciblé(%)

Apportdes ciblé(%)

Significativité

Sextant(6) 16(36) 25(57) +21 0,0027

+Latéral(12) 24(54) 28(64) +10 0,0455

+Zonetransition(18) 25(57) 29(66) +9 0,0455

TotalBC 22(50)

BC+BR− 3(7)

Figure2. Sensibilitéetspécificitépourladétectiontouscancers.

Figure3. SensibilitéetspécificitépourladétectionGleason≥7.

schémadesaturationaugmentelenombretotaldecancers détectéssansaugmenterlenombredecancerssignificatifs.

Ainsileschémadesaturationsembleévaluercorrectement levolumetumoraletlarépartitiondeslésions.L’ajoutdes BCestleseul facteurpermettantd’augmenter lenombre decancerssignificatifs.L’agressivitétumoraleayantunréel impactdansladécisionduchoixthérapeutiquenousavons, auvusdecesrésultats,modifiéleprotocoleduservice.Si ilexistede zonesciblessur l’IRMmpnous réalisons12 BR associéesàdesBCsurleslésionsdescoreIRM≥4(Pi-Radsou Likert).Enl’absencedezonecible,etsil’indicationdebiop- sieestmaintenue,nous réalisons18 BRselonle protocole étendupropreauservice.Cela estconformeautravailde Salamietal.[11],quiavaitdéjàétabliquefairelesBRasso- ciéesauxBCpermettaitdemieuxéchantillonnerlaprostate chezlespatientsavecune1^resériedeBPnégative.

Cesujetfaitcontroversedanslalittératureaveclechoix decertaineséquipes deprivilégier laseule réalisationde BC. Mozer et al. [12] puis Delongchamps et al. [13] ont ainsiillustré que la réalisationd’un nombre réduitde BC n’étaitpasinférieur àlaréalisationde12BR dansle dia- gnosticduCP.Cependant,ilnous semblequelaréduction dunombredeprélèvementspeutêtreproblématiquepour réaliserunebonnecartographietumoralequiestégalement unedonnéeimportantedans lechoixthérapeutique.Ainsi unnombretroplimité deprélèvements(deuxoutroisBC) pourraitamenercertainspraticiensàêtreréticentsàchoi- sirlasurveillance active (SA) depeur desurveiller un CP au volumetumoral sous-estimé.En revanche pour Nassiri etal.[14]etTranetal.[15],l’apportdesBCsembleêtre intéressantpourunemeilleurréévaluationdespatientsen SA.EneffetlaréalisationdeBR+BCpermetladécouverte deplusdeCPsignificatifsentraînantplusdesortiesdupro- tocolede SA. Concernant laprise en charge chirurgicale, ilestétabliquelacaractérisationdeszonestumoralesest unélémentclédanslechoixdelatechniquedeconserva- tionsvasculo-nerveuse.Bütowetal.[16]ont établiqu’un

compterendudétaillédeBP(particulièrementlalocalisa- tiondesbiopsiespositives)permettaitdediminuerlerisque demargespositivesetencoreplusspécifiquementencasde préservationnerveuse.Laplacedel’IRMdansl’évaluation préopératoiredurisquedefranchissementextracapsulaire nedoitpascependantpasêtredévaluéecommel’ontmon- tréLebacleetal.[17].Pourlestraitementsfocaux,lecouple IRM-BC permettraitune meilleur sélection, une meilleure aideautraitementetunsuiviplusfiablequedesBRseules [18,19].Concernantlaradiothérapie,lesBCapporteraient une meilleur stadification pouvant conduire à une modi- fication du plan de traitement (modification des doses, irradiationganglionnaireouajoutd’hormonothérapie)[20].

Comparatif modalités de fusion

Commel’ontmontréHafneretal.[21],laréalisationdeBC estunetechniquefiable,efficaceetreproductibledansla détectionduCP.Lesbiopsiesciblées,rigidesouélastiques, permettentd’augmenterladétectiondescancersdepros- tatesignificatifsparrapportauxbiopsiesrandomisées.Dans une étude comparantles différentes modalités de fusion d’image,Delongchampsetal.[22]trouvaientunetendance àlasupérioritédesbiopsiescibléesélastiquesparrapport auxrigides,sansquecettedifférencenesoitsignificative.

Cela sembleêtreconfirméparWesthoff etal.[23]quien comparantexvivosurfantômes,ontmontréquelesbiopsies fusion élastiquesétaient plus précises d’environ 3,15mm quelesbiopsiesfusionrigides.Lesavantagesduprocédéde fusionrigidesontselonnousuneplusgrandequalitéetpoly- valencedel’échographeassocié,larapiditédelaprocédure etlesuivientempsréeldesprélèvements.

Place de l’IRM

Selonlesrecommandationsactuelles[1],l’IRMmpestréser- véeauxpatientsayantdéjàeuunepremièresériedebiopsie

négative.Elle sert à guider une2^e série debiopsies avec l’apportdefusiond’imageoudefusionmentale.Ilestmain- tenantétabli[24,25]quel’IRMmpamélioreladétectiondes foyerstumoraux et permetune bonnedétection des can- cerssignificatifs.LesrecommandationsESUR[8]ontpermis unestandardisationetuneaméliorationdelareproductibi- litédel’examen.Rosenkrantzetal.[26]ontmontréqueles radiologuesformésencontinuparunexpertaugmentaient leurstauxdedétectiondemanièresignificativeetavaient unapprentissageplusrapide.

La questiondela placedel’IRMmpcommeexamende dépistageduCPpeutseposer.Abd-Alazeezetal.[27]ont établiquel’IMRmpestdéjàsuffisamment fiable(avecune VPNde95%)pourêtreutilisée commeexamentestavant une2^e sériedeBP. Certainsauteurs, dont Porpiglia etal.

[28],ontmontréquel’IRMétaitplus performantequeles BRdanslediagnosticdescancerssignificatifsounon.Ilsen concluaientquel’IRMpouvaitêtreutilisée commetest de dépistagechez lespatientsBP naïfs.Récemment, l’étude multicentriquePROMIS[29]aenvisagél’IRMmpcommetest de dépistage du CPet trouvé qu’elle éviterait la réalisa- tionde27%debiopsies quiseraientnégatives. Pourfinir, desévaluationsmédico-économiques [30]ontreportéque lerapportcoût/efficacité(évaluéenQALY)étaitéquivalent entreIRMmpetBR.Mowatttetal.concluaientquelaplace del’IRMdanslediagnosticduCPn’allaitqu’augmenterdans lefutur dufait desperfectionnementsàvenir permettant baisseducoupetaugmentationdesperformances.

Conclusion

En conclusion, les biopsies ciblées sont une technique efficace dont l’ajout aux biopsies randomisées permet d’augmenterde10%lediagnosticdesCPglobauxetsignifi- catifs.DouzeBR+BCsembleêtreleprotocoleoptimalafin d’allierévaluationdel’agressivitéetduvolumetumoral.

Déclaration de liens d’intérêts

Lesauteursdéclarentnepasavoirdeliensd’intérêts.

Références

[1]RozetF,HennequinC,BeauvalJ-B,BeuzebocP,CormierL,Fro- montG,etal.[CCAFUfrenchnationalguidelines2016—2018on prostatecancer].ProgUrol2016;27(Suppl.1):S95—143.

[2]MygattJ,SesterhennI,RosnerI,ChenY,CullenJ,Morris-Gore T, et al. Anterior tumors of the prostate: clinicopatholo- gical features and outcomes. Prostate Cancer Prostatic Dis 2014;17(1):75—80.

[3]Ng TK, Vasilareas D, Mitterdorfer AJ, Maher PO, Lalak A. Prostate cancer detection with digital rectal exami- nation, prostate-specific antigen, transrectal ultrasonogra- phy and biopsy in clinical urological practice. BJU Int 2005;95(4):545—8.

[4]Scattoni V, Zlotta A, Montironi R, Schulman C, Rigatti P, Montorsi F.Extended and saturation prostatic biopsyin the diagnosisand characterisation ofprostatecancer: a critical analysisoftheliterature.EurUrol2007;52(5):1309—22.

[5]OuzaidI,XylinasE,CampeggiA,HoznekA, VordosD,Abbou C-C,etal.Contemporarypathologiccharacteristicsandonco- logicoutcomesofprostatecancersmissedby6-and12-core biopsyanddiagnosedwitha21-corebiopsyprotocol.WorldJ Urol2013;31(4):869—74.

[6]PloussardG,NicolaiewN,MarchandC,TerryS,VacherotF,Vor- dosD,etal. Prospectiveevaluation ofanextended 21-core biopsyschemeasinitial prostatecancerdiagnostic strategy.

EurUrol2014;65(1):154—61.

[7]VillersA,PuechP,MoutonD,LeroyX,BallereauC,Lemaitre L.Dynamiccontrastenhanced,pelvicphasedarraymagnetic resonanceimagingoflocalizedprostatecancerforpredicting tumorvolume:correlationwithradicalprostatectomyfindings.

JUrol2006;176(6Pt1):2432—7.

[8]Weinreb JC,Barentsz JO, ChoykePL, CornudF,Haider MA, MacuraKJ, etal.PI-RADS prostateimaging—reportingand datasystem:2015,version2.EurUrol2016;69(1):16—40.

[9]IraniJ,BlanchetP,SalomonL,ColobyP,HubertJ,Malavaud B,etal.Isanextended20-coreprostatebiopsyprotocolmore efficientthanthestandard12-core?Arandomizedmulticenter trial.JUrol2013;190(1):77—83.

[10]Crawford ED, Rove KO, Barqawi AB, Maroni PD, Werahera PN, Baer CA, et al. Clinical-pathologic correlation bet- ween transperineal mapping biopsies of the prostate and three-dimensionalreconstructionofprostatectomyspecimens.

Prostate2013;73(7):778—87.

[11]SalamiSS,Ben-LeviE,YaskivO,RynikerL,TurkbeyB,Kavoussi LR,etal.Inpatientswithapreviousnegativeprostatebiopsy and asuspiciouslesion onmagneticresonance imaging,isa 12-corebiopsystillnecessaryinadditiontoatargetedbiopsy?

BJUInt2015;115(4):562—70.

[12]Mozer P, Rouprêt M, LeCossec C, Granger B, Comperat E, de Gorski A, et al. First round of targeted biopsies using magneticresonanceimaging/ultrasonographyfusioncompared with conventional transrectal ultrasonography-guided biop- sies for the diagnosis of localised prostate cancer. BJU Int 2015;115(1):50—7.

[13]Delongchamps NB, Portalez D, Bruguière E, Rouvière O, Malavaud B, Mozer P, et al. Are magnetic resonance imaging-transrectalultrasoundguidedtargetedbiopsiesnonin- ferior to transrectal ultrasound guided systematic biopsies for the detection of prostate cancer? J Urol 2016;196(4):

1069—75.

[14]NassiriN,MargolisDJ,NatarajanS,SharmaDS,HuangJ,Dorey FJ,etal.Targetedbiopsytodetectgleasonscoreupgrading duringactivesurveillanceformenwithlowversusintermediate riskprostatecancer.JUrol2017;197(3Pt1):632—9.

[15]Tran GN, Leapman MS, Nguyen HG, Cowan JE, Shinohara K, Westphalen AC, et al. Magnetic resonance imaging- ultrasound fusion biopsy during prostate cancer active surveillance. Eur Urol 2017;72(2):275—81, http://dx.doi.

org/10.1016/j.eururo.2016.08.023[Epub2016Aug29].

[16]BütowZ,SchunkS,JanssenM,GräberS,SaarM,KamradtJ, etal.Qualityofpreoperativebiopsyisariskfactorforposi- tivesurgicalmarginsinorgan-confinedprostatecancertreated withnerve-sparingrobot-assistedradicalprostatectomy.Urol Int2015;95(4):465—71.

[17]Lebacle C, Roudot-Thoraval F, Moktefi A, Bouanane M, De La Taille A, Salomon L. Integration of MRI to clinical nomogram for predicting pathological stage before radical prostatectomy.WorldJUrol2017;35(9):1409—15, http://dx.

doi.org/10.1007/s00345-016-1981-5[Epub2016Dec19].

[18]MullerBG,FüttererJJ,GuptaRT,KatzA,KirkhamA,Kurha- newiczJ,etal.Theroleofmagneticresonanceimaging(MRI) infocaltherapyforprostatecancer:recommendationsfroma consensuspanel.BJUInt2014;113(2):218—27.

[19]Muller BG, van den Bos W, Pinto PA, de la Rosette JJ.

Imagingmodalitiesinfocaltherapy:patientselection,treat-

dard systemicbiopsiesinfluencetreatmentmanagement for radiationoncologists?BJUInt2016;117(4):584—91.

[21]HaffnerJ,LemaitreL,PuechP,HaberG-P,LeroyX,JonesJS, etal.Roleofmagneticresonanceimagingbeforeinitialbiopsy:

comparisonofmagneticresonanceimaging-targetedandsys- tematicbiopsyforsignificantprostatecancerdetection.BJU Int2011;108(8Pt2):E171—8.

[22]DelongchampsNB,PeyromaureM,SchullA,BeuvonF,Bouazza N,FlamT,et al.Prebiopsymagneticresonanceimagingand prostatecancerdetection:comparisonofrandomandtargeted biopsies.JUrol2013;189(2):493—9.

[23]Westhoff N, Siegel FP, Hausmann D, Polednik M, von HardenbergJ,MichelMS,etal.PrecisionofMRI/ultrasound- fusion biopsy in prostate cancer diagnosis: an ex vivo comparison of alternative biopsy techniques on prostate phantoms. World JUrol 2017;35(7):1015—22, http://dx.doi.

org/10.1007/s00345-016-1967-3[Epub2016Nov9].

[24]HabchiH, BratanF,PayeA, PagnouxG, Sanzalone T,Mège- Lechevallier F, et al. Value of prostate multiparametric magnetic resonance imagingfor predicting biopsyresultsin firstorrepeatbiopsy.ClinRadiol2014;69(3):e120—8.

[25]BjurlinMA,MengX,LeNobinJ,WysockJS,LeporH,Rosen- krantz AB, et al. Optimization ofprostate biopsy: the role ofmagneticresonanceimagingtargetedbiopsyindetection, localizationandriskassessment.JUrol2014;192(3):648—58.

W92—100.

[27]Abd-AlazeezM,AhmedHU,AryaM,Charman SC,Anastasia- disE,FreemanA,etal.TheaccuracyofmultiparametricMRI inmen with negativebiopsy and elevated PSA level —can it rule outclinically significantprostatecancer? Urol Oncol 2014;32(1):45.e17—22.

[28]PorpigliaF,ManfrediM,MeleF,CossuM,BollitoE,VeltriA,etal.

Diagnosticpathwaywithmultiparametricmagneticresonance imagingversusstandardpathway:resultsfromarandomized prospective study in biopsy-naïve patients with suspec- ted prostatecancer. EurUrol 2017;72(2):282—8,http://dx.

doi.org/10.1016/j.eururo.2016.08.041[Epub2016Nov27].

[29]Ahmed HU, El-Shater Bosaily A, Brown LC, Gabe R, Kaplan R, Parmar MK, et al. Diagnostic accuracy of multi- parametricMRIandTRUSbiopsyinprostatecancer(PROMIS):

a paired validating confirmatory study. Lancet Lond Engl 2017;389(10071):815—22.

[30]MowattG,ScotlandG,BoachieC,CruickshankM,FordJA,Fra- serC,etal. Thediagnosticaccuracy andcost-effectiveness of magnetic resonance spectroscopy and enhanced magne- tic resonance imagingtechniques in aiding the localisation of prostate abnormalities for biopsy: a systematic review and economicevaluation. Health TechnolAssessWinch Engl 2013;17(20)[vii—xix,1—281].