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Influence de la temperature sur la croissance in vitro

d’hyphomycetes entomopathogenes

Jacques Fargues, N.K. Maniania, J.C. Delmas, Nathalie Smits

To cite this version:

Jacques Fargues, N.K. Maniania, J.C. Delmas, Nathalie Smits. Influence de la temperature sur la

crois-sance in vitro d’hyphomycetes entomopathogenes. Agronomie, EDP Sciences, 1992, 12 (7), pp.557-564.

�hal-02712280�

Entomologie

Influence de la

_température

sur

la croissance

in vitro

_{d’hyphomycètes entomopathogènes}

J

_Fargues

NK Maniania

JC Delmas

N

Smits

1

INRA, station de recherche de lutte

_biologique,

La Minière, 78285

_Guyancourt

Cedex, France; 2_{International Center of Insect}

Physiology

and

Ecology,

PO Box 30772, Nairobi,

Kenya;

3_{Université Paris}

7, UFR

_biologie

et sciences de la nature, 2 Place Jussieu, 75251 Paris Cedex 05, France.

(Reçu

le 16 décembre 1991;

accepté

le 22 avril

1992)

Résumé — L’influence de la

_température

sur la croissance in vitro des

_{principales espèces}

_{d’hyphomycètes}

entomo-pathogènes

a été étudiée avec 31 isolats

_{fongiques :}

3

souches

de Beauveria bassiana

_{(Balsamo) Vuillemin,}

3

souches de B

_{brongniartii (= tenella)}

_(Saccardo)

Petch,

8 souches de Metarhizium

_{anisopliae (Metschnikoff)}

Sorokin,

1 souche de M flavoviride Gams et

_Rozsypal,

6 souches de Nomuraea

_{rileyi (Farlow)}

Samson et 10 souches de

Pae-cilomyces

fumosoroseus

_(Wize)

Brown et Smith.

_L’analyse

des vitesses de croissance radiale à 10 niveaux de

tempé-rature

_compris

entre 8 et 37 °C montre une variabilité à la fois inter- et

_{intraspécifique,}

liée à

_{l’origine géoclimatique}

des isolats

_fongiques.

Les

_champignons

_provenant

de zones

_{subtropicales}

humides sont relativement

_thermophiles

avec des gammes d’activité

_{significative}

de 11 ° et 32 °C

_(isolats

de N

_rileyi)

ou 35 °C

_(isolats

de

_{M anisopliae).}

Inver-sement,

les souches

_originaires

de zones

_tempérées

et surtout du sol de ces

_{régions (isolats}

issus d’insectes vivants dans le sol ou d’échantillons de

_{sol) présentent}

une croissance non

_négligeable

aux basses

_{températures (8 °C}

pour les isolats de B bassiana et ceux de B

_{brongniartii).}

_{Néanmoins, l’optimum}

_thermique

de croissance de la

_plupart

des isolats

₍₂₆

sur

₃₁₎

se situe à 25 °C.

Enfin,

si certains isolats ont une _gamme

_thermique

d’activité

_végétative

relative-ment étroite

_(chez

B

_brongniartii

et P

_{fumosoroseus)}

d’autres sont très thermotolérants

_{(la plupart}

des isolats de M

anisopliae).

La tolérance

_thermique

des

_{champignons entomopathogènes}

_apparaît

donc comme un critère de sélec-tion des isolats

_fongiques

candidats à la lutte

_{microbiologique}

mieux

_adaptés

au

_biotope

de l’insecte-hôte visé.

température

/ croissance in vitro /

_hyphomycète

_{entomopathogène}

/ sélection / lutte

_biologique

Summary —

Influence of

_temperature

on in vitro

_growth

of

_{entomopathogenic hyphomycetes. Thirty-one}

iso-lates of 6

_{entomopathogenic hyphomycetes,}

Beauveria bassiana

_(Balsamo)

_Vuillemin,

B

_{brongniartii (= tenella)}

(Sac-cardo)

Petch,

Metarhizium

_{anisopliae (Metschnikoff)}

_Sorokin,

M flavoviride Gams et

_Rozsypal,

Nomuraea

_rileyi

(Far-low)

Samsom and

_Paecilomyces

fumosoroseus

_(Wize)

Brown et

Smith,

were _{grown in vitro} to determine

_growth

rates

and ranges

of growth

at 10

_temperatures

from 8 to 37 °C in the dark.

_{Radial growth}

of surface colonies on

semisyn-thetic nutrient agar was recorded

_by

_daily

measurement of 2 cardinal diameters. Because radial measurements

_(from

day

3 to

₁₂₎

of surface colonies for each

_temperature

fit a linear model

_(y

=

vt+b), growth

rates

(v

in mm x

day

-1

)

were used as the main

_{growth parameter}

to evaluate the influence of

_temperature.

The

_fungal

isolates under

study

exhibi-ted a wide

diversity

of responses to

_temperature

_according

to their provenance. Isolates

originating

from

_tropical

areas showed a remarkable

_growth

at 35 °C

_(eg,

M

_anisopliae

_{isolates). By}

contrast, isolates

_originating

from

_{soil-inhabiting}

insects of

_temperate

areas

_(eg

B

_{brongniartii isolates)}

exhibited

_{high growth}

rates at 8 °C.

However,

the

_optimal

growth

was found at 25 °C for 26 isolates.

_Upper

_temperature

limits of

_growth

varied from 28-37 °C

_according

to both

fungal

species

and isolates. M

_anisopliae

isolates exhibited an almost ideal combination of

_{high growth}

rates and in

particular

a wide

_temperature

_range

_(8-11

° to 35-37

_{°C); only}

one B bassiana isolate showed similar responses to

temperature

stimuli.

_Although

the

_optimal

_temperature

for

_fungal

_growth

is not

_necessarily

the same as that for

_fungal

infection in

_{insects, temperature}

_ranges established

_according

to in vitro

_growth

data

_might

be used for

_selecting

fun-gal

candidates for microbial control.

INTRODUCTION

La

_température

est un des

_principaux

facteurs

du milieu

_qui

limitent

le

_{développement}

des

my-coses

dans les

_populations

naturelles

d’insectes

(Carruthers

et

_{al, 1985;}

Carruthers

et

_Soper,

1987; Benz,

1987).

Aussi,

en lutte

microbiologi-que, il convient de rechercher des

champignons

entomopathogènes

dont la

_gamme

de

tolérance

à

_l’égard

de la

_température

soit

_compatible

avec

les conditions

_climatiques

de

_{l’écosystème}

visé

(Ferron

et al,

1991).

Ainsi,

pour

lutter contre les

curculionides

en zone

_{tempérée, Doberski}

(1981 )

et

Soares

et al

₍₁₉₈₃₎

ont

sélectionné

des

isolats

_fongiques

dont l’activité

_pathogène

se

maintient

à

des

_{températures}

inférieures à

15

°C.

À l’opposé, Ignoffo

et al

_(1976a)

et

Moham-med et al

₍₁₉₇₇₎

ont

étudié

l’effet des

tempéra-tures

_supérieures

à 25 °C

sur diverses souches

de

Nomuraea

_rileyi

_(Farlow)

Samson inféodées

aux

noctuelles de

_{l’agroécosystème soja}

dans le

Sud-Est

des

États-Unis d’Amérique (Ignoffo

et

al,

1976b;

Ignoffo, 1981).

L’influence

de la

_température

sur la crois-sance in vitro des

_{principales espèces}

d’hypho-mycètes entomopathogènes,

Beauveria

bassia-na

_(Balsamo)

_Vuillemin,

B

_brongniartii

(Saccardo)

Petch,

Metarhizium

_anisopliae

(Metschnikoff)

Sorokin,

M

flavoviride Gams

et

Rozsypal,

N

_rileyi

et

_Paecilomyces

fumosoro-seus

_(Wize)

Brown

et

_Smith,

a

été étudiée à

10

niveaux

constants

_compris

entre 8° et

37 °C.

Trente et un isolats

_fongiques

issus de

diffé-rentes

_espèces

_hôtes,

_{d’origines géoclimatiques}

diverses,

ont

été

retenus en raison de leur activi-té

_pathogène

à

_l’égard

d’insectes d’intérêt

agro-nomique

tels

que

Leptinotarsa

decemlineata

_Say

(Chrysomelidae)

(Fargues,

1972;

1976),

divers

Scarabaeidae

_(Ferron,

1967;

Ferron

_{et al, 1972;}

Fargues

et

al,

1976),

des Curculionidae

_(Soares

et al,

1983;

Poprawski

et al,

1985),

Plutella

ma-culipennis

Curtis

_{(Hyponomeutidae) (Robert}

et

Marchal,

1980)

ou

Ostrinia

nubilalis Hübner

(Py-ralidae) (Riba

et al,

1983).

MATÉRIELS

ET

MÉTHODES

Les essais ont été conduits avec 3 souches de B bas-siana

_(Bb),

3 souches de B

_brongniartii

_(Bbr),

8 souches de M

_{anisopliae (Ma),}

1 souche de M flavovi-ride

_(Mf),

10 P fumosoroseus

_(Pfr)

et 8 N

_{rileyi (Nr).}

Ces

_{microrganismes,}

conservés à la

_mycothèque

INRA de la station de recherches de lutte

_biologique

du centre de

Versailles,

ont des

_origines

géographi-ques dont la diversité est variable selon les

_espèces

considérées

_(tableau

_I).

_Ainsi,

les souches de M

aniso-pliae proviennent

de

_France,

de

_Madagascar,

de la

Guadeloupe,

etc., alors que toutes celles de P fumo-soroseus

_proviennent

de France. Par

_ailleurs,

toutes ont été isolées à

_partir

de cadavres d’insectes atteints de mycose, à

l’exception

de la souche Bbr

74,

issue d’un échantillon de sol

_{(tableau I).}

Les cultures ont été faites sur milieu

_{semi-synthétique gélosé (en}

_g.l

_-1

_:

0,39

KH

2

PO

4

,

1,42

Na

2

HPO

4

.12H

2

O,

0,60

MgSO

4

.7H

2

O,

1,00 KCI,

10

_glucose,

0,70

NH

4

HO

3

,

5 extrait de

levure,

20

_agar)

à 25 ± 1 °C

_pendant

3 se-maines avant _{de recueillir les inoculums sporaux.}

L’influence de la

_température

sur l’activité

végéta-tive des différents isolats

_fongiques

a été

_analysée

en

mesurant la croissance radiale in vitro

_{d’explantats}

ca-librés

_{(Rapilly, 1968).}

Des rondelles de culture non

sporulée (3 j après ensemencement)

ont été

préle-vées à l’aide d’un

_{emporte-pièce}

et transférées sur mi-lieu nutritif stérile à raison d’un

_explant

₍₆

mm de

dia-mètre)

par boîte de Petri

(50

mm de

_diamètre).

Pour

chaque température,

4 boîtes de Petri ont été

_placées

en

_atmosphère

saturée en humidité et à l’abri de la lu-mière. Dix niveaux de

_température

ont été retenus :

8,

11, 15, 20, 25, 28, 30, 32,

35 et 37 °C ± 1. Deux axes

orthogonaux ayant

été tracés

_{préalablement}

sur le fond de

_chaque

boîte de

Petri,

les 2 diamètres de la colonie ont été mesurés

_{quotidiennement}

suivant ces

repères.

Par isolat et _par

_{température,}

4 séries de 2 mesures ont été effectuées

_{quotidiennement.}

Cha-cune de ces séries de mesures a fait

_l’objet

d’une

ana-lyse

de

_{régression (y}

= vt +

_b)

dans le but d’utiliser la vitesse de croissance

_(pente

de la

_droite)

comme cri-tère d’estimation de l’effet de la

_{température.}

Les

vi-tesses de croissance radiale ont été soumises à

l’ana-lyse

de variance à 2 facteurs :

_{température (à}

8

niveaux)

et isolat

_fongique

_(nombre

de niveaux va-riable suivant

_{l’espèce entomopathogène considérée)}

(effets significatifs

aux seuils de

5%*, 1%**,

ou

0,1%***).

RÉSULTATS

Dans les

conditions

_{expérimentales}

retenues,

la

croissance radiale des

divers isolats

_fongiques

s’est avérée linéaire

entre

le

3e et

le

₁₂

_e

_j

d’incu-bation,

avec

des coefficients

de

corrélation

com-pris

entre

0,994

et

0,999

aux

_{températures}

favo-rables

_{(20°-30 °C)}

et entre

_0,860

et

_0,990

aux

températures marginales (<

15 °C

et >

_{32 °C).}

Les

_pentes

des droites

ainsi définies étant

des

constantes,

les vitesses

de croissance

de

cha-que

champignon,

à

_chaque

niveau

_thermique

étudié,

ont

été

_présentées

sous

forme de

don-nées moyennes

exprimées

en

mm.j

-1

_(tableaux

II et

_III)

et elles ont

été

_figurées

en

valeur relative

(%)

par

rapport

à la vitesse maximale

_(v

_max

=

bas-siana

et B

_{brongniartii (fig 1),}

de M

_anisopliae

et M

flavoviride

_{(fig 2),}

de N

_{rileyi (fig 3)}

et de P

fu-mosoroseus

_{(fig 4).}

L’optimum

de croissance de la

_plupart

des

iso-lats

₍₂₅

sur

₃₁₎

des 6

_{espèces fongiques}

étu-diées se situe

à

25 °C. Leurs vitesses maximales de croissance

radiale

sont

_comprises

entre

_3,0

et

4,5

mm.j

-1

,

à

_{l’exception}

de celles des isolats de

N

_{rileyi qui}

varient de

0,52

à

1,25

mm.j

-1

.

D’une

manière

_générale,

_{la gamme de}

tempé-ratures favorables à la croissance

_fongique

est relativement

_homogène

pour chacune

des

es-pèces entomopathogènes (tableaux

II et

_III).

Les

isolats les mieux

_adaptés

aux

faibles

tempéra-tures sont ceux de B bassiana

₍₈

à

32

_{°C) (fig 1 )}

et de

B

_{brongniartii (8}

à

30

_°C),

ces 2

_espèces

étant

les

seules dont la croissance des souches

11 °C,

ce sont les isolats de N

_{rileyi qui}

sont les

moins bien

_{adaptés (15-32 °C)}

_(fig

_3).

Les

iso-lats de

P

fumosoroseus

sont

_{relativement peu}

to-lérants

_{(11-30 °C) (fig 4).}

Si

l’on

considère l’effet

des

_{températures}

maximales,

on

_peut

noter

_que

P

fumosoroseus

est

_l’espèce

pour

laquelle

la

température

d’inhibition de

la

_{croissance pour la}

majorité

des souches

est

la moins élevée

(32 °C).

De

_plus,

cette

_espèce

est celle

_pour

la-quelle

les courbes de vitesse de croissance

des

différentes souches

sont

les

_{plus homogènes (fig}

4).

Les isolats de M

_{anisopliae présentent}

les

gammes de

température

de croissance les

plus

larges

(8/11-35/37

°C)

(fig 2).

La

variabilité

_{infraspécifique}

de la vitesse de

croissance des

_champignons

étudiés résulte à la

fois de

_l’aptitude

de

_chaque

isolat

à croître

sur

le

milieu nutritif

_{semi-synthétique}

de

référence

et de sa

_{réponse spécifique}

aux

stimuli

_thermiques

(effets

«souche»

et

«interaction» très hautement

significatifs) (tableaux

II et

_III).

Ainsi,

au-delà des

différences observées

entre

_{espèces fongiques,}

certains isolats

_présentent

des

_{comportements}

particuliers

à

_l’égard

de la

_{température.}

L’opti-mum

_thermique

de croissance

des isolats Bbr

6 et

Pfr45

est de

20 °C,

alors

_{que celui des isolats}

Bb

_147,

Ma

_51,

Ma

_115,

Ma 120 et Nr 7 est

de

28 °C.

Aux

faibles

_{températures,}

l’isolat Bb

18 se

distingue

des autres souches de Beauveria

_sp

par

sa vitesse

de croissance élevée à

8

°C

(vi-tesse relative

_par

_rapport

à

_l’optimum

de

_34%)

(fig 1).

En

revanche,

d’autres isolats

tels

_que

Ma

115

_(vitesse

relative de 31%-35

°C),

Ma 120

(33%

à

_{35 °C),}

Ma

139

_{(39%-35 °C)}

et

Bb

147

(25%

à

_{35 °C)}

sont

_{particulièrement}

bien

adap-tés

aux

fortes

_{températures (figs}

1,

2).

Enfin,

certains isolats

_présentent

une

_gamme

thermique

d’activité

_{particulièrement large,}

notam-ment

Bb

147

_(15%

à

8 °C et

25,4%

à

_{35 °C)}

(fig 1)

et Ma 120

_(2,1%

à 8

°C

et

_33,3%

à

_{35 °C)}

(fig 2).

DISCUSSION

Les 6

_{espèces d’hyphomycètes}

entomopatho-gènes

étudiées

_sont,

comme

la

_plupart

des

champignons,

des

_{microrganismes mésophiles}

(Gray

et

_{Williams, 1971; Deacon,}

_{1980) puisque}

leur

_gamme

de croissance couvre des

tempéra-tures

modérées

_(8-30

_{°C pour B}

_brongniartii

et 11-35

_{°C pour}

M

_anisopliae),

dont

_l’optimum

est

compris

entre 20 et

28 °C

_{(25 °C}

_{pour la}

_majorité

des

_isolats).

_{Ces données confirment que les}

températures

les

_plus

favorables

aux

champi-gnons

entomopathogènes

se trouvent entre 15 et 30 °C

_(Roberts

et

_Campbell,

_1977;

Hall et

Pa-pierok,

1982;

Ferron

_{et al,}

_1991).

Les essais de

croissance

in vitro des 31 iso-lats

_fongiques

ont

révélé

une

_variabilité

inter- et

intraspécifique

de

la

_réponse

de

ces

champi-gnons

aux stimuli

_thermiques.

Les

différences

observées concernent essentiellement les

ni-veaux des

seuils minimaux

et maximaux ainsi

_que

l’étendue des

_gammes

de

_température

d’activité.

Les résultats

montrent une

relation étroite

entre

les seuils

_thermiques

minimaux

et

maxi-maux de croissance et les

conditions

_climatiques

de

l’environnement

_d’origine

du

_champignon.

Ainsi,

les

isolats

les

_{plus thermophiles}

provien-nent des zones

_{subtropicales}

humides de

Mada-gascar

(Ma

51 et

Ma

₇₈₎

ou

_{d’Amérique (Ma}

_84,

Ma

_115,

Ma

_120,

Ma

_131;

Nr 4,

Nr 5,

Nr 6

et Nr

9) (tableau I).

Les isolats Bb 147 et Ma

139,

dont les croissances sont encore

_{significatives}

à

35 et

à

37 °C,

respectivement, apparaissent

comme

des

_{exceptions, puisqu’ils}

ont

été recueillis

en

ré-gion parisienne.

Toutefois,

l’origine

méridionale

récente de leur hôte

_{d’isolement,}

Ostrinia

nubila-lis Hübner

_(Riba

et

_al,

₁₉₈₃₎

_peut

être

_évoquée

comme

_{hypothèse explicative.}

Inversement,

l’adaptation

aux

faibles

_{températures}

des isolats de B

bassiana,

de

B

_brongniartii

et de M

flavovi-ride est à

_rapprocher

de leur

_{origine tempérée}

dans des sites

en

altitude

_{(Alpes françaises}

pour

Bb

18 et

_{autrichiennes pour Bb}

₉₃₎

et/ou dans

le

sol

_(Bbr

6,

Bbr 74 et Bbr 76 ainsi

_que

Mf

_88).

Dans le

même

ordre

d’idée,

Arkhipova

(1965,

citée par

Roberts et

_{Campbell, 1977)}

_rapporte

_que

les souches de B

bassiana,

isolées

au Nord de la

Russie,

sont moins

_thermophiles

_{que les isolats}

recueillis dans le Sud de l’Union

_Soviétique.

En

_général,

les

_{optimums thermiques}

de

crois-sance,

déterminés par

l’analyse macroscopique

du

_{développement}

de colonies

_fongiques

in

vitro,

sont

étroitement corrélés

avec les

_optimums

de

germination

et de

_{sporulation (Roberts}

et

Camp-bell,

1977;

Hall

et

_{Papierok, 1982).}

Néanmoins,

certains auteurs ont

observé

la

_germination

des

conidiospores

de

divers

_{hyphomycètes}

à

des

températures

inférieures

_{(5-8 °C)}

aux seuils

mi-nimaux de croissance des souches

étudiées

(Ignoffo

et al, 1976a;

Kish

et

Allen,

1978).

En

de-hors de

_{quelques exceptions (Fargues,}

1972;

Fargues

et

_{Rodriguez-Rueda,}

_1980;

Maniania

et

Fargues,

1992)

la

_plupart

des

travaux ont aussi

souligné

la concordance entre

_l’optimum

thermi-que

de

l’activité

végétative

du

_champignon

et celui de

l’infection

_fongique

sur l’insecte hôte

(Hall

et

_Papierok,

_1982;

Ferron,

1985).

Certains

isolats

_fongiques,

_{tels que Bb}

147,

Ma

51,

Ma

120 ou Ma

139,

ont

_présenté

des

gammes

thermiques

de croissance

particulière-ment

étendues

_(8-35

°C

ou 11-37

_°C)

ce

_qui

leur confère

une

_remarquable

_{adaptabilité.}

En

effet,

bien que les mécanismes de

thermorégula-tion

_permettent

aux insectes

hôtes

_{d’échapper}

en

partie

aux

effets

des

_{températures}

extrêmes du

milieu,

les conditions

_thermiques

de leurs habi-tats varient

considérablement suivant

_l’espèce

et

l’agroécosystème

considéré

_{(Heinrich, 1981).}

La tolérance

_thermique

des isolats

entomopa-thogènes

apparaît

donc

bien

comme un

critère

de sélection des

_{hyphomycètes}

candidats à

la

lutte

_{microbiologique (Goral,}

1973;

Isaenko

et al,

1974;

III’Icheva

et al,

1976).

La

variabilité

de ce

caractère

_permet

en outre

_{d’envisager}

l’améliora-tion des

_{potentialités}

des souches

les

_plus

patho-gènes

par recombinaison

(Yurchenko

et al, 1974;

Paris, 1977; Al-Aidroos,

1980;

Messias

et

Azeva-do,

1980;

Riba

et al,

1984;

Riba et

_Ravelojoana,

1984)

avec

_{des isolats sélectionnés pour}

leur

to-lérance à

_l’égard

des conditions

_climatiques

des

agrosystèmes

infestés par l’insecte cible.

REMERCIEMENTS

Les auteurs remercient H Vermeil de Conchard pour sa collaboration

_technique

ainsi que P Cassier de

l’Université Paris VI et B

_Papierok

de l’Institut Pasteur pour leur révision

critique

du manuscrit.

RÉFÉRENCES

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Demonstration of a

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des

_champignons

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(hyphomycètes)

pour les larves de

_{Coléoptères (Scarabaeidae}

et

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Fargues

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Sensibilité des

larves de

_Spodoptera

littoralis

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