Phéromones et régulations sociales chez les insectes

(1)

HAL Id: hal-02654440

https://hal.inrae.fr/hal-02654440

Submitted on 29 May 2020

HAL is a multi-disciplinary open access archive for the deposit and dissemination of sci- entific research documents, whether they are pub- lished or not. The documents may come from teaching and research institutions in France or abroad, or from public or private research centers.

L’archive ouverte pluridisciplinaire HAL, est destinée au dépôt et à la diffusion de documents scientifiques de niveau recherche, publiés ou non, émanant des établissements d’enseignement et de recherche français ou étrangers, des laboratoires publics ou privés.

To cite this version:

Yves Le Conte. Phéromones et régulations sociales chez les insectes. Biofutur, Elsevier - Cachan : Lavoisier, 2008, pp.37-40. �hal-02654440�

(2)

L a communication chimique basée sur la production et la réception de phéromones est un mode de communication très répandu chez les insectes. Au sein d’une même espèce, les molécules phéromo- nales, émises à l’extérieur d’un ou plusieurs individus, induisent des réponses comportementales ou physiologiques spécifiques chez les individus qui les perçoivent.

Les phéromones qui provoquent une modification com- portementale rapide sont dites incitatrices. Plusieurs cen- taines d’entre elles ont été découvertes. Il s’agit surtout de phéromones sexuelles qui orientent le processus d’ac- couplement ; d’autres sont impliquées dans le comportement d’agrégation, d’oviposition*¹, d’agression, etc.

Des phéromones, dites modificatrices, sont capables de modifier profondément la physiologie des individus qui les reçoivent, avec un effet différé. Leur fonction principale est de coordonner le développement physiologique et comportemental de plusieurs individus. C’est pourquoi on les rencontre chez les ani- maux sociaux. Bien qu’il existe de nombreuses preuves de leur existence, à ce jour, seulement six d’entre elles ont été découvertes dans le règne animal, car du fait de leur action à long terme, elles sont difficiles à identifier. Elles agissent sur les interactions sociales, en particulier la régulation de la reproduction et la division du travail entre les membres de la colonie (1).

Description de la colonie d’abeille

Les insectes sociaux, comme l’abeille Apis mellifera, vivent en colonies qui peuvent être considérées comme des unités biologiques, entités centrales pour la com- préhension des mécanismes biologiques qui sous-ten- dent la réussite adaptative de ces sociétés. Une colonie d’abeilles peut être considérée comme un super-orga-

nisme, groupe social fonctionnel constitué de milliers d’individus et dans lequel de nombreuses activités dif- férentes sont réalisées simultanément.

Il est peu probable qu’un individu de la colonie ait la capacité d’acquérir et d’intégrer l’information sur l’état global de sa colonie. La question centrale est donc de savoir comment les différentes activités de milliers d’individus sont intégrées pour permettre à la colonie de se développer et de se reproduire de façon harmonieuse en fonction des modifications de conditions internes et externes. Le fonctionnement de ces complexes socié- tés d’insectes nécessite communication, contrôle social et processus biologiques pour réguler la colonie.

Phéromones et régulations sociales chez les insectes

Chez les insectes sociaux, les individus ont la capacité de manipuler chimiquement leurs congénères à l’aide de phéromones. Ces molécules jouent un rôle central dans les interactions entre individus et participent au développement harmonieux des colonies.

Yves Le Conte* * Inra, UMR 406 Abeilles et environnement, Laboratoire de biologie et protection de l’abeille, Site Agroparc, Domaine Saint-Paul, 84914 Avignon Cedex 9 leconte@avignon.inra.fr

Comment les différentes activités de milliers d’individus sont-elles intégrées pour permettre à la colonie de se développer de façon harmonieuse ?

*¹Dépose des œufs

(1)Le Conte Y, Hefetz A (2008) Annual Review of Entomology 53, 523-42

(3)

La communication chimique est très développée chez Apis mellifera (2). De nombreuses phéromones incitatrices sont impliquées dans des comportements très différents comme la défense de la colonie, la recon- naissance coloniale, le comportement de cour à la reine, le recrutement des ouvrières lors de l’essaimage, etc.

Et bien que, depuis les années 1960, de nombreuses molécules chimiques à la base de ces comportements ont été identifiées, il reste encore des composés phé- romonaux inconnus. Il existe aussi des phéromones modificatrices qui agissent sur la régulation sociale, en particulier la reproduction et la division des tâches.

Trois d’entre elles ont été identifiées plus récemment chez Apis mellifera, elles sont à la base de mécanismes de régulations complexes et fascinants qui font l’objet de cet article.

Phéromones et reproduction

Chez l’abeille domestique, la ponte est réalisée principalement par la reine. Les œufs haploïdes (non fécon- dés) qu’elle pond donnent des mâles, alors que les femelles proviennent d’œufs diploïdes fécondés. Les ouvrières aussi ont des ovaires mais dont la taille est réduite. Bien qu’elles ne puissent s’accoupler, elles peuvent produire et pondre, sous certaines conditions (dis- parition de la reine, par exemple), des œufs haploïdes qui donneront des mâles viables. Donc les ouvrières ont le potentiel pour développer leurs ovaires, mais l’ovogenèse est, dans des conditions de fonctionnement normal de la colonie, inhibée par deux facteurs prin- cipaux : la présence de la reine et du couvain (ensemble des immatures : les œufs, les larves et les nymphes). Le couvain semble être un inhibiteur plus puissant que la reine. Mais chaque inhibiteur n’a qu’une action par- tielle sur le développement des ovaires, c’est l’ensemble des deux qui est particulièrement efficace.

Phéromone royale

Il existe une compétition entre la reine et les ouvrières pour la ponte et la reproduction dans la colonie. La reine émet une phéromone de sa glande mandibulaire, en particulier le 9ODA, qui inhibe le développement des ovaires des ouvrières (3). D’autres composés phé- romonaux de la reine, encore non identifiés, sont aussi impliqués. C’est pourquoi, en présence d’une reine, les abeilles ouvrières ne développent pas leurs ovaires. De plus, la phéromone de la glande mandibulaire main- tient la cohésion sociale. Le phénomène est bien mar- qué lorsque l’on supprime la reine d’une colonie sans couvain : les ouvrières deviennent très rapidement pon- deuses et une grande partie d’entre elles déserte très vite le nid.

Les mécanismes hormonaux qui gèrent le développe- ment des ovaires chez Apis mellifera ne sont pas encore bien connus. Alors que chez de nombreux insectes l’hormone juvénile est un acteur fondamental dans ce phénomène, son action sur l’abeille domestique n’a jamais pu être démontrée, ce qui ne veut pas dire qu’elle n’existe pas. Peut-être cette hormone agit-elle à un stade bien précis de la vie de l’abeille ?

Phéromone de couvain

Comme tous les insectes sociaux, Apis mellifera a évo- lué vers une totale dépendance des immatures vis-à- vis des adultes. Les ouvrières nourrices doivent donc identifier les larves, mais aussi leur âge, leur caste et leurs besoins (nourriture et thermorégulation). Pour cela, les larves sécrètent, à partir de leur glandes sali- vaires, un bouquet de dix composés phéromonaux qui leur permettent de communiquer leur âge et certains de leurs besoins aux abeilles nourrices.

Deux des composés de cette phéromone, le palmitate d’éthyle et le linolénate de méthyle, ont une action inhibitrice sur le développement des ovaires des ouvrières (4). Deux autres, l’oléate d’éthyle et le palmitate de méthyle, stimulent les glandes hypopharyngiennes à partir desquelles les nourrices produisent la nourriture qu’elles distribuent aux larves (5). Ainsi, pour optimiser leur nutrition et leur développement, les larves manipulent les abeilles adultes en les empê- chant de développer leurs ovaires (dont le dévelop- pement entrerait en compétition avec celui des glandes hypopharyngiennes) et en stimulant leurs glandes nourricières.

Phéromones et division des tâches

Chez les abeilles domestiques, les ouvrières sont morphologiquement semblables, et accomplissent une tâche déterminée en fonction de leur âge en changeant d’activité au cours de leur vie, phénomène appelé poly- éthisme d’âge. Au stade adulte, très tôt après l’émer- gence, l’ouvrière réalise les travaux d’intérieur comme le nettoyage des cellules, les soins au couvain et à la reine, puis elle reçoit le nectar, tasse le pollen, elle construit les rayons et nettoie la ruche.

Au cours des trois premières semaines de sa vie, la jeune abeille réalise ces travaux d’intérieur qui sont suivis par des travaux d’extérieur, la ventilation, la garde et finalement les voyages de butinage que l’abeille effec- tue pendant le reste de son existence. Le développe- ment des glandes spécifiques à l’exécution de certaines

Les larves manipulent les nourrices à leur avantage : elles sécrètent un message chimique qui permet aux nourrices de les identifier. Cette phéromone inhibe le développement des ovaires des ouvrières, stimule leurs glandes nourricières qui produisent la nourriture distribuée aux larves, et retarde leur développement comportemental.

(2)Slessor KN et al.(2005) J Chem Ecol 31, 2731-45 (3)Hoover SER et al.(2003) Naturwissenschaften90, 477-80

(4) Mohammedi A et al.

(1998) Naturwissenschaften85, 455-8

(5) Mohammedi A et al.

(1996) CR Acad Sci Paris, Sciences de la vie 319, 769-72

(4)

tâches est étroitement lié au développement comportemental de l’ouvrière. Ainsi, les glandes hypopharyngiennes atteignent leur plein essor au moment où l’abeille nourrit le couvain. De même, les glandes cirières sont le plus développées chez les abeilles constructrices. Puis ces glandes régressent chez les abeilles plus âgées.

Flexibilité de la division du travail

Cette organisation rigoureuse et séquentielle du travail est loin d’être un système rigide. En effet, en fonction de l’état de la colonie, les ouvrières adaptent leurs travaux de façon à répondre aux besoins de la société.

L’équilibre entre le nombre de nourrices et de butineuses est une question de survie pour la colonie. Il repose sur l’existence d’une grande plasticité du déve- loppement physiologique et comportemental des ouvrières qui peut être accéléré, retardé et même inversé en réponse aux changements de conditions externes et internes à la société ; ce qui conduit quelquefois à l’ac- complissement de travaux à des âges atypiques. La grande plasticité du développement comportemental et physiologique des ouvrières est la clé du mécanisme d’auto-organisation de la colonie. Elle permet à la colonie de gérer la division des tâches et de s’adapter ainsi aux modifications intérieures et extérieures au nid (6). Plusieurs mécanismes physiologiques gèrent cette plasticité.

Hormone juvénile et neuromodulateurs

L’hormone juvénile est associée au comportement de butinage des abeilles. Cette hormone est naturellement produite par une paire de glandes situées à la base du cerveau de l’abeille, les corpora allata. Si l’on applique cette hormone à de jeunes nourrices – qui en sont pratiquement dépourvues –, elles iront butiner plus précocement que des abeilles non traitées.

Des modifications de la structure cérébrale sont éga- lement associées au développement comportemental de l’ouvrière. Deux régions sont concernées : les lobes antennaires et les corps pédonculés, dont le volume augmente chez les abeilles adultes et les butineuses. Les lobes antennaires des butineuses renferment des taux élevés d’un neuromodulateur, l’octopamine, présent en moindre quantité chez les nourrices. Ce dernier serait impliqué dans la régulation du développement comportemental car des butineuses précoces possèdent autant d’octopamine que des butineuses d’âge normal, et l’administration orale d’octopamine à de jeunes abeilles provoque un butinage précoce.

Bien que l’effet stimulateur de l’octopamine sur la production d’hormone juvénile ait été montré chez la blatte, ce n’est pas le cas chez l’abeille. On ne sait pas si l’octopamine et l’hormone juvénile stimulent le développement comportemental des nourrices à tra- vers un même processus neurophysiologique ou s’il s’agit de deux mécanismes différents.

Phéromones de la colonie

Plusieurs phéromones émises par différents acteurs de la colonie ont un rôle déterminant sur l’inhibition du développement comportemental des jeunes ouvrières.

La présence de la reine retarde le développement comportemental des ouvrières en inhibant la production

d’hormone juvénile (7). C’est la phéromone des glandes mandibulaires de la reine qui est responsable de cette inhibition. La phéromone de couvain, produite par les larves, possède aussi un effet retardateur de l’âge au butinage et un effet inhibiteur du taux d’hormone juvé- nile des nourrices (8). Ces effets sont remarquables puisque de cette façon les larves incitent les nourrices à rester au nid, donc à s’occuper d’elles, tout en les stimulant physiologiquement à les nourrir.

Phéromone de butineuses

Les butineuses ont un effet déterminant sur le déve- loppement comportemental des jeunes abeilles, et si la pyramide des âges des abeilles de la colonie change, le développement comportemental des plus jeunes sera modifié pour répondre à ce changement. Par exemple, si les butineuses sont confinées dans la ruche pour des raisons météorologiques, les plus jeunes abeilles iront butiner plus tard. En revanche, dans les colonies man- quant de butineuses, les plus jeunes commenceront à butiner jusqu’à deux semaines plus tôt que dans les conditions habituelles.

Àun autre niveau, on peut penser que les ouvrières ne doivent pas toutes aller butiner s’il existe une quantité importante de couvain dans la colonie, et que, réci- proquement, si la quantité de couvain est limitée, les ouvrières n’ont pas intérêt à rester inoccupées dans le nid. Il faut donc assurer un équilibre entre la néces- sité de rester au nid pour élever les jeunes et celle d’aller butiner pour rapporter la nourriture nécessaire à la colonie.

Pour retarder l’âge au butinage des nourrices, les butineuses produisent une phéromone modificatrice, l’oléate d’éthyle (OE) qui joue un rôle essentiel dans la matu- ration du comportement des plus jeunes abeilles (9). L’OE, synthétisée par les butineuses, est transmise par trophallaxie, une forme de nourrissage spécifique par échange buccal entre individus qui représente un moyen de communication important chez les abeilles.

Le développement comportemental des ouvrières et la division des tâches dans la colonie s’expriment au sein d’un environnement complexe d’activateurs et d’inhibiteurs et sont fondés sur des régulations sociales diri- gées par la reine, le couvain et les butineuses. Bien que les seuls activateurs identifiés soient l’hormone juvé- nile et l’octopamine, cela n’exclut pas qu’il en existe d’autres, en particulier des phéromones activatrices qui pourraient contrebalancer l’effet des phéromones inhi- bitrices. Les inhibiteurs sont principalement des phé- romones formées de différents constituants qui sont

Les butineuses produisent un message chimique, l’oléate d’éthyle qui retarde l’âge au butinage des nourrices.

(6)Robinson GE (1992) Annu Rev Entomol37, 637-65 (7)Pankiw T et al. (1998) J Insect Physiol 44, 685-92 (8)Le Conte Y et al. (2001) Proc R Soc Lond Ser B-Biol Sci 268, 163-8

(9)Leoncini I et al. (2004) Proc Natl Acad Sci USA 101, 17559-64

(5)

émis par différents acteurs de la colonie, et il semble logique d’appréhender l’étude de la régulation sociale des colonies d’abeilles en intégrant chacun de ces sti- muli. Nous ne sommes donc plus dans le cas où une seule phéromone pourrait réguler la colonie, mais bien dans le cas d’un ensemble de phéromones – messages chimiques complexes – provenant d’individus de castes et d’âges différents.

Nouveaux concepts :

phéromone coloniale, phéromone passagère

Le terme de molécules sociales se réfère à toutes les molécules (ou mélange de molécules) chimiques qui agissent sur des comportement sociaux. C’est le cas de nombreuses phéromones incitatrices de l’abeille.

Mais comparé aux insectes non sociaux dont les méca- nismes phéromonaux se limitent à un organe produc- teur et un site récepteur (c’est le cas des phéromones sexuelles des papillons), l’exemple de l’abeille domestique montre un modèle beaucoup plus riche et complexe où le même composé phéromonal peut être produit par différentes sources et agit sur plusieurs cibles avec des effets incitateurs et modificateurs. Ainsi, par exemple, l’OE est produit par les butineuses et retarde l’âge au butinage des nourrices. Il est égale- ment sécrété en quantité importante par la reine et par les larves.

Des travaux plus anciens ont montré que l’OE est impli- qué dans la signature chimique de l’âge des larves, grâce à laquelle les nourrices les identifient (10). En outre, l’OE stimule le développement des glandes hypopharyngiennes des nourrices. Donc les larves manipulent le comportement et la physiologie des nourrices à leur avantage : elles secrètent un message chimique qui permet aux nourrices de les identifier, et qui va aussi sti- muler les glandes nourricières sécrétrices de la nourriture qui leur sera distribuée. L’OE est donc pro-

duite par différents acteurs de la colonie et possède des effets incitateurs et modificateurs.

Ces molécules qui, comme l’OE, sont multifonction- nelles, produites par différentes castes et par différents stades de développement, et ont des rôles incitateurs et modificateurs, ont été dénommées « phéromones coloniales » (1,2).

Il existe un second nouveau concept : la phéromone passagère, substance qui possède des effets modificateurs ou incitateurs, mais qui est inactive dans le processus de transmission, elle n’est pas attractive pour les ouvrières. Incluse dans un complexe phéromonal qui assure sa transmission et qui lui est attractif, elle se comporte comme une molécule « auto-stoppeuse ».

C’est le cas de l’OE, produite en grande quantité par la reine, et qui possède des effets modificateurs sur les ouvrières, mais qui n’est pas attractive pour celles-ci.

C’est grâce à l’attractivité de la phéromone mandibulaire de la reine qui induit le comportement de cour des ouvrières que l’OE est transmise à celles-ci. Ce mode de transmission semble être central dans le fonctionnement et la compréhension du langage chimique chez les insectes sociaux.

Phéromones modificatrices et génomique

Le séquençage récent du génome de l’abeille a permis le développement de puces à ADN qui contiennent la quasi-totalité du génome. Leur utilisation permet d’étudier l’expression génique et de la comparer sous différentes conditions. Cette technologie a permis de décrire les gènes impliqués dans le développement comportemental de l’abeille (11). La caractérisation de phé- romones modificatrices est particulièrement intéressante dans ce contexte, puisque ces molécules modifient la physiologie des individus de la colonie. Des travaux récents ont montré l’effet de la phéromone royale mandibulaire sur le profil d’expression génique lié au déve- loppement comportemental des ouvrières (12). Ces mêmes recherches sont en cours avec les phéromones de couvain et de butineuses. La caractérisation des phé- romones modificatrices de l’abeille et l’utilisation des outils moléculaires et de génomique devraient permettre de livrer de nombreux secrets sur les régulations sociales chez l’abeille.

Des relations sociales très complexes

Ces découvertes en écologie chimique sont à la base de la compréhension des mécanismes qui gèrent la régu- lation sociale des colonies d’abeilles. On ne peut qu’être frappé par la complexité et l’élégance des régulations sociales mises au point au cours de l’évolution chez ces insectes. Cette organisation sociale permet à la colonie d’élaborer rapidement une réponse à des changements par des actions appropriées vers l’ensemble de la colonie.

La connaissance des phéromones impliquées dans la régulation sociale des abeilles doit permettre, à terme, non seulement de décrypter ce complexe et merveilleux moyen de communication, mais aussi une utilisation en apiculture afin d’optimiser les différentes produc- tions apicoles. G

Le comportement de trophallaxie est un échange de nourriture entre abeilles adultes. Une abeille ouvre ses mandibules et régurgite du nectar qui est ingurgité par une ou plusieurs autres abeilles.

(10)Le Conte Y et al.(1994) Naturwissenschaften81, 462-5 (11)Whitfield CW et al.

(2006) Proc Natl Acad Sci USA 103, 16068-75

(12) Grozinger CM et al.

(2003) Proc Natl Acad Sci USA 100, 14519-25