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hormones, dans la régulation du débourrement des bourgeons axillaires par l’intensité lumineuse. Une
démarche aliiant expériences et modélisation.
Anne Schneider
To cite this version:
Anne Schneider. Etude du rôle des sucres, en interaction avec les hormones, dans la régulation du
débourrement des bourgeons axillaires par l’intensité lumineuse. Une démarche aliiant expériences et
modélisation.. Biologie végétale. Agrocampus - Centre d’Angers, 2020. Français. �tel-03022155�
Par
« Prénom NOM » (4)
T HESE DE DOCTORAT DE
AGROCAMPUS OUEST
E COLE D OCTORALE N ° 600
Ecole doctorale Ecologie, Géosciences, Agronomie et Alimentation Spécialité : « Biologie et Agronomie »
Par Anne SCHNEIDER
Etude du rôle des sucres, en interaction avec les hormones dans la régulation du débourrement des bourgeons axillaires par l’intensité lumineuse
Une démarche alliant expériences et modélisation
Thèse présentée et soutenue à Angers, le 17 juillet 2020
Unité de recherche : UMR IRHS, INRA, Agrocampus-Ouest, Université d’Angers, SFR 4207 QuaSaV, 49071 Beaucouzé, France
Rapporteurs avant soutenance :
Alexandra Jullien Professeur, AgroParisTech
Christine Granier Directrice de recherche, UMR AGAP, CIRAD
Composition du Jury :
Président : Gerhard Buck-Sorlin Professeur, AgroCampus Ouest
Examinateur : Philippe Vivin Chargé de recherches, INRAE
Dir. de thèse : Soulaiman Sakr Professeur, AgroCampus Ouest
Encadrante de thèse : Jessica Bertheloot Chargée de recherche, INRAE
Co-encadrant : Christophe Godin Directeur de recherche, INRIA
Invité : Frédéric Boudon Chargé de recherche, CIRAD
1
S OMMAIRE
S OMMAIRE 1
I NTRODUCTION GENERALE 5
Enjeux environnementaux, exigences sociétales, et productions agricoles et horticoles 5 Elaboration du rendement et de la qualité des productions au cours du développement de la plante 5
Comment s’établit l’architecture des plantes cultivées ? 6
Développement et croissance de l’axe primaire 7
Le processus de ramification 7
Diversité dans la ramification des plantes 8
Diversité génétique de la ramification 8
Sensibilité de la ramification aux conditions environnementales 9 Quels leviers technologiques pour maitriser la ramification des plantes 10
Références 12
C HAPITRE 1 - E TAT DE L ’ ART ET PROBLEMATIQUE 15
Etat de l’art 15
Bilan de l’état de l’art 33
Problématique et plan de la thèse 35
R ESULTS - C HAPTER 2 - L OW COMPETITION FOR SUGARS STIMULATES BUD OUTGROWTH AFTER
TEMPORARY LIGHT LIMITATION IN ROSE PLANTS 37
Résumé du chapitre 2 37
Introduction 39
Materials & Methods 41
Plant material, growth conditions and light treatments 41
Primary axis description 42
Monitoring of axillary bud outgrowth (Exp_PAG, Exp_Sug, Exp_Dos and Exp_Mod) 42
Monitoring of primary axis growth (Exp_PAG) 42
Estimation of individual leaf and internode elongation kinetics (Exp_PAG) 43
Light intensity distribution and photosynthesis (Exp_PAG) 43
Exogenous sugar supply, leaf masking, and DCMU application (Exp_Sug) 44
Quantification of endogenous sugars and nitrogen compounds (Exp_Dos and Exp_Mod) 44
S OMMAIRE
2
Estimation of the balance between carbon supply and demand (Exp_Mod) 44
Statistics and estimation of fitting quality 49
Results 49
Bud outgrowth stimulation after a temporary light limitation was preceded by starch accumulation
in all organs 49
Sucrose supply to HH plants stimulated bud outgrowth while photosynthesis inhibition of LH
plants inhibited bud outgrowth 50
Temporary light limitation before bud outgrowth period permanently reduced phytomer growth in
length and thickness, and flower growth. 51
Temporary light limitation reduced durably surfacic photosynthetic capacity of a basal mature leaf 52 A lower carbon demand after FBV for LH compared to HH likely explains their different sugar
status 52
LH-treated plants displayed higher estimated leaf surfacic photosynthesis, but lower total photosynthesis and lower carbon balance than HH-treated plants. 54
Discussion 55
A temporary light intensity limitation during the primary axis construction leads to irreversible
effects on its organs growth 55
A temporary light intensity limitation during the primary axis development affects future leaves
photosynthesis 56
Reduced carbon (C) demand for the primary axis organs growth imbalances the source-sink ratio
and leads to starch accumulation 57
Bud outgrowth stimulation is correlated to higher starch contents in the vicinity of the bud 57 Light effect on bud outgrowth is complex and involves cytokinins and sugars related pathways
depending on light conditions 58
Conclusion 59
Supplementary data 60
References 71
R ESULTS – C HAPTER 3 – S UGARS AND HORMONES CONTENTS EQUILIBRIUM IN THE VICINITY OF THE BUD QUANTITATIVELY DETERMINES BUD OUTGROWTH RESPONSE TO LIGHT INTENSITY 77
Résumé du Chapitre 3 77
Introduction 79
3
Materials and methods 81
Plant material and growth conditions 81
Primary axis description for intact plants 82
Monitoring of axillary bud outgrowth 82
Light intensity measurements 83
Quantification of endogenous sugars and hormones compounds 83
Statistics 83
Bud outgrowth model 83
Model calibration 84
Simulations of bud outgrowth and relative CK contents for intact plants under LL, HH and LH
treatments 85
Simulations of virtual sugar and CK changes for plants under LL, LH and HH treatments 86
Results 86
A quantitative model integrating local interactions between hormones, sugars and current light intensity satisfyingly simulated observed bud outgrowth response to light intensity for isolated
nodes 86
Past and current light intensity modulated in planta bud outgrowth phenotypes for three light treatments (LL, LH and HH), in correlation with strong differences in local light intensity, starch
and total CK contents in the stem between treatments. 88
Simulations of in planta bud outgrowth regulation by local light intensity, auxin, and starch levels explained observed differences in total CK contents and bud outgrowth dates between the different
light treatments (LL, LH, HH). 90
Sugar contribution in explaining bud outgrowth differences between LH and HH treatments is higher than CKs contribution: experimental results are confirmed by in planta simulations 91 Simulations of in planta bud outgrowth highlighted the strong contribution of sugars in bud outgrowth differences between LL and HH treatments, and confirmed the requirement of high CK
content for buds to grow out 92
Simulations indicate that sugars would act preferentially via SL, rather than CK pathway, to
stimulate bud outgrowth 93
Discussion 94
S OMMAIRE
4
At the node scale, local light and sugar availability act synergistically and through two different
pathways on bud outgrowth 94
At the plant scale, light regime acts on bud outgrowth by modulating both bud local light environment and plant source-sink relationship for carbohydrates. 95 Both iP- et Z- types CK in stems are involved in the local bud outgrowth stimulation by light. 96
Conclusion 97
Supplementary data 99
References 103
D ISCUSSION GENERALE , CONCLUSION ET PERSPECTIVES 106
Rappel du contexte et des objectifs 106
Principaux résultats et apports à la compréhension de la régulation du débourrement axillaire par
l’intensité lumineuse 107
La réponse du débourrement des bourgeons axillaires à l’intensité lumineuse implique des
régulations systémiques à l’échelle de la plante. 107
La régulation du débourrement par la lumière résulte d’une modification de l’équilibre quantitatif entre les teneurs des différents acteurs régulateurs du débourrement dans le nœud 110 Avantages et limites d’une démarche couplant expérimentations biologiques et modélisation 111 La démarche et les résultats de modélisation permettent d’orienter les expériences et les mesures
conduites pour répondre à la problématique 112
La modélisation permet de s’affranchir en partie des conditions expérimentales spécifiques et de proposer une vision générique de la réponse du débourrement à la lumière 112
Perspectives 113
Vers un modèle dynamique et intégré de réponse du débourrement à l’intensité lumineuse 113
Références 115
A PPENDIX 1 – A CTA H ORTICULTURAE G REENSYS 2019 – ACCEPTED VERSION 117
A PPENDIX 2 – S CRIPTS DES SIMULATIONS DU C HAPITRE 2 123
5
I NTRODUCTION GENERALE
E NJEUX ENVIRONNEMENTAUX , EXIGENCES SOCIETALES , ET PRODUCTIONS AGRICOLES ET HORTICOLES
Les productions agricoles et horticoles doivent s’adapter aux défis majeurs du 21
èmesiècle. Le réchauffement climatique, la diminution ou la difficulté d’accès à plusieurs ressources naturelles essentielles à l’agriculture (eau douce, phosphates pour les engrais, terres arables…) et l’augmentation exponentielle de la population mondiale qui devrait dépasser les 9 milliard d’habitants d’ici 2050 mettent les pratiques horticoles et agricoles face à de nouvelles contraintes (Atlas de l’agriculture ; La question agricole mondiale). Les productions agricoles doivent répondre aux exigences des consommateurs et des acteurs avals des filières en termes de qualité (capacité de stockage et de transformation, saveurs et aspects visuel des produits…) (Kyriacou , 2018), tout en maintenant la production globale (maintenir le rendement), et en s’adaptant aux attentes des consommateurs et des pouvoirs publics en termes de respect de l’environnement (réduction de l’utilisation des intrants et des produits phytosanitaires par exemple). Ces contraintes nombreuses, parfois difficiles à concilier, concernent aussi bien les cultures habituellement réalisées en extérieur (cultures de plein champ) que les cultures réalisées sous abris ou en conditions semi-contrôlées comme sous tunnels, serres, ou encore en fermes verticales. Dans le cas des productions couvertes semi-contrôlées, les enjeux sont alors d’optimiser les conditions de culture pour limiter les intrants (consommation d’énergie, d’engrais, d’eau, de produits phytosanitaires) et maximiser le rendement et la qualité des productions. Ces derniers s’élaborent au cours des différentes phases de développement et de croissance de la plante. Or la lumière, qui est facilement contrôlable dans les cultures en milieu contrôlé (fermes verticales) et semi-contrôlé (serre), est un facteur essentiel dans le fonctionnement et dans l’acquisition de la structure de la plante. Dans le contexte de production sous contraintes environnementales, la compréhension de la réponse du développement des plantes à la lumière pourrait permettre de mieux adapter les modes de productions en milieu contrôlé/semi-contrôlé aux exigences sociétales et environnementales.
E LABORATION DU RENDEMENT ET DE LA QUALITE DES PRODUCTIONS AU COURS DU DEVELOPPEMENT DE LA PLANTE
Le rendement et la qualité des productions agricoles et horticoles s’élaborent en partie au cours
du développement de la plante et de la construction de son architecture. Le rendement d’une récolte
(exprimé en masse de produits par unité de surface – q/ha), peut être décomposé en plusieurs variables
qui permettent de mieux appréhender les étapes clés du développement de la plante impliquées dans
l’acquisition du rendement final. Ainsi, chez les cultures annuelles dont on récolte uniquement les grains
(céréales, pois, tournesol…), le rendement par unité de surface (Rdt/m²) s’exprime comme le produit du
nombre de grains par unité de surface (NG/m²) et du poids moyen d’un grain (P1G) (Figure 1). Le
Figure 1 : Le rendement du blé tendre d’hiver s’élabore au cours des phases de développement de la culture.
Le rendement final par unité de surface résulte du poids moyen d’un grain (PMG) et du nombre de grains par unité de surface (NG/m²). Cette variable s’élabore au cours des phases de levée et de tallage qui déterminent le nombre de pieds par unité de surface, et le nombre d’apis par plante. Enfin, le nombre de grains par épis est obtenu à l’issue de la montaison. D’après arvalis-infos.fr
CZ PZ RZ P
Figure 2 : Le meristème apical caulinaire se compose : de la zone centrale (CZ) contenant les cellules souches,
d’une zone périphérique (PZ) où les primordia des organes latéraux comme les feuilles et les pièces florales
sont initiées, et d’une zone de nervure (RZ) contenant le centre organisateur de la zone centrale et la zone de
différenciation des cellules de la tige. (D’après Galvan-Ampudia et al., 2016)
6
nombre de grains par unité de surface chez les céréales est lui-même le produit du nombre de plantes par unité de surface (N pieds/m²), du nombre d’épis par plante (N épis/plante), et du nombre de grains par épis (N grains/épi). Parmi ces composantes, le nombre d’épis par plantes est déterminé par l’intensité du tallage (émission de nouvelles ramifications appelées talles chez les céréales) et le taux de maintien de ces nouvelles talles (senescence) (arvalis-infos.fr). Certaines variables de l’élaboration du rendement sont aussi acquises au cours de la ramification chez les plantes ligneuses. Chez la vigne, le nombre de raisins par unité de surface dépend du nombre de rameaux par pied, du nombre de grappes par rameau, et du nombre de raisins par grappe. Ces composantes du rendement s’établissent au cours de deux années consécutives et résultent des étapes d’initiation et de différenciation des inflorescences, de débourrement des bourgeons végétatifs et des taux de fructification des inflorescences (Guilpart, 2014). Chez les plantes pérennes comme la vigne ou les arbres fruitiers, des interventions techniques pour contrôler ces variables sont régulièrement réalisées.
Plusieurs critères de qualité des productions agricoles et horticoles s’acquièrent au cours du développement de la culture. Les critères de qualité retenus pour qualifier une production dépendent de l’acteur concerné (transformateur, consommateur final…) et sont variés : la capacité de transformation des produits, leur saveur, leur aspect visuel… Ces critères sont quantifiables à travers plusieurs variables. Par exemple, la capacité du blé à être panifié dépend de son taux protéique, la saveur d’un fruit dépend de ses teneurs en sucres et en polyphénols, etc. Plusieurs caractéristiques intervenant dans des critères de qualité dépendent de l’architecture acquise par la plante. Ainsi, l’architecture des plantes est impliquée dans la sensibilité des cultures aux ravageurs (Costes et al., 2013 ; Tivoli et al 2013), dans plusieurs critères de qualité gustative et d’apparence des fruits (Lescourret et al., 2011 ; Lal et al., 2017 ; Yarnes et al 2013), et dans l’acquisition de la qualité visuelle des plantes ornementales (Schreiner et al., 2013 ; Boumaza et al., 2010).
En conclusion, les phénomènes de développement de la plante et d’établissement de son architecture interviennent à la fois dans l’acquisition du rendement final et dans la qualité des productions. Une meilleure compréhension de ces processus de développement permettrait peut-être de concilier les différentes exigences des acteurs des filières et des consommateurs.
C OMMENT S ’ ETABLIT L ’ ARCHITECTURE DES PLANTES CULTIVEES ?
L’élaboration du rendement des récoltes et de plusieurs critères de qualité sont liés au
développement de la plante et à l’architecture acquise au cours de la culture. D’après Barthélémy et
Caraglio (2007), l’architecture d’une plante se définit comme « la nature et la position relative de
chacune de ses parties ». Elle repose entre autres sur la nature des ramifications (végétatives ou
florifères), leurs dimensions, et leur agencement. L’acquisition de l’architecture de la plante est
dynamique et relève de plusieurs processus liés au développement et à la croissance de la plante. Ci-
I NTRODUCTION GÉNÉRALE
7
dessous, nous détaillons les processus de croissance de l’axe primaire et les processus de ramification qui mènent à l’acquisition de l’architecture végétative de la plante.
Développement et croissance de l’axe primaire
La mise en place des organes aériens de l’axe primaire, résulte du fonctionnement du méristème apical caulinaire. Le méristème est composé de plusieurs zones de cellules non différenciées (Clark, 1997). La zone centrale, composée de quelques cellules au centre du méristème, présente une faible activité mitotique, et permet le maintien du méristème (Figure 2). Autour, un anneau de cellules compose la zone périphérique (PZ), lieu d’une activité mitotique intense. En s’éloignant encore du centre du méristème, les cellules forment une zone d’organogenèse dans laquelle se fait la différenciation des primordia de feuilles ou de fleurs. Le fonctionnement du méristème apical caulinaire assure son propre maintien, ainsi que la formation et la différenciation des organes de l’axe primaire comme les entrenœuds et les feuilles (Bell et Bryan, 2008). L’organogenèse au niveau du méristème suit différents motifs spatiotemporels selon les espèces, les phases de développement, et les conditions environnementales (Galvan-Ampudia et al., 2016). La position des nouveaux organes par rapport à ceux déjà formés dessine la phyllotaxie de l’axe en développement. Avec le plastochrone (rythme d’émission de ces nouveaux organes), la phyllotaxie détermine le schéma de développement de l’axe primaire propre à chaque espèce. Le méristème apical végétatif peut ensuite, selon les espèces et variétés, évoluer en méristème floral, menant à la terminaison de l’axe par une fleur ou une inflorescence, ou bien continuer de produire des organes végétatifs.
Les organes de l’axe primaire une fois formés et différenciés augmentent en masse et en dimensions. Les feuilles se déplient, s’allongent et s’épaississent, alors que la longueur (et le diamètre, chez les dicotylédones) des entrenœuds augmente.
Le processus de ramification
Mise en place des bourgeons axillaires
Les méristèmes axillaires sont initiés à l’aisselle des feuilles de l’axe primaire, et sont donc positionnés les uns par rapports aux autres selon le schéma phyllotaxique de l’axe primaire. Le méristème axillaire, entouré de premières ébauches foliaires et d’écailles forment le bourgeon axillaire.
La croissance de ce bourgeon pour donner un nouvel axe peut être immédiate (bourgeon sylleptique) ou différée par une ou plusieurs phases de dormances pendant lesquelles l’activité du méristème est très ralentie (bourgeon proleptique).
Etats de dormances des bourgeons axillaires
Une fois formés à l’aisselle des feuilles de l’axe primaire, l’organogenèse et la croissance des
organes du bourgeon axillaires peuvent être arrêtés par plusieurs types de dormances (Shimizu-Sato et
Mori 2001; Anderson et al., 2010 pour review). Tout d’abord, la croissance d’un bourgeon axillaire peut
être empêchée par des processus d’inhibition dues aux autres organes, aussi appelée inhibition
corrélative. Le bourgeon entre alors en para-dormance. Celle-ci peut être exercée par les organes en
8
croissance de l’axe primaire, on parle alors de dominance apicale, ou par d’autres bourgeons axillaires en croissance. Les rôles de plusieurs hormones (auxine, cytokinines, strigolactones) et des sucres ont été démontrés dans le processus de dominance apicale (Pour review : Rameau et al. 2015 ; Mason et al., 2014). Un deuxième type de dormance, l’éco-dormance, correspond à l’inhibition du débourrement des bourgeons axillaires lorsque les conditions environnementales de croissance de la plante sont défavorables : par exemple lors de stress hydriques, de carences en nutriments, ou de faibles températures (Allona et al., 2008 ; Horvath et al., 2003). Les processus impliqués dans le phénomène d’éco-dormance feraient aussi intervenir des hormones telles que les cytokinines (Roman et al., 2016 ; Corot et al. ; 2017), les strigolactones (Zhuang et al., 2017) et l’acide abscicique (Corot et al., 2017). En cela, des interactions entre les phénomènes de paradormance et d’écodormance sont susceptibles d’exister. L’écodormance est levée lorsque les conditions environnementales sont de nouveau favorables. Enfin, les bourgeons peuvent être soumis à une endo-dormance. Il s’agit d’une inhibition du débourrement intrinsèque au bourgeon axillaire. La perception de signaux environnementaux comme le raccourcissement de la photopériode, ou la nécessité d’une période de froid pour permettre le débourrement sont observés chez plusieurs espèces lors de la mise en place et pour la levée de cette dormance (Hauagge and Cummins, 1991; Arora et al., 2003).
Débourrement et émission d’un nouvel axe
Lorsque les différentes dormances d’un bourgeon axillaire sont levées par le rétablissement de conditions environnementales favorables et la réduction des inhibitions corrélatives, le bourgeon peut débourrer (Cline, 1997). L’activité méristématique reprend avec l’initiation et la différenciation de nouveaux organes au sein de bourgeon. De même la croissance des organes accélère, et le bourgeon est considéré comme débourré lorsqu’une feuille est visible entre les écailles (Girault et al., 2008).
Tous les bourgeons axillaires d’un même axe ne vont pas débourrer en même temps selon la levée des dormances, ce qui, avec leurs positions relatives le long de l’axe les portant va donner des motifs de ramification variés. Finalement, la combinaison des différentes modalités de développement de l’axe primaire et de ramifications mène à une diversité d’architectures aériennes des plantes, allant de la rosette chez les herbacées, au port arborescent ou buissonnant chez les ligneuses (Hallé et Oldeman, 1970).
D IVERSITE DANS LA RAMIFICATION DES PLANTES
Les processus de ramification jouant un rôle important dans l’acquisition de l’architecture des plantes, la diversité des architectures observées est en partie imputable aux modulations génétiques et environnementales de la ramification (Costes et al., 2012 ; Sultan 2000).
Diversité génétique de la ramification
La temporalité, l’intensité et la localisation le long de l’axe primaire de la ramification
présentent une grande diversité génétique entre espèces éloignées ou variétés d’une même espèce. Ainsi,
chez les céréales comme le blé ou l’orge cultivées en plein champ, l’émission de nouvelles ramifications
I NTRODUCTION GÉNÉRALE
9
(talles) est coordonnée avec l’apparition des nouvelles feuilles du brin maître. Au sein des rosacées, des différences de motifs de débourrement ont été observés entre arbres fruitiers et entre espèces ou variétés de rosiers (Costes et al., 2014 ; Crespel et al., 2014), avec des schémas de ramifications acrotone, mésotone et basitone (ramification par le haut, le milieu et la base de l’axe primaire, respectivement) selon les génotypes.
Sensibilité de la ramification aux conditions environnementales
La sortie d’écodormance des bourgeons étant dépendante des conditions environnementales, les modulations des conditions de croissance des plantes entraînent une diversité de phénotypes de ramification pour un même génotype. Plusieurs facteurs environnementaux sont connus pour moduler la ramification des plantes.
Sensibilité de la ramification aux conditions lumineuses de croissance
Parmi les facteurs environnementaux modulant le développement et la croissance de la plante, les effets des conditions lumineuses sur la ramification ont été observés chez de nombreuses espèces (pour review : Kami et al., 2010 ; Demotes-Mainard et al., 2016). Au cours de la culture, la densité de semis ou de plantation et la fermeture du couvert impactent négativement la ramification des plantes : chez les céréales par exemple, le nombre de talles émises par plante diminue avec la densité de semis (Fioreze et al., 2014). La lumière intervient dans ce phénomène via deux variables : l’intensité lumineuse, et la qualité de la lumière, c’est-à-dire son spectre de longueurs d’ondes. Ces deux variables sont en effet modifiées par la présence proche de plantes voisines.
Les effets dissociés de l’intensité lumineuse et de la qualité de la lumière sur la ramification ont été étudiés. Globalement, une diminution de l’intensité lumineuse pendant la phase habituelle de ramification des plantes ligneuses et herbacées réduit le nombre de ramifications émises, diminue leurs dimensions (diamètre, longueur) et alonge le délai avant l’émission des ramifications (Bos and Neuteboom, 1998 ; Gautier et al., 2000 ; Evers et al., 2006). Les effets de variations temporelles de l’intensité lumineuse au cours de la croissance de la plante ont encore peu été étudiées - les études de la sensibilité de la ramification ou du débourrement aux conditions lumineuses en plein champ lissant ces variations à travers des moyennes de PAR perçu au cours de la culture. Récemment, une étude sur le rosier a mis en évidence un comportement non intuitif de réponse de la ramification suite à des variations d’intensité lumineuse au cours de la croissance de la plante : des plants de rosiers ayant été exposés à une diminution de l’intensité lumineuse lors de la mise en place de leur axe primaire, avant la période habituelle de ramification, puis réexposés à une intensité lumineuse favorable, présentent un plus grand nombre de ramifications que des rosiers ayant toujours cru sous une intensité lumineuse favorable (Demotes-Mainard et al., 2013).
Les effets de la modulation de la qualité de la lumière, c’est-à-dire la modulation du spectre
lumineux par l’intensité plus ou moins élevée de certaines longueurs d’ondes, ont été étudiée chez
plusieurs espèces et via la modulation de plusieurs longueurs d’onde. Globalement, une diminution du
10
ratio R :FR (rouge clair : rouge sombre) et/ou une augmentation de la lumière bleue inhibe le débourrement des bourgeons (Kebrom et al., 2010 ; Rameau et al., 2014 ; Demotes-Mainard et al., 2016 ; Huché-Thélier et al., 2016).
Sensibilité de la ramification aux autres conditions de culture
Plusieurs facteurs environnementaux, connus pour réguler la croissance et le développement des plantes, sont impliqués dans la modulation de la ramification et du débourrement. Ainsi, des conditions hydriques défavorables pendant la phase de débourrement sont connues pour diminuer le nombre de ramifications émises (Li-Marchetti et al., 2015 ; Demotes-Mainard et al., 2013). De même, des restrictions en nutrition minérale, et notamment en azote affectent négativement la fréquence de débourrement et modifient les motifs de ramification (Bouguyon et al., 2012 ; Huché-Thellier et al., 2011 ; Le Moigne et al., 2016). La ramification des plantes est aussi sensible à la température (Djennane et al., 2014), et aux stimulations mécaniques (Braam et al., 2017).
Face à cette diversité de phénotypes de ramifications, quels outils ont été mis en place pour la contrôler et maitriser cette variable importante dans l’acquisition du rendement des productions et de leur qualité ?
Q UELS LEVIERS TECHNOLOGIQUES POUR MAITRISER LA RAMIFICATION DES PLANTES
Un levier pour contrôler la ramification des plantes cultivées passe par la sélection génétique des phénotypes désirés. Son efficacité dans la maîtrise de la ramification et de l’architecture des plantes a notamment été démontré chez le riz (Jin et al., 2008) : au cours de sa domestication, la ramification a été modifiée de façon importante via la sélection d’une mutation sur le gène PROG1, majoritairement exprimé dans méristèmes axillaires. Il en résulte des différences quant au nombre de talles et d’angles d’insertion des talles entre le riz sauvage et le riz domestiqué. Aujourd’hui, l’amélioration génétique est toujours utilisée pour sélectionner des plantes selon leur capacité de ramification et satisfaire les exigences des consommateurs en termes de plantes ornementales par exemple (Boumaza et al., 2010).
Les autres leviers de maîtrise de la ramification des plantes cultivées reposent sur le contrôle des itinéraires techniques. Une pratique très utilisée en arboriculture repose sur la contrainte mécanique et ou la taille des rameaux (Lescourret et al., 2010) qui permettent de modifier les inhibitions corrélatives entre bourgeons et de sélectionner les rameaux les plus forts ou ceux porteurs de fruits. Le contrôle de la ramification peut aussi passer par la modulation des conditions hydriques et de la nutrition minérale.
Pour les cultures sous-abris, la température et les conditions lumineuses (photopériode, intensité
lumineuse, qualité de la lumière) peuvent aussi être modulées. Dans un contexte de réduction des intrants
et d’optimisation de l’énergie utilisée dans les productions sous-abris, l’utilisation des LEDs s’est
répandue et permet le contrôle de la qualité et de l’intensité de la lumière au plus près des plantes
cultivées (Kozai et al., 2013 ; Ramirez-Arias et al 2012).
I NTRODUCTION GÉNÉRALE
11
Les effets de la lumière sur la ramification des plantes sont multiples et le débourrement des
bourgeons axillaires est soumis à plusieurs régulations susceptibles d’interagir. La compréhension des
mécanismes sous-jacents aux effets de la lumière sur la ramification permettrait de mieux prédire les
phénotypes de ramifications selon les conditions lumineuses, et d’optimiser les traitements lumineux
appliqués selon l’architecture souhaitée. Dans le chapitre 1, nous proposons un état des connaissances
sur la régulation de la ramification par la lumière.
12
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C HAPITRE 1 - E TAT DE L ’ ART ET PROBLÉMATIQUE
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C HAPITRE 1 - E TAT DE L ’ ART ET PROBLEMATIQUE E TAT DE L ’ ART
La modulation de la lumière (intensité et qualité) pour les cultures sous abris est un levier technique intéressant pour contrôler la croissance et le développement des plantes en limitant les intrants chimiques. Afin de mieux contrôler la ramification des plantes cultivées pour obtenir l’architecture souhaitée, il est utile de comprendre les effets de différents traitements lumineux sur la régulation de la ramification. Cependant, ces effets sont complexes. En effet, comme évoqué précédemment, la ramification est sensible à la fois l’intensité et à la qualité de la lumière, et il existe une interaction entre ces deux composantes (Su et al., 2011). De plus, la lumière est connue pour moduler d’autres phénomènes physiologiques de fonctionnement, de développement et de croissance de la plante qui pourraient interagir avec les processus de ramification. Enfin, plusieurs variables liées à la ramification sont modulées par les conditions lumineuses, comme le nombre de ramification émises, leur position le long de l’axe porteur, et le délai avant le débourrement des bourgeons. La réponse de la ramification aux conditions lumineuses n’est donc pas intuitive et la compréhension des mécanismes physiologiques sous-jacents est nécessaire pour améliorer les itinéraires lumineux.
Nous proposons dans la review Schneider et al. 2019 présentée ci-après un état de l’art des
connaissances sur les mécanismes impliqués dans la régulation du débourrement des bourgeons
axillaires, et de leur modulation par les conditions lumineuses (qualité et intensité de la lumière)
expérimentées par la plante.
1 Edited by:
Benoit Schoefs, Le Mans Université, France Reviewed by:
Kosuke Fukui, Okayama University of Science, Japan Tibor Janda, Centre for Agricultural Research (MTA), Hungary Libo Xing, Northwest A&F University, China
*Correspondence:
Jessica Bertheloot jessica.bertheloot@inra.fr
Specialty section:
This article was submitted to Plant Physiology, a section of the journal Frontiers in Plant Science
Received: 13 June 2019 Accepted: 18 September 2019 Published: 18 October 2019 Citation:
Schneider A, Godin C, Boudon F, Demotes-Mainard S, Sakr S and Bertheloot J (2019) Light Regulation of Axillary Bud Outgrowth Along Plant Axes: An Overview of the Roles of Sugars and Hormones.
Front. Plant Sci. 10:1296.
doi: 10.3389/fpls.2019.01296
Light Regulation of Axillary Bud Outgrowth Along Plant Axes: An Overview of the Roles of Sugars and Hormones
Anne Schneider
1, Christophe Godin
2, Frédéric Boudon
3, Sabine Demotes-Mainard
1, Soulaiman Sakr
1and Jessica Bertheloot
1*
1 IRHS, INRA, Agrocampus-Ouest, Université d’Angers, SFR 4207 QuaSaV, Beaucouzé, France, 2 Laboratoire Reproduction et Développement des Plantes, Univ Lyon, ENS de Lyon, UCB Lyon 1, CNRS, INRA, INRIA, Lyon, France, 3 CIRAD, UMR AGAP & Univ. Montpellier, Montpellier, France
Apical dominance, the process by which the growing apical zone of the shoot inhibits bud outgrowth, involves an intricate network of several signals in the shoot. Auxin originating from plant apical region inhibits bud outgrowth indirectly. This inhibition is in particular mediated by cytokinins and strigolactones, which move from the stem to the bud and that respectively stimulate and repress bud outgrowth. The action of this hormonal network is itself modulated by sugar levels as competition for sugars, caused by the growing apical sugar sink, may deprive buds from sugars and prevents bud outgrowth partly by their signaling role. In this review, we analyze recent findings on the interaction between light, in terms of quantity and quality, and apical dominance regulation. Depending on growth conditions, light may trigger different pathways of the apical dominance regulatory network.
Studies pinpoint to the key role of shoot-located cytokinin synthesis for light intensity and abscisic acid synthesis in the bud for R:FR in the regulation of bud outgrowth by light. Our analysis provides three major research lines to get a more comprehensive understanding of light effects on bud outgrowth. This would undoubtedly benefit from the use of computer modeling associated with experimental observations to deal with a regulatory system that involves several interacting signals, feedbacks, and quantitative effects.
Keywords: light, hormones, sugar, bud outgrowth, branching, apical dominance, cytokinins, R:FR
INTRODUCTION
As sessile organisms, plants have to adapt to their growth environment. One important way is to adapt their branching architecture, above and below grounds, to accommodate endogenous (e.g., water and carbon status) and exogenous (light, space) constraints. In this process, branching regulation plays a crucial role as it defines strategies whereby plants colonize the underground and aerial spaces. Different environmental factors have been shown to impact this process, such as mineral or water supply to the roots, light, or temperature (Bouguyon et al., 2012; de Jong et al., 2014; Pierik and Testerink, 2014; Li-Marchetti et al., 2015). In the past two decades, due to spectacular advances in biotechnology, imaging, molecular biology, and computational modeling, major breakthroughs have been made in the understanding of the physiological regulation of branching of aerial axes.
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Light and Bud Outgrowth Regulation Schneider et al.
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In particular, the veil on the key mechanisms whereby light regulates aerial branching on plant axes has been partly lifted.
During growth, apical meristems of plant axes produce sequences of phytomers. One phytomer is composed of an internode with its axillary leaf and one or several axillary buds.
Once initiated, axillary buds themselves may in turn enter growth immediately (sylleptic buds), or they can remain latent (proleptic buds) until some external event to the buds triggers their outgrowth (Lang et al., 1987; Kieffer et al., 1998; Barthelemy and Caraglio, 2007). This latter two-phase strategy is very frequent in both annual or perennial plants and has been shown to result from the dominance of the growing apex over its axillary meristems.
This phenomenon, called apical dominance, offers plants the possibility to develop in a parsimonious way while preserving the possibility of branching to adapt their development to changing physiological or environmental contexts (Cline, 1994).
Light in particular has been recognized as a major modulator of the expression of apical dominance for decades. For example, increasing light intensity in photosynthetically active radiation (PAR) often results in an increase of the total number of lateral branches that develop on a given axis, thus reducing apical dominance (Mitchell, 1953; Su et al., 2011; Demotes-Mainard et al., 2013; Leduc et al., 2014). Likewise, a change in light quality, such as a high red-to-far-red wavelength ratio (R:FR) due to the use of red LEDs in a greenhouse or to gaps in a canopy, often leads to an increase of the number of outgrowing branches (Demotes- Mainard et al., 2016). In principle, these modulations may result from either an increase of the total number of primary nodes or from the probability for a bud to grow out. Light may affect both processes, resulting in significant modulations of branching intensity and plant architecture. Finally, light may also, in a more subtle way, affect the time taken by axillary buds to enter into growth (Bos and Neuteboom, 1998; Gautier et al., 1999; Evers et al., 2006; Demotes-Mainard et al., 2016).
The nature of the physiological or biophysical mechanisms whereby light interacts with the process of apical dominance and participates to releasing axillary bud latency is still largely elusive. A better understanding of these mechanisms requires identifying how light interacts with the physiological mechanisms regulating apical dominance. Two major putative mechanisms of apical dominance have been debated in the literature over the last decades. First, it has been experimentally shown on a variety of plant species that apical dominance is mediated by the plant hormone auxin, produced at the growing apex, and transported downward through the vascular tissues of the stem (Thimann and Skoog, 1933; Cline, 1996; Ongaro and Leyser, 2008). In this view, the leading apex continuously produces auxin, which reaches bud neighborhood through basipetal transport, and controls bud outgrowth indirectly. Two main signaling cascades have been identified (Domagalska and Leyser, 2011): (i) auxin in the stem controls the production of two other hormones, cytokinins and strigolactones, that move into the bud to control its outgrowth (second messenger theory); and (ii) auxin transport itself prevents auxin export out of the bud, a process necessary for bud outgrowth (canalization theory). These signaling cascades inhibit bud outgrowth as long as the main apex keeps producing auxin.
This signaling hypothesis has long been challenged by a second hypothesis based on competition for resources (Luquet et al., 2006).
This alternative view is based on the idea that during growth, plant organs compete for nutrients, and growing organs divert the nutrient resources from the freshly created buds. Deprived of resources, these buds remain latent as long as the main apex continues to grow. It was recently suggested that both hypotheses could be coupled in the regulation of bud outgrowth (Barbier et al., 2015; Barbier et al., 2019;
Bertheloot et al., 2019).
In this review, we analyze how the effect of light on bud outgrowth has been interpreted in the context of the two main paradigms thought to be at the origin of apical dominance (which excludes the question of endodormancy in perennial plants). While previous review mainly focused on light effects in the vicinity of the bud (Leduc et al., 2014), this review aims to analyze how current knowledge from physiological and modeling studies helps to get a comprehensive understanding of light effects at the plant level. We start by a brief description of the main endogenous regulators of apical dominance, and their interaction and modulation at the plant scale. The hormonal regulation is described in a first section, while the regulation by the competition for nutrients is described in a second section.
Then, we analyze the current knowledge about how light interacts with the previously identified endogenous network, including hormones and nutrients. We finally discuss the major gaps in the building of a comprehensive understanding of light-mediated bud outgrowth regulation and stress the potential complexity of the regulatory network, involving interactions between several regulators, dose-dependent effects, and feedback processes. We discuss why further detailed and quantitative analysis of this interaction will most probably require combining experimental and computational modeling approaches.
HORMONAL ReGULATION OF BUD OUTGROwTH
Regulation of Apical Dominance in the Shoot
The Regulators of Apical Dominance: Auxin, Cytokinins, and Strigolactones
Auxin, a plant hormone produced in the apical region and transported downwards through the stem, has long been considered as the orchestrator of apical dominance in plants (Thimann and Skoog, 1933; Thimann and Skoog, 1934; Rinne et al., 1993; Ljung et al., 2001; Ongaro and Leyser, 2008;
Teichmann and Muhr, 2015). While decapitation of the growing shoot tip promotes bud outgrowth, exogenous auxin applied to the decapitated shoot tip usually restores bud outgrowth inhibition (Thimann and Skoog, 1933; Thimann and Skoog, 1934;
Cline, 1996). Furthermore, plants with reduced or increased auxin signaling/level display increased or reduced branching levels, respectively (Romano et al., 1991; Booker et al., 2003).
Auxin acts in an interconnected way with two other hormones, cytokinins (CKs) and strigolactones (SLs). CKs act as shoot-branching inducers that have an antagonistic effect to auxin on bud outgrowth (Wickson and Thimann, 1958;
Sachs and Thimann, 1967; Shimizu-Sato et al., 2009; Mueller and Leyser, 2011). SLs act as shoot-branching repressors and enhance the inhibiting effect of auxin on branching (Beveridge,
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2000; Beveridge, 2006 for reviews; Gomez-Roldan et al., 2008;
Umehara et al., 2008; Crawford et al., 2010). While CKs and SLs are synthesized in both shoots and roots, only CKs can move through both the xylem sap (tZ-type) and the phloem sap (iP-type) (Bangerth, 1994; Mader et al., 2003; Kudo et al., 2010; Mueller and Leyser, 2011). SLs move primarily acropetally through the transpiration stream of the xylem sap, while their receptor—protein D14—is transported through the phloem to axillary buds in rice (Kohlen et al., 2011; Kameoka et al., 2016).
Auxin cannot enter buds (Prasad et al., 1993; Booker et al., 2003) and indirectly inhibits bud outgrowth. Several years of experiments have demonstrated that auxin acts through at least two non-exclusive mechanisms at the nodal segment and shoot scales, respectively (see Domagalska and Leyser, 2011; Rameau et al., 2015).
The Regulating System At the Scale of the Nodal Segment Adjacent to the Bud
In a theory known as “the second messenger theory,” auxin in the nodal segment adjacent to the bud down-regulates CKs and up-regulates SLs, which are both supposed to migrate into the adjacent bud to control its outgrowth. The direct action of CKs and SLs in buds is supported by exogenous application of CKs and SLs on buds, which stimulated and inhibited their outgrowth, respectively (Sachs and Thimann, 1967; Gomez-Roldan et al., 2008; Dun et al., 2012). Furthermore, CK biosynthesis was rapidly enhanced in the nodal stem segment, and the CK content increased in the bud in response to auxin depletion, and these behaviors were prevented by exogenous auxin supply (Nordstrom et al., 2004;
Tanaka et al., 2006; Liu et al., 2011; Li et al., 2018). By contrast, auxin depletion resulted in a rapid repression of SL biosynthesis- related genes in the stem, a behavior prevented by exogenous auxin application (Foo et al., 2005; Zou et al., 2006; Hayward et al., 2009).
The integration of the two antagonistic regulators CKs and SLs is at least partly mediated by the TCP transcriptional regulator TEOSINTE1/BRANCHED1 (TB1/BRC1) in the bud (for reviews Rameau et al., 2015; Wang et al., 2019). BRC1 locally inhibits bud outgrowth, and its transcript level can be downregulated by CKs and upregulated by SLs. However, the expression level of OsTB1/FC1 (Oryza sativum Teosinte1/Fine Culm1) in rice was insensitive to SLs (Minakuchi et al., 2010; Guan et al., 2012), and CKs promoted bud activation in pea brc1 mutants (Braun et al., 2012). These results indicate that integration of CKs and SLs also involves a BRC1-independent pathway.
The Systemic Regulation System
In the “auxin canalization” theory, auxin transport in the stem is a systemic signal that prevents auxin export out of buds independently of any messengers relaying auxin signaling from the stem to the bud, and auxin export out of buds is necessary for their outgrowth. This theory relies on the observed tight correlation between bud outgrowth and auxin export out of the bud (Li and Bangerth, 1999; Bennett et al., 2006; Balla et al., 2011).
As initially proposed by Sachs (1981) in the context of vascular strand differentiation, lateral auxin flow from the buds to the stem could be inhibited by the process of auxin canalization in the main stem, whereby the auxin flux upregulates and polarizes its
own transport in one direction. From the 2000s, the identification of PIN auxin efflux carriers and visualization techniques based on PIN immunolocalization demonstrated the existence of a positive feedback between the auxin flow and its own transport. PIN polar targeting at the level of cell plasma membranes directs auxin flow, and this process is positively feedback-regulated by auxin itself (Sauer et al., 2006; Wisniewska et al., 2006). Introduction of such a feedback in a computer model confirmed the plausibility of the canalization theory. Prusinkiewicz et al. (2009) demonstrated through simulations that this feedback led to high auxin fluxes in the main stem, which may in turn prevent any lateral auxin flux from axillary buds. By stating that buds cannot enter sustained growth if they do not export their own auxin, auxin canalization in the main stem may thus explain bud inhibition during apical dominance. In this process, the directionality of canalization is determined by the auxin source that becomes active first (the apical one during apical dominance). Such a model also simulated several branching phenotypes observed in Arabidopsis mutants for auxin homeostasis or transport.
The discovery that SLs dampen polar auxin transport in the stem by down-regulating PIN accumulation in xylem parenchyma cells and triggering the rapid removal of PIN from the plasma membrane further confirmed the plausibility of the canalization theory (Bennett et al., 2006; Crawford et al., 2010; Xu et al., 2015; Li et al., 2018). A computational model in which the action of SLs is represented as an increase in the rate of removal of the auxin export protein—PIN—from the plasma membrane reproduced auxin transport and shoot branching phenotypes observed in various mutant combinations and SL treatments, including the counterintuitive ability of SLs to promote or inhibit shoot branching depending on the auxin transport status of the plant (Shinohara et al., 2013). Furthermore, exogenous supply of low doses of auxin transport inhibitors to the stem of SL mutants of Arabidopsis led to a phenotype close to that of wild-type plants, in accordance with a main role of auxin transport in determining the number of buds that grow out into branches (Bennett et al., 2006; Lazar and Goodman, 2006; Lin et al., 2009). However, even if several biological and modeling pieces of evidence support the canalization theory, the nature of the mechanism inducing export of axillary bud auxin into the stem is still relatively abstract (Prusinkiewicz et al., 2009).
Dynamic Regulation of Bud Outgrowth Along a Same Axis
The release of apical dominance leads to bud outgrowth at given positions on the plant depending on the plant species.
Outgrowth of these buds then inhibits outgrowth of the other buds on the axis (Morris, 1977). In garden pea, the inhibition exerted by a growing bud on the buds below was related to auxin synthesized and exported by the growing bud and transported downward in the main stem (Balla et al., 2016). This mechanism limits excessive branching that may be detrimental for the plant.
SLs also appear as main components of this phenomenon and could act through a double feedback process (Dun et al., 2009b). In a first feedback, branching initiation increases SL biosynthesis through a branch-derived signal, probably auxin,
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Light and Bud Outgrowth Regulation Schneider et al.
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which could contribute to further inhibit bud outgrowth.
This regulation scheme was identified from the experimental observation that the initiation of a new branch in garden pea correlated locally with the up-regulation of SL biosynthesis genes in the corresponding node, and this upregulation was prevented by branch removal (Dun et al., 2009b). Second, SL deficiency in the node, which contributes to promote bud outgrowth, activates a feedback signal that up-regulates SL biosynthesis and decreases CKs in the xylem sap, thus contributing to prevent bud outgrowth. At the origin of this hypothesis, SL mutants of different species (except pea rms2) were observed displaying reduced CKs in the xylem sap and higher expression of SL biosynthesis genes, while exogenous SL supply repressed SL biosynthesis (Foo et al., 2005; Snowden et al., 2005; Foo et al., 2007; Drummond et al., 2009; Hayward et al., 2009). Computer simulations support this double SL-based regulating system in pea branching regulation as they capture the overall experimental phenotypes of branching, SL biosynthesis gene expression, and xylem-sap CKs that are observed for different graft combinations between mutant and wild-type pea (Dun et al., 2009b).
In garden pea, the feedback signal derived from SL perception is dependent on RMS2 and moves from shoots to roots (Beveridge, 2000; Foo et al., 2005; Foo et al., 2007). The chemical nature of the RMS2-dependent feedback has been extensively discussed (Ongaro and Leyser, 2008; Dun et al., 2009a). Ligerot et al. (2017) recently demonstrated that protein RMS2 functions as an auxin receptor. They also observed that SL root-feeding, as a disruption of auxin transport, repressed auxin biosynthesis in the shoot. This suggests the existence of a feedback loop in which auxin depletion in the stem stimulates SL biosynthesis in an RMS2-dependent manner in the roots, which in turn stimulates auxin biosynthesis in the shoot.
Contribution of Roots to Bud Outgrowth
As mentioned above, CK and SL biosynthesis in the shoot are main components of auxin-mediated apical dominance. But CKs and SLs are also synthesized in roots and root-derived CKs and SLs are transported in the shoots through the xylem and also contribute to stimulate and inhibit shoot branching, respectively (Beveridge, 2000; Young et al., 2014; Muller et al., 2015).
Root-derived CKs were long believed to contribute to the bud outgrowth response to decapitation because the xylem- sap CK content increases after decapitation and accumulates in buds, and this is prevented by exogenous auxin supply (Bangerth, 1994; Turnbull et al., 1997; Mader et al., 2003).
However, the absence of a rapid response of CK-related biosynthesis genes in roots indicates that root-derived CKs may have a secondary role in this process (Tanaka et al., 2006). Recent experiments comparing root-bearing plants and root-depleted isolated nodal stem segments indicate that root-derived CKs may in fact antagonize the effect of auxin in apical dominance. Decapitated plants of garden pea SL mutants were indeed unresponsive to auxin supply, due to the antagonistic effect of root-derived CKs on the inhibitory effect of auxin, while the isolated nodal stem segments (without
root-derived CKs) were auxin responsive (Young et al., 2014).
In Arabidopsis, intact auxin-producing CK-synthesis/signaling mutants were accordingly less branched than wild-type plants, while the isolated nodal segment bud response to auxin was not impaired in CK mutants as compared to the wild-type (Muller et al., 2015). Since CK biosynthesis in the roots is promoted by high nitrogen nutrition (Takei et al., 2002; Xu et al., 2015), root-derived CKs could antagonize auxin-mediated apical dominance in case of a high soil nitrogen content by modulating the shoot CK levels. In line with this, CK mutants of Arabidopsis exhibited an altered positive branching response to an increase in the soil nitrogen conditions (Muller et al., 2015). On the opposite, root-derived SLs, sensitive to phosphate or nitrogen deficiency or water stress (Ha et al., 2014; Cochetel et al., 2018;
Mostofa et al., 2018), could strengthen auxin-mediated apical dominance in case of a low soil nutrient status or water stress.
Accordingly, root-derived SLs have been reported to mediate the effect of soil phosphate deficiency on shoot branching (Kohlen et al., 2011; Xi et al., 2015).
Regulation of Bud Outgrowth by Other Hormones
Abscisic acid (ABA) is well known for its role in plant adaptation to abiotic stresses (Vishwakarma et al., 2017), and gibberellins (GAs) modulate a range of processes such as cell elongation and fruit maturation (see Olszewski et al., 2002; Yamaguchi, 2008; Hartmann et al., 2011; Ragni et al., 2011). They both take part to bud outgrowth regulation, but their role has been less investigated than the roles of auxin, CKs, and SLs.
The effect of GAs on bud outgrowth varies strongly among species. GAs inhibit shoot branching in rice (Lo et al., 2008;
Ito et al., 2018), bahiagrass (Agharkar et al., 2007), Arabidopsis (Silverstone et al., 1997), hybrid aspen (Mauriat et al., 2011), and tomato (Martinez-Bello et al., 2015). The exact mechanism behind their effect remains elusive and might be linked to the modification of SL biosynthesis (Ito et al., 2017) and an increase of sugar sink strength (see below) (Buskila et al., 2016). In perennial woody plants such as rose and Jatropha curcas, GAs are promoters of bud outgrowth (Choubane et al., 2012; Ni et al., 2017). In apple, exogenous application of GAs to axillary buds did not promote outgrowth (Tan et al., 2018).
The role of ABA as an inhibitor of bud outgrowth was long hypothesized based on the observations that exogenous ABA supply inhibits bud outgrowth (White and Mansfield, 1977;
Chatfield et al., 2000; Cline and Oh, 2006; Corot et al., 2017; Yuan et al., 2018) and that the bud ABA content is negatively correlated to the bud ability to grow out. In particular, the bud ABA level decreases in response to decapitation and increases in response to exogenous auxin supply in annual plants (Eliasson, 1975;
Everatbourbouloux and Charnay, 1982; Knox and Wareing, 1984;
Gocal et al., 1991), and ABA accumulates during cold-induced bud dormancy in perennial plants (Rohde et al., 1999; Arora et al., 2003; Wang et al., 2016a). Mutants recently confirmed a role of ABA in bud outgrowth regulation. Arabidopsis mutants deficient in ABA biosynthesis (nced3-2 and aba2-1) displayed higher bud outgrowth frequency (Reddy et al., 2013; Yao and
Frontiers in Plant Science | www.frontiersin.org October 2019 | Volume 10 | Article 1296
