ramifications plus ou moins complexes et qui permettent d’améliorer la pénétration du substrat. La cellule reste généralement uni- nucléée, jusqu’à la différenciation du ou des sporanges contenant les spores. Les rhizoïdes ne sont donc pas des hyphes même si elles assurent une fonction similaire.
De nombreuses espèces parasites
d’animaux, comme certains
Entomophthoromycota ou les
Pneumocystidiomycetes n’ont
généralement pas de paroi durant leur phase infectieuse. Ils se présentent donc sous forme de plasmodes de petite taille
appelés protoplastes. Cette forme permet probablement d’échapper au système immunitaire inné qui reconnait les composants de la paroi comme les β-glucanes. Des protoplastes, appelés mycosomes, permettraient la survie de la plupart des espèces endophytes. Présents à l’intérieur des cellules végétales, les mycosomes semblent associés aux plastes. Les hyphes peuvent adopter des formes non canoniques car les champignons ne sont pas moins capables de produire des cellules hautement différenciées que les animaux et les plantes. En effet, il existe une grande variété d'hyphes modifiés qui interviennent à différents moments du cycle de vie: appressorium de champignons phytopathogènes permettant la pénétration de l’hôte, haustorium des lichens et autres mutualistes, hyphopodium qui servent à pomper des nutriments, lassos de certains champignons nématophages... Par exemple chez les
Laboulbeniomycetes comme les espèces du genre Laboulbenia, des champignons vivant fixés sur la
cuticule d’un insecte, le thalle possède un nombre fixe de cellules uninucléées ayant des tailles et des formes bien définies. Celles-ci sont impliquées dans la nutrition ou la transmission d’un insecte à un autre. Notez que les fructifications possèdent aussi des hyphes modifiés telles que les cystides, pseudocystides, paraphyses, pseudophyses...
Neocallimastix frontalis
rhizoïde sporange kyste tige protoplastesEntomophaga maimaiga
noyaux Laboulbenia sp.172
dits « dimorphiques » peuvent alterner entre les deux. Les transitions levure/hyphe et hyphe/levure sont sous un double contrôle génétique et environnemental, ce qui rend leur déterminisme complexe. Elles modulent ou sont modulées par des aspects particuliers de la vie du champignon, comme l'acquisition de virulence chez les espèces parasites ou la plasmogamie durant la reproduction sexuée. D'un point de vue évolutif, il est très dur de retracer l’évolution des différentes formes fongiques. La répartition phylogénétique dispersée des espèces uniquement levuriformes ou uniquement filamenteuses suggère qu'elles sont dérivées d'organismes qui primitivement pouvaient faire les deux. Notez que la majorité des espèces filamenteuses font à un moment de leur vie des spores unicellulaires équivalentes à des levures mais donnant généralement naissance à des hyphes lorsqu'elles germent. Il semble donc que les levures ont évolué à partir de formes plus complexes par évolution régressive. Ceci est confirmé par les analyses génomiques récentes qui montrent que les champignons filamenteux qui ont deux fois plus de gènes que les levures (~10 000 contre ~5 000), possèdent de nombreux gènes en commun avec les Metazoa et qui semblent perdus chez les levures.
Les nombreuses convergences morphologiques et biologiques ont longtemps obscurci l'évolution des Eumycota que l'on a longtemps rapproché des plantes. Notez qu’il se trouve encore quelques chercheurs pour soutenir que ces organismes dérivent des
Rhodophyta ! Les phylogénies moléculaires ont grandement clarifié la phylogénie. Elles ont
clairement montré que les Eumycota sont très différents des Pseudomycota (voir page
Eumycota Chytridiomycota Blastocladiomycota Entomophthoromycota Kickxellomycotina Mucoromycotina Glomeromycota Dikarya Neocallimastigomycota Ascomycota Basidiomycota Monoblepharidomycota Zoopagomycotina « C h amp ig n o n s in fé rie u rs » Mortierellomycotina « Olpidium » sortie de l’eau zoospores présentes « chytridiomycètes » « zygomycètes »
173 Saccharomyces cerevisiae Saccharomyces paradoxus Saccharomyces uvarum Candida glabrata Kluyveromyces lactis Dabaryomyces hansenii Yarrowia lipolytica 100% 90% 80% 70% 60% 50% Homme souris poulet tétrodon ascidie (Ciona intestinalis) Chordata Tunicata Candida albicans modification du code génétique petits centromères duplication du génome Ashbya gossypii Craniata
309) et qu’ils sont proches des Metazoa. Cependant, malgré des recherches intenses, leur évolution (figure 111) reste encore incomplètement connue, en particulier, comme dans la plupart des lignées issues d’une radiation évolutive, l’ordre de branchement des différents groupes situés à la base de l’arbre varie en fonction des gènes utilisés pour construire l’arbre.
Du fait de la petite taille de leurs génomes, les Eumycota servent de modèles pour comprendre les mécanismes évolutifs au niveau des génomes complets. De nombreux génomes d’Eumycota ont donc été séquencés, dont le premier pour un eucaryote, celui de
Saccharomyces cerevisiae. Actuellement, la moitié des séquences de génomes disponibles
sont celles d’Eumycota. Malgré cette profusion, la phylogénie reste imprécise pour les branches basales. Notez que la figure 111 ne mentionne que les embranchements, sans mentionner ni les classes ni les ordres, car il existe plus d’une quarantaine de classes et plus de 150 ordres d’Eumycota. Les analyses moléculaires montrent qu’un ordre représente une diversité génétique au moins aussi grande qu’une superclasse voire qu’un embranchement de Metazoa. Par exemple, l’ordre des Saccharomycetales comprend des organismes aussi divers que les Yarrowia, les Candida ou les Saccharomyces. Le pourcentage d’identité moyen (figure 112) entre les protéines de Yarrowia et celles de Figure 112 Histoire évolutive comparée des Saccharomycetales et des Chordata, basée sur le pourcentage d'identité de séquence entre gènes orthologues. En noir les saprotrophes, en vert un pathogène de plante et
en orange des commensaux/pathogènes des mammifères. Seuls quelques évènements génomiques majeurs de l’histoire des Saccharomycetales sont indiqués.
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Saccharomyces est du même ordre de grandeur que celui entre les protéines de Ciona, un Urochordata, et celles de l’homme, un Chordata. Il existe des Saccharomycetales qui
pourraient être encore plus divergents… Cette grande dissemblance est aussi présente au niveau génomique, car la synténie des gènes est peu conservée et le contenu en gène est très différent entre les Yarrowia et les Saccharomyces. Une même diversité a été montrée chez les Eurotiales ou encore les Sordariales qui sont les deux autres ordres d’Eumycota les plus étudiés, montrant que les
Saccharomycetales ne
sont pas une exception. Les analyses génomiques montrent donc que les
Eumycota ont une longue
histoire évolutive car elle semble se produire sur une échelle de temps plus longue que celle des
Metazoa. Ceux-ci
seraient apparus il y a 800 millions d’années et les Eumycota il y a plus d’un milliards d’années. Leur longue histoire évolutive a donc généré une diversité génétique gigantesque: il existe moins de 10 superclasses d'animaux à mettre en regard des 150 ordres d’Eumycota !
La date données ci-dessus d’apparition des Eumycota a été estimée par une horloge moléculaire incertaine car les premiers fossiles avérés datent du dévonien (vers - 400 Ma) avec une prédominance d’espèces que l'on considère comme primitives car ne présentant pas toutes les caractéristiques des deux groupes les plus évolués que sont les Ascomycota et les
Basidiomycota. Néanmoins des fossiles d'Ascomycota complexes datant de cette époque
ont été retrouvés, montrant que les champignons avaient déjà une longue histoire Figure 113 Schéma évolutif des Eumycota.
perte de la phagotrophie acquisition de la paroi sortie de l’eau osmotrophie levures dicaryon multicellularité complexe ascomycètes & basidiomycètes zygomycètes chytridiomycètes mycélium siphonné mycélium septé et anastomosé perte du flagelle
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évolutive. Les phylogénies moléculaires confirment la multiplicité des évolutions convergentes qui ont eu lieu au cours de l'évolution des Eumycota. Ceci est vrai aux niveaux morphologiques, en particulier au niveau de l'élaboration des fructifications multicellulaires (voir Encadré 14), mais aussi au niveau des stratégies nutritionnelles et des styles de vie (Encadré 13). Leur analyse permet de retracer un schéma évolutif (figure 113). A partir de la forme flagellée opistochonte ancestrale, s’est produite une transition vers une alimentation osmotrophe, s’accompagnant d’une perte de la phagotrophie et de l’acquisition de la paroi. Notez que cette forme ancestrale devait aussi pouvoir se différencier en forme amibe. Nous avons vu page 164 vu que les raisons de cette transition sont encore inconnues. Cela a donné des espèces aquatiques se dispersant à l’aide de zoospores, mais différenciant des thalles végétatifs plus ou moins complexes. Rapidement, la forme mycélienne est apparue. En effet, afin de pénétrer plus efficacement la matière végétale solide, les Eumycota ont acquis plusieurs fois de manière indépendante la forme hyphale filamenteuse, dans un premier temps siphonnée puis ensuite septée. Des descendants de ces champignons aquatiques conservant le même style de vie sont toujours présents actuellement. Ils étaient rangés dans l’ancien groupe des « chytridiomycètes » et sont maintenant répartis dans quatre embranchements (Chytridiomycota, Neocallimastigomycota, Monoblepharidomycota et Blastocladiomycota) et la lignée des Olpididium (figure 111). L’étape suivante est la sortie de l’eau des
Eumycota, ce qui conduit à la perte du flagelle, devenu inutile pour la dispersion dans l’air.
Le nombre de sortie de l’eau est actuellement en débat. La phylogénie de la figure 111 suggère un seul évènement, mais la position des Olpidium est encore en débat. Certaines phylogénies les placent au sein des Eumycota terrestres, suggérant dans ce cas, au moins deux sorties indépendantes. Les premiers Eumycota terrestres ne différenciaient probablement pas de mycéliums complexes. En effet, il existe actuellement des champignons dont les hyphes sont encore siphonnés ou avec des septums complets, empêchant tout transfert de nutriments ou d’informations sur de longues distances. Leurs hyphes ne fusionnent ordinairement pas par anastomoses. Corrélativement, ces champignons ne fabriquent pas en général de sporophores complexes et ne dégradent pas très efficacement la lignocellulose, bien qu’ils dégradent efficacement la cellulose. Certaines espèces ont par contre la possibilité d'adopter une forme levure. Ils étaient rangés dans la classe des "zygomycètes". Les phylogénies modernes les classent dans deux embranchements (Entomophthoromycota et Glomeromycota) et quatre sous- embranchements (Kickxellomycotina, Mortierellomycotina, Mucoromycotina et
Zoopagomycotina), mais pour l’instant elles ne permettent pas de trancher s’ils forment
un groupe monophylétique, ou paraphylétique comme indiqué sur la figure 111. Une lignée monophylétique, celle des Dikarya, perfectionne le mycélium avec des pores complexes entre articles et des anastomoses fréquentes et régulées. Ceci s’accompagne d’une capacité accrue à dégrader la matière végétale et de la production de sporophores multicellulaires de grandes tailles, en particulier au moment de la reproduction sexuée,
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facilitant la dispersion dans l’air. Une caractéristique importante de cette lignée est l’acquisition de l'état dicaryotique qui leur donne leur nom. En effet, chez la majorité des espèces, la caryogamie est découplée de la plasmogamie. Les Dikarya ont donc généralement une étape longue de leur cycle sous forme de dicaryons avec deux noyaux génétiquement différents. L’avantage sélectif de cette étape n’est pas encore clairement comprise, mais, au moins chez les Basidiomycota, le dicaryon est plus compétitif que les monocaryons, probablement car il permet comme chez les diploïdes des complémentations génétiques entre les deux génomes présent au sein de la même cellule. Les phylogénies moléculaires (figure 111) confirment la classification datant du XIXe siècle en « ascomycètes » (maintenant Ascomycota) et « basidiomycètes » (maintenant Basidiomycota). C’est
dans ces deux groupes que se trouvent "les champignons" connus du grand public. Ils sont souvent qualifiés de champignons
supérieurs en
oppositions aux chytridiomycètes et zygomycètes qui sont désignés comme champignons inférieurs. Notez que de manière récurrente, certaines espèces subissent des évolutions régressives et ne vivent plus que comme des levures. Il existe donc actuellement des levures zygomycètes, des levures Ascomycota et des levures Basidiomycota.
Parmi les cinq lignées de chytridiomycètes (figure 111), deux seulement différencient du mycélium, les Monoblepharidomycota et les Blastocladiomycota. Les trois
Figure 114 Types de développement chez les chytridiomycètes. Dans le
développement holocarpique, la totalité du thalle se transforme en zoospores. Dans le développement eucarpique, seule une partie du thalle se transforme en zoospores avec un seul ou plusieurs centres de formation; on parle respectivement de thalles monocentriques et polycentriques.
développement holocarpique
développement eucarpique monocentrique
177 enkystement enkystement conjugaison germination et méiose hypertrophie cellulaire de l’hôte prolifération cellulaire de l’hôte sporanges spore dormante autres produisent des thalles simples avec ou sans rhizoïdes (figure 114). Malgré des ressemblances importantes au niveau des thalles végétatifs, les mycologues ont depuis longtemps différencié les différents groupes de chytidriomycètes en se basant principalement sur l’ultra-structure de la zoospore. Ces analyses montrent en particulier que la zone de transition flagellaire ressemble fortement à celle trouvée chez les
Choanoflagellata, renforçant les phylogénies moléculaires qui regroupant Eumycota et Holozoa au sein des Opisthokonta. Les
réserves permettant à la zoospore de se mouvoir malgré l’absence d’absorption de nourriture sont stockées sous forme de gros granules lipidiques positionnés dans des endroits précis de la cellule. La zoospore se déplace principalement grâce à son flagelle, mais chez certaines espèces, elle est aussi capable de déformations amiboïdes. Bien que généralement aquatiques, certaines espèces sont adaptées à la vie terrestres En effet, certaines espèces appartenant à différents
Figure 115 Cycle de Synchytrium endobioticum. Cette espèce présente un cycle de reproduction asexuée
qui commence par l'enkystement d'une zoospore au contact d'une cellule de pomme de terre. Après pénétration dans la cellule hôte, le champignon prolifère sous forme d’un protoplaste plurilobée, ce qui provoque l'hypertrophie de la cellule de patate. Une fois mûr, celui-ci se transforme en sporanges, où murissent des zoospores. Le cycle sexuel commence par la fécondation sous forme d’une conjugaison entre deux zoospores. Le zygote s’enkyste puis pénètre sous forme d’un protoplaste à l'intérieur de la cellule hôte, dont il provoque la prolifération (hyperplasie). C’est à ce moment que la pomme de terre différencie les verrues caractéristique de la maladie, appelée de ce fait « galle verruqueuse de la pomme de terre ». Finalement, le protoplaste intracellulaire se différencie en une spore dormante. Celle-ci finit par germer pour donner un sporange dans lequel la méiose et la différenciation des zoospores ont lieu.
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embranchements ont perdu la capacité à différencier des zoospores et produise donc uniquement des aplanospores.
Les Chytridiomycota sont les chytridiomycètes les plus abondants. Ils regroupent aussi le plus grand nombre d’espèces, quelques centaines. Ce sont des saprotrophes, des parasites de plantes, d'algues, de cyanobactéries ou d'animaux. La totalité du cycle n’est connu que pour quelques espèces, dont Synchytrium endobioticum, un parasite des patates (figure 115). Cette espèce est capable de faire un cycle sexuel de type haplobiontique, et un cycle asexuel. Chez les Eumycota, le cycle haplobiontique est une règle générale qui souffre peu d’exceptions. L’espèce de Chytridiomycota la plus emblématique est probablement Batrachochytrium dendrobatidis, un parasite redoutable des grenouilles responsable de leur déclin constaté actuellement dans une bonne partie du monde. Les têtards semblent immunisés mais un adulte infecté meurt en 15 jours, probablement parce que le champignon perturbe la perméabilité de la peau. Une deuxième espèce apparentée, Batrachochytrium salamandrivorans, s’en prend aux
anthérozoïde oogone oospore méiose germination zoospore fécondation
Figure 117 Cycle de Monoblepharis polymorpha.La germination d'une oospore ou d'une zoospore donne naissance à un thalle polycentrique haploïde qui peut s’engager dans une reproduction asexuée avec production de zoospores dans des sporanges. Alternativement, le thalle hermaphrodite peut différencier des gamètes mâles et femelles. Les gamètes femelles s’appellent oogones car ce sont des grosses cellules uninucléées. Les gamètes mâles ou antérozoïdes sont des petites cellules uniflagellées produites à partir d'une structure spéciale, l'anthéridie. La plasmogamie et suivie immédiatement de la caryogamie et le zygote formé se différencie immédiatement en oospore de résistance qui va permettre de persister durant la mauvaise saison. Celle-ci subit la méiose et germe pour redonner le thalle filamenteux haploïde. Celui-ci contient généralement de nombreuses vacuoles, ce qui lui donne un aspect caractéristique.
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salamandres. Chez ces deux espèces, seul le cycle asexuel est connu. L’espèce servant de modèle de laboratoire est Spizellomyces punctatus, un saprophyte à développement eucarpique monocentrique (figure 116). Jusqu’à récemment l’importance écologique de ces champignons était sous-estimée. On sait maintenant qu’ils sont des acteurs majeurs régulant les efflorescences d’algues et qu’ils sont abondants dans des biotopes inhospitaliers tels que les sédiments marins profonds et les régions froides incluant les toundras, les lacs glaciaires où la même la neige d’altitude.
L'embranchement des Monoblepharidomycota possède une vingtaine d'espèces uniquement saprotrophes. Ces champignons différencient des thalles filamenteux polycentriques avec quelques cloisons complètes. Leur mode de reproduction est unique pour les Eumycota car il fait intervenir un "œuf", comme chez les Oomycota qui sont des
Pseudomycota très éloignés phylogénétiquement. Cette convergence a longtemps intrigué
les mycologues car chez les Oomycota le cycle est diplobiontique, alors que chez les
Monoblepharidomycota il est haplobiontique (figure 117). Ces champignons n’ont pas
d’autres particularités pouvant intéresser l’industrie humaine et leurs rôles écologiques sont encore mal compris.
L’embranchement des Neocallimastigomycota contient une vingtaine d'espèces. Ce sont les champignons habitant la panse des ruminants et autres vertébrés herbivores, où, en compagnie de bactéries et de protozoaires, ils participent à la dégradation de la matière végétale. Ils n'ont été découverts qu'en 1974 car la présence au cours de leur cycle de la zoospore flagellée les a fait longtemps confondre avec des protozoaires flagellés. Les thalles végétatifs sont monocentriques, comme chez Neocallimastix frontalis (Encadré 15) ou polycentriques. Leurs rhizoïdes extensifs pénètrent les débris de plantes et les enzymes extracellulaires qu'ils produisent sont particulièrement efficaces pour dégrader la cellulose. Ils sont anaérobies obligatoires et possèdent des hydrogénosomes (figure 31). L’hydrogène dégagé est utilisé par des bactéries méthanogènes, donc productrices de méthane, un gaz à effet de serre important. Ils se maintiennent dans la panse grâce aux zoospores qui sont attirées vers les fragments de végétaux nouvellement arrivés. On ne sait pas par contre comment ils se transmettent aux herbivores nouveau- nés. Il semble qu'ils peuvent se différencier en formes de résistance qui n'ont pas encore été observées. La reproduction sexuée, si elle existe n’a pas non plus été observée chez ces champignons. Leurs enzymes intéressent l’industrie et plusieurs espèces, comme
Piromyces sp. Ou Orpinomyces sp., ont leur génome séquencé malgré les difficultés à les
cultiver.
Environ 200 espèces constituent l’embranchement des Blastocladiomycota. Elles possèdent des zoospores ayant une morphologie très caractéristique avec en particulier une structure en forme de croissant entourant le noyau bien visible au microscope optique. C’est aussi un des rares groupes de champignons ayant des cycles de type haplo- diplobiontique. La plupart sont des saprotrophes, mais quelques espèces sont des parasites de plantes ou d'insectes terrestres ou aquatiques. C'est le cas des
180 méiose enkystement germination zoospores diploïdes kystes méiosporange kyste enkystement germination fécondation kystes gamétange gamétange gamète gamète zoospores haploïdes germination mitosporange
Coelomomyces, des parasites qui alternent entre une phase haploïde chez un crustacé et
une forme diploïde de type protoplaste dans une larve d'insecte, souvent une larve de moustique. Une espèce, Catenaria allomycis, est un parasite des autres
Blastocladiomycota. Les formes les plus simples ont un thalle monocentrique, comme les
espèces du genre Blastocladiella, alors que d'autres ont un thalle filamenteux polycentrique complexe comme les Allomyces. L'espèce modèle du groupe est Allomyces
macrogynus qui est un saprotrophe vivant sur des débris de plantes ou d'animaux (figure
118). Notez que des fossiles de Paleoblastocladia milleri ressemblant aux Allomyces actuels ont été retrouvés dans des sédiments datant de -550 Ma confirmant que les
Blastocladiomycota sont des Eumycota primitifs. Les phylogénies moléculaires ont du mal
à les positionner sur l’arbre évolutif des champignons. Certaines les placent comme groupe frère de tous les Eumycota, ce qui serait en accord avec la possession d’un cycle de Figure 118 Cycle d’Allomyces macrogynus. Cette espèce possède un cycle sexuel et un cycle asexuel. Quand