La connectivit´ e au sein de m´ etapopulations marines

Introduction g´ en´ erale

I.4 La connectivit´ e au sein de m´ etapopulations marines

I.4.1 Qu’est-ce qu’une population ?

De nombreuses définitions ont été proposées pour définir ce qu’est une population (Waples et Gaggiotti, 2006). D’un point de vue évolutif, une population désigne un groupe d’individus de la même espèce vivant suffisamment à proximité les uns des autres pour que n’importe quel individu puisse potentiellement se reproduire avec n’importe quel autre individu. D’un point de vue écologique, une population désigne un groupe d’individus de la même espèce occupant un espace particulier à un temps donné et qui vivent en interaction. C’est cette définition que nous utiliserons au cours de ce travail de thèse.

En milieu marin, la délimitation des populations peut parfois s’avérer difficile (Grimm et al., 2003). Dans le cas d’espèces marines à cycle bentho-pélagique et vivant au sein d’un habitat fragmenté, la population est alors formée des individus adultes d’un fragment d’habitat benthique (ou patch) donné.

I.4.2 Qu’est-ce qu’une m´etapopulation ?

Bien que l’importance des phénomènes d’extinction-recolonisation dans la persistence des populations locales fut soulignée par Wright (1940) et Andrewartha et Birch (1954) dès le milieu du vingtième siècle, le concept de métapopulation ne fut défini pour la première fois par Levins qu’en 1969 comme “une population de populations soumises à une alternance d’extinction et de colonisation”. Il s’agit donc dans cette définition initiale d’un ensemble de populations structurées spatialement qui persiste malgré des extinctions locales (Figure I.12). Dans ce modèle d’extinction/recolonisation, les populations locales occupent un maillage infini composé de fragments d’habitat (ou ‘patchs’) équidistants et de même caractéristiques (i.e. taille, qualité, probabilité d’extinction). Le modèle de Levins fut initialement développé pour le contrôle des populations d’insectes nuisibles. Les objectifs de ces travaux étaient alors d’expliquer la persistence ou l’extinction des espèces

ne peut avoir que deux états : occupé ou vide. En considérant des taux de migration entre populations locales faibles et indépendants de la distance les séparant, un tel modèle permet d’expliquer la pérennité d’une espèce à une échelle régionale supérieure à celle des populations locales.

Figure I.12 – Modèle de métapopulation de Levins (1969), composé d’un maillage infini de fragments d’habitat (carrés) équidistants et de mêmes caractéristiques. Les fragments d’habitat sont vides (en blanc) ou occupés par une population locale (en bleu).

Par la suite, le modèle de métapopulations de Levins fut repris et développé dans des cas plus réalistes où les fragments d’habitat diffèrent en taille, en qualité et en probabilité d’extinction, devenant ainsi un paradigme majeur en écologie des populations et en biologie de la conservation (Hanski, 1999; Harrison, 1991). Plusieurs types de métapopulations furent ainsi décrits (Harrison, 1991) :

– le modèle classique de Levins composé d’une matrice d’habitats occupés ou vides (Figure I.13A) ;

– le modèle ˆıles-continent (Figure I.13B) dans lequel il existe une population persis-tante (i.e. le continent) et des populations satellites (i.e. les ˆıles) soumises à des phénomènes d’extinction et de recolonisation ; les échanges d’individus sont faibles et ont lieu aussi bien entre le continent et les ˆıles qu’entre les ˆıles ;

– le modèle source-puits (Figure I.13C), mentionné dès 1940 par Wright, dans lequel le maintien de la métapopulation dépend uniquement de la population source d’où sont issus tous les migrants et dont la probabilité de s’éteindre est nulle.

Figure I.13 – Exemples de métapopulations proposés par Harrison (1991) : (A) le modèle initial de Levins (1969), (B) le modèle continent-ˆıles, (C) le modèle source-puits, (D) le modèle de population fragmentée, (E) le modèle de populations fragmentées en déséquilibre, et (F) un modèle intermédiaire. En noir sont représentés les habitats occupés et en blanc les habitats vides. Les flèches rouges symbolisent la dispersion.

A ces trois modèles théoriques majeurs de métapopulations qui mettent tous l’accent sur l’existence de phénomènes d’extinction-recolonisation et de flux de migrants faibles, il est possible d’ajouter d’autres formes d’organisation spatiale des populations :

– le modèle de population fragmentée (Figure I.13D), dans lequel les échanges entre populations locales discrètes sont intenses de sorte qu’il n’existe pas de phénomène d’extinction ; le système fonctionne alors comme une unique population structurée dans l’espace ;

– le modèle de populations fragmentées en déséquilibre (Figure I.13E), dans lequel les populations locales discrètes ne sont pas interconnectées et pour lequel il n’existe pas de recolonisation suite à des extinctions locales ;

– des modèles intermédiaires entre ces différentes formes d’organisation spatiale où des populations locales peuvent exister, tels que celui reporté sur la Figure I.13F qui allie un modèle source-puits avec un modèle de population fragmentée : dans de tels modèles les échanges sont plus intenses au centre de l’aire de distribution de l’espèce

I.4.3 Comment caract´eriser les m´etapopulations marines ?

Bien que la majorité des premières études empiriques et théoriques sur l’écologie des métapopulations concernèrent les espèces terrestres (Hanski, 1999; Harrison, 1991), un nombre croissant d’études sur les métapopulations marines apparut dès la fin des années 80. Ainsi, Botsford et al. (1994) définirent les métapopulations d’espèces marines à cycle de vie bentho-pélagique comme des ensembles de sous-populations adultes reliées entre elles par la phase larvaire. Dans cette définition, c’est donc la dispersion larvaire qui régit la dynamique de la métapopulation. Celle-ci s’oppose ainsi au consensus qui se fit dans la lignée des travaux de Levins (1969), sur l’importance prépondérante des probabilités d’extinction des populations locales dans la définition des métapopulations (Grimm et al., 2003; Smedbol et al., 2002) : un fort risque d’extinction d’au moins une population locale est nécessaire pour définir une métapopulation. Or, le critère d’extinction locale est souvent difficilement applicable aux populations d’espèces marines à cycle bentho-pélagique. De plus, il est extrêmement difficile d’estimer la localisation et la taille des populations locales en milieu marin étant donné la difficulté d’en définir les contours et de les échantillonner correctement (Grimm et al., 2003; Smedbol et al., 2002).

Dans la définition d’une métapopulation proposée par Hanski en 1999, les extinc-tions locales ne sont plus le critère primordial : la métapopulation est plutôt définie comme un ensemble de populations locales occupant un habitat fragmenté et reliées par la dispersion, suggérant que la dynamique de l’une est influencée par la dynamique des autres et réciproquement. Il existe alors des échanges entre populations, sans qu’il y ait nécessairement d’extinction. L’accent est mis sur l’absence de synchronisme entre les dy-namiques locales puisque les populations locales sont partiellement fermées (i.e. autore-crutement possible), et donc sur l’absence d’homogénéisation de la dynamique régionale. Cependant, dans ce concept les dynamiques locales et régionales demeurent liées.

La récente définition formulée par Kritzer et Sale (2003) correspond à l’application en milieu marin de la définition proposée par Hanski (1999). Ainsi, une métapopulation marine est un système de populations locales discrètes dont chacune détermine en grande partie sa propre dynamique interne mais dont une partie de la dynamique est également

in-fluencée par les autres populations locales à travers la dispersion d’individus (Figure I.14). Cette définition de la métapopulation prend donc en compte en premier lieu l’organisation spatiale des populations locales et leurs relations via les échanges larvaires. Cependant, elle ne précise pas leur dynamique et donc n’impose pas de critère basé sur des évènements d’extinction-recolonisation.

Figure I.14 – Trois types de populations spatialement structurées en fonction des échelles spatiales de la dispersion larvaire et les noyaux de dispersion associés, d’après Kritzer et Sale (2003). (A) Populations locales fermées : populations avec des dy-namiques indépendantes et sans échange d’individus lors de la dispersion larvaire. (B) Métapopulation : réseaux de populations partiellement fermées, i.e. avec un cer-tain degré d’autorecrutement (indépendance des dynamiques locales) mais une part non négligeable d’échanges entre populations via la dispersion larvaire. (C) Population frag-mentée : ensemble de populations locales fonctionnant comme une seule population fermée au sein de laquelle les individus sont répartis en groupes discrets fortement connectés par la phase larvaire (dynamiques locales inter-connectées), l’ensemble fonctionnant comme une seule ”grande” population. Les flèches symbolisent les échanges larvaires.

Dans ce contexte, deux échelles spatiales sont nécessaires pour entièrement appréhender la dynamique des métapopulations : l’échelle locale des sous-populations, et l’échelle régionale du réseau de populations locales. Dans la définition proposée par Kritzer et Sale (2003), le degré de connectivité démographique est le critère essentiel de la définition de la métapopulation, prenant en compte des processus locaux et régionaux. En pla¸cant la connectivité au centre de la définition des métapopulations marines, ces auteurs insistent sur le fait que la dynamique des populations locales, bien que fortement dépendantes des processus démographiques locaux, est aussi influencée par des processus d’apports extérieurs. Le concept de la métapopulation, tout comme la théorie de la ’supply-side eco-logy’ présentée en Section I.1.2, mettent donc en avant l’importance de la phase larvaire dans la dynamique des populations marines. La mesure de la connectivité en tant que taux d’échanges entre populations locales devient donc un élément central de l’étude des métapopulations marines.

I.4.4 De la dispersion `a la connectivit´e

La connectivité des populations est donc l’échange d’individus entre populations géographiquement séparées, celles-ci étant alors les sous-ensembles d’une métapopulation (Cowen et Sponaugle, 2009). Chez les organismes à cycle de vie bentho-pélagique, la connectivité entre populations inclue le plus souvent la dispersion larvaire et la survie des premiers stades de la vie benthique (Figure I.15A), c’est-à-dire les processus inter-venant depuis la reproduction jusqu’au recrutement (Cowen et al., 2007; Pineda et al., 2007). S’il serait plus juste de définir la connectivité à l’issue de la phase dispersive lors de la sédentarisation, ceci est rarement possible dans la pratique où la connectivité est le plus souvent mesurée in situ à une date plus ou moins arbitraire. Une période de vie benthique plus ou moins longue au cours de laquelle une partie des individus nouvelle-ment sédentarisés meurt est donc prise en compte. Enfin, la connectivité reproductive désigne la dispersion d’individus qui survivent et se reproduisent (Figure I.15B). Elle intègre ainsi les processus affectant les stades larvaires, juvéniles et adultes. La

connecti-vité reproductive est parfois appelée dispersion efficace ou dispersion réalisée, telle que définie dans la Section I.2.1.

Figure I.15 – Définitions de (A) la connectivité et de (B) la connectivité reproductive, d’après Pineda et al. (2007). Les processus impliqués dans la connectivité sont indiqués par des flèches oranges, les processus impliqués dans la connectivité reproductive par des flèches pourpres.

Par conséquence, il existe un lien direct entre la dispersion et la connectivité (Cowen et al., 2007) : une dispersion sur de courtes échelles spatiales engendrera une faible connec-tivité entre populations distantes, tandis qu’une dispersion sur une plus grande distance augmentera la connectivité entre populations éloignées (Figure I.16). Selon l’importance des échanges larvaires entre les populations marines (Figure I.16), celles-ci peuvent être qualifiées de ‘fermées’ en absence d’échanges (Figure I.14A) ou d’‘ouvertes’ lorsque les échanges sont intenses, libres, et sur de longues distances (Figure I.14C). La situa-tion intermédiaire correspond alors à la définition de métapopulation marine proposée par Kritzer et Sale (2003) (Figure I.14B).

Figure I.16 – Lien entre dispersion et connectivité. L’intensité de la connectivité est fonc-tion de l’allure des noyaux de dispersion. D’après Cowen et al. (2007).

I.4.5 Les populations marines sont-elles ouvertes ou ferm´ees ?

Historiquement, le milieu marin fut supposé être un milieu de libre échange, où les larves pouvaient se disperser sur de longues distances, rendant les populations marines ouvertes aux échelles de temps écologiques (Roughgarden et al., 1988; Scheltema, 1986; Thorson, 1950). Cette supposition a été notamment appuyée par des études démontrant la faible structure génétique des populations marines sur de grandes échelles spatiales, et donc des échanges de gènes très intenses entre populations éloignées géographiquement (Hellberg et al., 2002; Palumbi, 1994).

Cependant, depuis une dizaine d’années, la question de savoir si les populations ma-rines étaient ’ouvertes’ ou ’fermées’ a été posée (Cowen et al., 2000; Mora et Sale, 2002; Todd, 1998). En effet, des travaux issus d’échantillonnage in situ (Paris et Cowen, 2004), de modèles (Cowen et al., 2000; James et al., 2002), d’analyses biogéochimiques (Swea-rer et al., 1999; Thorrold et al., 2001) et/ou d’analyses génétiques (Jones et al., 2005) ont montré que les taux d’échanges larvaires étaient fréquemment sur-estimés. Ainsi, la rétention lavaire et l’autorecrutement peuvent jouer un rôle important dans le main-tien des populations marines (Warner et Cowen, 2002).

Sponaugle et al. (2002) ont en particulier identifié certains des mécanismes biologiques et physiques favorisant la rétention larvaire, tels que le comportement natatoire ou les structures hydrodynamiques complexes. La survie des populations locales et donc de la métapopulation dépendrait donc très fortement du succès de la rétention larvaire (Hastings et Botsford, 2006). Dans ce contexte, plusieurs études ont depuis cherché à mesurer le degré de connectivité des populations marines (Barnay et al., 2003; Becker et al., 2007; Xue et al., 2008) ou à identifier des populations sources et des populations puits au sein de ces métapopulations (Bode et al., 2006; Chiswell et Booth, 2008).

Dans le contexte de l’étude des métapopulations marines, Kinlan et al. (2005) préconisent cependant d’utiliser les termes ’ouvert’ et ’fermé’ avec précaution puisque ceux-ci sont relatifs (’plus ouvert que...’, ’plus fermé que...’), et que la dispersion et la connectivité s’effectuent sur une vaste gamme d’échelles spatiales. Par ailleurs, une classification sim-pliste des distances de dispersion et donc des échelles spatiales de la connectivité (courtes vs. longues) n’est pas recevable, dans la mesure où des processus écologiques différents (maintien des populations locales vs. extension de l’aire de distribution) interviennent sur différents aspects de la dispersion (dispersion moyenne vs. phénomènes rares de dispersion extrême) (Kinlan et al., 2005). Les notions relatives telles que court, long, ouvert, fermé, retenu, ou exporté ne doivent donc être utilisées que lorsqu’est précisée l’échelle à laquelle les processus biologiques observés sont pertinents.

I.4.6 Comment d´ecrire la connectivit´e ?

Les matrices de connectivité permettent de décrire les échanges larvaires entre les sous-populations d’une métapopulation. Ainsi, dans le cas d’une métapopulation compre-nant n populations, une matrice de dimension n × n permet de représenter les probabilités p_ij qu’une population i re¸coivent des larves émises depuis la population j (Figure I.17).

Les matrices de distance temporelle permettent, quant à elles, de décrire le temps nécessaire pour qu’une larve se disperse d’une population à une autre.

Figure I.17 – Un exemple simple de matrice de connectivité dans le cas d’une métapopulation théorique contenant 4 populations, d’après Botsford et al. (2009). Cette matrice (5) intègre successivement : (1) les 4 populations locales, (2) les probabilités de dispersion des larves telles que définies théoriquement par les noyaux de dispersion, (3) les densités et les origines des recrues, leur origine étant symbolisée par la couleur respective des populations A, B, C et D, et (4) les échanges entre sous-populations.

A partir des matrices de connectivité ou de distance temporelle, un graphe de connec-tivité représentant la connectivité de la métapopulation peut être construit (Treml et al., 2008). Dans ce graphe, les populations sont représentées par des nœuds, reliées par des flèches orientées représentant la dispersion d’individus d’une population vers une autre et dont l’épaisseur est proportionnelle à l’intensité des échanges larvaires (Figure I.18). Selon la théorie des graphes, le nombre de populations (nœuds) est appelé ordre du graphe, tandis que le nombre total de flèches est appelé taille du graphe. Des analyses de graphe peuvent ensuite permettre de décrire les patrons spatio-temporels de la connectivité, d’identifier pour chaque population ses populations voisines (receveuses et émettrices), et de prédire d’éventuels chemins de dispersion (Newman, 2003).

Figure I.18 – Graphe de connectivité, d’après Treml et al. (2008). Les nœuds du graphe représentent les différentes populations locales d’une métapopulation. Les flèches orientées indiquent la dispersion d’individus d’une population vers une autre et l’épaisseur des flèches est proportionnelle à l’intensité des échanges larvaires. Dans cet exemple, le graphe est d’ordre 6 et de taille 11 (6 nœuds, 11 flèches).

I.4.7 Quelles sont les ´echelles spatio-temporelles de la connectivit´e ?

Les échelles spatiales et temporelles auxquelles la dispersion et la connectivité s’effectuent sont au centre de l’étude des métapopulations marines (Cowen et Sponaugle, 2009; Pineda et al., 2007).

Des échelles temporelles croissantes, associées à des degrés de complexité croissants, peuvent ainsi être définies en fonction de l’objet d’étude (Figure I.19) :

– l’´echelle temporelle du comportement individuel, incluant le comportement de ponte des adultes, les comportements de nage des larves, le comportement de s´edentarisation des larves, et les migrations post-larvaires,

– l’´echelle temporelle du transport larvaire r´esultant de l’interaction entre le compor-tement larvaire et les processus physiques de transport,

– l’échelle temporelle de la dispersion intégrant les processus de ponte, de transport, de survie larvaire et de sédentarisation,

– l’échelle temporelle de la connectivité non reproductive intégrant les processus de dispersion et de survie post-larvaire jusqu’au stade d’adultes matures,

– l’échelle temporelle de la connectivité reproductive, i.e. dispersion efficace, intégrant les processus de connectivité et de reproduction des jeunes recrues.

Figure I.19 – Les différentes échelles temporelles de la dispersion et de la connectivité, associées à des degrés de complexité croissants.

Définir les échelles spatiales de ces différents processus demeure plus difficile. L’échelle spatiale du comportement individuel est de l’ordre du milimètre au centimètre, par exemple avec des vitesses verticales de nage de quelques mm.s^-1pour les larves d’invertébrés (Chia et al., 1984). Les processus de transport, de dispersion larvaire et de connectivité se déroulent sur des échelles spatiales similaires, du mètre à la centaine de kilomètres. En effet, Cowen et al. (2006) ont démontré que la dispersion larvaire chez les poissons récifaux des Cara¨ıbes pouvait être observée à des échelles allant de la dizaine à la centaine de kilomètres. En s’appuyant sur une étude comparative des distances de dispersion estimées sur la base de données génétiques pour de nombreux taxons marins, Kinlan et Gaines (2003) puis Gaines et al. (2007) ont estimé des distances de dispersion réalisée s’échelonnant du mètre au millier de kilomètres chez les invertébrés marins. Une distance modale plus grande est observée pour les poissons alors qu’elle est plus restreinte pour les algues (Figure I.20). En revanche, l’échelle spatiale de la connectivité reproductive peut être inférieure à l’échelle spatiale de la connectivité non reproductive, en particulier en limite d’aire de distribution des espèces.

Figure I.20 – Distances moyennes de dispersion des propagules (i.e. spores ou larves) estimées pour plus de 100 espèces d’oganismes marins à partir de données de distance génétique. D’après Gaines et al. (2007) et Kinlan et Gaines (2003).

Etant donné la complexité de ces différentes échelles spatio-temporelles, l’étude de la dispersion et de la connectivité regroupe plusieurs disciplines opérant à différentes échelles spatio-temporelles (Figure I.21). À des échelles spatio-temporelles croissantes d’étude, on peut ainsi distinguer :

– l’étude de la physiologie larvaire, à l’échelle de l’individu,

– les études comportementales, à l’échelle d’un ou plusieurs individus, – la dynamique des populations, à l’échelle des populations locales,

– la biologie et l’écologie des métapopulations, à l’échelle des métapopulations, – la biologie de la conservation, de l’échelle locale à l’échelle régionale,

Dans le document Importance relative des facteurs hydroclimatiques et des traits d'histoire de vie sur la dispersion larvaire et la connectivité à différentes échelles spatiales (Manche, Golfe Gascogne). (Page 43-78)