Thesis
Reference
Bordetella holmesii, une bactérie méconnue, potentiellement invasive et préjudiciable à l'évaluation de l'efficacité du vaccin contre la
coqueluche
PITTET, Laure
Abstract
Découverte en 1995, Bordetella holmesii est une bactérie méconnue qui s'apparente à celle qui cause la coqueluche, Bordetella pertussis. A l'inverse de cette dernière, B. holmesii ne cause pas uniquement des infections respiratoires mais également des infections invasives, comme des méningites, endocardites ou arthrites. Sa non-identification est problématique, notamment lors d'infections respiratoires. En effet, en cas de coqueluche, les outils diagnostiques utilisés ne permettent pas de distinguer B. holmesii de B. pertussis. Cette erreur systématique biaise les analyse d'efficacité du vaccin contre la coqueluche, car celui-ci ne protège pas contre B. holmesii. Puisque toutes les infections respiratoires à B. holmesii sont actuellement diagnostiquées comme dues à B. pertussis, elles peuvent potentiellement être interprétées comme un échec vaccinal. Ce travail de thèse a donc pour but de résumer la littérature disponible sur B. holmesii afin de sensibiliser à sa problématique et de chercher si B. holmesii circule également en Suisse.
PITTET, Laure. Bordetella holmesii, une bactérie méconnue, potentiellement invasive et préjudiciable à l'évaluation de l'efficacité du vaccin contre la coqueluche. Thèse de doctorat : Univ. Genève, 2016, no. Méd. 10801
URN : urn:nbn:ch:unige-905315
DOI : 10.13097/archive-ouverte/unige:90531
Available at:
http://archive-ouverte.unige.ch/unige:90531
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Section de Médecine Clinique
Département GHO¶(QIDQWHWO¶$GROHVFHQW Service de Pédiatrie Générale
Thèse préparée sous la direction du Professeur Klara M. Posfay-Barbe
" Bordetella holmesii, une bactérie méconnue,
potentiellement invasive et SUpMXGLFLDEOHjO¶pYDOXDWLRQ de l¶HIILFDFLWpdu vaccin contre la coqueluche"
Thèse
présentée à la Faculté de Médecine de l'Université de Genève
pour obtenir le grade de Docteur en médecine
par
Laure Florence PITTET de
Lancy (GE)
Thèse n° 10801
Genève
Table des matières
Remerciements ... 7!
Introduction ... 9!
Bordetella pertussisO¶DJHQWUHVponsable de la coqueluche ... 13!
Bordetella holmesii ... 15!
Histoire de la découverte de Bordetella holmesii ... 15!
Le genre Bordetella ... 16!
Microbiologie, les points importants en clinique ... 18!
Clinique des infections à Bordetella holmesii ... 21!
Diagnostic ... 22!
Traitement ... 24!
Epidémiologie ... 26!
Prévention ... 27!
Etude de la prévalence des infections respiratoires à Bordetella holmesii chez les patients suisses suspects de coqueluche ... 29!
Introduction ... 29!
Matériels et méthodes ... 30!
Résultats ... 31!
'LVFXVVLRQVXUO¶pWXGHGHSUpYDOHQFHVXLVVH ... 32!
Discussion ... 33!
Références ... 35!
Remerciements
Un tout grand merci à Klara Posfay-Barbe et Claire-Anne Siegrist, mes deux mentors, pour leur accueil chaleureux au sein de leurs équipes, leur confiance, leurs idées débordantes, leur soutien et leur rigoureux esprit scientifique. Entre DXWUHVFHWUDYDLOP¶DXUDDSSULVODULJXHXUHWO¶RUJDQLVDWLRQj DYRLUORUVG¶XQHUHYXHGHOLWWpUDWXUHDLQVLTXHODSHUVpYpUDQFHGRQWLOIDXWIDLUHSUHXYHORUVTXHO¶RQ tente de publier des résultats négatifs.
Je remercie tout spécialement Stéphane Emonet pour son enthousiasme et son aide, ainsi que nos autres collègues de bactériologie, Jacques Schrenzel et Patrice François, Eve-Julie Bonetti pour les expériences, David Hernandez pour la magnifique figure du génome, Patrick Linder, Karl Perron et François Barja pour les photos de microscopie électronique, et Bioanalytica AG pour les souches de O¶pWXGHUpWURVSHFWLYH.
Merci également à mes chers collègues de la plateforme de recherche pédiatrique et du laboratoire du Prof. Siegrist TXLP¶RQWDFFRPSDJQpHdans mes premiers pas de chercheuse.
A Rosemary Sudan sans laquelle on Q¶RVHUDLWMDPDLVWHQWHUG¶HQYR\HUXQPDQXVFULWjGHVbritishs.
A Martine Leplay Fontana et son don pour trouver les articles introuvables.
Et bien entendu à ma famille, au sens large et recompRVpDYHFWRXWFHTX¶HOOHLQFOXt de beau-, de demi- HWG¶DQQH[H0DLVWRXWVSpFLDOHPHQWj PDV°XU,UqQHPHVIUqUHs Virgile et Florian (qui ont tout deux fait une coqueluche sans jamais vouloir me croire), mes parents (qui -bien TX¶instruits- Q¶\ FUR\DLHQW SDV QRQ SOXV FDU © OD FRTXHOXFKH HVW XQH PDODGLH G¶HQIDQW, elle ne touche pas les adultesQ¶pFRXWH]SDV/DXUHHOle est complètement biaisée ») et surtout à Mamy qui a prié non-stop SHQGDQW SOXV G¶XQ DQ SRXU TXH O¶DUWLFOH VRXPLV DX /DQFHW ,' VRLW DFFHSWp HW TXH O¶DXWUH SDVVH enfin«
Last but not least, à mon Romeo.
Introduction
Bordetella holmesii est une bactérie isolée récemment aussi bien lors G¶LQIHFWLRQV LQYDVLYHV FRPPH par exemple dans des cas de méningites ou G¶endocardite, que lors G¶LQIHFWLRQV respiratoires ressemblant à une coqueluche (Figure 1). Dans les deux cas, son diagnostic est difficile. En cas G¶LQIHFWLRQrespiratoire, le diagnostic de coqueluche -GRQF G¶LQIHFWLRQ j B.
pertussis- est fréquemment retenu, car le test utilisé en routine ne distingue pas ces
deux espèces de Bordetella. En cas G¶LQIHFWLRQinvasive, B. holmesii est difficile à identifier car cette bactérie est difficile à cultiver et Q¶HVW SDV UHFRQQXH SDU OHV V\VWqPHV G¶LGHQWLILFDWLRQ automatique. Les enjeux liés à B. holmesii sont à la fois G¶RUGUH LQGLYLGXHO HW SRSXODWLRQQHO (Q individuel, ceci est dû à sa difficulté diagnostique, sa susceptibilité moindre aux antibiotiques usuellement utilisés et son potentiel invasif. Du point de vue populationnel OHV FDV G¶LQIHFWLRQ respiratoire à B. holmesii IDXVVHPHQWGLDJQRVWLTXpVFRPPHpWDQWGHVFRTXHOXFKHVQXLVHQWjO¶pWXGH épidémiologique de ces deux bactéries HW VXUWRXW j O¶DQDO\VH GH O¶HIILFDFLWp GX YDFFLQ FRQWUH OD FRTXHOXFKH &H GHUQLHU SRLQW HVW G¶DXWDQW SOXV LPSRUWDQWcar de nouvelles recommandations de
Figure 1: Bordetella holmesii vu au microscope électronique à balayage
Agrandissement ¶[. La souche provient du cas pédiatrique genevois décrit dans la référence [3], après 24h de culture dans milieu TSB (tryptic soy broth).
Remerciements à François Barja pour la photo.
/¶objectif principal de mon travail était donc de revoir et de résumer les articles traitant de B.
holmesii, étant donné que, malgré la centaine de publication disponibles, aucune revue exhaustive de la littérature Q¶était disponible (Figure 2). Nous voulions également regarder si la circulation de B. holmesii DYDLWFRQWULEXpjO¶DXJPHQWDWLRQGXQRPEUHGHFDVUDSSRUWps de B. pertussis en Suisse FHV GHUQLqUHV DQQpHV FH TXL Q¶pWDLW DORUV SDV FRQQX SXLVTX¶aucun des laboratoires suisses ne différenciait les deux espèces. Nous savions que B. holmesii circulait dans la population genevoise ; au minimum deux infections invasives avaient été rapportées aux Hôpitaux Universitaires de Genève.
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
Nombre de publications sur Bordetella holmesii référencées dans PubMed par année de publication
La présente thèse débute par un bref survol de la problématique de la coqueluche, avant de discuter de B. holmesii, de O¶KLVWRLUHGHVDGpFRXYHUWHde sa ressemblance avec les autres Bordetella, des données existantes sur sa présentation clinique, du diagnostic, du traitement, ainsi que de quelques
Figure 2: Histogramme illustrant le nombre de publications sur Bordetella holmesii référencées dans PubMed par année de publication
'RQQpHLQFRPSOqWHFDUDQQpHHQFRXUVDXPRPHQWGHODUHFKHUFKHSRUWDQWMXVTX¶jQRYHPEUH Source : PubMed.
GRQQpHV pSLGpPLRORJLTXHV 1RXV ILQLURQV SDU GLVFXWHU O¶pWXGH GH SUpYDOHQFH des infections respiratoires à B. holmesii réalisée dans le cadre de ce travail.
Ces recherches ont été soumises à publication et présentées lors de congrès. Une revue de toute la littérature disponible sur B. holmesii a été publiée dans The Lancet Infectious Disease (Annexe pages 36-61). Suite à la publication de cette revue, une deuxième revue nous a été demandée pour le journal Expert Review of Anti-infective Therapy (Annexe pages 62-68), DLQVLTX¶XQFKDSLWUHGHOLYUH pour la dixième édition du livre Emerging Infection (Annexe pages 69-108, in press). Les résultats GHO¶pWXGHGHSUpYDOHQFHRQWpWpSUésentés sous forme de poster lors du congrès annuel de la société européenne des maladies infectieuses pédiatriques à Milan en mai 2013 (Annexe page 114), puis ont été publiés dans PLoS One (Annexe pages 109-113). UQFDVSpGLDWULTXHG¶LQIHFWLRQLQYDVLYHj B. holmesii DIDLWO¶REMHWG¶XQSRVWHUDXFRQJUqVDQQXHOGHODVRFLpWpVXLVVHGHSpGLDWULHj*HQqYHHQ juin 2013 (Annexe page 114). Finalement, un article sur la coqueluche destiné au grand public a été publié sur le site romand « Planète Santé » dans le but de sensibiliser les internautes à la problématique de la coqueluche et, donc, de promouvoir les rappels vaccinaux suite aux nouvelles recommandations suisses (Annexe pages 116-120).
Bordetella pertussis,
O¶DJHQWUHVSRQVDEOHGHODFRTXHOXFKH
La coqueluche est une infection respiratoire, causée par une bactérie appelée Bordetella pertussis.
Elle est caractérisée par des quintes de toux induisant parfois des vomissements et une difficulté à reprendre son souffle. La clinique et la sévérité de la maladie GpSHQGHQW GH O¶kJH GH OD SHUVRQQH infectée. En effet, ce sont les jeunes enfants âgés de moins de six mois qui sont les plus vulnérables et qui expliquent la grande majorité de la mortalité dû à la maladie ; malheureusement, le décès survient chez un enfant sur 1000 âgé de moins de six mois, voire même chez un enfant sur 100 âgé de moins de deux mois. La toux cause chez ces jeunes enfants XQH GLIILFXOWp j V¶DOLPHQWHU HW respirer ; ils sont également sujets à des apnées. Les jeunes enfants qui ont la coqueluche sont généralement KRVSLWDOLVpV $ O¶LQYHUVH OHV adultes ont tendance à faire une infection asymptomatique qui passe inaperçue, mais qui est néanmoins contagieuse. Ainsi, les adultes et les adolescents sont actuellement considérés comme le réservoir principal de B. pertussis, et sont responsables de sa transmission aux individus vulnérables comme les petits enfants [4].
La coqueluche peut être évitée grâce à la vaccination. Il existe deux types de vaccin contre la coqueluche. Le premier, le vaccin entier (dit « inactivé »), a été développé dans les années 1910, et a été administré conjointement avec le vaccin contre la diphtérie et le tétanos dès 1948 [5]. Comme VRQ QRP O¶LQGLTXH LO HVW FRPSRVpde suspension de la bactérie B. pertussis, inactivée par divers moyens propres à chaque producteur. En regard de sa réactogénicité élevée, un nouveau vaccin acellulaire a été développé et est administré en Suisse depuis 1996. Ce dernier comporte diverses
En Suisse, le vaccin contre la coqueluche s'administre en règle générale jO¶kJHde 2, 4 et 6 mois.
Un rappel doit être effectué durant la deuxième année de vie puis entre 4 et 7 ans. Le nourrisson SRVVqGHVXIILVDPPHQWG¶DQWLFRUSVSURWHFWHXUVVHXOHPHQWXQPRLVDSUqVODWURLVLqPHGRVHGHYDFFLQ (donc vers O¶kJHGH7 mois), ce qui explique le taux de mortalité plus pOHYpGDQVFHWWHWUDQFKHG¶kJH
Dans plusieurs régions du monde, le nombre de cas rapportés de coqueluche a récemment augmenté entraînant certains pays à modifier leurs recommandations de vaccination contre la coqueluche. En effet, plusieurs stratégies sont envisagées pour protéger les populations vulnérables, soit les jeunes enfants : la première, appelée cocooning, HVWG¶pYLWHUODWUDQVPLVVLRQGHODFRTXHOXFKHjO¶HQIDQWHQ vaccinant toutes les personnes qui sont en contact avec lui. Il convient donc de vacciner les parents et futurs parents, les grands-SDUHQWVOHVIUqUHVHWV°XUVDGROHVFHQWVTXLQHVRQWSOXVSURWpJpVSDUles GRVHVUHoXHVGDQVO¶HQIDQFHDLQVLTXHWRXWHVOHVDXWUHVSHUVRQQHVTXLV¶RFFXSHQWGHVMHXQHVHQIDQWV comme les mamans de jour ou le personnel des crèches et des hôpitaux pédiatriques. La seconde stratégie HVW GH SURWpJHU O¶HQIDQW OH SOXV W{W SRVVLEOH GDQV OH FDV R LO VHUDLW HQ FRQWDFW DYHF OD bactérie de la coqueluche, en faisant en sorte qu¶il dispose au plus vite G¶anticorps spécifiques FRQWUH OD FRTXHOXFKH 3OXVLHXUV PR\HQV FRPSOpPHQWDLUHV SHUPHWWHQW G¶DUULYHU j FH EXW Premièrement, en vaccinant les femmes enceintesODPRQWpHG¶DQWLFRUSVTXLHQUpVXOWHFKH]ODPqUH est partiellement WUDQVIpUpHjO¶Hnfant par passage transplacentaire. Le nourrisson naît donc avec un WDX[G¶DQWLFRUSVSUREDEOHPHQWVXIILVDQWSRXUOHSURWpJHUFRQWUHODPDODGLHMXVTX¶jFHTX¶LOUHoRLYHj son tour le vaccin. Deuxièmement, rapprocher les doses de vaccin en les donnant à 2, 3 et 4 mois (vaccination « accélérée ») permet jO¶HQIDQWG¶DYRLUla meilleure protection possible grâce aux trois doses reçues jO¶kJHGHTXDWUHPRLV-âge auquel un certain nombre d¶enfants entrent en communauté (crèche) suite à la fin du congé maternité. EnfinFHUWDLQVH[SHUWVSURSRVHQWO¶DGPLQLVWUDWLRQG¶XQH première dose de vaccin à la naissance, DXPR\HQG¶un vaccin monovalent, soit ne protégeant ni contre la diphtérie ni contre le tétanos.
Bordetella holmesii
Histoire de la découverte de Bordetella holmesii
La bactérie Bordetella holmesii a été découverte très récemment, décrite pour la première fois dans les années 1990. Le premier cas identifié était un américain de 37 ans originaire de Buffalo TXLV¶HVW présenté avec une bactériémie en 1983. La souche ne pouvant pas être identifiée localement, elle avait été envoyée au CDC (Centers for Disease Control and Prevention) à Atlanta, centre de référence des Etats-Unis. Cette nouvelle bactérie a été initialement dénommée NO-2 (non- oxydizing 2). Le CDC a par la suite reçu une quinzaine G¶DXWUHVVRXFKHVVHPEODEOHVSURYHQDQWGH9 différents états des Etats-Unis, mais également deux souches venant G¶$UDELH6DRXGLWHHWGH6XLVVH
Des analyses des acides gras, de la quantité de guanine et cytosine et surtout le séquençage de la sous-XQLWp V GH O¶$51 ULERVRPDO V
$51URQWSHUPLVG¶DIILOLHUODVRXFKH12-2 à la famille des Bordetella (Figure 3) [1]. En effet, sa séquence 16s ARNr est similaire à celle de B.
pertussis à plus de 99% [7]. Le nom B. holmesii DpWpGRQQpHQO¶KRQQHXUGH%DUry Holmes, un microbiologiste anglais, pour le remercier de sa grande contribution à l¶LGHQWLILFDWLRQ et la caractérisation de nombreuses bactéries Gram négatif rares ou atypiques [1].
Figure 3: Analyses des séquençages des sous-unités V GH O¶$51 ULERVRPDOde différentes espèces de Bordetella et de Alcaligenes
Les nombres inscrits aux embranchements représentent le nombre de fois où O¶DUUDQJHPHQW Hntre les espèces
Le genre Bordetella
Membre de la famille des Alcaligenaceae, le genre Bordetella est actuellement composé de quinze espèces différentes : B. pertussis, B. parapertussis, B. bronchiseptica, B. avium, B. hinzii, B.
pseudohinzii, B. holmesii, B. petrii, B. trematum, B. bronchialis, B. flabilis, B. sputigena, B.
muralis, B. tumulicola et B. tumbae.
La plus connue est B. pertussis, responsable de la coqueluche. Cette bactérie Q¶LQIHFWH TXH OHV humains. Les souches humaines de B. parapertussis causent également des infections respiratoires ressemblant à la coqueluche et sont habituellement moins graves que celles causées par B. pertussis, DORUV TXH G¶DXWUHV VRXFKHV Q¶LQIHFWHQW TXH OHV DQLPDX[B. bronchiseptica est considérée comme l¶DQFrWUHdes Bordetella [8-10]. Elle infecte surtout les chiens, les chats, les cochons et les lapins, mais peut également affecter les humains en contact étroit avec ces animaux, en induisant des infections respiratoires ou invasives [11-13]. B. pertussis, B. parapertussis et B. bronchiseptica sont reconnues comme étant les espèces « classiques » de Bordetella, car elles sont les premières à avoir été décrites. Elles sont également surnommées les espèces « mammifères ».
B. avium et plus récemment B. hinzii sont toutes deux appelées espèces « aviaires », car elles sont responsables du « turkey coryza », traduit littéralement comme « rhume du poulet », qui atteint autant la voODLOOH G¶pOHYDJH TXH VDXYDJH [14-15], mais également quelques humains victimes de maladies chroniques [15-24]. B. pseudohinzii, qui ressemble beaucoup a B. hinzii, été découverte par XQJURXSHDPpULFDLQPDLVVDGHVFULSWLRQQ¶DSDVHQFRUHpWpSXEOLpH[25].
B. petrii DG¶DERUGpWpLVROpHGDQVO¶HQYLURQQHPHQW[26], puis retrouvée chez quelques patients [16, 27-
29]. Des infections à B. trematum et B. ansorpii ont été décrites de manière anecdotique [30-33]. B.
bronchialis, B. flabilis sp et B. sputigena ont très récemment été retrouvées dans des prélèvements des voies aériennes supérieures humaines [34]. Bordetella muralis, Bordetella tumulicola et Bordetella tumbae YLHQQHQWG¶rWUHLVROpHVVXUODSHLQWXUHPXUDOHYLHLOOHGHans [35]. Parmi les nouvelles espèces de Bordetella récemment découvertes, B. holmesii apparait comme la bactérie la plus fréquemment rapportée dans la littérature HWODSOXVjULVTXHG¶LQGXLUHGHVLQIHFWLRQVLQYDVLves graves, y compris chez des individus sains [7].
Microbiologie, les points importants en clinique
B. holmesii est une bactérie Gram négatif à croissance lente en forme de coccobacille (Figure 2).
Ses caractéristiques biochimiques, présentées dans le tableau 1, sont toutes négatives et permettent ainsi de la différentier des autres Bordetella [1].
Tableau 1 : Caractéristiques biochimiques de B. holmesii comparées aux autres Bordetella spp
Caractéristiques biochimiques B. holmesii B. pertussis B. parapertussis B. brochiseptica B. avium B. hinzii B. petrii B. trematum B. ansorpii
WHVWGHO¶R[\GDVH - + - + + + + - -
test du nitrate réductase - - - + - - - +/- -
WHVWGHODSURGXFWLRQG¶XUpH - - + + - +/- - - -
motilité - - - + + + - + +
hémolyse beta-like - + + -
Après 48 heures de cultures, B. holmesii produit un pigment brun (Figure 4), ce qui la différencie des autres espèces de Bordetella et des Acinectobacter, une autre famille avec laquelle elle est fréquemment confondue. Moraxella canis est le seul autre organisme décrit comme pouvant produire un tel pigment [36].
Figure 4: Colonies de Bordetella holmesii
Les colonies produisent un pigment brun après 48 heures de culture (milieu Mueller Hinton). La souche provient du cas pédiatrique genevois décrit dans la référence n°[3].
Remerciements à Stéphane Emonet pour la photo.
'LIIpUHQWHVWHFKQLTXHVG¶DQDO\VHRnt été utilisées pour identifier des similitudes entre B. holmesii et les autres Bordetella. Comme rapporté plus haut, une similitude de plus de 99% a été démontrée entre B. holmesii et B. pertussis par séquençage de la 16s ARNr [7], mais O¶DQDO\VHGHOHXUVJpQRPHV respectifs a montré une grande divergence entre les deux espèces /D VpTXHQFH G¶LQVHUWLRQ481 (IS481), ciblée lors du diagnostic de B. pertussis par OD WHFKQLTXH G¶Dmplification en chaîne par polymérase (PCR), est présente en très grand nombre dans le génome de B. pertussis (>200 copies) alors que seule une dizaine de copies sont retrouvées dans le génome de B. holmesii [37-38] (Figure 5).
Figure 5: Comparaison des génomes de Bordetella pertussis et Bordetella holmesii.
La souche B. holmesii F627 (GenBank: AOEW00000000.1) est présentée à gauche et la souche B. pertussis CS (GenBank: CP002695.1) est présentée à droite. A noter que le génome de B. holmesii est présenté sous forme de 2 contigs (représenté par 2 verts différents). Les lignes grises représentent les séquences protéiques similaires entre
,ODpWpSRVWXOpTX¶XQHSDUWLHGXPDWpULHOJpQpWLque de B. holmesii -dont le 16s ARNr et la IS481- aurait été acquise par transfert horizontal entre ces deux bactéries [39]%LHQTX¶LOVRLWSRVVLEOHTXH du matériel génétique ait été hérité G¶XQ DQFrWUH FRPPXQ OHV parties de génome commun VRXWLHQQHQW IRUWHPHQW O¶K\SRWKqVHdu transfert horizontal. De plus, le nombre plus important de FRSLHGHO¶,6481 dans le génome de B. pertussis suggère son ancienneté par rapport à B. holmesii
[37-40]. Tous les autres tests, comme O¶DQDO\VH GH OD FRPSRVLWLRQ GHV DFLGHV JUDV FHOOXODLUHV Ges IDFWHXUVGHYLUXOHQFHO¶DGKpsine )+$RXGXV\VWqPHGHUpJXODWLRQGHO¶H[SUHVVLRQGHODYLUXOHQFH (système bvgAS) et le séquençage du génome sont en favHXUG¶XQHanalogie entre B. holmesii et les Bordetella aviaires [1, 39, 41-43]
.
Certains auteurs postulent que le transfert horizontal entre B. pertussis et B. holmesii a fortement FRQWULEXp j O¶pPHUJHQFH GH FHtte dernière en tant que bactérie pathogène. Une équipe a même retrouvé des gènes codant pour des protéines habituellement retrouvées chez Escherichia coli, présumant des échanges entre B. holmesii et G¶DXWUHV bactéries [44]. 'HVpWXGHVUpFHQWHVQ¶RQWSDV montré de différence entre les souches de B. holmesii causant des infections respiratoires ou invasives VXJJpUDQW TX¶XQH PrPH VRXFKH SRXUUDLW LQGXLUH OHV GHX[ W\SHV G¶LQIHFWLon. Selon un expert, la différence en terme de potentiel invasif entre B. pertussis (qui cause surtout des infections respiratoires) et B. holmesii pourrait être liée jOHXUGLIIpUHQFHG¶H[SUHVVLRQGHOLSRSRO\VDFFKDULGHV (LPS) [45].
Pour ce qui est des autres facteurs de virulence, il a été montré que B. holmesii ne produisait pas les facteurs connus comme contribuant à la pathogénicité des autres Bordetella [41-42, 46]
. Notamment, B.
holmesii ne produit pas la toxine pertussis, bien étudiée chez B. pertussis [41, 46-47].
Clinique des infections à Bordetella holmesii
/RUVG¶une infection respiratoire à B. holmesii, la symptomatologie est similaire à une coqueluche.
Alors que certains auteurs postulent que la présentation clinique est moins bruyante TX¶HQ FDV G¶LQIHFWLRQ jB. pertussis [40], notamment chez les nourrissons [48] G¶DXWUHV Q¶RQW SDV UHWURXYp GH différence [49]. La persistDQFHG¶XQHWRX[UpVLGXHOOHSDUDvt être moins fréquente chez les personnes infectées par B. holmesiiFHTXLHVWSUREDEOHPHQWH[SOLTXpSDUO¶DEVHQFHGHODWR[LQHSHUWXVVLV [49]. Certaines infections respiratoires plus graves ont été rapportées, notamment chez une adolescente en bonne santé qui a présenté une pneumonie importante avec péricardite et des épanchements pleuraux et médiastinaux. La fibrose pulmonaire subséquente a conduit à un important syndrome restrictif au contrôle six mois plus tard [50-51].
Les bactériémies à B. holmesii sont fréquemment rapportées chez des sujets aspléniques ou immunosupprimés GDQVOHFDGUHG¶DXWUHHQWLWpFlinique (listées dans le tableau annexe pages 52-55).
Aucun critère clinique ni biologique ne permet de les différencier des autres bactériémies. Les issues ont toujours été rapportées comme favorables [52-53].
B. holmesii a été identifiée comme responsable G¶XQHJUDQGHvariété G¶LQIHFWLRQVinvasives (tableau annexe pages 52-55). (Q SOXV G¶DYRLU pWp IUpTXHPPHQW UHWURXYpe dans des hémocultures, B.
holmesii a été identifiée dans deux cas de méningites [54-55]KXLWFDVG¶HQGRFDUGLWHs sur valves saines ou prothétiques [1, 36, 56-60]
, deux cas de péricardites [50, 61], deux cas de cellulites [1, 62], quatre cas G¶DUWKULWHs [1, 63-65], un cas de spondylodiscite [66]. Ce potentiel invasif multifocal est O¶une des particularités de B. holmesii, contrairement à B. pertussis dont la pathogénicité est restreinte à
Diagnostic
Quelque soit le site en cause, le diagnostic G¶LQIHFWLRQjB. holmesii est difficile à poser/RUVG¶XQH atteinte respiratoire, le diagnostic de coqueluche -GRQFG¶LQIHFWLRQjB. pertussis- est fréquemment retenu, car la majorité des laboratoires ne parvient pas à distinguer ces deux espèces de Bordetella en utilisant les tests de routine. (Q HIIHW OD PpWKRGH GH GpWHFWLRQ SDU 3&5 HVW O¶RXWLO OH SOXV largement utilisé par les laboratoires en cas de suspicion de coqueluche, car elle est très sensible [67-
69]. Cependant, la cible universellement utilisée, la IS481Q¶HVWPDOKHXUHXVHPHQWSDVVSpFLILTXHFDU elle est également retrouvée dans le génome de B. holmesii et dans certaines souches de B.
bronchiseptica, induisant des résultats faussement positifs [37-38, 44, 70-71]
. Il est ainsi actuellement FRQVHLOOpG¶LQFOXUHGDQVFHWWHDQDO\VHGHVcibles spécifiques à B. pertussis ou B. holmesii afin de les GLVWLQJXHUO¶XQe GHO¶DXWUH/HVGLIIpUHQWHVVWUDWpJLHVGLDJQRVWLTXHVFKRLVLHVà ce jour peuvent être consultées dans un tableau GH O¶DQQH[H SDJHV -59). Cependant, la grande majorité des laboratoires ne sont pas encore conscients de ces difficultés et les études de contrôle de qualité PRQWUHQWTX¶jFHMRXUSOXVGHGHVODERUDWRLUHVHXURSpHQVDPpULFDLQVRXDXVWUDliens testés ne sont pas capables de distinguer une infection à B. holmesii [67-68, 71-72]
.
/RUVG¶une infection invasive, la bactérie B. holmesii est rarement identifiée carG¶XQHSDUW elle est difficile à cultiYHU HW G¶DXWUH SDUW HOOH Q¶HVW SDV DFWXHOOHPHQW SDVreconnue par les systèmes G¶LGHQWLILFDWLRQautomatique de plus en plus fréquemment utilisés dans la pratique courante. En effet, comme pour les autres espèces de Bordetella, la culture de B. holmesii est difficile et requiert un milieu spécial, enrichi [73-74]. Dans un article publié en 2000, Mazengia et al. ont démontré que la croissance de B. holmesii est inhibée par la céphalexine, un antibiotique utilisé dans la plupart des milieux de culture pour Bordetella (comme, par exemple, le Regan-Lowe agar) [75] '¶DSUqV OHV auteurs, cette susceptibilité intrinsèque SRXUUDLWH[SOLTXHUSRXUTXRLODSOXSDUWGHVODERUDWRLUHVQ¶RQW
pas identifié B. holmesii SDUFXOWXUHDYDQWOHVDQQpHV,OHVWjSUpVHQWUHFRPPDQGpG¶XWLOLVHU G¶DXWUHV DQWLELRWLTXHV SRXU LVROHU OHVBordetella (oxacilline ou méthicilline) [11]. Concernant les DSSDUHLOVG¶LGHQWLILFDWLRQDXWRPDWLTXHGHEDFWpULHs, ceux-ci ne sont habituellement pas capables de détecter B. holmesii, car cette souche ne fait pas (encore) partie de leur base de données [36, 76-79]
. Heureusement, les dernières technologies -comme la spectrométrie de masse- permettent un diagnostic rapide et fiable, mais ces appareils ne sont pas disponibles dans tous les laboratoires [36,
64, 66, 76, 80]
. Finalement, O¶un des outils diagnostiques le plus fréquemment utilisé dans les publications répertoriées (voir tableau en annexe, pages 58-59) est le séquençage de la 16s ARNr, bien que la séquence de B. holmesii soit très similaire (>99%) à celle de B. pertussis [7].
Traitement
,O Q¶H[LVWH SRXU OH PRPHQW DXFXQ FRQVHQVXV concernant le traitement des infections à B.
holmesii. ,O Q¶D SDV pWp pWDEOL quel antibiotique prescrire, dans quelle indication, HW V¶il est nécessaire de traiter les infections respiratoires bénignes. Les traitements qui ont été utilisés par les différents groupes sont résumés dans un tableau GH O¶DQQH[H SDJHV 52-55). La susceptibilité in vitro de B.
holmesii à certains antibiotiques a été testée par diverses méthodes [36, 42, 51-52, 54-57, 59-63, 78- 79, 81-83]
, mais essentiellement par Epsilometer test (Figure 6).
Brièvement, les résultats montrent que les céphalosporines de troisième génération ne sont peut-être pas les meilleures pour traiter B. holmesii [52], bien TX¶HOOHV VRLHQW les molécules les plus fréquemment prescrites HPSLULTXHPHQW HQ FDV G¶LQIHFWLRQ LQYDVLYH WDEOHDXannexe pages 52-55).
De plus, les macrolides -OD FODVVH G¶DQWLELRWLTXH prescrite en première intention en cas de coqueluche- paraissent moins actifs contre B. holmesii que contre B. pertussis, ce qui pourrait être problématique si B. holmesii Q¶HVW SDV FRUUHFWHPHQW GLDJQRVWLTXp [1]. Des résistances à la ceftriaxone, au cefotaxime et au triméthoprime-sulfaméthoxazole ont été rapportées [54, 62, 84]
. Les carbapénèmes et les fluoroquinolones sont rapportées comme étant les antibiotiques les plus actifs
[52-53, 61]
.
Figure 6: Antibiogramme de Bordetella holmesii
Test de la susceptibilité de B. holmesii au triméthoprime- sulfaméthoxazole (TX) par Epsilometer test. La souche provient du cas pédiatrique genevois décrit dans la référence n°[3] HW SUpVHQWH XQH UpVLVWDQFH j O¶DQWLELRWLTXH testé.
Remerciements à Stéphane Emonet pour la photo.
8Q WUDLWHPHQW G¶XQH GXUpH GH j PRLV HVW SDUIRLV QpFHVVDLUH[50, 59, 82, 85]
; certains patients ont présentés des rechutes avec des traitements plus courts [59, 62, 82]. UQFDVG¶HQGRFDUGLWHUpFLGLYDQWH avec apparition de végétations malgré un traitement de ciprofloxacine au long cours à été rapporté, GpPRQWUDQWTXHOHWUDLWHPHQWDQWLELRWLTXHQ¶HVWSDVWRXMRXUVVXIILVDQW [57].
Epidémiologie
Il Q¶existe que peu de données sur la prévalence des infections respiratoires à B. holmesii. Toute la littérature disponible est résumée dans un tableau GH O¶DQQH[H SDJHV -49). Le taux de portage chez les sujets asymptomatiques est également inconnu. LorV G¶pWXGHV FRQGXLWHV sur cinq continents, B. holmesii a été identifié dans 0 à 29.3% des patients avec une infection respiratoire ressemblant à la coqueluche [2, 40, 49, 86-91]
. %LHQTXHWRXWHVOHVFODVVHVG¶kJHVRLent concernées, les infections respiratoires à B. holmesii sont plus fréquemment rapportées chez les adolescents et les MHXQHV DGXOWHV TXH FKH] OHV SOXV MHXQHV (Q HIIHW DX FRXUV G¶XQH pSLGpPLH GH FRTXHOXFKH GDQV O¶2KLRHQOHVDGROHVFHQWVkJpVGH à 18 ans représentaient environ deux tiers des cas de B.
holmesii, mais seulement un tiers des cas de B. pertussis [49]. /HIDLWG¶rWUHDVSOpQLTXHVHPEOHrWUH un facteur de risque important, bien que des infections invasives à B. holmesii aient également été GpFULWHVWDQWFKH]GHVLQGLYLGXVVDLQVTXHFKH]GHVSDWLHQWVDWWHLQWG¶DXWUHVFR-morbidités (tableau annexe pages 52-55).
Il est supposé que la transmission de la bactérie se fait principalement par gouttelettes [87], bien TX¶XQJURXSHD pPLWO¶K\SRWKqVHTX¶LO\D un risque de transmission par dérivé sanguin [92]. En effet, ces auteurs ont rapporté avoir détecté deux concentrés plaquettaires contaminés par B. holmesii présente à une concentration trop faible pour un détection par dépistage bactériologique de routine
[92]. Etant donné la ressemblance entre les souches de B. holmesii identifiées dans les infections respiratoires et celles identifiées GDQVOHVLQIHFWLRQVLQYDVLYHVLOVHSRXUUDLWTX¶XQHmême souche puisse induire les deux W\SHVG¶LQIHFWion. Une infection invasive pourrait donc être contractée par voie respiratoire. $ WLWUH G¶H[HPSOH un portage nasopharyngé de B. holmesii multi-résistant (résistant à la céfotaxime, j O¶DFLGH QDOLGL[LTXH HW DX WULPpWKRSULPH-sulfaméthoxazole) a été retrouvé chez un patient atteint de cellulite récidivante à B. holmesii [62].
Prévention
Etant donné la ressemblance entre les souches de B. holmesii causant des infections respiratoires ou invasives, il semblerait utile de prendre des mesures de précaution HQ FDV G¶LQIHFWLRQ G¶LQGLYLGX vulnérable ou ORUVTX¶LO\DXQ contact rapproché avec des personnes à risque G¶infection invasive, FRPPHOHVSDWLHQWV DVSOpQLTXHV'DQVFHVFDVO¶LQGLFDWLRQjXQHmesure « isolation gouttelettes » et/ou à une antibioprophylaxie devraient être discutés. Les macrolides ne seraient alors peut-être pas le meilleur choix -contrairement à B. pertussis- étant donné leur activité moindre contre B. holmesii
[1]. CHSHQGDQW OD SULVH HQ FKDUJH GHV FRQWDFWV G¶XQ FDV GHB. pertussis DILQ G¶pYDOXHU OH ULVTXH G¶H[SRVLWLRQFRWHXVHHQWHPSVHWHQDUJHQWQ¶HVWSUREDEOHPHQWSDVQpFHVVDLUHjODVXLWHG¶XQFDV G¶LQIHFWLRQUHVSLUDWRLUHjB. holmesii(QHIIHWHQFDVG¶LQIHFtion à B. holmesiiO¶DEVHQFH-à ce jour- GH SUHXYH FRQFUqWH GH WUDQVPLVVLRQ G¶LQIHFWLRQ LQvasive par voie respiratoire, son issue toujours favorable et la prévalence moindre des sujets à risque (nourrissons versus patients immunosupprimés) rendent le dépiVWDJHG¶HQWRXUDJHsystématique probablement superflu. De façon anecdotique, il faut noter que des cas de bactériémie à B. holmesii ont été rapportés chez des patients sous traitement prophylactique de pénicilline ou de triméthoprime-sulfaméthoxazole pour une autre indication [3, 42, 77, 81].
,O Q¶H[LVWH SDV GHvaccin pour prévenir une infection à B. holmesii. Les gènes codant pour les antigènes présents dans le vaccin acellulaire contre B. pertussis ne sont pas présentes dans le génome de B. holmesii [41, 82]. Les anticorps induit par la vaccination ne protègent donc sans doute pas contre B. holmesii, ce qui a été partiellement prouvé dans un modèle animal [93] ainsi que lors de O¶pSLGpPLHGHBordetella GDQVO¶2KLRHQ [49].
Etude de la prévalence des infections respiratoires à Bordetella holmesii chez les patients suisses suspects de coqueluche
Introduction
Auparavant, aucun laboratoire helvétique Q¶LQFOXDLW OH GLDJQRVWLF G¶LQIHFWLRQ UHVSLUDWRLUH j B.
holmesii dans les tests de routine effectués face à une suspicion de coqueluche. Une étude récente menée en France a révélé que chez les adolescents et les jeunes adultes environ un cas de coqueluche sur cinq était dû à B. holmesii et non B. pertussis [91]. Afin de déterminer si B. holmesii FLUFXOHGDQVQRWUHSRSXODWLRQG¶HVWLPHUVDSUpYDOHQFHHWVDFRQWULEXWLRQjO¶DXJPHQWDWLRQGHs cas de coqueluche rapportés dernièrement en Suisse [94], nous avons effectué une étude rétrospective. Notre projet était de développer ensuite une étude prospective comparant les infections respiratoires dues à B. holmesii à celles secondaires à B. pertussis. Les résultats de cette enquête de prévalence ont été présentés sous forme de poster au congrès annuel de la société européenne de maladies infectieuses pédiatriques (ESPID) à Milan en mai 2013 (Annexe page 114), puis publiés dans le journal PLoS One (Annexe pages 109-113). Suite à notre travail, les Hôpitaux Universitaires de Genève ont modifié leur PCR qui est à présent capable de diagnostiquer une infection à B. holmesii.
Matériels et méthodes
Des prélèvements nasopharyngés de patients précédemment diagnostiqués comme positifs pour une coqueluche entre 2009 et 2011 ont été retestés jO¶DLGHG¶XQH3&5PXOWLSOH[ (Tableau 2). En plus de O¶,6481 -la cible utilisée en routine pour diagnostiquer une infection à B. pertussis- cette PCR multiplex comprenait les cibles hIS1001, IS1001 (IS1001parapertu) et la toxine pertussis/¶,61001 est utilisé pour diagnostiquer B. parapertussis HW O¶K,61001 est O¶une des cibles spécifiques à B.
holmesii décrite dans la littérature [95-96]. La toxine pertussis est spécifique à B. pertussis, mais est une cible beaucoup moins sensible, car seule une copie est retrouvée dans le génome. La PCR multiplexe permettait donc de distinguer B. pertussis (IS481+, hIS1001-, IS1001-, toxine+) de B.
holmesii (IS481+, hIS1001+, IS1001-, toxine-) et B. parapertussis (IS481-, hIS1001-, IS1001+, toxine-).
Tableau 2: Séquences des oligonucléotides utilisés pour la PCR multiplexe
Cibles Primers-Probes Séquence de 5' à 3'
B. pertussis
IS481-109F CCGGATGAACACCCATAAGC
IS481-179R CGATCAATTGCTGGACCATTT
IS481-130T TGCCCGATTGACCTTCCTACGTCGA
B. holmesii
hIS1001-202F CGCATCAGATAAGCGGTGAG
hIS1001-272R CCGTGCCAATCGGTAAAGTT
hIS1001-holm-223T AAGGGCTGGTTGGCCTGGAGCA
B. parapertussis
IS1001parapertu-1001F GTCCTGCGTGACGAACTCAA IS1001parapertu-1071R TGGTTCCAGGCTTGTCTTGC
IS1001parapertu-1022T CGGCTCTGGTTCTACCAAAGACCTGCC
Toxines
Toxines-187F AACGACAATGTGCTCGACCA
Toxines-257R GAGACGAAAGCGCTGTTGCT
Toxines-208T CTGACCGGACGTTCCTGCCAGG
Résultats
Nous avons incluV pFKDQWLOORQV GDQV O¶pWXGH ; 194 comprenaient encore assez de spécimen biologique à analyser : 188 échantillons (97%, intervalle de confiance à 95% (IC95%) : 94-99%) contenaient B. pertussis et 5 (3%, IC95% : 0-5%) B. parapertussis. Aucun échantillon ne contenait de B. holmesii (0%, IC95% : 0-1.5%) ; un échantillon était négatif pour toutes les cibles. Aucun pFKDQWLOORQ Q¶pWDLW positif pour plusieurs signaux ; LO Q¶\ DYDLW GRQF SDV GH FR-LQIHFWLRQ /¶kJH médian des patients était de 6 ans (rang interquartile 3-15 ans, minimum 21 jours de vie, maximum 86 ans) ; aucun genre ne prédominait avec 52% féminin (tableau 3).
Tableau 3: Caractéristiques des patients inclus et résultats Genre
F / M
B. pertussis n (%)
B. parapertussis n (%)
Sans résultat n (%)
Tous les patients 101 F / 95 M 188 (96%) 5 (3%) 3 (2%) * Sous-groupes 0-9 ans 63 F / 50 M 107 (55%) 5 (3%) 1 (1%)
G¶kJH 9-17 ans 19 F / 22 M 39 (20%) 2 (1%)
>17 ans 19 F / 23 M 42 (21%) F: féminin, M: masculin, n: nombre.
* Un échantillon sortait négatif pour tous les tests; deux échantillons ne contenaient pas assez de matériel pour réaliser le test.
Discussion VXUO¶pWXGHGHSUpYDOHQFHVXLVVH
1RXV Q¶DYRQV GpWHFWp DXFXQH LQIHFWLRQ jB. holmesii chez des individus suisses précédemment diagnostiqués comme ayant une infection à Bordetella par une PCR non discriminante. Il est alors peu probable que B. holmesii DLWFRQWULEXpjO¶DXJPHQWDWLRQrécente des cas de coqueluche rapportés en Suisse&HUWDLQHVpWXGHVVLPLODLUHVRQWpJDOHPHQWUpFROWpGHVUpVXOWDWVQpJDWLIVDORUVTXHG¶DXWUHV études ont estimé une SUpYDOHQFHG¶LQIHFWLRQà B. holmesii très variable entre 0-29% [2, 40, 49, 86-91]
.
Nos résultats nous ont surpris pour les raisons suivantes : premièrement, nous avons hospitalisé en 2011 aux Hôpitaux Universitaires de Genève deux patients avec une infection invasive à B.
holmesii et suspections sa présence « endémique » dans notre population [3]. Deuxièmement, B.
holmesii connait une haute prévalence chez nos voisins français [91]. Etant donné le caractère rétrospectif de notre étude, nous ignorons tout des patients testés -par exemple, leur présentation clinique, O¶anamnèse vaccinale ou les caractéristiques sociodémographiques. Il est dès lors impossible de savoir si et comment nos patients diffèrent des patients français. Nous pouvons FHSHQGDQWpFDUWHUOHSUREOqPHGHO¶kJHGHVSDWLHQWV, car la distribution est similaire dans les deux pWXGHVHWWRXWHVOHVFODVVHVG¶kJHVRQWUHSUpVHQWpHV/HVGHX[OLPLWHVPDMHXUHVGHQRWUHpWXGHVRQW donc liées à son caractère rétrospectif et au nombre relativement OLPLWpG¶pFKDQWLOORQVWHVWpV
Discussion
B. holmesii est une bactérie émergente (peu) FRQQXH GHSXLV XQH YLQJWDLQH G¶DQQpH GRQW O¶pWXGH V¶DYqUH intéressante pour plusieurs aspects. Du point de vue microbiologique, son origine est encore mal connue, de même que les raisons de son identification UpFHQWH,OVHSRXUUDLWTX¶LOV¶DJLVVHG¶XQH HVSqFH DYLDLUH j O¶RULJLQH TXL VH VHUDLW DGDSWpH j O¶KRPPH PDLV DXFXQH GRQQpH DQLPDOH Q¶HVW disponible à ce jour afin de pouvoir éventuellement soutenir cette hypothèse. Le transfert horizontal de matériel génétique entre B. holmesii HW G¶DXWUHV EDFWpULHVa probablement contribué à son émergence comme pathogène humain et pourrait possiblement augmenter son potentiel invasif dans le futur.
Comme illustré par la littérature, B. holmesii HVW XQHEDFWpULHXELTXLWDLUH FDSDEOHG¶LQGXLUHWRXWHs sortes G¶LQIHFWLRQV LQYDVLYHV DYHF SDUIRLV GHV SUpVHQWDWLRQV VpYqUHV FH TXL Q¶D pWp UHWURXYp FKH]
aucune autre espèce de Bordetella. Etant donné la difficulté à diagnostiquer cette bactérie, la prévalence des infections sévères est certainement sous-estimée. Le traitement est parfois difficile et prolongé, compliqué à la fois par le délai nécessaire avant de disposer du diagnostic et par la sensibilité moindre de la bactérie aux antibiotiques usuels, poussant les cliniciens à avoir recours aux antibiotiques à large spectre. $ILQG¶RSWLPLVHUjO¶DYHQLUO¶DSSURFKHG¶une infection invasive à B. holmesii et G¶améliorer son traitement, nous avons encouragé dans notre publication les cliniciens jUDSSRUWHUOHVLQIHFWLRQVDILQG¶DXJPHQWHUOHVFRQQDLVVDQFHVFOLQLTXHVODFRQFHUQDQW
Nous avons relevé dans les différents cas G¶LQIHFWLRQ LQYDVLYH jB. holmesii rapportés dans la
souches de B. holmesii G¶RULJLQHUHVSLUDWRLUHRXV\VWpPLTXH&HWWHREVHUYDWLRQSRVHODTXHVWLRQde la prévention par antibioprophylaxie des individus aspléniques -RXLPPXQRVXSSULPpVSRXUG¶DXWUHs raisons- HQFDVG¶LQIHFWLRQUHVSLUDWRLUHjB. holmesii ou de contact avéré avec un cas index. De plus, HOOH RXYUH XQH SRVVLELOLWp G¶DPpOLRUDWLRQ GH ODstratpJLH GLDJQRVWLTXH HQ FDV GH SUpVHQWDWLRQ G¶XQ patient avec une symptomatologie à la fois respiratoire et systémique.
De notre point de vue, la principale problématique inhérente aux infections respiratoires par B.
holmesii Q¶HVW ILQDOHPHQW pas tant le risTXH G¶LQIHFWLRQ LQYDVLYH VHFRQGDLUH, PDLV O¶LPSDFW GH VD mauvaise identification. En effet, une infection respiratoire à B. holmesii faussement diagnostiquée comme étant dû à B. pertussis secondairement au manque de spécificité de la PCR utilisée, porte prpMXGLFH j O¶pWXGH pSLGpPLRORJLTXH GH FHV GHX[ GHUQLqUHV. De plus, ceci perturbe O¶DQDO\VH GH O¶HIILFDFLWpGXYDFFLQFRQWUHODFRTXHOXFKH(QHIIHWXQFDVG¶LQIHFWLRQSDU B. holmesii faussement interprétée comme échec vaccinal a des conséquences individuelles -sur la perception du vaccin par le patient et ses médecins- et globales, ELDLVDQW OHV DQDO\VHV G¶HIILFDFLWp YDFFLQDOHUn nombre important de publications récentes rapportent les cas de coqueluche dans leur population et évaluent dans quelle mesure une vaccination récente est efficace, sans prendre en compte que certains de ces patients peuvent éventuellement avoir été infectés par B. holmesii et non par B. pertussis. La prise de conscience à grande échelle de cette problématique nous semble primordiale et nous espérons vivement que nos publications contribueront à sensibiliser les investigateurs de ces études.
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