DÉVELOPPEMENT DU TESTICULE CHEZ L’AGNEAU.
ÉTABLISSEMENT DE LA SPERMATOGENÈSE
M. COUROT
Christiane RICHETIN Station de Recherches de
l’hysiologie
aniiitale,Centre national de Recherches
c ooterhniques..1
ouy-en-.1 osas(Seine-et-Oise).
. !! -!
SOMMAIRE
Dans ce travail nous avons utilisé 56
Agneaux
« Ile-de-France )1 de i à 160jours.
Il existe une relation étroite entre le poids du testicule et l’état
histologique
des tubes sémi- nifères : la courbe de croissance testiculaire présente deuxphases
distinctes - tout d’abord unephase
de croissance lente, sans différenciation cellulaire,jusqu’à
unpoids
moyen de 6 g -puis
une phase de croissancebeaucoup plus
rapide, entre 6 et zoog environ.
Cette seconde
phase
commence avec l’entrée en activitégamétogénétique
des cellules germinalessouches. Le
rythme
de laspermatogenèse
y est tout de suite normal, comme le prouve la stabilité des associations cellulaires observées au sein del’épithélium
séminifère. Mais le rendement des diffé- rentesphases
des processusspermatogénéti q ues
présente d’abnrd unegrande
variabilité avant dese stabiliser autour de sa valeur
théorique.
Le volume relatif occupé par les tubes séminifères dans le testicule, augmente linéairement
avec
l’âge
ou le poids desAgneaux depuis
la naissancejusqu’à
lapuberté.
Le diamètre des tubes séminifères ne peut être relié defaçon simple,
ni aupoids
du testicule, ni à l’âge ou aupoids
vif desanimaux
pendant
l’ensemble de lapériode
considérée.Si le testicule n’est
complètement développé
que vers unpoids
de 200 g environ, il estdéjà capable
deproduire
desspermatozoïdes
normaux dèsqu’il
atteint unpoids
de 65g._! !!_- .!
Les travaux récents sur la
spermatogenèse
ont montréqu’il n’y
avait pas norma- lement demultiplication
des cellules souches chez l’adulte. A un momentprécis
dechaque cycle spermatogénétique,
s’isole unespermatogonie
souchequi, après
untemps
de repos, entre à son tour en activité pour donner naissance aucycle
suivant(RoOSEN-RuNGE,
I(!52 ; Cr,ERMONT et I,EHI,OND, 1053 ;O R T AVAN T,
1054 ;A M A N N, 196
1 ).
Ainsi la
capacité
deproduction gamétogénétique
du mâle adulte estdéterminée,
d’unepart,
par le nombre de cellulesgerminales
dont ildispose
au moment de la pu-berté,
et, d’autrepart,
par l’efficacité des processusspermatogénétiques.
L’étude des facteurs
agissant
sur cesparamètres
est facilitée s’il s’écoule untemps
suffisant entre la naissance et le déclenchement de laspermatogenèse.
Les différentesétapes
desphénomènes
sont alors assez isolées pour que lesphases
essentielles de lapuberté puissent
être mises en évidence. Ce n’est pas le cas chez les mammifères de laboratoire car laspermatogenèse
y démarre très tot,quelques jours
seulementaprès
la naissance chez le Rat
(R AUH ,
1925 ; CLERMONT et P!R>~!,i9!!),
leCobaye (BOOKHOUT, Io36)
ou la Souris(HE RMANN , 1 88 9 ;
NEBEI&dquo; AMAROSE et HACKETT,10 6 1
).
Par contre, les animauxdomestiques
et le Bélier enparticulier
semblent surce
point
un matériel intéressant.Un certain nombre d’auteurs ont
déjà
étudié ledéveloppement
du testicule chez cetanimal,
mais leuranalyse
a été essentiellementpondérale (W ATSON ,
S Ars!oRD etMcCaNC!, 195 6)
ou bien leurs observationshistologiques
peuprécises
ouincomplètes
(PHI U I P
S
etA NDR >~w-s, m!36 ;
CARMON etGREEN, 1952 ).
Il était doncimportant
dereprendre
l’étude de l’établissement de laspermatogenèse
chezl’Agneau
par une ana-lyse histologique quantitative.
C’est le but de ce travail.MATERIEL
ETMÉTHODES
Nous avons travaillé sur les agneaux de l’un des troupeaux de race ( lle-de-hrance o du labo- ratoire. Les testicules de 55 animaux ont été prélevés par castration bilatérale ou
après
abattage aux âges suivants : ià 5,
20,,30, 40, 5o, 6o, 75, 90, 105, 110,11,5, 12,!, 1,3,5 à 140et 155 à t6ojours
aprèsla naissance.
Chaque
testicule était peséaprès
avoir étéséparé
de sesenveloppes, du
cordon testi- culaire et del’épididyme.
Puis un échantillon en étaitprélevé
pour l’étudehistologique :
chez lesjeunes
animaux onprenait
une moitié du testicule coupé suivant songrand
axe et chez les agneauxplus
âgés, unfragment
dansl’épaisseur
duparenchyme
testiculaire,parallèlement
à la surface de1’organe.
Cet échantillon était fixé dans leliquide
de Bouin-Hollandependant
3 jours;(quelquefois
des fragments supplémentaires étaient placés dans d’autres
mélangcs
fixateurs, r111enB-y, I3ouin-
!lllen,
llelly, Orth-Müller).
10à i5 minutes au maximumséparaient
leprélèvement
de l’organe desa fixation. Après inclusion à la
paraffme,
lespièces
étaientcoupées
à ro [1-, colorées auFeulgen-Bleu
alcian pour
l’analyse histologique.
Le volume relatif occupé par les tubes séminifères dans le parenchyme testiculaire a été mesuré suivant la
technique
de CHALKLEY (i943). <!elle-ci, pour donner des résultatscomparables,
exigedes coupes fixées et étalées de façon semblable dans toute la série étudiée. Notre
échantillonnage
basé sur 100 à 200 champs microscopiques par testicule a exclu ceux
qui
coïncidaient avec une zone du testicule comprenant une fraction de l’albuginée ou du rete testis.La valeur moyenne du diamètre des tubes séminifères a été établie en mesurant sur une échelle
micrométrique
oculaire deux diamètresrectangulaires
dans 5o sections transversales de tubes pourchaque
testicule (différence maximum admise entre deux diamètres : 10 à ig p. 100).Toutes les cellules de même type ont été comptées dans 5o sections transversales de tubes prises
au hasard dans
chaque
testicule. Leur nombre a étécorrigé
suivant la méthode d’Al3ERCRO.NIBIL(
194 6), d’après
la formule :où n est le nombre de noyaux observés, D leur diamètre moyen mesuré à l’aide d’un
microscope
àprojection
et El’épaisseur
de la coupe. Nous n’avons pasappliqué
cette formule pourcorriger
le nombre des
spermatides
âgées, ni celui des spermatozoïdes, étant donné leur forme très allongéeet leur orientation dans les tubes séminifères. Nous ne l’avons pas fait non plus pour les cellules de soutien ni pour les cellules de Sertoli, compte tenu de leur forme plus ou moins
irrégulière.
RÉSULTATS
I.
― ÉVOL U TION
PONDÉRAI,E DES TESTICULESDans le tableau r, nous avons
présenté
les résultats pourchaque animal,
ceux-ci étant classés par ordre croissant depoids
testiculaire. Ledéveloppement pondéral
destesticules ne se fait pas suivant un
rythme
constant : eneffet,
en fonction del’âge
(figure i)
ou dupoids
vif desanimaux,
le testiculeprésente schématiquement
deuxvitesses de croissance successives
qui
se traduisent en courbe par unchangement
depente brutal,
aux environs d’unpoids
de testicule de 6 g. Ceci estparticulièrement
mis en évidence par
l’usage
d’une échellelogarithmique
pourl’expression
dupoids
vif
(figure 2 ).
Le coefficientangulaire
de la courbe de croissance testiculairepar rapport
au
poids
du corps est de -+ 0,27 pour lapremière période
et passe à -+- 4,9 pour la seconde(tableau 2 ).
Cette accélération de la croissance
peut
être due à uneaugmentation
soit dutissu
spermatogénétique,
soit du tissuinterstitiel,
soit des deux à la fois. Nous avonsessayé
de lepréciser
en étudiant l’évolution de la structure même du testicule.II. -
ÉVOLUTION
HISTOLOGIQUE DES TESTICULESL’étude
histologique
des testicules aporté
sur troisaspects :
-
importance
relative des tubes séminifères dans leparenchyme testiculaire,
- variation du diamètre de ces
tubes,
- étude
descriptive
et évolutionquantitative
des différents éléments cellulaires del’épithélium germinal.
a) 7!M/)0!aMM
des tubesséminifères
Le
parenchyme
testiculaire se compose de deux fractions : l’une essentiellementspermatogénétique,
constituée par les tubesséminifères,
et l’autre contenant à la foisle tissu interstitiel à fonction
endocrine,
le tissu vasculaire et le tissuconjonctif.
L’importance
relative des tubes séminifères estprésentée
dans le tableau I.Exprimés graphiquement
les résultats montrent une relation linéaires entre le volume relatifoccupé
par les tubes séminifères etl’âge
ou lepoids
vifs(figure 3 )
des agneaux. Les corrélations etrégressions
sontindiquées
dans le tableau 3.Ceci n’est évidemment valable que pour l’animal
jeune.
Il est certain en effetque le volume relatif des tubes séminifères ne
peut
pasaugmenter
indéfiniment avecl’âge
ou lepoids
des animaux : sa limitethéorique supérieure
estreprésentée
par le volumequ’occuperaient
descylindres contigus
dans un espace donné(voisin
de 90 p.ioo).
Mais nous devons remarquer que l’envahissement du testicule par les tubes ne serajamais
aussiimportant puisque
ceux-ci sont contournés. Si d’ailleurs nousexpri-
mons ce volume relatif par
rapport
aupoids
moyen dutesticule,
nous constatons que la relation estexponentielle,
ellerépond
àl’équation
y =# 47,9 -f-1 6, 2
x.Il convient donc de retenir que les tubes séminifères
occupent
en moyenne 50 p. 100du volume testiculaire chezl’Agneau,
au moment de lanaissance,
et 80 p. 100 environ chez l’animalpubère.
Une
part
essentielle del’augmentation
depoids
du testicule est donc due àl’accroissement
important
des tubesséminifères,
c’estpourquoi
il est intéressant de connaître les éléments de cet accroissement.b)
Variations di! diamètre des tz£besséminifères
Exprimés graphiquement
les résultatsrapportés
dans le tableau 1 montrent que le diamètre des tubes est en relationcurviligne
avecl’âge
ou lepoids
vif des animaux ainsiqu’avec
lepoids
moyen du testicule(figure q).
Cette relation nerépond
pas à uneexpression mathématique simple :
autour d’unpoids
de testicule de z5g environ il ya un
changement
assezbrusque
dans le tauxd’augmentation
du diamètre des tubes séminifèresqui,
àpartir
de cestade,
devientplus
faible(figure 4 ).
Or cette secondephase correspond
àl’augmentation
laplus importante
de lapopulation
des cellulesgerminales
dans les tubes(tableau 7 ).
Ceplus
faible accroissement de diamètre doit donc êtrecompensé
par unallongement
assezimportant
des tubes à ce moment,comme c’est le cas dans des conditions
analogues
chez le Rat(CI, ERMONT
et HLTcxrns,y
6r)
et commel’indique
la diminution du nombre des cellules de Sertoli par coupes de tube séminifère(tableau !).
c) Évolutiorz histologique
del’épithélium germinal
Au cours de la vie
embryonnaire
iln’y
aaprès
la différenciationgonadique (3!e jour
degestation,
MAULEON,19 6 1 )
aucune transformation cellulaireimportante
dans les cordons sexuels et nous n’avons
jamais
observé dedéveloppement spermato- génétique
à la naissance. Nousdistinguerons
aupoint
de vuehistologique
deuxpério-
des
correspondant
aux deuxphases
d’accroissementpondéral
du testicule : unepériode
que nousappellerons
«gonocytaire
» et unepériode
de maturation.Période «
gonocytaire
n.A la
naissance,
chezl’Agneau
comme dans les autresespèces (Cr,ERmoNT
et PEREY
,
1957 ),
nous ne rencontrons que deuxtypes
de cellules dans les cordons sexuels(figure 5):
- des
petites
cellules assez nombreuses dont les limites sont très difficiles à discerner et dont les noyauxplus
ou moinsarrondis,
fortementcolorables,
sontrépartis
en une seule couche lelong
de la membrane propre du cordon : ce sont les cellules de soutien.- des
grandes
cellulesbeaucoup
moinsnombreuses,
situées au hasard à l’inté- rieur des cordons. Leurs noyaux sontplus grands
que ceux des cellules de soutien(7,6
!, contre 5,4¡;.)
et trèsréguliers ;
la chromatine yprésente l’aspect
d’une finepoussière
faiblement colorable. Autour de la membrane nucléairemince,
ondistingue
assez souvent une zone
cytoplasmique
différenciéepermettant
de discerner les limites cellulaires : ce sont les cellulesgerminales primordiales
ougonocytes.
Contrairement aux observations de MANCINI, NAPBAITZ et LAVIERI
(ig6o)
chezl’Homme,
cetaspect
des cordons sexuels reste à peuprès inchangé pendant
toute lapériode gonocytaire
del’Agneau.
Seulsquelques-uns
des noyaux entrent en division.Si les
types
cellulairesauxquels
ilsappartiennent
sontplus
difficiles àpréciser,
car ily a peu de différences entre «
grandes
» et «petites
» mitoses(C LERMONT
et PEREY,i
957
),
nous avons pucependant
identifierquelques
divisions degonocytes
et des divi- sionsplus fréquentes
de cellules de soutien.Ces divisions assurent le
peuplement
des tubes séminifères dont le volume s’ac- croîtpendant
cettepériode puisque
lepoids
du testicule estmultiplié
par 6 ou8,
etle volume relatif
occupé
par les tubesaugmente
de Io p. 100. Le nombre de cellules de soutien par section de tube(de
Io f1.d’épaisseur)
passe de 30 à 40-45 alors que le nombre de cellulesgerminales
se maintient à peuprès
constant au cours de cette mêmepériode (tableau q.).
Il y adonc,
à l’échelon du testiculeentier,
uneaugmentation
dunombre absolu des
gonocytes
et uneaugmentation beaucoup plus
considérable encoredu nombre des cellules de soutien.
Ceci est en
rapport
avec le fait que chezl’Agneau
iln’y
a que très peu dedégéné-
rescences des cellules
germinales
contrairement à cequi
a étéindiqué
par d’autres auteurs chez le Rat(C L E RMON T
et PEREY,I957 ),
la Souris(TsIP!R, 19 6 0 )
ou le Veau(S
AN T
AMARINA
et REECE, I957 ;A B I71;I,-RAOUF, I9 60).
Période de maturation.
a) Étude qualitative.
- Apartir
d’unpoids
testiculaire voisin de 6 g une série de modifications interviennent au sein des tubes séminifères : laspermatogenèse
s’établit.
En suivant l’évolution des deux
catégories
de cellules étudiéesprécédemment
on constate que :
- Les cellules de soutien subissent une lente transformation
morphologique
etne
présentent
presqueplus
de divisions. Celles-ci semblent même définitivement terminéeslorsque
le testicule atteint unpoids
de 15 à 20g. C’est aussi le stade où les modifications nucléairesapparaissent plus
évidentes. Les noyaux devenus moins colorablesacquièrent
une formeplus irrégulière
avec des indentationsplus
ou moinsprofondes ;
ils seplacent toujours
lelong
de la membrane propre du tube : ce sont lespremières
cellules de Sertolitypiques.
Vers unpoids
testiculaire de 30 g, presque toutes les cellules de soutien se sont transformées en cellules de Sertoli. Leur nombre relatif tend à diminuer dans les tubes(tableau 5 )
à la suite del’allongement
de ceux-ci,
on ne voit en effetpratiquement jamais
dedégénérescence
ou d’élimination de cetype
cellulaire.- Les cellules
germinales augmentent
en nombre et leurplace
n’estplus quel-
conque : elles se
disposent
àproximité
ou même dans la couche des noyaux des cellu- les de soutien. En mêmetemps
on observe les stadescytologiques
de transition entregonocytes
etspermatogonies
souches. Maisjamais,
àl’opposé
de TszP!R(ig6o)
chezla
Souris,
nous n’avons trouvé defigures
de transitionindiquant
une transformationpossible
de cellules de soutien en cellulesgerminales.
Les
lignées spermatogénétiques
commencent à sedévelopper
dans toutl’organe ;
mais pour un tube séminifère
donné,
cela n’a pas lieu simultanément sur toute salongueur
car les différentes sections de tube n’entrent pas en activité au même moment.On voit alors
apparaître
lestypes
despermatogonies (intermédiaires
et croîitel-leuses), caractéristiques
du début de lalignée spermatogénétique puis,
de manièretrès
sporadique,
lespremières figures
deprophase méiotique (figure 6) (testicule
de12
g).
Le processus entamé ne s’arrêteraplus :
au fur et à mesure que leslignées spermatogénétiques évoluent,
d’autres entrent en activité. L’avancement de la sper-matogenèse peut
alors êtreexprimé
en fonction dupoids
testiculaire(voir figure 2 ) :
testicule de 6 g : début de
multiplication
desspermatogonies ;
testicule de 12 g :
premières figures
deprophase méiotique ;
testicule de 30 g :
apparition
desspermatocytes
de secondord4e-et-(I! spermatides;
testicule de
6 5
gpremiers spermatozoïdes
libérés.Cette libération des
spermatozoïdes représente
le terme despremiers cycles spermatogénétiques,
mais il faut savoir que le testicule neparvient
à un stade adulte que vers unpoids
de 200g ouplus.
Eneffet,
toutes leslignées germinales
ne sont pasencore entrées en activité dans le testicule de
6!
g et le rendement de laspermatoge-
nèse n’est pas parvenu à sa valeur normale.
Soulignons
enfin que dès le début de laspermatogenèse
il existe unsynchronisme
dans les événementscytologiques :
au fur et à mesurequ’elles
se constituent et secomplètent,
les associations cellulaires que nous observons au sein del’épithélium germinal
sont tout à faitcomparables
à celles de l’adulte(O RT nvnN’r, i 95 8).
Ceciavait
déjà
étéremarqué
chez lejeune
Rat par Cr,ERMONT et PEREY( 1957 ) ;
maisNE BEI
&dquo; AMAROSE
et Hncx!TT(i 9 6r)
le mettent en doute dans le début de l’évolution despremières spermatogonies
chez la Souris.b) Élude quantitative.
- Nous avonsprésenté
les résultats pour chacun desAgneaux
étudiés dans l’ordre croissant despoids
de testicule(tableau 5 ).
Ils fontressortir un
point important : exceptées
lesspermatogonies
souches dont lenombre,
par section de
tube,
est relativement constantlorsque
lepoids
du testicules’accroît,
le nombre des autres cellules
germinales
par coupe de tube séminifèreaugmente
avec lepoids
du testicule. Il se pose donc unimportant problème
d’efficacité de la sperma-togenèse
dès son début.Il est
possible
de suivre cette efficacité encomparant
les résultats obtenus ici àceux de la
spermatogenèse
du Bélier adulte(O R TA V nrrT, 195 8).
Nous pouvonsexpri-
mer les rendements
respectifs
des divisionsspermatogoniales,
de laprophase
méio-tique
et des divisions de maturation par lesrapports :
i. nombre de
spermatogonies souches/nombre
despermatocytes
I au stadeleptotène ;
2
. nombre de
spermatocytes
I au stadeleptotène/nombre
despermatocytes
Ià la fin du stade
diplotène ;
3
. nombre de
spermatocytes
I à la fin du stadediplotène/nombre
despermatides jeunes.
Une valeur
supérieure
à la moyennethéorique peut
être due :- soit à une
dégénérescence
cellulaire en coursd’évolution, dégénérescence qui
se révèle effectivement par la
présence
de noyauxpÿcnotiques ;
- soit à la
présence
d’unplus grand
nombre de cellules souches actives dans laplus jeune génération.
Ceciproviendrait
de l’entrée en activité de nouvelles sperma-togonies
souches à côté desspermatogonies
de renouvellement deslignées germinales déjà
enévolution,
et aurait lieujusqu’à
ce que toutes leslignées germinales
ou àpeu
près,
soient enjeu.
Les valeurs des
rapports
que nous avons définisprésentent
au début unegrande
variabilité(fig. 7 )
etpratiquement
ce n’estqu’à partir
d’unpoids
testiculaire de 100g que les valeurs trouvées ne diffèrentplus significativement
des valeursthéoriques
de l’adulte
(tableau 6).
CONCLUSION
Cette
analyse
de l’établissement de laspermatogenèse
chezl’Agneau permet
dedégager plusieurs
données.Entre la naissance et l’état
adulte, la
croissance testiculaire d’abord lentependant
la
période gonocytaire
s’accélèrependant
lapériode
de maturation du testicule.Cette évolution
pondérale
estplus
en liaison avec lepoids corporel qu’avec l’âge
desanimaux
pendant
lapremière période (tableau 2 ).
Celaindique
que ledémarrage
dela
spermatogenèse, qui
commenceaprès
cettephase, dépend
d’un certain état dedéveloppement
de l’animalplus
que de sonâge. Lorsque
cette accélération de crois-sance
du
testiculeintervient,
c’est essentiellement sous l’effet de l’établissement dela fonction
spermatogénétique
caractérisée par unemultiplication
cellulaire deplus
en
plus
intense et parl’augmentation
del’importance
des tubes séminifères(taille
et
proportions relative).
Nous observons chez
l’Agneau
la même filiation cellulaire que cellequi
est ren-contrée chez le Rat
(C!,!RMOrrT
etPE R E Y , i 957 ).
Ce sont lesgonocytes
etuniquement
eux
qui
donnent les cellulesgerminales adultes,
alors que les cellules de Sertoli neproviennent
que des cellules de soutien. Parailleurs,
dès le début de l’établisse- ment de laspermatogenèse,
nous trouvons,plus
ou moinscomplètes,
lesmêmes
associations cellulaires que celles observées chez l’adulte. Cette identité avec l’adulte est la preuve certaine que dès l’instant où elle
s’établit,
laspermatogenèse
le faitsuivant son
rythme
propre définitif.L’évolution du rendement de la
spermatogenèse
montre que celui-ci n’est normalqu’au
bout d’un certaintemps.
C’est donc sous cetaspect quantitatif, plutôt
que qua-litatif, qu’il
fautenvisager
lesphénomènes
de l’établissement de laspermato- genèse.
Reçu en ncvembre 191ji
SUMMARY
THE DEVELOPMENT OF THE TESTIS OF ’1’lIE LA3’IR. CYTOLOGICAL STUDY
The
weight
and thehistology
of the testes were observed on 56 v· Ile-de-F’rance » lambs betweeni and 160
days
old.!1’he
growth
curve of the testis shows a clearchange
at aweight
of about 6 g. Before this level the testis has an infantilehistological
appearance with only slightly active sex cords in which one Can observe two types of cells : the gonocytes and thesupporting
cells.This
change
inweight
can be correlated with thebeginning
ofspermatogenesis,
and afterwards,there is a close
relationship
between thedevelopment
ofspermatogenesis
and theweight
of the testis : Testisweight
6 g :multiplication
of type « Aspermatogonia.
12 g : appearance of primary spermatocytes.
3
o g : appearance of
spermatids.
65 g : appearance of spermatozoa.
200 g : adult testis.
The cellular associations seen in the germinal
epithelium during
thisphase
are the same asthose in the adult testis. This indicates that a normal rhythm of
spermatogenesis
is established rightfrom the
beginning.
The ratios of the various types of cells indicate that there are
quantitative
differences in the firstspermatogenic
waves wichrapidly
stabilize to about the normal value for the adult.The relative volume of the seminiferous tubules in the testis is in a linear
relationship
with theage (r = o,go) and with the
body weight (r
=o, 91 )
of the animals from birth topuberty.
Thereis nn
simple relationship
between the diameter of the seminiferous tubules and the testis weight.REFERENCES BIBLIOGRAPHIQUES
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