Incidence des contaminations tardives du blé tendre par Fusarium culmorum sur l’accumulation des TCT dans les grains

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Incidence des contaminations tardives du blé tendre par Fusarium culmorum sur l’accumulation des TCT dans

les grains

Maxime Trottet

To cite this version:

Maxime Trottet. Incidence des contaminations tardives du blé tendre par Fusarium culmorum sur l’accumulation des TCT dans les grains. Mycotoxines Fusariennes des Céréales, Sep 2007, Arcachon, France. �hal-02753274�

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Colloque Fusariotoxines des Céréales – Arcachon - 11–13 septembre 2007

Incidence des contaminations tardives du blé tendre par Fusarium culmorum sur

l’accumulation des TCT dans les grains

Incidence of inoculations during grain filling by Fusarium culmorum on the accumulation of TCT in kernels

Trottet Maxime

INRA, Agrocampus Rennes, UMR 118, Amélioration des Plantes et Biotechnologies Végétales (APBV) BP n° 35327, 35653 Le Rheu Cedex, France

- mèl : maxime.trottet@rennes.inra.fr

Résumé

Il a été admis pendant longtemps que le stade sensible des céréales à paille pour la contamination par Fusarium spp. était la floraison. Ceci est vrai pour les contaminations qui produisent des symptômes visibles, dessèchement des épillets, nécroses du rachis et du col de l’épi, et grains momifiés roses ou blanc. Quelques auteurs (e.g. Hart, 1984) ont montré que des contaminations asymptomatiques induites par des épisodes pluvieux lorsque le grain était déjà formé et en cours de remplissage pouvaient conduire à des accumulations de déoxynivalénol dans les grains contaminés par Fusarium sans symptômes apparents. Ces contaminations peuvent aussi conduire à une diminution de la faculté germinative des semences.

L’étude présentée ici à montré que des contaminations d’épis de blé par Fusarium culmorum pendant la phase de remplissage des grains de 350 à 450°C jour après la floraison pouvait conduire à une contamination des grains par Fusarium et à l’accumulation de trichothécènes dans les grains.

Une partie de la variabilité des variétés pour l’accumulation de mycotoxines dans ces conditions peut être expliquée par la résistance à la contamination par Fusarium après contamination à la floraison, mais la relation dépend de l’essai. Des différences de réaction des variétés en fonction du milieu restent à expliquer.

Mots clés : Blé, fusariose, Fusarium spp., contamination post-floraison, prévention risque.

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Abstract

Flowering has been considered for a long time as the susceptible stage of small grain cereals for inoculation by Fusarium spp. This is the case for inoculation producing the typical ear blight symptom, spikelets bleaching, rachis necrosis and pink or white tombstone kernels. Some pathologists (e.g. Hart, 1984) have shown that inoculation without symptoms during wet periods during grain filling and maturing might lead to kernels without symptoms contaminated by Fusarium spp. and containing deoxynivalenol.

These contaminations may lead to a weaker germination rate of the seeds.

The results of the work reported here show that after inoculation with Fusarium culmorum during grain filling, 350 – 450 °C day after flowering, wheat seeds may be contaminated by F. culmorum and trichothecenes. A part of the variability of the wheat cultivars for accumulation of mycotoxins during grain filling may be explained by the resistance to inoculation with Fusarium at flowering but the relationship depend on the conditions of the trial. The variability of cultivar reaction according to the environment is still not clearly understood.

Keywords: Wheat, FHB disease, Fusarium spp., post-flowering inoculation, risk prevention.

Introduction

Les Fusarium sont les principaux agents responsables de la présence de mycotoxines dans les grains de céréales à paille. Les contaminations des épis de l’épiaison à la fin de la floraison produisent des symptômes caractéristiques faciles à reconnaître : épillets desséchés blancs dont la base se couvre d’amas de spores roses, le rachis est ensuite nécrosé et devient brun ou noir ainsi que parfois le col de l’épi, ce qui peut provoquer un dessèchement du sommet ou de la totalité de l’épi. Les grains produits dans les épillets fusariés sont souvent momifiés et recouverts d’un mycélium rose ou blanc. Les grains non momifiés sont plus ou moins échaudés et souvent contaminés par Fusarium et des mycotoxines. On a d’abord pensé que ces contaminations à la floraison étaient la cause unique de la présence de mycotoxines dans les lots de grains. Mais on s’est ensuite rendu compte que les épis de blé pouvaient être contaminés bien après la floraison, jusqu’à maturité des grains. Ces contaminations ne sont pas toujours accompagnées des symptômes typiques de la fusariose de l’épi, et lorsqu’ils sont présents, ces symptômes sont moins abondants qu’après des contaminations à la floraison.

Hart et al. (1984) ont étudié l’effet de contaminations d’épis de blé par des spores de Fusarium graminearum (Gibberella zeae) en serre, à quatre stades s’échelonnant du début du remplissage à la maturité et au champ du stade laiteux au stade mi-pâteux sur sept

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variétés. Ils ont observé pour tous les stades de contamination la présence de deoxynivalenol dans les grains associé à un effet sur le poids de 1000 grains et la faculté germinative des grains. L’effet est d’autant plus fort que la contamination est plus précoce.

L’effet sur le poids de 1000 grains est très faible pour des contaminations à la fin de la période de remplissage du grain. Dans un autre essai faisant varier la durée de la période humide appliquée aux épis après la contamination de trois heures à 96 heures, les auteurs ont mis en évidence une relation linéaire entre la durée de la période humide et la teneur en DON des grains expliquant 74 pour cent de la relation.

Dans des essais au champ avec irrigation, conduits en 1995 et 1996¹, nous avions réalisé, sur quatre variétés de blé tendre de même précocité, des contaminations avec F. culmorum à trois stades de développement du grain, laiteux (150°C jour après floraison), début pâteux (300°C j) et fin pâteux (450°C j.) (Tableau 1).

Tableau 1. Effet de contaminations post-floraison par Fusarium culmorum sur le développement des symptômes, sur les épis et les grains, et la proportion de grains contaminés et la faculté germinative

des grains triés comme des semences commerciales.

Traite-

ments variétés nombre d’épillets fusariés par épi

grains momifiés (pour cent)

grains triés contaminés par F.

culmorum (pour cent)

germination des grains triés (pour

cent)

1995 1996 1995 1996 1995 1996 1995 1996 I 300 ¹ Beauchamp 0,12 0,02 0,73 1,12 59 70 93 58 I 300 ¹ Flèchedor 0,12 0,02 0,82 0,85 37 57 96 82 I 300 ¹ Pactole 0,04 0,04 0,79 1,11 49 56 86 73 I 300 ¹ Rossini 0,20 0,01 1,29 0,76 44 56 84 66

moyenne 0,12 0,03 0,91 0,96 47 60 90 69

I 450 ² Beauchamp 0,00 0,01 0,08 0,00 60 26 93 89 I 450 ² Flèchedor 0,00 0,03 0,35 0,35 34 29 97 86 I 450 ² Pactole 0,00 0,03 0,79 0,00 48 15 90 84 I 450 ² Rossini 0,00 0,07 1,41 0,13 35 33 92 87

moyenne 0,00 0,035 0,66 0,12 44 26 93 87

T ³ Beauchamp 0,00 0,00 0,09 0,09 0 0 97 98

T ³ Flèchedor 0,00 0,00 0,28 0,07 0 19 96 90

T ³ Pactole 0,00 0,02 0,00 0,00 1 0 96 97

T ³ Rossini 0,00 0,00 0,32 0,10 1.5 0 93 97

moyenne 0,00 0,01 0,17 0,07 0,6 5 96 96

¹ contaminé par F culmorum 300°C jour après la floraison

² contaminé par F culmorum 450°C jour après la floraison

³ témoin non contaminé et protégé par un fongicide (tébuconazole) à la floraison

Pour les deux derniers stades de contamination la quantité de symptômes sur les épis et la proportion de grains momifiés n’étaient pas significativement supérieures à celles

1 Trottet, M. (1997). Effet des contaminations tardives par les fusarioses sur le rendement du blé tendre et la qualité des semences produites. In Épidémiologie et lutte contre les maladies transmises par les semences : l’anthracnose du pois et les fusarioses du blé. Rapport final, contrat de branche 1994-1996. 7pp. + tableaux, figures.

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observées dans les parcelles non contaminées protégées par un traitement fongicide. Les grains ont été triés comme des semences commerciales en éliminant en moyenne 25 pour cent de petits grains et grains échaudés. Pour ces grains triés, le taux de contamination des grains par F. culmorum variait selon la variété et l’année de 37 à 70 pour cent pour la contamination à 300°C jour et de 15 à 60 pour cent pour la contamination à 450°C jour et la faculté germinative de 58 à 96 p. cent et 86 à 97 p. cent respectivement. Les mycotoxines n’ont pas été dosées dans ces grains, mais ces résultats laissent présumer une contamination des grains par des trichothécènes.

D’autres constatations, comme la présence de mycotoxines dans des grains de blé alors que le climat a été sec au moment de l’épiaison – floraison et que les pluies ne sont survenues que tardivement pendant la phase de remplissage du grain montrent que la contamination de l’épi par la fusariose peut se faire pendant une période très longue.

L’objectif de l’étude présentée ci-après était de classer des variétés de blé tendre ayant un niveau acceptable de résistance à la fusariose après contamination à la floraison pour leur résistance à l’accumulation de mycotoxines lors de contaminations pendant la phase de remplissage du grain et d’estimer le lien avec la résistance à la contamination à la floraison.

Les expérimentations rapportées ont été réalisées pendant les années 2004 et 2005.

Matériel et méthodes.

Matériel végétal : Dix variétés de blé tendre originaires de France ou d’Allemagne et représentant la gamme des niveaux de résistance des variétés d’Europe de l’ouest ont été étudiées pendant les années 2004 et 2005. Des essais ont été conduits au champ, avec ou sans irrigation, et en serre-tunnel avec brumisation. La parcelle élémentaire était, pour les essais au champ, de six lignes de 1,5 mètre de longueur en condition non irriguée et de trois lignes en condition irriguée et pour les essais en tunnel avec brumisation de 35 plantes réparties sur cinq lignes.

L’inoculum : Deux souches agressives de Fusarium culmorum ont été utilisées, elles nous ont été fournies par l’unité Mycsa de l’INRA Bordeaux. La souche R_964 produit essentiellement du DON et un peu de 3aDON et de NIV et la souche Fché_1essentiellement du NIV et un peu de DON. Les spores ont été produites sur des grains d’orge stérilisés deux fois à 24 heures d’intervalle. Après incubation à température ambiante jusqu’à la sporulation, les grains colonisés sont lavés pour extraire les conidies. Après mesure de la concentration d’un aliquote dilué avec une cellule de Malassez, l’inoculum concentré est congelé et conservé à -20°C jusqu’à utilisation. La dilution à 10⁵ spores par millilitre est faite au moment de l’utilisation.

La contamination est faite par pulvérisation d’une suspension de conidies sur les épis jusqu’au début du ruissellement, soit environ 200 ml par mètre carré. Les contaminations ont été réalisées 350 ou 450°C jour après la floraison (somme des températures moyennes journalières), en regroupant les variétés ayant fleuri dans un intervalle d’environ 70°C jour.

Au champ, les contaminations ont été faites le soir pour profiter de la rosée nocturne, dans la parcelle sans irrigation elles ont parfois été décalées pour éviter les périodes trop sèches

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et ventées. Dans la parcelle irriguée, les contaminations ont été suivies d’une irrigation tous les soirs pendant environ une demi-heure avec une pluviométrie d’environ 5 mm par heure. Dans le tunnel, quatre brumisations d’une durée de cinq minutes ont été réalisées entre 9 heures et 20 heures pendant les six jours suivant la contamination en 2004 et trois jours en 2005, l’excès d’irrigation de la première année ayant produit trop de symptômes sur les épis.

Une notation pour estimer la proportion d’épis présentant des symptômes de fusariose a été réalisée peu avant le début du jaunissement des épis. Les parcelles présentant trop d’épis fusariés n’ont pas été retenues pour l’analyse des mycotoxines dans les grains.

Après récolte manuelle, les épis ont été battus, les grains ont été nettoyés pour éliminer les petits grains échaudés et quelques grains momifiés. Ainsi, la première année, l’essai en serre tunnel avec brumisation a été rejeté du fait d’une trop forte contamination des épis.

Après avoir vérifié sur deux témoins (Renan et Charger) qu’une proportion suffisante des grains sans symptômes apparents était contaminée par Fusarium nous avons choisi essais à analyser pour la teneur en mycotoxines des grains. Les grains de deux essais la première année et de quatre essais la seconde ont été analysés.

y = 1.0086x + 3180.5 R² = 0.9015

0 5000 10000 15000 20000 25000 30000 35000 40000 45000

0 5000 10000 15000 20000 25000 30000 35000 40000 45000 analyse HPLC

Analyse ELISA

y = 1.0086x + 3180.5 R² = 0.9015

0 5000 10000 15000 20000 25000 30000 35000 40000 45000

0 5000 10000 15000 20000 25000 30000 35000 40000 45000 analyse HPLC

Analyse ELISA

Figure 1. Relation entre les concentrations en DON des mêmes échantillons analysés par les méthodes HPLC et ELISA. (µg / Kg).

La quantification des mycotoxines a été réalisée par le laboratoire Inzo², soit par la méthode HPLC, soit par la méthode ELISA. La méthode ELISA a été choisie pour des raisons de coût après avoir vérifié sur d’autres échantillons que la relation entre les résultats des méthodes Elisa et HPLC était bonne. On explique 90 pourcent de la variation mesurée et la pente de la relation est proche de l’unité (Fig. 1).

Colloque Fusariotoxines des Céréales – Arcachon - 11–13 septembre 2007 2 Inzo, BP 19 – Chierry – F 02402 Château-Thierry Cedex

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Résultats et discussion.

1. Résultats de la première année.

Dix variétés avaient été contaminées par une souche de Fusarium culmorum productrice de DON (R964) entre 350 et 400 °C jour après la floraison, et soumises à deux conditions différentes : irriguées tous les soir ou laissées sans irrigation. Les parcelles sans irrigation avaient été contaminées un soir après une pluie suivie d’une nuit sans vent avec une rosée abondante. Les résultats des analyses sont donnés dans le tableau 1.

Tableau 1. Teneur en trichothécènes B des échantillons analysés (µg / Kg).

Variétés DON Fus X Nivalénol 3 & 15 ADON Total TCT B avec irrigation

Camp Rémy 3238 < LD < LQ < LQ 3238

Charger 10000 < LD < LD 276 10276

Ralf 6044 < LD < LQ 194 6238

Renan 2322 < LD < LQ < LD 2322

Virtuose 6086 < LD 172 144 6402

Parador 5095 < LD < LD 168 5263

Shango 14685 < LD 158 544 15387

Petrus 4745 < LD < LQ 164 4909

Apache 2016 < LD < LQ < LD 2016

Trémie 8253 < LD < LQ 200 8453

sans irrigation

Camp Rémy < LQ < LD < LD < LD 0

Charger 554 < LD < LD < LD 554

Ralf 296 < LD < LQ < LD 296

Renan < LD < LD < LD < LD 0

Virtuose 553 < LD < LD < LD 553

Parador 528 < LD < LD < LD 528

Shango 944 < LD < LD < LD 944

Petrus < LD < LD < LD < LD 0

Apache < LD < LD < LD < LD 0

Trémie 142 < LD < LD < LD 142

LD : limite de détection (50 µg / Kg) LQ : limite de quantification (100 µg / Kg)

On observe un effet très fort de l’irrigation. Cela peut s’expliquer par la faible pluviosité du mois de juin (18,1 mm), alors que l’essai irrigué a reçu une irrigation d’environ 2 mm d’eau

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tous les soirs des journées sans pluie pendant les 10 jours qui ont suivi la contamination.

Cela confirme le besoin d’une humidité forte pour le développement des mycotoxines.

Néanmoins on observe une bonne relation entre les teneurs en mycotoxines pour les deux conditions (Fig. 2). Quelques variétés n’accumulent pas de mycotoxines à un niveau détectable ou quantifiable en condition non irriguée. Elles sont parmi celles qui en accumulent le moins en conditions irriguées. Ce qui pourrait suggérer que les variétés les plus résistantes nécessitent une période humide plus longue que les variétés sensibles pour permettre un développement du champignon suffisant pour permettre la biosynthèse de mycotoxines.

L’essai en conditions contrôlées avec brumisation montre que les contaminations tardives ne restent asymptomatiques que si la période humide n’est pas trop longue. Si l’on maintien de l’eau pendant une longue période sur les épis, on peut observer des dessèchements d’épillets, confondue avec la sénescence de l’épi si la contamination a eu lieu en fin de remplissage du grain et des grains momifiés, mais moins échaudés que ceux que l’on obtient pour des contamination pendant la floraison.

Trémie

Apache Petrus

Shango

Parador Virtuose

Renan

Ralf

Charger

Camp Rémy

R² = 0.7

0 2000 4000 6000 8000 10000 12000 14000 16000 18000

0 200 400 600 800 1000

sans irrigation

avec irrigation quotidienne

Trémie

Apache Petrus

Shango

Parador Virtuose

Renan

Ralf

Charger

Camp Rémy

R² = 0.7

0 2000 4000 6000 8000 10000 12000 14000 16000 18000

0 200 400 600 800 1000

sans irrigation

avec irrigation quotidienne

Figure 2. Liaison entre les teneur en trichothécènes totaux (µg / kg) mesurées en 2004 dans les essais avec ou sans irrigation et contaminés post-floraison par Fusarium culmorum.

Ces variétés n’ont pas été évaluées la même année dans le même essai avec contamination à la floraison. À partir de résultats d’essais des années antérieures, contaminés à la floraison de chaque variété par une suspension de spores de Fusarium culmorum, nous avons ajusté une note moyenne de sensibilité de chacune des 10 variétés. Nous disposions de deux à

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cinq résultats pour chaque variété. La relation entre la teneur en trichothécènes B et la sensibilité à la floraison est forte (Fig. 3). Ceci suggère que les mécanismes de résistance qui agissent à la floraison sont au moins en partie communs avec ceux qui agissent pendant la phase de remplissage du grain.

sensibilité moyenne

teneur en trichothécènes B

Trémie

Apache Petrus

Shango

Parador Virtuose

Renan

Ralf

Charger

Camp Rémy R² = 0.736

0 2000 4000 6000 8000 10000 12000 14000 16000 18000

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9

sensibilité moyenne

teneur en trichothécènes B

10 Trémie

Apache Petrus

Shango

Parador Virtuose

Renan

Ralf

Charger

Camp Rémy R² = 0.736

0 2000 4000 6000 8000 10000 12000 14000 16000 18000

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

Figure 3. Relation entre la teneur en trichothécènes B (µg / Kg) et la sensibilité des variétés mesurée à la floraison en essais avec contamination artificielle et irrigation.

2. Résultats de la seconde année.

Nous avons choisi des échantillons de grains de variétés provenant de deux dates de contamination (350 et 450°C jour après la floraison) en serre-tunnel avec brumisation avec une souche de Fusarium culmorum productrice de DON (R964) et contaminés au champ, 350°C jour après la floraison avec la souche productrice de DON ou uns souche productrice de NIV (Fche1). Les analyses de DON ont été réalisées par la méthode ELISA et celles de NIV par HPLC. La souche Fche1 a produit essentiellement du NIV et un peu de DON (en moyenne 5 pour cent des trichothécènes B totaux). Les résultats des analyses sont présentés dans le tableau 2.

On observe des niveaux de contamination des grains très variables selon les conditions de l’essai. La très forte accumulation de DON dans le serre-tunnel avec brumisation pour des contaminations 350°C jour après floraison ne signifie par forcément que les épis sont beaucoup plus sensibles lorsqu’ils sont plus jeunes. Cela peut aussi s’expliquer par le fait que les plantes étaient dans le même tunnel et que la brumisation ne pouvait être réalisée que sur l’ensemble du tunnel. Les épis contaminés les premiers ont donc été brumisés

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beaucoup plus longtemps que ceux qui ont été contaminés plus tard. De même les niveaux faibles de DON dans les grains de Shango et Parador contaminés 450°C jour après floraison sont probablement en partie dus à la tardiveté de ces génotypes qui a fait qu’ils ont été brumisés le moins longtemps après la contamination.

Tableau : Teneur en trichothécènes des échantillons analysés en fonction de la souche de Fusarium culmorum et des conditions de la contamination (µg / Kg).

Serre tunnel avec brumisation Champ R964, 350°C

jour après floraison

R964, 450°C jour après

floraison

R964, 350°C jour après

floraison

Fche1, 350°C jour après

floraison

Variétés DON DON DON DON + NIV

Apache 8500 577 1300 100

Trémie 25500 2900 5900

Renan 11500 <LQ 337 138

Charger 34000 4900 1600 856

Parador 13000 231 1600 819

Shango 14000 312 2900 3214

Ornicar 110 <LQ 683

Petrus <LQ 766 717

Soissons 9780 513 2600 1548

LQ : limite de quantification (DON : 200 µg / Kg ; NIV : 100 µg / Kg)

On observe une certaine relation entre les classements des variétés pour la teneur en mycotoxines dans les grains pour des échantillons produits dans le même milieu, même si la teneur moyenne est très différente entre les deux conditions d’un même milieu. Par contre entre milieux, les comportements de deux variétés peuvent être inverses, et sans lien avec le niveau de résistance pour des contaminations à la floraison e.g. Shango et Charger (Fig. 4 & 5).

On ne retrouve pas la relation entre la quantité de mycotoxines dans les grains après des contaminations tardives et la résistance à la contamination des épis à la floraison observée la première année de l’étude.

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contaminé 350°C jour après floraison

contaminé450°C jouraprès floraison

Apache

Trémie

Renan

Charger

Parador Shango Soissons

0 1000 2000 3000 4000 5000 6000

0 5000 10000 15000 20000 25000 30000 35000 40000

contaminé 350°C jour après floraison

contaminé450°C jouraprès floraison

Apache

Trémie

Renan

Charger

Parador Shango Soissons

0 1000 2000 3000 4000 5000 6000

0 5000 10000 15000 20000 25000 30000 35000 40000

Figure 4. Relation entre l’accumulation de déoxynivalénol (DON) dans les grains après contamination 350 ou 450°C jour après la floraison dans une serre-tunnel avec brumisation par la

souche de Fusarium culmorum R964 (µg / Kg).

contaminé par R964 350°C jour après floraison

Contaminépar Fche1 350°C jour après floraison

0 500 1000 1500 2000 2500 3000 3500

0

μg/ kg

Soissons

Petrus Ornicar

Shango

Parador Charger

Renan Apache

500 1000 1500 2000 2500 3000 3500 4000

contaminé par R964 350°C jour après floraison

Contaminépar Fche1 350°C jour après floraison

0 500 1000 1500 2000 2500 3000 3500

0

μg/ kg

Soissons

Petrus Ornicar

Shango

Parador Charger

Renan Apache

500 1000 1500 2000 2500 3000 3500 4000

Figure 5. Relation entre l’accumulation de DON et de NIV dans les grains après contamination au champ 350°C jour après la floraison par les souches de F. culmorum R964 (productrice de DON) ou

Fche1 (productrice de NIV) (µg / Kg).

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Conclusion

Cette étude nous a permis de confirmer que des contaminations asymptomatiques par des Fusarium peuvent conduire à la contamination des grains par le champignon et à l’accumulation de mycotoxines dans les grains en quantités non négligeables. Ces contaminations sont le fait du développement des Fusarium lorsque la floraison est terminée, pendant la phase de emplissage et de maturation du grain. De tels effets ont déjà été observés, par exemple par Hart (1984). La contamination pendant la phase de remplissage du grain est aussi signalée par del Ponte et al. (2004).

En conséquence la prévision des risques de mycotoxines ne doit pas seulement prendre en compte les épisodes pluvieux au moment de la floraison, mais jusqu’à la maturité du grain.

La résistance des variétés à ces contaminations tardives et le lien avec la résistance à la contamination à la floraison est variable. Si les résultats de la première année suggéraient que la résistance à la contamination à la floraison pouvait expliquer l’accumulation de mycotoxines dans les grains après contamination au milieu de la phase de remplissage du grain, nous n’avons pas retrouvé cette relation pour le même type de contamination réalisé la seconde année.

La connaissance de la résistance d’une variété à la contamination à la floraison est donc insuffisante pour apprécier complètement le risque d’accumulation de mycotoxines dans ses grains, non seulement du fait des contaminations post-floraison, mais aussi de d’autres mécanismes comme la détoxification des mycotoxines par certaines variétés comme Frontana (Miller et Arnison, 1986) et probablement d’autres mécanismes régulateurs de la biosynthèse des mycotoxines encore mal connus, comme ceux étudiés par l’équipe INRA MycSA à Bordeaux.

Références

Hart, L. P., Pestka J. J. Liu M. T.1984. Effect of kernel development and wet periods on production of deoxynivalenol in wheat infected with Gibberella zeae. Phytopathology 74(12): 1415-1418.

Miller, J. D. and P. G. Arnison 1986. Degradation of deoxynivalenol by suspension cultures of the fusarium head blight resistant wheat cultivar Frontana. Can. J-Plant. Pathol.

8(2): 147-150.

del Ponte, E. M., Fernandes J. M. C., Pierobom C. R., Bergstrom G. C. 2004. Fusarium head blight of wheat - epidemiological aspects and forecast models. Fitopatologia Brasileira 29(6): 587-605.