Thèse présentée en vue de l’obtention du grade de Docteur en Sciences Biologiques

Thèse présentée en vue de l’obtention du grade de Docteur en Sciences Biologiques

par

N INA W AUTERS

Année académique 2014-2015

Jury :

Yves Roisin : Université Libre de Bruxelles President

Pierre Meerts : Université Libre de Bruxelles Secretary

Guy Josens: Université Libre de Bruxelles Expert

Caroline Nieberding : Université catholique de Louvain Expert

Denis Fournier : Université Libre de Bruxelles Supervisor

Wouter Dekoninck : Royal Belgian Institute of Natural Sciences Co-supervisor

Faculté des Sciences

Evolution Biologique et Ecologie Institut Royal des Sciences Naturelles de Belgique Département d’Entomologie

Crédits photos : Alex Wild®

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Abstract

Invasive species represent a major challenge through their consequences on

biodiversity, human health and economy. Their effects are especially important on fragile and unique insular biotas such as the Galápagos Islands. Ants in particular are keystone species implicated in ecosystem functioning and biodiversity and they can be dramatic invaders. In the Galápagos Islands, the tropical fire ant Solenopsis geminata is considered a high-impact invasive species, though it remains surprisingly poorly studied. The objectives of this work are to document the invasion of S. geminata in the Galápagos Islands by 1) updating its distribution; 2) determining its reproduction and dispersal strategies and reconstruct its invasion history throughout the archipelago and 3) evaluating its impact on the native fauna (focusing on ants and arthropods communities and endemic land tortoises).

First, we added 66 new records of S. geminata in the Galápagos since 2008. It has now been recorded on seven islands and 11 islets in a wide range of habitats, including nesting sites of 24 endemic and/or endangered vertebrate species, for which it constitutes a potential threat.

Secondly, by combining Bayesian clustering methods, coalescent-based scenario testing using microsatellite data and historical records, we determined that genetic diversity of populations of S. geminata collected in Galápagos Islands is significantly lower than the genetic diversity of populations from native areas (Costa Rica). The Galápagos populations form three clusters corresponding to an island or groups of islands. They appear to be the result of a single introduction in the first half of the 19

century, probably from mainland Ecuador, which acted as a bridgehead population to two subsequent introductions within the archipelago, corresponding human colonization fluxes in the archipelago.

We sampled ants in all main habitats of Santa Cruz Island. Introduced ant species were largely prevalent, and S. geminata was the dominant species and was associated with low evenness of ant communties and lower abundance of native ants. We found that Galápagos’ ant communities are determined by the vegetation type and altitude, but found only little evidence for competitively structured assemblages, except in disturbed areas.

The arthropod diversity was investigated in two agricultural sites of Santa Cruz Island by combining three complementary sampling techniques. More than half of the species were either endemic or native, but introduced species constituted the majority of the catches.

Solenopsis geminata was by far the most abundant and common species.

Finally, we investigated the mortality of Cheloidis land tortoise’s eggs and hatchlings

in an area infested by S. geminata on Santa Cruz Island with regard to the abundance of fire

ants and the duration of incubation. Egg survival was negatively associated with longer

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incubation times but we found no direct relation between ant density and tortoise mortality despite a high abundances of fire ants in the vicinity of the majority of the tortoise burrows.

Our work allows addressing ecological and genetical aspects of the invasion of S.

geminata in the Galápagos Islands. We analyzed our results in the light of an eco-

evolutionary framework presenting different invasion scenarios and discussed S. geminata

as an invasive ant. This provided us with information useful for the study and management of

this invasive species in the Galápagos Islands.

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Résumé

Les espèces invasives constituent un défi majeur à cause de leur impact sur la biodiversité, la santé humaine et l’économie. Leurs effets sont particulièrement importants sur les environnements insulaires fragiles et uniques comme les île Galápagos. Les fourmis en particulièr sont des espèces clé de voûte du fonctionnement des écosystèmes et de la biodiversité. Elles peuvent de ce fait devenir des envahisseurs spectaculaires. Dans les îles Galápagos, la fourmi de feu tropicale Solenopsis geminata fait partie des espèces invasives à haut impact et cependant elle a été étonnamment peu étudiée. Les objectifs de ce travail consistent à documenter l’invasion de S. geminata dans l’archipel des Galápagos: 1) en mettant à jour sa distribution; 2) en déterminant ses stratégies de reproduction et de

dispersion et en reconstruisant l’histoire de son invasion dans l’archipel et 3) en évaluant son impact sur la faune native (particulièrement sur les communautés de fourmis et

d’arthropodes et sur les tortues terrestres endémiques).

Tout d’abord, nous avons ajouté 66 nouveaux relevés de S.geminata aux Galápagos depuis 2008. À ce jour, la fourmi a été observée sur 7 îles et 11 îlots, et ce dans une grande variété d’habitats. On la trouve également sur les sites de ponte de 24 espèces de vertébrés endémiques ou en voie de disparition, qu’elle menace ainsi potentiellement.

Ensuite, en combinant des méthodes bayésiennes de regroupement et des

comparaisons de scénarios en se basant sur des séquences microsatellites et des données historiques, nous avons montré que la diversité génétique des populations de S. geminata des Galápagos est significativement inférieure à celle des populations des zones d’indigénat (Costa Rica). Les populations des Galápagos - réparties en 3 groupes correspondant à une île ou un groupe d’îles – sont le résultat d’une introduction unique ayant eu lieu dans la première moitié du 19ème siècle. Elles proviennent vraisemblablement de l’Equateur

continental et constituent une population “tête de pont” pour deux introductions ultérieures au sein de l’archipel. Ces mouvements correspondent aux flux de populations humaines.

Nous avons échantillonné les fourmis dans tous les principaux habitats de l’île de Santa Cruz. Les fourmis introduites sont largement prévalentes. Solenopsis geminata constitue l’espèce dominante et se trouve associée avec une faible équitabilité des

communautés de fourmis ainsi qu’avec une diminution de l’abondance des fourmis natives.

Nos résultats indiquent que les communautés de fourmis des Galápagos sont structurées par le type de végétation et l’altitude, alors que les assemblages de fourmis ne sont pas structurés compétitivement, à l’exception des zones perturbées.

Nous avons investigué la diversité arthropodienne de deux sites agricoles de l’île de

Santa Cruz en combinant trois méthodes d’échantillonnage complémentaires. Plus de la

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moitié des espèces collectées étaient soit endémiques, soit natives. Les espèces introduites ont toutefois constitué la majorité des individus collectés. Solenopsis geminata était de loin la plus abondante et la plus commune des espèces récoltées.

Enfin, dans une zones infestées par S. geminata sur l’île de Santa Cruz, nous avons mis en relation la mortalité des œufs et juvéniles de tortues terrestres Chelonoidis avec l’abondance des fourmis de feu et la durée d’incubation des œufs. Le taux de survie des œufs est négativement corrélé à leur durée d’incubation. Cependant, malgré de très hautes abondances de fourmis de feu à proximité des nids de tortues, nous n’avons pas trouvé de relation directe avec leur mortalité.

Pour conclure, ce travail aborde les aspects génétiques et écologiques de l’invasion

de la fourmi de feu tropicale dans les îles Galápagos. Nos résultats sont analysés au sein

d’un cadre éco-évolutif présentant différents scénarios d’invasion. Nous discutons également

de S. geminata en tant qu’espèce invasive. Nous espérons apporter des informations utiles

dans le cadre de l’étude et du contrôle de cette espèce invasive aux Galápagos.

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Resumen

Las especies invasoras representan un reto mayor por sus consecuencias sobre la biodiversidad, la salud humana y la economía. Sus efectos son especialmente importantes en biotas insulares frágiles y únicas, como las Islas Galápagos. Las hormigas, en particular, son especies clave implicadas en el funcionamiento de los ecosistemas y de la biodiversidad y pueden ser invasores dramáticos. En las Islas Galápagos, la hormiga de fuego tropical, Solenopsis geminata, se considera una especie invasora de alto impacto, sin embargo, continúa estando sorprendentemente poco estudiada. Los objetivos de este trabajo son documentar la invasión de S. geminata en las Islas Galápagos por 1) la actualización de su distribución; 2) la determinación de sus estrategias de reproducción y de dispersión, y la reconstrucción de su historia de invasión en todo el archipiélago y 3) la evaluación de sus impactos en la fauna nativa (centrado en las comunidades de hormigas y artrópodos y en las tortugas terrestres endémicas).

En primer lugar, hemos añadido 66 nuevos registros de S. geminata en las Islas Galápagos desde 2008. Ahora está registrada en siete islas y 11 islotes en una amplia variedad de hábitats, incluyendo en los sitios de anidación de 24 especies de vertebrados endémicos y/ o en peligro de extinción, para los que supone una amenaza potencial.

En segundo lugar, mediante la combinación de métodos de agrupamiento

bayesianos y de la prueba de escenarios (por un método coalescente), utilizando datos de microsatélites y registros históricos, se determinó que la diversidad genética de las

poblaciones de S. geminata recogidas en las Islas Galápagos es significativamente menor que la diversidad genética de las poblaciones de las zonas nativas (Costa Rica ). Las poblaciones de Galápagos forman tres grupos correspondientes a una isla o grupo de islas.

Parecen ser el resultado de una sola aparición en la primera mitad del siglo XIX,

probablemente desde Ecuador continental, que actuó como una población puente para dos procesos de introducción en el archipiélago, correspondientes a flujos de colonización humana de las Islas Galápagos.

A continuación se tomaron muestra de hormigas en todos los principales hábitats de la Isla Santa Cruz. Las especies de hormigas introducidas prevalecieron fuertemente en estos hábitats, siendo S. geminata la especie dominante y se asoció con una baja equitatividad de comunidades de hormigas y menor abundancia de hormigas nativas.

Nuestros resultados indican que las comunidades de hormigas de Galápagos están determinadas por el tipo de vegetación y la altitud, pero encontramos pocas pruebas de ensamblajes competitivamente estructurados, salvo en áreas perturbadas.

La diversidad de artrópodos se investigó en dos sitios agrícolas de la Isla de Santa

Cruz combinando tres técnicas de muestreo complementarias entre ellas. Más de la mitad

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de las especies eran o endémicas o nativas, pero las especies introducidas constituyen la mayoría de las capturas. Solenopsis geminata fue, con diferencia, la especie más abundante y común.

Por último, se determinó la mortalidad de los huevos y las crías de la tortuga terrestre Cheloidis en un área infestada por S. geminata en la Isla Santa Cruz a través de la

abundancia de hormigas de fuego y la duración de la incubación. La supervivencia de los huevos se asoció negativamente con los tiempos de incubación más largos. No

encontramos ninguna relación directa entre la densidad de hormigas y la mortalidad de las tortugas, a pesar de la gran abundancia de hormigas de fuego presentes en las

proximidades de la mayoría de los nidos de tortuga.

En conclusión, nuestro trabajo permite abordar aspectos ecológicos y genéticos de la invasión de S. geminata en las Islas Galápagos. Se analizaron los resultados a la luz de un marco ecológico evolutivo presentando diferentes escenarios de invasión y discutimos S.

geminata como una hormiga invasora. Esperamos proporcionar información útil en el

contexto del estudio y control de esta especie invasora en el archipiélago de Galápagos.

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Table of contents

Abstract ... iv

List of boxes ... xii

List of figures ... xiv

List of tables ... xvi

Introduction ... 1

1. Biological invasions, an overview ... 1

4.1 Generalities: ... 1

4.2 Impacts of invasive species ... 2

4.2.1 Economic impacts ... 2

4.2.2 Impact on human health ... 3

4.2.3 Impact on biodiversity and ecosystem processes ... 3

4.3 Terminology and stages of invasion ... 5

4.4 Towards an eco-evolutionary framework of biological invasions ... 7

4.5 Theoretical invasion scenarios ... 10

4.5.1 Scenario 1: migration change ... 11

4.5.2 Scenario 2: environmental change ... 11

4.5.3 Scenario 3: evolutionary change ... 13

2. A case study: the invasion of Solenopsis geminata in the Galápagos Islands ... 19

4.1 Biological invasions in insular biotas ... 19

4.1.1 Islands: fragile and unique biotas ... 19

4.1.2 A threat to insular biodiversity ... 21

4.1.3 The Galápagos Islands ... 21

4.1.3.1 A living laboratory of evolution ... 21

4.1.3.2 Geology and climate ... 23

4.1.3.3 Flora and fauna ... 28

4.1.3.4 Human history and growth of tourism ... 29

4.1.3.5 Threats to the terrestrial ecosystems ... 32

4.2 Ants as invaders ... 38

4.2.1 Overview of ant pests ... 38

4.2.2 Control of invasive ants ... 40

4.2.3 A worldwide pest, the tropical fire ant Solenopsis geminata ... 41

4.2.3.1 General description ... 41

4.2.3.2 Biological and behavioral characteristics ... 41

4.2.3.3 Habitat preferences ... 43

4.2.3.4 Global distribution ... 44

4.2.3.5 Impacts ... 45

3. Objectives of this work ... 49

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Chapter 1. Distribution, behavioral dominance and potential impacts on endemic fauna of tropical fire ant Solenopsis geminata (Fabricius, 1804)

(Hymenoptera: Formicidae: Myrmicinae) in the Galápagos archipelago ... 51

Chapter 2. Successive introduction events of the invasive ant Solenopsis geminata in the Galápagos Islands: historical and genetic approaches ... 73

Chapter 3. Habitat association and coexistence of endemic and introduced ant species in the Galápagos Islands ... 115

Chapter 4. Do agricultural zones on Santa Cruz Island, Galápagos, host native and endemic arthropods ? ... 143

Chapter 5. Impact of the duration of incubation and of fire ants on endemic land tortoises Chelonoidis porteri on Santa Cruz Island, Galápagos ... 163

General discussion ... 181

1. Which scenario fits best the invasion of S. geminata in the Galápagos? ... 181

2. Solenopsis geminata as an invasive specie ... 184

2.1. Characteristics of invasive ants ... 184

2.2 Is S. geminata a typical invasive ant? ... 185

3. Is S. geminata a threat to the Galápagos wildlife? Observed and potential impacts ... 188

4. Prevention and control of S. geminata in the Galápagos ... 191

4.1 Inspection ... 191

4.2 Detection ... 192

4.3 Control ... 193

4.3.1 Target organism susceptible for control ... 193

4.3.1.1 Chemical control ... 193

4.3.1.2 Biological control ... 195

4.3.1.3 Mechanical control ... 196

4.3.2 Resources allowed to the project and unanimous approval of the importance of the project from all authorities ... 196

4.3.3 Restoration of native fauna ... 197

5. General reflections on the study and management of biological invasions in the Galápagos and worldwide ... 199

Literature cited ... 205

Appendix 1: The spider Theridion melanostictum (Araneae: Theridiidae), a recent introduction to Galápagos ?

Appendix 2: Results of ant collections on Santa Cruz Island