© Evelyne Lemay, 2020
Conséquences de l’arbustation sur les
ressources alimentaires estivales du caribou
migrateur
Mémoire
Evelyne Lemay
Maîtrise en biologie - avec mémoire
Maître ès sciences (M. Sc.)
Conséquences de l’arbustation sur les ressources
alimentaires estivales du caribou migrateur
Mémoire
Evelyne Lemay
Sous la direction de :
Jean-Pierre Tremblay, directeur de recherche
Steeve D. Côté, codirecteur de recherche
iii
Résumé
La densification de la strate arbustive dans les régions arctiques et subarctiques a été largement observée au cours des dernières décennies, soulevant par le fait même des questionnements quant à l’implication de ce phénomène sur les ressources alimentaires des grands herbivores qui fréquentent ces régions. L’augmentation du couvert de neige et l’atténuation de lumière créées par un couvert arbustif plus dense sont susceptibles de mener à des modifications de la quantité et de la qualité nutritionnelle des ressources alimentaires consommées par le caribou migrateur (Rangifer tarandus). Notre objectif était de déterminer les effets de l’augmentation du couvert de neige et l’atténuation de la lumière au cours d’une saison de croissance sur la qualité et la quantité de deux composantes majeures du régime alimentaire du caribou migrateur, soit le bouleau glanduleux (Betula glandulosa) et les carex (Carex spp.). À l’aide d’une expérience contrôlée, nous avons démontré que l’ombrage améliorent la qualité nutritive des bouleaux et des carex pendant la saison de croissance via l’augmentation de la concentration d’azote et la diminution de la concentration de phénols totaux dans les feuilles. La combinaison d’un couvert de neige plus épais et de la pleine lumière ont augmenté la quantité de biomasse foliaire produite par B. glandulosa, ce qui augmente la quantité de nourriture disponible pour les caribous. En somme, nos résultats montrent que les traitements de l’expérience un impact positif sur certaines ressources alimentaires du caribou migrateur. Puisque la densification des arbustes risque d’avoir des impacts nutritifs sur d’autres groupes d’espèces végétales, nous proposons de poursuivre les recherches sur d’autres composantes du régime alimentaire du caribou migrateur, tels que les lichens et les herbacées.
iv
Summary
Shrub expansion in arctic and subarctic regions has been widely observed over the last decades, raising questions about implications on the food resources of large herbivores. Increased snow cover and attenuation of light created by a denser shrub canopy can lead to changes in quantity and nutritional quality of resources for caribou (Rangifer tarandus), an arctic herbivore. Our main objective was to determine the effects of a deeper snow cover and light attenuation throughout a growing season on the quantity and quality of two major components of migratory caribou’s diet: dwarf birch (Betula
glandulosa) and sedges (Carex spp.). Using a controlled experiment, we demonstrated that shading
improved the nutritional quality of birch and sedges throughout the growing season by increasing nitrogen concentration and decreasing total phenol concentration in leaves. The combination of deeper snow cover and full light increased the biomass of leaves produced by B. glandulosa, which increased the quantity of food available for caribou. Our results support that our experimental treatments had a positive impact on some food resources for migratory caribou. Since shrub densification may have nutritional impacts on other groups of plant species, we propose to continue research on other food components of migratory caribou, such as lichens and forbs.
v
Table des matières
Résumé ... iii
Summary ... iv
Table des matières ... v
Liste des tableaux ... vii
Liste des figures ... viii
Remerciements ... x
Avant-propos ... xii
Introduction générale ... 1
Conditions limitantes en milieu arctique ... 1
Conséquences de l’arbustation dans la toundra arctique herbacée ... 2
Augmentation du couvert nival ... 2
Atténuation de lumière ... 3
Réponses de la végétation à l’arbustation ... 3
Patron d’allocation de ressources ... 3
Les composés structuraux peu digestes (fibres) ... 4
Les métabolites secondaires... 5
Biomasse foliaire ... 6
Implications pour les herbivores... 7
Objectifs de l’étude et hypothèses ... 8
Approche méthodologique ... 9
Aire d’étude ... 10
Modèle d’étude ... 10
Chapitre 1. How shrub expansion in the Arctic may affect food resources of caribou through snow retention and shading? ... 13
Résumé ... 14
Abstract ... 15
Introduction ... 16
Material and methods ... 18
Study area ... 18
Experimental Design ... 19
vi Biomass of Forage ... 21 Statistical Analyses ... 21 Results ... 22 Discussion ... 27 Acknowledgments ... 31 References ... 32 Conclusion générale ... 39
Mesures de qualité et de quantité des ressources alimentaires du caribou ... 39
Limites de l’expérience ... 40
Perspectives de recherche ... 42
Bibliographie ... 44
Appendix 1 ... 60
vii
Liste des tableaux
Tableau 1. Contribution des différents auteurs de l'article présenté au chapitre principal ... xii Tableau 2. ANOVA summary testing the effects of light attenuation and snow accumulation on chemical components of B. glandulosa and Carex spp. in summer 2018 at Deception Bay, Nunavik (Québec, Canada). ANOVAs include subplot (light treatment) nested in main plot (snow treatment) nested in block as a random intercept. The degree of freedom (df) of the numerator (num) and denominator (den) and the effect of snow treatment (S), light treatment (L), and sampling period (P) on each chemical component are shown. Df in parentheses are those for leaf biomass, as there were 5 sampling periods for this variable only. ... 23 Tableau 3. Regression coefficients for empirical calibrations for nitrogen (N), acid detergent fibre (ADF) and total phenolic content of samples of B. glandulosa and Carex spp. using modified partial least-squares regressions with cross-validation with WinISI software. ... 61
viii
Liste des figures
Figure 1. Representation of one of nine blocks of an experiment testing the effect of light attenuation and increased snow cover on the quantity and quality of caribou’s summer forage. The right plot is under increased snow cover (50-75 cm) created by a 1 m high snow fence while the left plot is under ambient snow cover (5-20 cm). The dark grey subplot is under 60 % shaded light while the white subplot is under ambient light. We estimated biomass in the interception area and sampled vegetation for chemical analyses in the sampling area. ... 20 Figure 2. Leaf nitrogen concentration (%) and 95% confidence intervals throughout summer 2018 for A) Betula glandulosa and B) Carex spp. for shaded (n = 18) and ambient light intensity (n = 18) plots in the arctic tundra at Deception Bay, Nunavik, Canada. The analysis was performed using a linear mixed model with blocks (n = 9) and all interactions involving blocks as random factors. Predictions sharing a common letter are not significantly different (Protected lsmeans, = 0.05). ... 24 Figure 3. Total phenolic concentration (mg Gallic Acid Equivalent/g) and 95% confidence intervals throughout summer 2018 for Betula glandulosa for A) shaded (n = 18) and ambient light (n = 18) plots and for B) deep snow (n = 18) and ambient snow depth plots (n = 18) in the arctic tundra at Deception Bay, Nunavik, Canada. The analysis was performed using a linear mixed model with blocks (n = 9) and all interactions involving blocks as random factors. Predictions sharing a common letter are not significantly different (Protected lsmeans, = 0.05). ... 25 Figure 4. Acid detergent fibre (ADF) concentration (%) and 95% confidence intervals throughout summer 2018 for A) Betula glandulosa and B) Carex spp. for all experimental plots (n = 36) in the arctic tundra at Deception Bay, Nunavik, Canada. The analysis was performed using a linear mixed model with blocks (n = 9) and all interactions involving blocks as random factors. Predictions sharing a common letter are not significantly different (Protected lsmeans, = 0.05). ... 26 Figure 5. Number of leaf interceptions (proxy of foliar biomass) and 95% confidence intervals for B.
glandulosa for each experimental subplot (n = 36) in the arctic tundra at Deception Bay, Nunavik,
Canada. The analysis was performed using a linear mixed model with blocks (n = 9) and all interactions involving blocks as random factors. Predictions sharing a common letter are not significantly different (Protected lsmeans, = 0.05). ... 27 Figure 6. Acid detergent fibre (ADF) concentration (%) and 95% confidence intervals for Carex spp. for each experimental plot (n = 36) in the arctic tundra at Deception Bay, Nunavik, Canada. The analysis was performed using a linear mixed model with blocks (n = 9) and all interactions involving blocks as random factors. Predictions sharing a common letter are not significantly different (Protected lsmeans, = 0.05). ... 62
ix
Nothing in life is to be feared, it is only to be understood. Now is the time to understand more, so that we may fear less.
x
Remerciements
Bien que je sois la seule personne qui reçoive un diplôme au terme de ces belles années, je ne suis certainement pas la seule à avoir contribué au processus de son obtention. Ce projet, au même titre que tous les autres projets de recherche, est en effet le fruit d’un travail d’équipe de longue haleine, et je ne saurais remercier suffisamment à l’aide de simples mots les gens qui y ont collaboré de près ou de loin.
Je commence par le début du commencement en remerciant mon directeur, Jean-Pierre Tremblay. Merci de m’avoir donné ce défi, de m’avoir poussée quelques fois, de m’avoir offert toutes sortes d’opportunités, d’avoir tenté (en vain!) de me montrer à faire des nœuds sur le sens du monde, mais surtout de m’avoir fait tant confiance. Un grand merci aussi à mon co-directeur, Steeve D. Côté, qui m’a fait une place au sein de Caribou Ungava, et qui m’a permis de réaliser ce beau projet.
Merci aux professionnels de recherche qui ont fait leur tour dans le labo et qui ont toujours été d’un grand support: Caroline Hins, Sonia de Bellefeuille, Pascale Ayotte, Clara Morissette Boileau et Catherine Évelyne Bajzac. Je remercie tout spécialement Julien H.-Richard qui a travaillé fort pour l’élaboration du dispositif d’ombrage, et qui a vissé et dévissé beaucoup de visses, transporté beaucoup de matériel et donné pas mal de jus de bras pour mon projet. Merci pour ton efficacité sans pareille. Une chance que t’étais là !
Un immense merci à tous les membres du labo Côté-Tremblay sans qui l’expérience aurait été tellement moins plaisante : Barb, Sabrina, Mic, Emilie, Laurent, Delphine, Alexis, Sophiane, Catherine, Rachel, Béa, Flo, Linda, Marianne, Fred, Jérémie, Olivier et Martin. Merci pour vos conseils, vos innombrables blagues et votre support moral. Vous placez la barre très haute et avoir évolué à vos côtés pendant ces dernières années a été un privilège. Je vous souhaite tout ce qu’il y a de meilleur, tant sur le plan professionnel que personnel.
Un merci spécial à Alexis, non seulement pour ta complicité, mais aussi pour toute ton aide dans R et dans les révisions de documents. Tu as été un excellent voisin de bureau, même quand t’étais pas de bonne humeur et que tu t’insurgeais contre le patriarcat, le tapis de bottes, la poubelle, ou contre les 12 paires de souliers sous mon bureau. Un merci spécial aussi à mes grandes acolytes de maîtrise : Delphine, Catherine, Sophiane et Barbara pour tous les fous rires, les marches-confidences et les bons moments passés avec vous. Je nous souhaite vivement que cette complicité continue de se resserrer
xi
avec le temps. Un grand merci aussi à Mic pour ton aide au labo, mais aussi d’avoir été ma référence bien souvent. Je sais que tu comprends maintenant mieux mon intérêt pour la « shrubification » et je te souhaite un jour d’être capable de l’écrire sans faute!
Merci à Rachel, ma partner in crime, voleuse de lilas, jumelle de parcours et norvégienne à ses heures. Ça a pris étonnamment beaucoup de temps avant que nos chemins se croisent, mais une chance que t’es là maintenant pour rire de mes blagues comme seule toi sait le faire ! Merci pour ton écoute, tes blagues, tes GIFs et ta complicité. Je suis certaine qu’on continuera d’avoir le même parcours ensemble pendant longtemps.
Un énorme merci à tous les gens de la mine Raglan pour leur support logistique mais aussi pour leur compagnie pendant mes deux étés de terrain : Monica, Marc, Isabelle, Christine, Guy, Philippe et Nancy (pour tes délicieux desserts, tes bons petits plats et ta bonne humeur!), Jean, Benoit. Merci aussi à la gang de géo du MERN pour votre compagnie et pour le bear spray !
Merci à Lindsay VanSomeren, Marie-Claude Martin, Stéphane Boudreau et Jean-Philippe Martin pour votre aide dans certaines parties de mon projet.
Un merci incommensurable à mes parents, sans qui je ne serais pas rendue où je suis présentement. Merci de toujours avoir cru en moi, de me faire confiance et de m’encourager dans mes projets. Merci aussi à Josée et Mado d’avoir montré un intérêt envers ce que je faisais de mes journées et de m’encourager. J’insère également une douce pensée pour Gaston et Pauline qui nous ont quittés pendant mon parcours à la maîtrise, mais qui ont apporté de la douceur et de la joie dans nos vies. Je pense beaucoup à vous lors des moments importants comme ceux-ci. Merci aussi à mes belles amies d’avoir été là : Ève, Anne-Marie, Chin tong/Yohanna, Laurie, Stéphanie, Marie-Alex, Melinda, Maude et Eve-Laurie. Vous êtes toutes incroyables.
Je ne saurais terminer sans remercier Maxime. Tout ce travail accompli n’aurait été tout simplement pas possible sans ton support moral et technique. Soyons honnêtes, tu n’as pas seulement éveillé mon intérêt pour toi en me lançant des framboises quand je comptais des ramilles de sapin, mais aussi en quelque sorte mon intérêt pour la recherche. Merci de me faire rire, de remettre en question les idées reçues, de me mettre au défi intellectuellement et d’être simplement la belle personne que tu es. Merci d’avoir atterri dans ma vie, de me suivre dans mes folies et de me faire embarquer dans les tiennes.
xii
Avant-propos
Ce mémoire de maîtrise rapporte le contexte, la méthodologie, les résultats et l’interprétation d’un projet de recherche sur les conséquences indirectes de l’arbustation sur les ressources alimentaires estivales du caribou migrateur. Il est divisé en trois parties principales: une introduction générale, un chapitre principal rédigé sous la forme d’un article scientifique en anglais, une conclusion générale. L’article sera soumis pour publication dans une revue scientifique de calibre international. En tant qu’auteure principale de l’article, j’étais responsable du développement des hypothèses et prédictions, de l’élaboration des protocoles, de la collecte et de l’analyse des données ainsi que de la rédaction. Les deux chercheurs qui seront coauteurs de l’article sont:
(1) Jean-Pierre Tremblay, directeur de maîtrise, professeur au département de biologie de l’Université Laval.
(2) Steeve D. Côté, codirecteur de maîtrise, professeur au département de biologie de l’Université Laval et titulaire de la Chaire de recherche Caribou Ungava.
Tableau 1. Contribution des différents auteurs de l'article présenté au chapitre principal
* L'appui financier à cette recherche provient des partenaires financiers du programme de recherche Caribou Ungava par l’entremise de Steeve Côté, directeur du programme de recherche Caribou Ungava.
E. Lemay J.-P. Tremblay S.D. Côté
Conception du projet X X
Financement * X
Mise en place du projet X X
Prise de données X
Analyses statistiques X
Interprétation des résultats X X X
Rédaction X
Révision X X X
1
Introduction générale
Les changements climatiques des dernières décennies ont apporté de nombreuses transformations environnementales et écologiques, notamment chez les producteurs primaires. En effet, l’augmentation de la température de l’air (Rogelj et al. 2012), l’augmentation de la concentration atmosphérique de dioxyde de carbone (Le Quéré et al. 2015), l’allongement de la saison de croissance des végétaux (Stow et al. 2004) ainsi que l’altération du régime de précipitations (Dore 2005) ont contribué à une modification de l’aire de répartition de plusieurs espèces végétales (IPCC 2014). Dans les régions arctiques et subarctiques, une manifestation de ces changements est la densification des arbustes (Myers-Smith et al. 2011, Naito and Cairns 2011, Ropars and Boudreau 2012). Ce phénomène, appelé arbustation, se manifeste de trois façons : la densification des peuplements existants, le développement d’un port vertical plus imposant ou la colonisation de nouveaux sites (Tape et al. 2006, Myers-Smith et al. 2011). L’arbustation entraîne plusieurs conséquences sur l’écosystème puisque les arbustes peuvent influencer différents facteurs abiotiques, principalement la quantité de lumière reçue et réfléchie par le sol et la végétation environnante ainsi que l’accumulation et la distribution du couvert de neige (Sturm et al. 2001b). Indirectement, ces changements peuvent aussi avoir des répercussions sur l’humidité et la température du sol ainsi que sur les cycles de gel-dégel de la surface du sol (Pomeroy et al. 2006, Blok et al. 2010, Marsh et al. 2010). Les changements dans ces paramètres sont susceptibles de modifier considérablement le paysage alimentaire des herbivores arctiques tels que le caribou migrateur (Rangifer tarandus ; Turunen et al. 2009). Toutefois, nos connaissances sur les répercussions de l’arbustation sur la valeur nutritive et la quantité de ressources alimentaires du caribou migrateur sont limitées. Dans ce contexte, nous avons réalisé une étude visant à approfondir nos connaissances sur le sujet à l’aide d’une approche de simulation expérimentale. Dans le cadre de cette expérience, nous avons choisi de tester l’effet des deux principales conséquences de l’arbustation, soit l’augmentation du couvert de neige et l’atténuation de lumière sur la qualité et la quantité des ressources alimentaires du caribou migrateur.
Conditions limitantes en milieu arctique
Les conditions extrêmes associées au milieu arctique forgent un milieu difficile pour la survie, le maintien et la reproduction tant des producteurs primaires que des consommateurs. Entre autres, la courte saison de croissance et la longue saison hivernale limitent la productivité primaire des plantes
2
(Billings and Mooney 1968, Chapin 1983, Cooper 2014). De plus, les plantes en milieu exposé durant l’hiver subissent régulièrement des dommages causés par l’abrasion des cristaux de glace balayés par le vent (Bokhorst et al. 2009) et la dessiccation hivernale (Callaghan 1987). Finalement, les sols pauvres en nutriments et l’activité microbienne du sol restreinte limitent la disponibilité des nutriments nécessaires à la croissance et la reproduction des plantes (Chapin 1983). Ces contraintes rendent l’azote (N) fortement limitant non seulement pour les plantes (McKendrick et al. 1978, Shaver and Chapin 1980), mais également pour les herbivores (White 1993). Or, l’azote est un élément essentiel pour la formation d’acides aminés et de protéines ainsi que le fonctionnement d’une multitude de processus métaboliques.
Le réchauffement global de la température au cours des dernières décennies a fortement touché les régions arctiques, notamment en favorisant la croissance et la densification de la strate arbustive (Tape et al. 2006, Ju and Masek 2016). L’augmentation du couvert de neige via la rétention de la neige par les arbustes ainsi que l’atténuation de lumière créée par le couvert arbustif sont susceptibles de perturber les flux d’azote entre le sol et la végétation et ainsi entraîner un effet de cascade sur les consommateurs primaires (Walsh et al. 1997, Thompson and Barboza 2014). Conséquences de l’arbustation dans la toundra arctique herbacée Augmentation du couvert nival
La densification de la structure verticale de la végétation retient davantage la neige, ce qui augmente l’épaisseur du couvert nival (Sturm et al. 2001a, Sturm et al. 2005), la température de la couche active du sol (Sturm et al. 2005) et conséquemment l’activité microbienne du sol (Nobrega and Grogan 2007). En effet, grâce à ses propriétés isolantes, la neige entraîne une différence de température des couches superficielles du sol qui peut atteindre jusqu’à 30°C de plus que la température de l’air (Sturm et al. 2005). Ces conditions édaphiques favorisent une activité microbienne soutenue durant une plus grande portion de l’année, entraînant une forme de fertilisation du sol (Nobrega and Grogan 2007). Malgré la présence continue du pergélisol en région arctique, l’activité microbienne du sol y est bien présente et contribue au recyclage des nutriments (Clein and Schimel 1995, Michaelson and Ping 2003). Les microorganismes contribuent ainsi à alimenter le réservoir de nutriments du sol, notamment en ce qui a trait à l’azote (Jonasson and Michelsen 1996, Bardgett et al. 2007, Bardgett et al. 2008). L’augmentation de l’activité microbienne en raison de l’isolation par la neige entraîne une plus grande immobilisation de l’azote à l’automne
3
(Brooks et al. 2011) et un plus grand flux d’azote au printemps (Weintraub and Schimel 2003, Schimel et al. 2004, Weintraub and Schimel 2005).
Atténuation de lumière
La densification de la structure verticale de la végétation peut filtrer jusqu’à environ 60% de la radiation solaire ce qui entraîne une atténuation de la lumière reçue sous le couvert arbustif (Jonasson et al. 1999). Cet ombrage affecte la température, l’humidité ainsi que l’activité photosynthétique pendant la saison de croissance (Scholes and Archer 1997, Myers-Smith and Hik 2013, Martins et al. 2014) avec des effets potentiels sur la qualité nutritive des plantes. Une réduction de la température du sol est généralement observée sous l’ombrage d’une canopée simulée ou réelle (Myers-Smith and Hik 2013). Cette diminution de température peut entraîner une augmentation de la viscosité de l’eau et une diminution de la conductivité des racines (Murai-Hatano et al. 2008), pouvant potentiellement se traduire par un flux ralenti des nutriments vers la plante (Dalton and Gardner 1978). Toutefois, l’augmentation de l’humidité du sol généralement liée à l’ombrage créé par la canopée peut entraîner une différence de potentiel hydrique plus importante entre le sol et la plante, favorisant ainsi le passage de l’eau et potentiellement des nutriments du sol vers la plante (Schulze et al. 2005). Finalement, l’atténuation de lumière pour les feuilles situées sous la canopée peut entraîner une augmentation de la production de pigments photosynthétiques faibles en azote tels que la chlorophylle et une diminution de la production d’enzymes riches en azote telles que la RUBISCO (Lüttge et al. 2002). Un feuillage d’ombre qui contient moins d’azote est donc potentiellement moins nutritif pour les herbivores qui utilisent cet azote pour former de nouvelles protéines. Toutefois, lorsqu’exposées à une forte lumière, les plantes peuvent réagir en produisant plus de fibres, soit pour soutenir une biomasse foliaire plus imposante, soit pour protéger leurs cellules contre les effets oxydatifs du soleil (Chen et al. 2002, Syros et al. 2005, Akgül et al. 2007). Cette production accrue de fibre peut donc se traduire par une qualité nutritive plus faible des feuilles exposées à la pleine lumière pour les herbivores.
Réponses de la végétation à l’arbustation Patron d’allocation de ressources
Les plantes peuvent relocaliser certaines ressources en fonction des fluctuations de l’environnement dans lequel elles se trouvent, notamment en ce qui a trait à l’azote (N) et au carbone (C). À ce sujet, Loomis (1953) a élaboré une hypothèse (Growth-Differentiation Balance Hypothesis) qui stipule que
4
les conditions environnementales qui limitent davantage la croissance que la photosynthèse peuvent augmenter l’utilisation des ressources pour la fabrication de certains produits tels des composés de défenses chez les plantes. Par exemple, l’eau et l’azote étant des éléments limitant davantage la croissance que la photosynthèse, la plante aura tendance à utiliser le carbone fixé en abondance par la photosynthèse pour fabriquer des métabolites secondaires plutôt que de la biomasse foliaire si l’eau et l’azote sont des ressources limitantes dans l’environnement. Selon cette hypothèse, en milieu arctique, les sols pauvres feraient en sorte que les plantes investissent davantage de ressources dans la production de métabolites secondaires plutôt que dans la production de biomasse (Gulmon and Mooney 1986, Chapin and Shaver 1989).
Certes, l’environnement a un rôle considérable dans le compromis entre la production de composés de défenses et de biomasse ainsi qu’entre les différents types de composés de défense, mais les pressions qu’il exerce sont différentes au cours d’une même saison de croissance. Les variations temporelles parfois importantes chez les producteurs primaires dans leurs constituants et leur digestibilité ont des répercussions directes sur les niveaux trophiques supérieurs tels que les consommateurs primaires. Par exemple, puisqu’en forêt boréale les jeunes feuilles offrent un plus grand contenu digestible que les feuilles matures, les herbivores sélectionnent davantage les feuilles en début de croissance (Bryant et al. 1983). Ce comportement de sélection est lié au caractère plus digestible des jeunes feuilles en raison de leur contenu élevé en azote et faible en fibres et en métabolites secondaires (Freeland and Janzen 1974, Milton 1979, Mattson 1980). Même si le potentiel impact de l’augmentation du couvert de neige ainsi que l’atténuation de lumière causées par l’arbustation sur ces paramètres est clair, la réponse des plantes reste difficile à prévoir, car plusieurs types d’interactions sont possibles entre les deux facteurs.
Les composés structuraux peu digestes (fibres)
Les fibres végétales sont des composés structuraux qui limitent la digestibilité de certains nutriments consommés par les herbivores. Elles sont constituées de trois éléments principaux, du plus au moins digestible : l’hémicellulose, la cellulose et la lignine (Keys et al. 1969, Salmen and Olsson 1998). Ces éléments se résument à des chaînes carbonées plus ou moins longues et complexes (Collard and Blin 2014) qui confèrent aux plantes soutien et rigidité des tissus, mais constituent également un obstacle digestif pour les herbivores. La cellulose et la lignine peuvent former entre elles une matrice dans laquelle certains nutriments comme les protéines peuvent être séquestrés et rendus indisponibles pour les herbivores, incapables de digérer cet assemblage (Palo and Robbins 1991,
5
Van Soest 1994). En général, la production de fibres croît graduellement au fil de la saison de croissance (Chapin et al. 2011), et donc les nutriments deviennent potentiellement de moins en moins disponibles pour les herbivores (Demment and VanSoest 1985, Palo and Robbins 1991). La production de fibres est généralement à son minimum en début de saison (Reeves 1987, Manseau and Gauthier 1993) alors que la disponibilité de l’azote dans le sol est à son maximum (Graglia et al. 2001, Johnson et al. 2001, Hansen et al. 2006). Ce phénomène pourrait également être expliqué par le fait qu’à cette période, les plantes investissent davantage dans la croissance des feuilles plutôt que dans la rigidité de leurs tissus. Les effets de la lumière sur la production de fibres sont bien établis. Les plantes exposées à une forte lumière densifient la rigidité de leurs parois cellulaires en produisant davantage de lignine que les plantes à l’ombre afin de soutenir la masse supplémentaire des feuilles photosyntétiquement plus actives (Moura et al. 2010).
Les métabolites secondaires
Les métabolites secondaires constituent une grande famille d’éléments de nature chimique, qu’il est possible de regrouper en trois catégories principales, soit les phénols, les alcaloïdes et les terpènes (Palo and Robbins 1991). Les phénols et les terpènes sont majoritairement composés de chaînes de carbone, d’hydrogène et/ou de fonction hydroxyle, tandis que les alcaloïdes contiennent des composés azotés. Ces composés chimiques peuvent résulter d’un déchet métabolique de la production d’un autre élément, ou encore d’une voie métabolique propre à la formation de ces composés (Harborne 1999). Les effets des métabolites secondaires sont divers, mais certains composés, notamment certains composés phénoliques, sont reconnus pour avoir des effets antinutritionnels ou dissuasifs chez les herbivores (Freeland and Janzen 1974, Steinberg 1984). On connaît maintenant plus de 9000 molécules différentes faisant partie de la famille des phénols (Mithofer and Boland 2012), dont certains sont fréquemment produits par plusieurs espèces végétales en raison de leur faible coût métabolique comparativement à d’autres métabolites secondaires (terpènes, glucoside cyanogénique, alcaloïdes, etc. ; Gulmon and Mooney 1986). Les métabolites secondaires sont fréquemment produits par les espèces d’arbres et d’arbustes en guise de défense contre les herbivores (Swain 1977, Bryant et al. 1983). Dans les écosystèmes nordiques, la courte saison de croissance entraîne généralement chez la végétation un développement rapide des feuilles en début de saison au profit des défenses contre l’herbivorie, afin de maximiser la période de croissance (Bryant et al. 1983). La raison de ce patron de production est
6
probablement reliée au taux élevé de nutriments dans la plante en début de saison, ce qui rendrait la plante très attirante pour les herbivores (Prudhomme 1983).
Les impacts de la fertilisation du sol sur la production de métabolites secondaires sont bien connus, quoique variables. Dans certains cas, la fertilisation stimule la production de métabolites secondaires (Luo et al. 2008), dans d’autres, elle n’a pas d’effet (Iason and Hester 1993) ou encore en diminue la production (Kleine and Müller 2013). Cette variabilité est probablement attribuable à la nature très hétérogène des métabolites secondaires dans ces études, la constitution minérale initiale du sol et à la réponse métabolique spécifique des plantes face à la fertilisation.
La réponse des végétaux aux changements de luminosité est plus constante. La majorité des études suggère qu’une atténuation de lumière diminue la quantité de métabolites secondaires produite par la végétation, plus particulièrement en ce qui a trait aux composés phénoliques (Iason and Hester 1993, Dudt and Shure 1994, Baraza et al. 2004, Ingersoll et al. 2010). En effet, suivant la logique de la Growth-Differentiation Balance Hypothesis, la diminution de la ressource (ici la lumière) entraîne une faible production de métabolites secondaires, car la plante investit davantage pour la production de molécules photosynthétiques.
Biomasse foliaire
La biomasse foliaire reflète l’investissement des ressources de la plante dans la production de tissus photosynthétiquement actifs. Ce type de biomasse est retrouvé en différentes proportions selon les différents groupes de végétaux. Si elle représente une faible proportion chez les arbres matures (environ 10%; Dobson et al. 1992), elle peut atteindre des proportions élevées chez d’autres groupes; jusqu’à 50% chez les asters (Ashmun et al. 1985) et les carex (Aerts et al. 1992) et jusqu’à 20% chez les arbustes nains (Maessen et al. 1983). Les feuilles constituent également la partie des plantes la plus consommée par les herbivores tels que le caribou et le cerf de Virginie (Odocoileus
virginianus) en saison de croissance végétale (White and Trudell 1980, Crawford 1982). De ce fait,
les variations dans la quantité de biomasse foliaire produite sont un élément déterminant leurs conditions alimentaires.
L’augmentation du couvert de neige influence positivement le cycle des nutriments du sol, ce qui réduit la contrainte associée à la disponibilité des nutriments sur la croissance des plantes en début de saison estivale. Cela crée une rétroaction positive sur la production de biomasse des arbustes qui retiendront davantage de neige à l’hiver suivant s’ils adoptent une structure érigée (Sturm et al.
7
2005, Vankoughnett and Grogan 2014). Une étude réalisée par Addis and Bret-Harte (2019) a d’ailleurs démontré qu’une augmentation du couvert nival moyen d’environ 40 cm a entraîné une augmentation de 88% de la biomasse aérienne chez Salix pulchra. Cela profite également à certaines espèces de la strate basse de la végétation (Knight et al. 1979). Une augmentation de la surface foliaire de Carex bigelowii et d’Eriophorum angustifolium, de 63% et 50% respectivement, a été observée sous un traitement d’augmentation du couvert de neige (Addis et Bret-Harte, 2019). Chez les plantes de pleine lumière telles que les plantes arctiques, il existe aussi un lien entre la quantité de lumière reçue par une plante et sa production de biomasse foliaire. En effet, l’ombre réduit l’activité photosynthétique et diminue ainsi la production de biomasse (Jonasson et al. 1999). Implications pour les herbivores
Une diminution de la qualité ou de la quantité de fourrages peut avoir des impacts nombreux sur les herbivores. Plusieurs études chez les animaux d’élevage suggèrent qu’une alimentation de faible qualité entraine la production d’un lait de moins bonne qualité chez les femelles lactantes (Bencini et al. 2010), une diminution du gras corporel et une perte de masse (Ball et al. 2001). Les études sur les populations d’animaux sauvages abondent dans le même sens. Les données recueillies lors d’une étude sur les populations de lièvre d’Amérique (Lepus americanus) suggèrent qu’une diminution en dessous de 7,5% de protéines fécales entraîne une perte de masse systématique chez les individus (Sinclair et al. 1982). Ces résultats suggèrent que la condition physique des lièvres est directement liée à la quantité de protéines digérées dans leur alimentation. Une seconde étude sur des populations de cerf mulet (Odocoileus hemionus) en captivité suggère que les faons ayant reçu des aliments de qualité ont eu un meilleur gain de masse ainsi qu’un meilleur taux de survie que ceux ayant reçu un régime de moins bonne qualité (Tollefson et al. 2011). La différence entre la performance des faons était plus grande lorsque la diminution de la qualité du régime alimentaire survenait tôt en saison. Finalement, toujours selon les résultats de cette étude, les femelles lactantes ayant consommé le régime de meilleure qualité ont également produit un lait contenant plus de protéines et d’énergie que celles ayant reçu le régime de plus faible qualité.
Afin de profiter des périodes où la végétation est la plus abondante et la plus nutritive, les activités des herbivores sont généralement en synchronie avec la phénologie de la végétation. Chez la grande oie des neiges (Chen caerulescens atlantica), le pic d’éclosion des œufs coïncide généralement avec le pic de productivité de la végétation (Lepage et al. 1998), et plus
8
particulièrement avec le pic de disponibilité de l’azote (Manseau and Gauthier 1993). Cependant, le réchauffement global menace de créer un asynchronisme trophique, puisque les changements dans la phénologie de la reproduction des oies surviennent à un rythme plus lent que les changements chez la végétation (Doiron et al. 2015). De manière similaire, l’arbustation est susceptible de modifier les pics d’abondance et de digestibilité de la végétation, entraînant un potentiel décalage avec les activités des herbivores. À l’instar de l’oie des neiges, le caribou migrateur risque d’être affecté par ces changements considérant sa sensibilité à la disponibilité en azote (Barboza et al. 2018). Objectifs de l’étude et hypothèses
Le phénomène de l’arbustation a fait l’objet de diverses études au cours des dernières années (Tape et al. 2006, Naito and Cairns 2011, Ropars et al. 2015). Bien que quelques études se sont penchées sur certains effets de ce phénomène d’un point de vue de l’écophysiologie végétale (Lett and Knapp 2003, Pajunen et al. 2011, Addis and Bret-Harte 2019) ou de l’environnement physique (Blok et al. 2010, Marsh et al. 2010, Myers-Smith and Hik 2013, Paradis et al. 2016, Wilcox et al. 2019), peu d’études ont orienté leurs recherches en termes de conséquences sur les ressources alimentaires des herbivores arctiques. Étant donné les potentiels effets interactifs de l’ombrage et de l’augmentation de l’épaisseur de neige, il demeure ardu de prédire la réponse de la végétation ainsi que les conséquences subséquentes au niveau des consommateurs primaires, tels que le caribou migrateur. L’objectif de notre étude est donc de déterminer les effets de l’augmentation du couvert de neige et de l’atténuation de lumière associés à l’arbustation sur la qualité et la quantité des ressources alimentaires du caribou au cours de la saison estivale. Afin de formuler nos prédictions, nous assumons que l’atténuation de lumière et l’augmentation de l’épaisseur de neige seront les facteurs principaux expliquant les variations du contenu nutritif des ressources alimentaires du caribou en termes de contenu en azote, fibres, composés phénoliques et en quantité de matière foliaire. Nous prédisons que l’atténuation de lumière améliorera la qualité nutritionnelle de la végétation et diminuera la quantité de biomasse foliaire, alors que l’augmentation du couvert de neige améliorera autant la qualité que la quantité de végétation disponible. Nous prédisons également que l’atténuation de lumière ralentira le rythme de production de biomasse foliaire ainsi que le rythme de décroissance de la qualité nutritive au cours de la saison de croissance. Finalement, nous émettons la prédiction que l’augmentation de l’épaisseur de neige accélèrera le rythme de production de biomasse foliaire, mais n’aura pas d’impact sur le rythme de décroissance de la qualité nutritive au cours de la saison de croissance.
9 Approche méthodologique
Afin d’évaluer les effets potentiels de l’arbustation sur la végétation, nous avons élaboré une expérience de simulation en utilisant un dispositif expérimental intégrant à la fois l’augmentation du couvert de neige ainsi que l’atténuation de lumière créée par les arbustes de façon à suivre la phénologie des ressources alimentaires au fil d’une saison de croissance. Le dispositif en tiroir est composé de 9 blocs disposés le long d’un transect de 8 kilomètres. Chaque bloc consiste en deux parcelles principales sur lesquelles est appliqué un de deux niveaux d’épaisseur de neige, soit normal (épaisseur ambiante, non manipulée, environ 5 à 20 cm) ou profond (épaisseur augmentée artificiellement par une clôture à neige passive à environ 50 à 75 cm). L’application du traitement de neige est inspirée du dispositif de clôtures à neige mis en place dans les travaux de Cooper et al. (2011) et de Semenchuk et al. (2015). Les parcelles principales sont divisées en deux sous-parcelles qui reçoivent un de deux niveaux de luminosité, soit normale (lumière ambiante) ou atténuée (diminution de 60% de la radiation solaire à l’aide d’ombrières). L’application du traitement de lumière est inspirée du dispositif de toiles d’ombrage mis en place dans les travaux de Jonasson et al. (1999) et a été adapté à l’aide des simulations réalisées dans le logiciel SketchUp Pro (version 17.2.2555, Trimble, Sunnyvale, Californie). Nous avons récolté des représentants des arbustes ainsi que de la végétation qui se trouve sous le couvert arbustif afin d’évaluer leur réponse aux traitements d’augmentation du couvert de neige et d’atténuation de lumière en termes de composition chimique et de biomasse au fil d’une saison de croissance.
Considérant la nature du dispositif expérimental, l’ensemble des arbustes sous les ombrières reçoit le traitement d’atténuation de lumière. Or, en milieu naturel dans le contexte de l’arbustation, les arbustes, étant dans la strate de végétation la plus haute, recevraient majoritairement la pleine lumière, alors que la végétation qui se trouve sous le couvert arbustif (herbacées, carex, graminées, etc.) se trouverait en condition de lumière ombragée. Cela dit, étant donné la structure verticale de croissance des arbustes (Paradis et al. 2016), certains individus plus jeunes ou plus petits qui sont issus de la reproduction sexuée ou encore ceux étant positionnés au nord des parcelles d’arbustes sont susceptibles de subir l’ombre créée par les arbustes plus grands. Dans le cadre du dispositif, nous considèrerons donc les arbustes situés sous les ombrières comme représentants de ces petits arbustes qui seraient ombragés par les plus grands en milieu naturel, et les arbustes dans les parcelles de pleine lumière comme représentants des plus grands arbustes qui recevraient la pleine lumière en milieu naturel.
10 Aire d’étude
L’aire d’étude est située près de Baie Déception (62.09 N, 74.42 O), Nunavik, Québec, Canada, à l’intérieur de l’aire d’estivage du troupeau de caribou Rivière-aux-Feuilles. La végétation fait partie de la toundra arctique herbacée avec arbustes prostrés (Ministère des Forêts de la Faune et des Parcs 2018). Elle est composée essentiellement de Poacées, de Cypéracées, d’arbustes à feuilles persistantes et d’arbustes prostrés (Walker et al. 2005). Une température moyenne en été (de juin à août, 2015-2018) de 5,3 °C et des précipitations estivales totalisant entre 130 et 175 mm ont été enregistrées à Salluit, le village le plus près de Baie Déception (Environment and Climate Change Canada 2019). Le pergélisol demeure tout au long de l’année (Allard and K.-Seguin 1987) et le sol est acide (pH<5,5) et rocailleux (Walker et al. 2005). Contrairement à plusieurs autres régions au Nunavik où les manifestations de l’arbustation sont évidentes (Ju and Masek 2016), la densification de la strate arbustive à la Baie Déception n’est pas encore dans un état avancé, malgré une augmentation de température de 3°C entre 1972 et 2010 (Plante et al. 2014). Une étude récente a démontré qu’un développement des populations d’arbustes a eu lieu dans la région vers la fin des années 1990 (Morrissette-Boileau et al. 2018). Toutefois, ces nouveaux individus semblent être restés sous une forme prostrée plutôt qu’érigée. Les chercheurs suggèrent que ce phénomène pourrait être dû au broutement intensif par le troupeau de caribous migrateurs de la Rivière-aux-Feuilles couplé aux conditions climatiques difficiles de la région. Au fil des prochaines décennies, si les conditions y deviennent propices, ces arbustes pourraient éventuellement cheminer de la forme prostrée vers une forme érigée.
Modèle d’étude
Dans le cadre de cette étude, nous avons choisi d’investiguer la relation entre l’arbustation et les ressources alimentaires du caribou migrateur au Nunavik. En effet, la disponibilité des ressources alimentaires en saison estivale serait un des facteurs qui régule la dynamique de population des caribous migrateurs (Messier et al. 1988). La qualité de l’alimentation estivale peut influencer la survie et le succès reproducteur du caribou (Post and Klein 1999, Post and Forchhammer 2008). À l’approche de l’hiver, même si les troupeaux de caribous migrent à plusieurs centaines de kilomètres au sud de leur aire d’estivage (Taillon 2010), l’important couvert nival accompagné de la baisse de luminosité et de température limite la variété d’aliments disponibles pour le caribou. Ce dernier concentre alors son alimentation principalement sur les lichens, un aliment pauvre en protéines (Person et al. 1980, Johnson et al. 2000, Säkkinen et al. 2001). Il accumule donc un déficit protéique
11
élevé pendant environ sept mois de l’année (Gerhart et al. 1996). Afin de combler cette carence, les caribous profitent de la saison de forte productivité végétale, qui s’étend de juin à août, où leurs ressources alimentaires sont plus concentrées en protéines. Durant cette saison, les caribous se nourrissent principalement d’arbustes (Betula spp., Salix spp.), d’éricacées (Vaccinium spp.,
Empetrum nigrum, Rhododendron spp.), de cypéracées (Carex spp., Eriophorum spp.), d’herbacées
(Saxifraga spp., Papaver spp., Draba spp., Potentilla spp., Chameanerion latifolium, etc.). Étant des animaux migrateurs, ceux-ci sont grandement influencés par les patrons de croissance des plantes (Lendrum et al. 2014). Pendant la période estivale, ils peuvent donc parcourir plusieurs kilomètres par jour à la recherche de nourriture de qualité, riche en protéines, même si ces déplacements sont coûteux énergétiquement (Taillon 2010). Ces protéines leur permettront d’assurer le bon fonctionnement des processus métaboliques pour le reste de l’année. Les femelles gestantes doivent avoir suffisamment de protéines dans leur alimentation pour produire un lait de qualité pour nourrir leur veau au printemps et à l’été (White and Luick 1984, Parker et al. 2005, Taillon et al. 2013). Durant cette période, elles devront également s’assurer de reconstruire leurs réserves protéiques en vue de la migration automnale et de la gestation pendant l’hiver (Parker et al. 2005). À l’automne, les mâles devront avoir récupéré leur masse musculaire afin de participer au rut (Côté et al. 2012). Pour former les protéines dont ils ont besoin, les caribous utilisent l’azote contenu dans les protéines qu’ils ingèrent (Moran and Horton 2012). Puisque les fibres ainsi que certains phénols peuvent limiter la digestibilité de l’azote, ces facteurs doivent être pris en compte lorsqu’on considère la valeur nutritive de la végétation (Barboza et al. 2018).
Le troupeau de caribous migrateurs de la Rivière-aux-Feuilles est en déclin depuis les dernières décennies. En effet, de 2001 à 2016, il a perdu environ 70% de ses effectifs (Ministère des Forêts de la Faune et des Parcs du Québec 2016). Dans ce contexte, il est primordial d’évaluer l’impact du facteur alimentaire dans la dynamique de cette population. Afin d’évaluer les effets de l’arbustation sur les ressources alimentaires, nous avons concentré nos efforts sur les groupes de ressources les plus consommés par le caribou migrateur du Nunavik, soit les arbustes et les graminoïdes, qui représentent conjointement près de la moitié de son régime alimentaire (Bergerud et al. 2007). À cette fin, nous avons choisi d’utiliser le bouleau glanduleux (Betula glandulosa) en tant que représentant des arbustes ainsi que les carex (Carex spp.) pour représenter les graminoïdes. Ces espèces étaient les seules présentes en quantité suffisante dans tous les sites du dispositif expérimental pour supporter un échantillonnage répété durant la saison de croissance. De plus, les
12
arbustes décidus ainsi que les graminoïdes possèdent une plus grande plasticité phénotypique et une vitesse de croissance plus rapide que d’autres espèces des milieux arctiques, comme les arbustes à feuilles persistantes (Chapin 1980, Diaz and Cabido 1997, Bret-Harte et al. 2001, Funk et al. 2017). Il est donc attendu que ces espèces risquent de répondre plus rapidement aux changements environnementaux associés à l’arbustation que d’autres espèces végétales.
Le bouleau glanduleux est un arbuste décidu d’une hauteur d’environ 0,3 à 2,5 m qui pousse dans des sols humides, acides et pauvres (Moore 1980). Son aire de répartition comprend le Groenland, l’Alaska, le nord du Canada ainsi que certaines régions alpines (DeGroot et al. 1997). Cette espèce possède deux types de ramilles; des ramilles longues qui peuvent s’allonger axialement et produire de la biomasse secondaire et des ramilles courtes qui ne possèdent que quelques bourgeons foliaires (Maillette 1982). La particularité de cette espèce réside dans le fait qu’en cas de changements environnementaux importants, tels que du broutement intense ou une modification de la quantité de nutriments disponibles, les ramilles courtes peuvent être converties en ramilles longues (Haukioja et al. 1990, Bret-Harte et al. 2001).
Les carex sont des plantes herbacées pérennes, rhizomateuses ou cespiteuses, qu’on retrouve généralement dans des prairies humides (Bruhl 1995). Le genre Carex, qui contient plus de 2000 espèces dispersées à travers le monde, est souvent dominant en milieu arctique ou alpin (Reznicek 1990). Les espèces rhizomateuses ont une capacité de régénération rapide face au broutement par les herbivores (Schmid et al. 1988). Toutefois, certaines études ont montré que la disponibilité en nutriments et la lumière peuvent affecter négativement la production de biomasse chez les graminoïdes (Shaver et al. 1998).
13
Chapitre 1. How shrub expansion in the Arctic may affect food
resources of caribou through snow retention and shading?
Evelyne Lemay 1, Steeve D. Côté 1 and Jean-Pierre Tremblay 1,2
(1)Département de biologie, Caribou Ungava & Centre d’études nordiques, Université Laval, Québec, QC G1V 0A6, Canada
14 Résumé
La densification de la strate arbustive dans les régions arctiques a été largement observée au cours des dernières décennies, soulevant par le fait même des questionnements quant aux répercussions de ce phénomène sur les ressources alimentaires des grands herbivores qui fréquentent ces régions. L’augmentation du couvert de neige et l’atténuation de lumière créées par un couvert arbustif plus dense sont susceptibles de mener à des modifications de quantité et de qualité nutritionnelle des ressources alimentaires consommées par le caribou migrateur (Rangifer tarandus). Afin de déterminer comment l’augmentation du couvert de neige et l’atténuation de la lumière affectent l’abondance et la qualité de la végétation, nous avons installé un dispositif expérimental simulant les conditions induites par la densification des arbustes dans la région de Baie Déception, Nunavik, qui se situe à l’intérieur de l’aire d’estivage du troupeau de caribous Rivière-aux-Feuilles. Nous avons estimé la biomasse foliaire de deux composantes majeures du régime alimentaire du caribou migrateur (Betula glandulosa et Carex spp.) en utilisant la méthode du point d’interception et nous avons récolté des échantillons de leurs tissus foliaires afin de réaliser des analyses de leur composition chimique (azote, fibres et phénols totaux). L’ombrage a augmenté significativement la concentration d’azote tant dans les feuilles de
Carex spp. que de B. glandulosa. Le traitement d’ombrage et celui d’augmentation du couvert de neige
ont diminué la concentration en phénols totaux de B. glandulosa. La combinaison d’un couvert de neige plus profond et de la pleine lumière ont augmenté la quantité de biomasse foliaire produite par B.
glandulosa. Toutefois, puisque la densification des arbustes risque d’avoir des impacts nutritionnels
sur d’autres groupes d’espèces végétales, nous suggérons d’élargir la recherche à d’autres composantes du régime alimentaire du caribou migrateur, telles que les lichens et les herbacées. Mots clés
arbustation; augmentation du couvert de neige; atténuation de lumière; Rangifer; qualité nutritive; quantité de ressources alimentaires.
15 Abstract
Increased snow cover and attenuation of light created by a shrub expansion can lead to changes in quantity and nutritional quality of resources for migratory caribou (Rangifer tarandus). To determine how the accumulation of snow and the shade affect vegetation, we implemented an experiment simulating conditions induced by increased shrub cover at Deception Bay (Nunavik, Canada), within the summer range of the Rivière-aux-Feuilles caribou herd. We estimated foliar biomass of two major components of caribou’s diet (Betula glandulosa and Carex spp.) using the point intercept method and harvested foliar tissues to conduct analyses on chemical composition (nitrogen, fibres, phenols). Experimental light attenuation increased nitrogen concentration of B. glandulosa and Carex spp. throughout the growing season. Light attenuation and increased snow cover decreased phenolic concentration of B. glandulosa in early summer only. Increased snow cover combined with full light had a positive effect on foliar biomass for B. glandulosa. The effect of increased snow cover and shade caused by shrub densification may therefore increase forage quantity and quality for caribou. Because snow and light may affect nutritional aspects of other plant groups, we suggest investigating the effect of shrub expansion on other caribou diet components, such as lichens and forbs.
Key words
16 Introduction
Over the past decades, arctic regions have been transformed by climate change. Warmer air temperature has led to higher plant productivity in tundra ecosystems, mainly reflected by the densification of the shrub layer (Hallinger et al. 2010, Fraser et al. 2014, Weijers et al. 2018). This phenomenon, known as shrubification, has several consequences on the ecosystem because shrubs can influence various abiotic factors, including the light intensity received by vegetation underneath the shrub cover, as well as the accumulation and distribution of snow cover (Sturm et al. 2001a, McKinney and Goodell 2010, Myers-Smith et al. 2011). Indirectly, shrubification can also affect soil moisture and temperature in addition to the freeze-thaw cycles of the top soil layer (Pomeroy et al. 2006, Blok et al. 2010, Marsh et al. 2010). Although the biophysical effects of the growing presence of shrubs in herbaceous tundra are relatively well known (Lawrence and Swenson 2011, Myers-Smith and Hik 2013, Domine et al. 2016), the nutritional impact on herbivores, however, has been little addressed. Body condition and reproductive success of herbivores are known to be largely influenced by forage quantity and quality (Sinclair et al. 1982, Parker et al. 2005, Herfindal et al. 2006). Forage quality is often estimated by nitrogen content because nitrogen is one of the most essential nutrients for herbivores (Albon and Langvatn 1992, Cook et al. 1996, Barboza et al. 2018). Nitrogen is required for many vital functions such as growth, reproduction and lactation (White 1993, Parker et al. 2005). Some forage constituents such as secondary compounds (phenols) and fibres, however, can limit the amount of nitrogen available to herbivores due to properties decreasing digestibility (Palo and Robbins 1991, Allen 1996, McSweeney et al. 2001). High nutritional forage quality is associated with high nitrogen and low phenols and fibres (Bryant et al. 1983, Hjältén and Palo 1992, Danell et al. 1994, Allen 1996). In addition to forage nutritional quality, plant biomass is a key driver that partly regulates the foraging behaviour of herbivores and their body condition (Canon et al. 1987, Langvatn et al. 1996).
Changes in vegetation related to shrubification are likely to alter the food supply and foraging behaviour of arctic herbivores such as migratory caribou (Rangifer tarandus; Turunen et al. 2009), partly due to changes in snow cover created by shrubs. Indeed, densification of the vertical structure of vegetation retains more snow, which increases snow cover depth (Sturm et al. 2001a, Sturm et al. 2005), the temperature of the soil active layer (Sturm et al. 2005), and consequently soil microbial activity (Nobrega and Grogan 2007, Buckeridge and Grogan 2008). Increased microbial activity due to snow isolation results in greater nitrogen immobilization in the fall (Brooks et al. 2011) and greater nitrogen
17
flow in the spring (Weintraub and Schimel 2003, Schimel et al. 2004, Weintraub and Schimel 2005), thus increasing nitrogen concentration in plant leaves (Torp et al. 2010b, Semenchuk et al. 2015). Deeper snow cover, through the insulating effect of snow and related fertilization effect, also increases concentration of phenolic compounds (Torp et al. 2010a), which contain deterrent and antinutritional components for herbivores. The plant response, however, can also be influenced by other factors such as plant phenology and habitat type (Torp et al. 2010a). Finally, deeper snow cover can increase foliar biomass in several plant species (Addis and Bret-Harte 2019).
Besides altering snow distribution, shrubs intercept solar radiation, reducing light received by the vegetation underneath shrub canopy during the growing season, and thus affecting both soil parameters and plant metabolism. Light attenuation for leaves below the canopy can lead to an increased production of low-nitrogen photosynthetic pigments such as chlorophyll and a decreased production of nitrogen-rich enzymes such as RUBISCO (Lüttge et al. 2002). Shade foliage that contains less nitrogen is therefore potentially less nutritious for herbivores as they need nitrogen to form new proteins. Plants under natural and artificial canopy also appear to produce less fibre than plants under full sunlight (Belsky 1992, Kephart and Buxton 1993). On the other hand, shrub canopy is associated with decreased soil temperature (Myers-Smith and Hik 2013) which can increase water viscosity and decrease root conductivity (Murai-Hatano et al. 2008), leading to a slower flow of nutrients through plant roots and a negative impact on the nutritional quality of plant leaves. In contrast to the positive effect of snow on plant biomass, light attenuation created by shrubs can cause a decrease in the amount of biomass produced by understory plants (Lenart et al. 2002, Pajunen et al. 2011).
In addition to the effects of increased snow cover and shading, nutritional quality and quantity of vegetation are known to be associated with vegetation phenology. For instance, nitrogen level is highest early and decrease throughout the growing season(Doiron et al. 2014, Semenchuk et al. 2015, Barboza et al. 2018). Conversely, foliar biomass increases rapidly early in the season and stay relatively stable until the beginning of senescence (Manseau and Gauthier 1993, Doiron et al. 2014). Given the potential interactive effects of shading, increased snow depth and plant phenology over time, it is difficult to predict the vegetation response to shrubification and subsequent consequences for caribou.
Previous work hypothesized that declines in forage availability and quality were partly responsible for several caribou population declines in Arctic North America (Crête and Huot 1993, Fauchald et al.
18
2017). Indeed, during the plant growing season, caribou select high-quality food resources, rich in nitrogen and low in secondary compounds and fibres (Bryant et al. 1983, White 1983, Klein 1990), including dwarf shrubs (Salix spp., Betula glandulosa, Vaccinium spp.), graminoids, and forbs (Crête et al. 1990). Moreover, because dry matter intake more than doubles in caribou at the peak of summer compared to winter (White 1983, Boertje 1990), caribou also depend on the quantity of food available in summer. We conducted an experiment to test the effect of increased snow depth and light attenuation on food resources for caribou throughout the summer. We focused on the resources most consumed by migratory caribou, i.e., shrubs and graminoids, which account together for nearly half of their diet (Bergerud et al. 2007). Because of their high availability at the study site, we chose to use dwarf birch (Betula glandulosa) as a representative of shrubs and sedges (Carex spp.) for graminoids.
B. glandulosa is the main species contributing to shrubification in subarctic regions. Its quality can be
influenced by the effects of its own snow retention, and to a lesser extent by the shading from taller shrubs or from shrubs blocking low angle sunlight at high latitudes. We expected that light attenuation would increase nutritional quality and decrease forage biomass, while increased snow depth would increase nutritional quality and forage biomass.
Material and methods Study area
Deception bay (62.08’41’’ N, 74.41’52’’ W), Nunavik, Québec, Canada, is within the summer range of the Rivière-aux-Feuilles migratory caribou herd (Taillon et al. 2012). The region is characterized by an arctic herbaceous tundra with dwarf shrubs (Ministère des Forêts de la Faune et des Parcs 2018) dominated by Poaceae (mainly Poa arctica, Calamagrostis lapponica and Hierochloë alpina), Cyperaceae (Carex bigelowii, Carex vaginata, Carex rupestris and Eriophorum angustifolium subsp.
angustifolium), prostrated shrubs (mainly Betula glandulosa and Salix spp.), evergreen shrubs (mainly Vaccinium vitis-idaea and Empetrum nigrum) and bryophytes (Walker et al. 2005). Mean summer
temperatures (June to August, 2015-2018) of 5.3 °C and precipitations of 130 to 175 mm were recorded in Salluit, the closest village (ca. 40 km) near Deception Bay (Environment and Climate Change Canada 2019). This area is covered by continuous permafrost (Ministère des Forêts de la Faune et des Parcs du Québec 2017), and the soil is acid (pH < 5.5) and mainly made of rocks and mineral soil (Walker et al. 2005).
19 Experimental Design
We implemented an experimental design simulating light and snow conditions induced by increased shrub cover (Figure 1). To account for inherent spatial variability, we used a split-plot design composed of nine blocks disposed along a transect of eight kilometres. Each block was free from topographic structures prone to influence the wind or snow distribution and had a homogenous vegetation cover composed mainly of shrubs and graminoids, both of which are consumed by migratory caribou in summer (Bergerud et al. 2007). Each block was composed of paired main plots in which we applied one out of two levels of the snow depth treatment, i.e., unfenced (ambient unmanipulated snow cover representative of the study area, snow depth = 5-20 cm) or fenced (snow cover experimentally increased by snow fences, snow depth = 50-75 cm). Snow fences (9 m long and 1 m high) were disposed perpendicularly to the prevailing south-eastern winter winds, at 6 m from the plot to allow snow to accumulate evenly throughout the length of the exclosure (Cooper et al. 2011). The snow fences reduce wind speed and deposit wind-transported snow on their lee side, thereby creating a snow accumulation in the fenced main plot (Semenchuk et al. 2015). Each main plot (unfenced and fenced) was then divided to form two adjacent subplots to which we assigned one out of 2 levels of light intensity: light (ambient light) or shade. We applied the shade treatment using shading tarps (SunBlocker®, Farmtek, Connecticut, United States) installed at the end of May and removed at the end of August. The shading tarp reduced sunlight by 60%, which is similar to the reduction in global radiation found under a shrub canopy (Jonasson et al. 1999). The shading setup was designed using Sketch Up software (version Pro 7.1, Trimble, California, United States) to optimize shading within the plot despite the different orientations of the sun over the course of a day and the summer at the latitude of the study area. To verify the uniform effect of snow fences in every plot, we estimated snow depth using snow rulers and camera traps during the winter before the beginning of the experiment. The experimental design was installed in 2015, but we collected data during summer 2018. Most of the experimental setup was left in place all year long except for the shading tarps that were taken down at the end of every year and reinstalled the following year to prevent breakage caused by snow.
20
Figure 1. Representation of one of nine blocks of an experiment testing the effect of light attenuation and increased snow cover on the quantity and quality of caribou’s summer forage. The right plot is under increased snow cover (50-75 cm) created by a 1 m high snow fence while the left plot is under ambient snow cover (5-20 cm). The dark grey subplot is under 60 % shaded light while the white subplot is under ambient light. We estimated biomass in the interception area and sampled vegetation for chemical analyses in the sampling area.
Forage Quality and NIRS Calibration
We collected leaf samples in the sampling area (approx. 8 m2) of each subplot (n = 36; Figure 1) for dwarf birch at 4 different time periods (16-18 July, 4-6 August, 11-13 August and 19-22 August 2018) and for sedges at 3 periods (16-18 July, 4-6 August and 19-22 August 2018) for a total of 144 dwarf birch samples and 108 sedge samples. The late snow melting in 2018 delayed the bud burst as well as the beginning of the growing season, which explains the first sampling date in July. There was not enough foliage available to support a 4th sampling period for sedges. For birches, we harvested leaves from different individuals by constantly moving within the sampling area, stripping a few branches at a time to imitate a caribou bite. For sedges, we harvested a few leaves from different individuals by also moving within the sampling area, carefully pulling at the base of the leaves without uprooting the plants. Each sample weighed approximately 20 g and was placed in an identified paper bag. Samples were air-dried using a fan for 48 hours following the day of harvest. The samples were re-dried at 50 °C for 48 hours and milled at 0.5 mm (Ultra Centrifugal Mill ZM200 ©Retsch, Haan, Germany) after the field campaign in the laboratory. To estimate forage quality, we used a combined approach of laboratory analyses and near-infrared reflectance spectrophotometry (NIRS) (Champagne et al. 2018). NIRS is a spectroscopic method based on the absorption of near-infrared rays by organic matter and is widely
Snow fence Interception area Sampling area Wind Light Shade 3 m 6 m 15 m 6 m
21
used in agriculture to optimize forage analyses (Corson et al. 1999, Decruyenaere et al. 2009). After obtaining a NIRS spectrum, it is possible to develop calibration equations to estimate the values of the desired variables based on a sub-sample of values obtained with laboratory conventional analyses. This combined approach has allowed us to minimize the costs associated with laboratory analyses and the amount of plant matter required, while obtaining reliable estimates for the forage quality variables. For additional methodological details about our approach, see appendix 1. For the conventional laboratory analyses, we estimated nitrogen content (N; nB. glandulosa = 80, nCarex spp.= 51) with a Trumac CNS determinator (Leco, St-Joseph, Michigan, United States) and estimated leaf fibre content using an acid-detergent fibre analysis (ADF: cellulose and lignin; nB. glandulosa = 80, nCarex spp.= 108; ANKOM Fiber Analyser 200, ANKOM Technology). For B. glandulosa, we estimated phenolic content (n = 80) using the Folin-Ciocalteu method (Singleton and Rossi 1965) following the protocol described in Dudonne et al. (2015).
Biomass of Forage
We estimated biomass of dwarf birch leaves and vegetation under the canopy (sedges) in each subplot at 5 different time periods (4-7 July, 16-18 July, 4-6 August, 11-13 August and 19-22 August 2018) using the point intercept method with 25 systematic points within a 75 x 75 cm frame (Jonasson 1988, Brathen and Hagberg 2004). To ensure that the number of intercepted hits represented an unbiased estimate of biomass, we applied the point intercept method in 0.56 m2 plots outside the experimental design, harvested all aerial parts of dwarf birch and sedges, removed leaves from birch branches, and weighed the air dried biomass that we correlated with the number of intercepts (dwarf birch leaves: R² = 0.76, n = 55 plots); sedges R² = 0.49, n = 30 plots).
Statistical Analyses
We examined the effects of the snow and shade treatments throughout the growing season on nitrogen content, phenolic content (birch only), ADF content, and leaf biomass for dwarf birch and sedges. We performed a linear mixed model (package nlme, Pinheiro et al. 2016) with snow treatment, shade treatment, and sampling period as fixed effects and subplot nested in main plot nested in block as a random intercept (Figure 1). We also modelled the heterogeneous structure of variance across sampling periods to visually test for autocorrelations between repeated measures (package stats, R Core Team 2019). No temporal autocorrelations were found in model residuals and all statistical assumptions were fulfilled. We analyzed pairwise differences of significant effects (α < 0.05) using
22
protected least square means (package lsmeans, Lenth 2016). All statistical analyses were performed in R 3.5.3 (R Core Team 2019).
Results
Nitrogen concentration in B. glandulosa was influenced by the interaction between sampling period and light intensity (Tableau 2; F3,96 = 9.9, p < 0.01). In early season (17 July), nitrogen concentration was higher in leaves growing under shade than in leaves under ambient light conditions (standardized effect size (SES) d: 3 ± 2, Figure 2A). The difference between shaded and normal leaves decreased progressively over time but remained significant until the end of the growing season (Figure 2A). Nitrogen concentration in Carex spp. was also influenced by the interaction between sampling period and light intensity (Tableau 2; F2,64 = 12.4, p < 0.01). The difference in nitrogen content was not significant in early summer, but the difference between shaded and leaves under full light increased progressively over time to become significant by mid-season (SES d for 5 Aug: 3 ± 2; for 21 Aug: 3 ± 2; Figure 2B). Nitrogen concentration was not influenced by snow depth in B. glandulosa (F1,8 = 0.7,
