Chapitre 3 Interactions indirectes entre les proies : influence d’un prédateur
3.2 Identification empirique des effets indirects
Dans son papier fondateur, Holt (1977) critique les écologistes qui ont exclusivement estimé la prédation et la compétition comme des interactions directes structurant les com-munautés. Cependant, il avance que, même dans des systèmes où des compétitions directes sont très faibles voire inexistantes, la compétition apparente peut jouer un rôle important dans la structure de la communauté. Ainsi, dans de très nombreux systèmes, il suppose que tant les effets directs qu’indirects influencent la densité des populations. Suite à ses travaux, parallèlement au développement d’études théoriques sur les effets indirects, de nombreuses études empiriques ont été menées pour détecter ces effets et mesurer leur im-pact sur les écosystèmes. Les résultats restent cependant quelque peu rares et peu clairs. Dans cette section, nous décrirons quelques cas de compétition apparente ainsi que d’autres effets indirects plus couramment détectés dans les systèmes multi-proies–prédateur.
3.2.1 Compétition apparente dans la nature
Si la compétition apparente a largement été explorée sur le plan théorique dans les systèmes proie-prédateur, hôte-parasitoïde, et hôte-parasite, la détection de cette inter-action indirecte dans la nature reste très peu répandue et souvent circonstancielle (Holt and Lawton, 1994; Wootton, 1994; Hudson and Greenman, 1998). Il existe cependant des exemples de compétition apparente dans la nature.
L’exemple d’une compétition apparente le plus connu est celui entre les cicadelles de la vigne Erythroneura elegantula, résidente naturelle de vignobles californiens (Fig. 3.5) et E. variabilis, cidadelle envahissante. L’introduction de E. variabilis a impliqué la réduction de la densité de E. elegantula en augmentant la densité d’un parasitoïde commun Anagrus epos (Settle and Wilson, 1990). De la même manière, l’augmentation de la densité de l’iso-pode terrestre Porcellio laevis permet l’augmentation de la densité d’un virus d’isol’iso-podes iridescents, qui en retour réduit celle d’une seconde espèce d’isopodes P. scaber (Grosholz,
1992). Dans les milieux marins, la compétition apparente a également été détectée, comme entre des bivalves sessiles Chama arcana et des gastéropodes mobiles Tegula aureotincta, Tegula eiseni et Astraea undosa, par l’intermédiaire de prédateurs invertébrés, dont le homard Panulirus interruptus, le céphalopode Octopus bimaculatus et le buccin Kelletia kelletii (Schmitt, 1987).
Figure3.5 – Compétition apparente entre les cicadelles de la vigne Erythroneura elegan-tula (en bas à gauche, Eugene E. Nelson) et E. variabilis, cidadelle envahissante (en bas à droite Lisa Ames, University of Georgia) par l’intermédiaire d’un parasitoïde commun Anagrus epos (en haut, Regents, University of California).
Plus récemment, une étude a été menée sur les interactions liant le puceron Acyrtho-siphon pisum et le charançon Hypera postica avec deux prédateurs naturels, la coccinelle Coccinella septempunctata et le parasitoïde Bathyplectes curculionis dans des champs de luzerne dans l’Utah (Evans and England, 1996). Le parasitoïde attaque spécifiquement le charançon mais, s’il n’attaque pas directement les pucerons, il se nourrit de leur miellat qui augmente sa longévité et peut ainsi favoriser la pression de prédation sur le charançon. De même, les coccinelles sont des prédateurs généralistes dont la pression de prédation est accrue par l’augmentation de la densité du puceron et du charançon, et dont l’effet négatif se fait sentir tout particulièrement sur le puceron, mais reste peu évident sur le charançon. Les interactions indirectes entre le puceron Microlophium carnosum de l’ortie et le puceron du pois Acyrthosiphon pisum par l’intermédiaire d’un ensemble de braconides ont été explorées dans les prairies mésiques du Silwood Park (Rott et al., 1998). Les colonies de puceron du pois ont montré des déclins plus forts en présence de colonies de puceron de l’ortie. Cependant, une série d’expériences a montré que chaque espèce de pucerons était attaquée principalement par un prédateur spécialiste. Un facteur expliquant la compétition apparente observée serait en fait liée à l’agrégation de prédateurs communs sur l’habitat des pucerons en raison de leur attirance pour la biodiversité du milieu.
La prévalence de la compétition apparente dans la nature, que suggéraient les travaux théoriques, est finalement peu vérifiée par l’expérimentation. Les deux derniers exemples cités ci-dessus illustrent les difficultés face auxquelles se retrouvent les expérimentateurs. L’absence de détection de la compétition apparente est principalement due à deux raisons. Premièrement, le plan d’expérience est souvent incomplet et repose sur l’effet d’une proie sur l’autre, sans que la réciprocité soit testée. Deuxièmement, les difficultés à séparer la
contribution des compétitions intraspécifique, interspécifique et apparente amènent souvent à noyer la compétition apparente dans les effets directs et à ne pas les explorer (Schoener, 1993). Ainsi, alors que Schoener (1983), en répertoriant les cas de compétition dans 174 études empiriques, a identifié 31 études présentant des effets mixtes, c’est-à-dire de la compétition directe couplée à des effets indirects, Chaneton and Bonsall (2000) n’ont relevé que 3 études sur 34, en milieu terrestre et aquatique, où les effets indirects négatifs et réciproques étaient clairement détectés. Les autres études présentaient soit un effet neutre sur l’autre proie, soit un effet inconnu. Le rôle de la compétition apparente dans la nature reste finalement difficile à établir.
3.2.2 Des effets asymétriques dans la nature
Sur les 34 études empiriques des effets indirects entre les proies qu’ont parcourues Cha-neton and Bonsall (2000), 26 concernaient des effets indirects non-réciproques. Ces effets sont appelés amensalisme apparent s’ils sont unilatéralement négatifs : indirectement, une proie affecte négativement une autre proie dont la présence est, au contraire, neutre pour la première (Brassil and Abrams, 2004). En pratique, il est difficile d’observer une symétrie (Connell, 1983), et le terme amensalisme apparent est souvent adopté quand l’effet indirect sur une autre population n’est pas réciproquement détecté par l’expérience (Lawton and Hassell, 1981). De ce fait, ces effets asymétriques négatifs sont particulièrement courants (van Veen et al., 2006). En parallèle, il existe aussi des effets indirects non-réciproques positifs : indirectement une proie est profitable pour une autre qui ne lui procure aucun détriment ou bénéfice. On parle alors de commensalisme apparent (Vandermeer, 1980; De-thier and Duggins, 1984; Menge et al., 1994; Wootton, 1994).
Des cas d’amensalisme apparent ont été détectés dans de nombreux systèmes biolo-giques, dont les insectes (Chaneton and Bonsall, 2000). Par exemple, Cronin (2007) a mené une série d’expériences sur le terrain pour vérifier les effets indirects conduits par des parasitoïdes partagés, Anagrus nigriventris et A. columbi entre deux espèces de cicadelles abondantes dans les plaines du Grand Nord américain, Delphacodes scolochloa et Prokelisia crocea. Ces deux dernières se nourrissent de différentes espèces végétales dans les prairies et n’interagissent pas directement. L’étude de Cronin (2007) a montré que les cicadelles sont liées par de l’amensalisme apparent. En effet, l’espèce la plus abondante, qui occupe le plus d’habitats et qui apparaît tôt dans la saison augmente directement le parasitisme et réduit ainsi la taille des populations des autres espèces de cicadelles, en excluant les plus petites populations. A l’opposé, augmenter la taille de l’espèce la moins abondante n’a aucun effet sur les autres.
De la même manière, le commensalisme apparent a été détecté chez de nombreux sys-tèmes biologiques, dont dans les champs d’agropyre, plante herbacée communément connue sous le nom de “chiendent” (Bergeson and Messina., 1997). Dans ce cadre d’observation, les larves de chrysopes réduisent moins efficacement les taux de croissance du puceron Diuraphis noxia en présence du puceron Rhopalosiphum padi que lorsque D. noxia est seul dans les champs. De plus, cet effet semble asymétrique car D. noxia n’a aucun effet sur la consommation de R. padi. Différents mécanismes expliquent ce commensalisme apparent.
D’un côté R. padi a un taux de croissance plus élevé que D. noxia. Les prédateurs peuvent donc mieux tirer profit de R. padi et délaisser D. noxia. D’un autre côté, R. padi se nourrit dans les endroits les plus exposés des plantes alors que D. noxia a tendance à s’y cacher, ce qui résulte en un taux plus élevé de rencontre entre les larves de chrysopes et R. padi. Simi-lairement, Desneux and O’Neil (2008) ont révélé comment les proies pouvaient perturber la prédation de l’hémiptère Orius insidiosus sur le puceron du soja Aphis glycines à travers du commensalisme apparent. Ils ont démontré que la présence de thrips Neohydatothrips variabilis réduisait la prédation d’O. insidiosus et avait ainsi un impact positif sur Aphis glycines. Ce commensalisme apparent a été justifié par une préférence plus forte en faveur des thrips, tempérant ainsi la pression de prédation sur les proies lors de leur introduction. De nombreux mécanismes ont été avancés pour expliquer l’occurrence d’effets indirects asymétriques dans la nature. Par exemple, les expériences ci-dessus ont particulièrement mis en évidence le rôle des paramètres démographiques, tels les taux de croissance ou les taux d’attaque, qui sont différents d’une espèce à l’autre et produisent ainsi des effets de magnitude différentes. Sur le plan théorique, la saturation des réponses fonctionnelles ou numériques du prédateur, couplé à la densité-dépendance du prédateur (Holt, 1984; Abrams and Matsuda, 1996), le comportement du prédateur ou des proies (Abrams, 1987a), ou les différentes amplitudes des dynamiques cycliques dues à l’impact de la présence ou l’absence de proies sur la densité des prédateurs via leur satiété (Abrams et al., 1998; Abrams and Kawecki, 1999) sont tout autant de mécanismes qui peuvent contrebalancer la compétition apparente et favoriser l’asymétrie. Ces différents mécanismes feront l’objet d’une analyse plus poussée dans la section suivante.
Finalement, les études sur les effets indirects entre les proies qui partagent un même prédateur ont tendance à suggérer que leur non-réciprocité est répandue dans la nature. Il est cependant difficile de déterminer avec précision la prévalence et le rôle de la com-pétition apparente face à l’amensalisme ou au commensalisme apparents. En effet, non seulement une grande partie des expériences sur les systèmes multi-proies–prédateur ne traitent pas les effets indirects, mais, si elles le font, elles négligent souvent l’étude de la réciprocité des effets indirects entre les proies. Cependant, un grand nombre d’études théoriques et quelques études empiriques ont montré que des mécanismes courant dans la nature pouvaient contrebalancer la compétition apparente. Récemment, des études ont par ailleurs démontré l’existence d’effets indirects positifs réciproques dans quelques éco-systèmes, contrebalançant ainsi complètement les effets de la compétition apparente et les dynamiques des proies qui partagent un prédateur commun.
3.2.3 Mutualisme apparent dans la nature
Dans leurs travaux sur les effets indirects, Chaneton and Bonsall (2000) et Brassil and Abrams (2004) ont avancé que la réciprocité d’effets positifs était rare voire inexistante empiriquement pour différentes raisons. Premièrement, ils sont généralement de plus faible magnitude que les effets indirects négatifs, et donc difficiles à détecter. Secondement, les expérimentateurs se focalisent généralement sur la compétition apparente et ne recherchent pas d’effets indirects positifs. Troisièmement, il est parfois nécessaire d’effectuer des mesures
sur plusieurs générations, dans des systèmes cycliques, pour évaluer l’impact des effets indirects. Or, cette situation est souvent évitée par les expérimentateurs. Cependant, la théorie a avancé que ces effets indirects positifs, appelés mutualisme apparent, peuvent apparaître entre des proies qui partagent un prédateur commun (Abrams and Matsuda, 1996).
Depuis les articles de Chaneton and Bonsall (2000) et de Brassil and Abrams (2004), quelques expériences très récentes ont mis en évidence l’existence de mutualisme apparent dans les écosystèmes et ont pointé le rôle majeur que ces effets indirects positifs pouvaient jouer dans la biodiversité (Tack et al., 2011). En particulier, quelques expériences sur des insectes ont montré que l’introduction d’une proie alternative dans un environnement pouvait réduire la pression de prédation sur les proies indigènes dans les cultures (Madsen et al., 2004; Koss and Snyder, 2005; Symondson et al., 2006; Xu et al., 2006). De la même manière, dans les écosystèmes arctiques, il a été rapporté que des effets positifs indirects pouvaient exister entre les populations de campagnols et de lemmings par l’intermédiaire de leurs prédateurs communs, tel que le renard arctique (Gilg and Yoccoz, 2010; Ims et al., 2011).
Les effets décrits empiriquement dans les études précédemment citées ont principale-ment lieu uniqueprincipale-ment à court terme, alors que la théorie avance que le mutualisme apparent peut apparaître à court et à long terme (Abrams and Matsuda, 1996). En fait, les expé-riences restent assez rares à long terme (Tack et al., 2011). Une série d’expéexpé-riences a tout de même démontré que le mutualisme apparent pouvait être plus répandu qu’attendu dans les communautés d’herbivores, tout en suggérant plus d’explorations de ces effets indirects (Teder and Tammaru, 2003; Hamback et al., 2006; Messelink, 2012). En effet, en théorie, plusieurs mécanismes favorisent le mutualisme apparent et pourraient être étudiés. Holt (1977) avait déjà remarqué dans ses travaux que des facteurs, autres que la nourriture, peuvent conduire à tempérer voire contrebalancer la compétition apparente et impliquer d’autres types d’effets entre les proies partageant un prédateur commun. Par exemple, le mutualisme apparent peut apparaître si les dynamiques d’une proie sont cycliques, ce qui peut conduire à une satiété répétée du prédateur commun et ainsi à une réduction répétée de la pression de prédation sur les autres proies (Abrams et al., 1998; Brassil, 2006).
Comprendre comment les effets indirects positifs peuvent apparaître dans la nature est d’autant plus important qu’ils peuvent influencer de nombreux problèmes environnemen-taux. Dans la section suivante, nous identifierons plus en détail les facteurs qui favorisent l’apparition d’effets indirects positifs et conclurons par l’étude du modèle de Abrams and Matsuda (1996) qui est, à notre connaissance, l’un des rares modèles à démontrer l’existence de mutualisme apparent à long terme.