Génotoxicité

Présent dans toutes les cellules, qu’elles soient animales ou végétales, l’acide désoxyribonucléique ou ADN est le support moléculaire du patrimoine génétique de tout être vivant. C’est une macromolécule dont la structure complexe peut être modifiée par des agents physiques (rayonnements UV), ou chimiques (produits chimiques de synthèses, solvants, polluants). Les modifications induites par ces agents qualifiés alors de génotoxiques peuvent être révélées par l’analyse de la structure de l’ADN ou par l’analyse des traductions fonctionnelles de ces changements (Lagadic et al., 1997). Divers biomarqueurs de génotoxicité peuvent être utilisés afin d’évaluer l’impact des polluants de l’air sur l’ADN des cellules végétales.

3.4.1.

La molécule d’ADN

La molécule d’ADN est une structure dynamique qui peut être la cible des polluants environnementaux. Elle se constitue d’un squelette de phospho-désoxyriboses sur lequel viennent se greffer des bases puriques (adénine A et guanine G) et pyrimidiques (thymine T et cytosine C), selon des séquences bien déterminées. Elle forme une double hélice, constituée de deux brins antiparallèles et complémentaires. Des liaisons hydrogènes entre les bases complémentaires (A et T, G et C) assurent la cohésion entre les deux brins. La taille des chaînes d’ADN peut atteindre plusieurs millions de paires de bases. Chez les eucaryotes, l’ADN est présent dans le noyau, mais également dans les organites cellulaires tels que les mitochondries et les chloroplastes chez les végétaux.

La macromolécule d’ADN est une structure dynamique qui subit des changements permanents, dus au métabolisme cellulaire et aux erreurs de réplications spontanées. En effet, la molécule d’ADN possède des sites nucléophiles qui peuvent être la cible des attaques électrophiles de ces agents. Ces sites nucléophiles sont plus ou moins accessibles selon l’état structural dans lequel se trouve la molécule d’ADN. Ainsi, la structure primaire (séquence nucléotidique), la structure secondaire (configuration et situation des nucléotides au sein de la double hélice) et la structure tertiaire (état de la molécule d’ADN : réplication ou transcription, chromatine (forme de l’ADN dans le noyau) ou chromosomes) jouent un rôle dans la vulnérabilité de l’ADN face aux agents génotoxiques (Orsière et al., 2005).

Cependant, les composés chimiques de l’environnement vont se heurter à plusieurs barrières avant de pouvoir éventuellement entraîner des altérations stables caractérisables à travers certains biomarqueurs. Le premier frein se situe au niveau de la pénétration du xénobiotique. Il s’agit dans un premier temps de franchir des barrières physiques matérialisées par la paroi et la membrane végétale. Dans un second temps, le composé est confronté aux potentialités de détoxication de la cellule via

les processus de métabolisation. Ceux-ci peuvent par ailleurs diminuer la formation d’adduits de l’ADN en entraînant la formation d’adduits sur d’autres macromolécules (protéines ou ARN), sans grande conséquence pour la cellule. Enfin, après pénétration et activation cellulaire, le xénobiotique devra faire face à l’action plus ou moins performante des systèmes de réparation de l’ADN (Lagadic

et al., 1997).

3.4.2.

Les altérations et les mécanismes de réparation de l’ADN

La molécule d’ADN subit des modifications physiques ou chimiques sous l’action de facteurs d’origine endogène ou exogène. Il peut s’agir de ruptures de liaisons covalentes sur le désoxyribose, qui conduisent à la cassure du brin d’ADN ou au contraire d’établissements de liaisons covalentes avec des produits issus du métabolisme cellulaire, qui aboutissent à la formation d’adduits, à l’alkylation de bases ou à la formation de pontages ADN-ADN intra ou inter brins.

Ces lésions de l’ADN consistent donc en des modifications directes de la molécule d’ADN, spécifiques au facteur déclencheur et constituent un premier type d’altérations dites « lésions primaires ». Les facteurs déclencheurs peuvent être le composé génotoxique (action directe ou après métabolisation), mais aussi les espèces réactives de l’oxygène issues du stress oxydant généré par le génotoxique. Enfin, il peut s’agir aussi d’une action incomplète du mécanisme de réparation (Orsière et al., 2005).

En effet, il existe au sein des cellules, des systèmes de réparation de l’ADN qui vont prendre en charge ces lésions primaires. Leur action nécessite l’arrêt transitoire de la prolifération cellulaire. On distingue quatre grands types de mécanismes de réparation qui interviennent en fonction du type de lésions de l’ADN : l’excision-resynthèse de bases, l’excision-resynthèse de nucléotides, la recombinaison et les systèmes de réparation des mésappariements (Tableau 3).

Tableau 3. Exemples de lésions primaires induites par différents facteurs et mécanismes de réparations associés (d'après les données d'Orsière et al., 2005).

Facteurs Types de lésions primaires Mécanismes de réparation

Rayonnements ionisants Agents alkylants

ERO

Apparition de base U, de sites abasiques, de 8-oxoguanine

Cassures simple brin de l’ADN

Excision et resynthèse de bases

Rayonnement UV HAP

Induction de photoproduits, de dimères de pyrimine cyclobutane, d’adduits Excision et resynthèse de nucléotides Rayonnements ionisants Agents pontants Agents intercalants

Cassures double brins de l’ADN

Pontages de l’ADN interbrins recombinaison

Erreurs de réplication

spontanées Mésappariements

Systèmes de réparation des mésappariements

3.4.3.

Les biomarqueurs de génotoxicité

Les lésions primaires et les diverses mutations de l’ADN peuvent être révélées par différents tests de génotoxicité/mutagénicité spécifiques, comme le présente le Tableau 4.

Les lésions primaires de l’ADN telles que les cassures simple et double brins sont mises en évidence par le test des comètes, technique électrophorétique qui renseigne sur le niveau de fragmentation de l’ADN. Il existe également des techniques de détection des adduits de l’ADN, comme la radiodétection par post marquage au 32_{P in vitro, ou le test de détection de la 8-OH-DG (8-hydroxy-2'-} deoxyguanosine), caractéristique du niveau d’oxydation de l’ADN. Les mutations géniques sont révélées par le test d’Ames qui permet de tester, sur des souches bactériennes, le pouvoir mutagène de produits en solution ou la présence de mutagènes dans différents substrats. Des tests de mutagénicité sur des eucaryotes existent également. Les mutations chromosomiques de structure et de nombre entraînent l’apparition de petites masses de chromatines intracytoplasmiques, qui ressemblent à de petits noyaux cellulaires que l’on appelle des micronoyaux. Le test des micronoyaux, qui est basé sur leur numération permet de mettre en évidence ces mutations. Il est associé aux techniques d’hybridation in situ fluorescente de sondes centrométriques (présence en excès ou en défaut de tel ou tel chromosome), afin de distinguer les effets clastogènes des effets aneugènes.

Les tests de génotoxicité peuvent mettre en évidence les effets toxiques de composés chimiques présents dans l’environnement sur l’ADN des cellules végétales. Le test des comètes se révèle efficace pour déterminer la génotoxicité des métaux envers les végétaux. Les composés

génotoxiques ou leurs métabolites sont susceptibles d’induire des cassures de l’ADN simple et/ou double brin. Le test des comètes ou Single Cell Gel Electrophoresis (SCGE) permet de quantifier les niveaux de fragmentation de l’ADN dans les cellules individualisées. Il se base sur la migration différentielle de fragments d’ADN en fonction de leur taille sous l’effet d’un champ électrophorétique, après déroulement de l’ADN. Le déroulement de l’ADN en condition alcaline (pH ≥ 13) et permet de détecter les cassures simple et double brin et les sites alcali-labiles. Le déroulement en conditions de pH ≥ 9 permet de détecter uniquement les cassures double brins. Les figures observées au microscope après migration et révélation ont la forme de comètes, d’où le nom du test. La tête de la comète est constituée des fragments intacts ou peu endommagés tandis que la queue renferme les fragments d’ADN endommagés. Plus la queue est étendue et renferme l’ADN, plus l’ADN est endommagé. Différents paramètres de comètes sont mesurables comme la longueur de la comète, le diamètre de la tête, le pourcentage d’ADN présent dans la tête et dans la queue. Mais le paramètre le plus fréquemment utilisé actuellement est l’Olive Tail Moment (OTM), qui se définit comme étant le produit de la longueur de la queue par le pourcentage d’ADN qu’elle contient. Bien évidemment, plus l’OTM est élevé, plus l’ADN est endommagé et donc plus la génotoxicité est importante.

Tableau 4. Principaux tests de génotoxicité déclinés en tests mesurant les lésions primaires, les mutations géniques (mutagènes), chromosomiques (clastogènes) et génomiques (aneugènes) (Rzepka, 2008 d’après les

données d’Orsière et al., 2005).

Les tests de génotoxicité peuvent mettre en évidence les effets toxiques de composés chimiques présents dans l’environnement sur l’ADN des cellules végétales. Le test des comètes se révèle efficace pour déterminer la génotoxicité des métaux envers les végétaux.

Les composés génotoxiques ou leurs métabolites sont susceptibles d’induire des cassures de l’ADN simple et/ou double brin. Le test des comètes ou Single Cell Gel Electrophoresis (SCGE) permet de quantifier les niveaux de fragmentation de l’ADN dans les cellules individualisées. Il se base sur la migration différentielle de fragments d’ADN en fonction de leur taille sous l’effet d’un champ électrophorétique, après déroulement de l’ADN. Le déroulement de l’ADN en condition alcaline (pH ≥ 13) et permet de détecter les cassures simple et double brin et les sites alcali-labiles. Le déroulement en conditions de pH ≥ 9 permet de détecter uniquement les cassures double brins. Les figures observées au microscope après migration et révélation ont la forme de comètes, d’où le nom du test. La tête de la comète est constituée des fragments intacts ou peu endommagés tandis que la queue renferme les fragments d’ADN endommagés. Plus la queue est étendue et renferme l’ADN, plus l’ADN est endommagé. Différents paramètres de comètes sont mesurables comme la longueur de la comète, le diamètre de la tête, le pourcentage d’ADN présent dans la tête et dans la queue. Mais le paramètre le plus fréquemment utilisé actuellement est l’Olive Tail Moment (OTM), qui se définit comme étant le produit de la longueur de la queue par le pourcentage d’ADN qu’elle contient. Bien évidemment, plus l’OTM est élevé, plus l’ADN est endommagé et donc plus la génotoxicité est importante.

Le test des comètes a été utilisé pour la première fois sur les végétaux par Cerda et al., 1993 dans le cadre de l’étude de la fragmentation de l’ADN de denrées alimentaires irradiées, notamment des légumes. En 1996, Koppen et Verschaeve appliquent pour la première fois le protocole en conditions alcalines sur des racines de fèves (Vicia Faba), puis Navarette et al. sur les racines d’oignon (Allium cepa) en 1997. En 1998, Gichner et Plewa réalisent le test des comètes sur les feuilles de tabac (Nicotiana tabacum) dont les racines ont été exposées à de l’éthyl méthanesulfonate (Cotelle et Férard, 1999). Pour évaluer les impacts de la pollution atmosphérique, Sriussadaporn et al. (2003) ont effectué ce test sur les feuilles de Gingko biloba, d’Epipremnum aureu et de Vinca rosa exposées au trafic urbain. L’utilisation du test des comètes pour évaluer la génotoxicité des polluants métalliques envers les végétaux est relativement récente. L’ensemble des études de génotoxicité liée à la contamination métallique de végétaux est présenté Tableau 5. Les études montrent la génotoxicité du cadmium, sous sa forme ionique Cd2+_{, notamment dans le compartiment racinaire, les} feuilles n’étant pas ou très peu endommagées au niveau cellulaire lors du transfert racinaire. La génotoxicité directe du plomb n’a en revanche pas été clairement établie (Shahid et al., 2012), les auteurs supposant que la phytotoxicité du plomb induirait de manière indirecte une génotoxicité via un stress oxydant (Kumar et al., 2013b).

A notre connaissance, les études sont uniquement réalisées dans le cadre d’un transfert racinaire (pollution des sols) et l’évaluation de la génotoxicité des métaux lors de leur accumulation et de leur transfert par voie foliaire n’a jamais été entreprise.

Tableau 5. Etude de la génotoxicité des métaux sur différents végétaux via le test des comètes (D’après Lanier et

al., 2015 et Santos et al., 2015).

Espèces végétales Métaux Concentrations (temps d’exposition) Compartiments analysés Références associées Nicotiniana tabacum Cd Zn 10 et 15 µM

25 et 50 µm Racines et feuilles Tkalec et al., 2014

Allium Cepa Ti-NPs 12,5, 25, 50, 100 µg/mL

(4h) Racines

Pakrashi et al., 2014

Allium Cepa Zn-NPs et

Ti-NPs 10, 100 et 1000 µg/L (18h) Racines Demir et al., 2014

Allium cepa

Vicia faba Cd 50, 100, 200 pM (2h) Racines

Arya et Mukherjee, 2014

Capsicum annum Cd 10, 20, 30, 40 et 50 mM Racines Ramachandran et

Vincent, 2013

Nicotiana tabacum Zn 20 – 80 mM (2h)

2 – 12 mM (24h) Racines

Prochazkova et al., 2013

Allium cepa Cr 0 – 200 µM (24h) Racines Patnaïk et al., 2013

Allim cepa Bi-NPs 12,5, 25, 50, 75 et 100

ppm (4h) Racines Liman, 2013

Talinum

triangulare Pb

0,25 – 1,25 mM

(7 jours) Racines Kumar et al., 2013b

Lycopersicon

esculentum Ni-NPs 0,025 – 2,0 mg/ml Racines Faisal et al., 2013

Andropogon

virginicus Al 0 – 500 µM (0-14 jours) Racines Ezaki et al., 2013

Vigna unguiculata Cd 2, 4, 6, 8 et 10 mM

(15 jours) Racines

Amirthalingham et

al., 2013

Allium cepa Al 800 µM (3h) Racines Achary et al., 2013

Lactuca sativa Cd 0 ; 1 ; 10 et 50 μM (5

jours) Racines et feuilles

Monteiro et al.,

2012

Trifolium repens Cd 150 – 250 mg/kg sol

Lupinus luteus Cd 89 µM Racines Arasimowicz- Jelonek et al., 2012

Hordeum vulgare Al 0 ; 2,5 ; 5 et 10 mM

(12h) Feuilles Achary et al., 2012

Pisum sativum Cr 0 – 2000 mg/L (28 jours) Racines et feuilles Rodriguez et al.,

2011

Vicia faba Pb

1, 5, 10 et 20 µM (8h) 10 µM (1, 2, 4, 8, 12, 16 et 20h)

Racines Pourrut et al., 2011

Pandanus odorifer Ag-NPs 0, 5, 10, 20, 40, 80 mg.L

−1

(2h) Racines Panda et al., 2011

Lycopersicum

esculentum Cu 0-500 ppm (7 jours) Racines Iseri et al., 2011

Allium cepa Nicotiana tabacum Cd 0,0 ; 0,4 ; 0,8 ; 1,2 et 1,6 mM (2h) Racines Bandyopadhyay et Mukherjee, 2011 Allium cepa Ti 2 – 10 mM (3, 6, 24h) Racines Ghosh et al., 2010

Nicotiana tabacum 2 – 10 mM (24h) Feuilles

Allium cepa Cd 10, 20 et 40 µM (24h) Racines Seth et al., 2008b

Solanum

tuberrosum Cd 10 – 50 µM (24h) Racines et feuilles

Gichner et al.,

2008b

Nicotiana tabacum Pb 0,4 – 2,4 mM (24h)

25 – 200 µM (7 jours) Racines et feuilles

Gichner et al.,

2008a

Vicia faba Cd 5 et 10 mg/L (4 jours) Feuilles Lin et al., 2007

Bacopa monnieri Cd 0,1 – 500 µM (2, 4 et 18h) Racines et feuilles Vajpayee et al.,

2006 Nicotiana tabacum Cd, Cu, Pb et Zn 1) Cd = 11, Cu = 556, Pb = 12190 et Zn = 1292 mg/kg sol (4 et 8 et 12* semaines) 2) Cd = 0,14, Cu = 19, Pb = 48 et Zn = 132 mg/kg sol (4, 8 et 12* semaines)

Feuilles Gichner et al., 2006

Solanum tuberrosum*

Vicia faba Cd 0,0 – 2,0 mgCd/kg sol (2h) Racines Lin et al., 2005a et 2005b

Lupinus luteus Pb 150 et 350 mg/L Racines Rucinska et al.,

2004

Nicotiana tabacum Cd 0,02 – 0,1 mM (24h)

0,004 – 0,02 mM (72h) Racines et feuilles Gichner et al., 2004

* Uniquement pour Solanum tuberrosum

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