Elke Jurandy Bran Nogueira CARDOSOCARDOSOCARDOSOCARDOSO (CARDOSO 1) e Marco Antonio NOGUEIRANOGUEIRANOGUEIRANOGUEIRANOGUEIRA (2)
1. Introdução
1. Introdução
1. Introdução
1. Introdução
1. Introdução
A rizosfera foi definida por Hiltner (1904) como a região ao redor das raízes, geralmente com 1 a 3 mm, onde há crescimento bacteriano, podendo variar de acordo com fatores relacionados ao solo, idade e espécie vegetal, dentre outros (Campbell & Greaves, 1990). Atualmente, a rizosfera é definida como “a região do solo que recebe influência direta das raízes, possibilitando proliferação microbiana” (Figura 1). Nela, os microrganismos desempenham importante papel nos sistemas naturais e agrícolas, já que participam das transformações da matéria orgânica e dos ciclos biogeoquímicos dos nutrientes (Andrade, 1999). Mais especificamente, é ainda dividida em ectorrizosfera e endorrizosfera, compreendendo a parte externa e os tecidos corticais respectivamente. Já a superfície entre a raiz e o solo é denominada rizoplano. Nessas regiões, os mais variados grupos microbianos podem interagir (Figura 2).
Os exsudatos radiculares influenciam o crescimento de bactérias e fungos que colonizam a rizosfera pela alteração do ambiente do solo circundante, servindo como substrato para crescimento seletivo de microrganismos do solo, capazes de utilizar eficientemente determinado substrato. Por sua vez, os microrganismos influenciam a composição e a quantidade de vários componentes dos exsudatos radiculares, por meio de seus efeitos no metabolismo das células da raiz, bem como no estado nutricional das plantas.
(1) Professora titular, Universidade de São Paulo, Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” Departamento de Solos e Nutrição de Plantas. CP 09, CEP-13418-900, Piracicaba, SP.
(2)Professor, Universidade Estadual de Londrina, CCB/Departamento de Microbiologia. CP 6001, CEP- 86051- 990, Londrina, PR
Figura 1. Figura 1. Figura 1. Figura 1.
Figura 1. Rizosfera. Proliferação intensa de microrganismos ao redor da raiz (Ra) formando a rizosfera (Ri) (Andrade & Nogueira, 2005).
Assim, a comunidade microbiana da rizosfera pode variar em estrutura e composição de espécies em função do tipo de solo, espécie de plantas, estado nutricional, idade, estresse, doenças, dentre outros fatores ambientais (Mahafee & Kloepper, 1997; Griffiths et al., 1999). As interações raiz-microrganismos podem ocorrer em níveis que variam desde associações puramente comensais, passando pelas associações protocooperativas e amensais, até as simbioses, que podem ser mutualísticas ou parasíticas. Dessa forma, várias interações ecofisiológicas ocorrem no ambiente rizosférico, e o que se observa como crescimento e produção vegetal é resultado dessas interações, favorecendo ou prejudicando a plena expressão do potencial genético da planta (Cardoso & Freitas, 1992). O reconhecimento dessas interações e o entendimento sobre como influenciam o desenvolvimento das plantas poderá permitir sua aplicação como uma ferramenta a mais a ser utilizada na sustentabilidade dos agroecossistemas, por meio do manejo do ambiente radicular.
2. Alterações Causadas pelas Raízes na Rizosfera
2. Alterações Causadas pelas Raízes na Rizosfera2. Alterações Causadas pelas Raízes na Rizosfera
2. Alterações Causadas pelas Raízes na Rizosfera2. Alterações Causadas pelas Raízes na Rizosfera
As raízes das plantas absorvem íons da solução do solo de forma diferenciada, o que pode levar à depleção ou ao acúmulo de determinados íons na rizosfera. Além disso, também liberam H+, HCO
3 -
e CO
2, o que causa mudanças no pH. O consumo
ou liberação de O
2 também levam a alterações no potencial redox (Marschner, 1995).
Como conseqüência, ocorrem alterações na disponibilidade de nutrientes e na atividade microbiana.
Além das influências químicas que recebe, a rizosfera é rica em exsudatos, secreções, mucilagens, mucigel e lisados celulares. Os exsudatos são diferenciados das secreções, pois não envolvem gasto energético quando liberados pela raiz. Já as secreções atravessam membranas celulares por meio de transporte ativo, com gasto de energia metabólica. As mucilagens podem ser excretadas por células da coifa das raízes, por células externas da epiderme e pêlos radiculares ou ainda ter origem microbiana. O mucigel é composto de material gelatinoso de origem vegetal e microbiana, em interação com colóides minerais e orgânicos. Sua composição química é complexa devido às suas mais diversas origens, mas é um polissacarídeo composto principalmente de hexoses, pentoses e ácido urônico (Campbell & Greaves, 1990). Finalmente, os lisados são originários do rompimento de células corticais, provenientes da descamação das células decorrentes do atrito com o solo à medida que crescem longitudinalmente. Células epidérmicas também são desprendidas à medida que a raiz cresce em diâmetro e estas entram em senescência (Bolton et al., 1992). Diferentes espécies de plantas, bem como genótipos dentro da mesma espécie, influenciam qualitativa e quantitativamente a comunidade microbiana da rizosfera por diferenças quantitativas e qualitativas de seus exsudatos radiculares (Rengel, 1997; 2002a).
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Distância interna
a partir do rizoplano Distância externa a partir do rizoplano
N ú m e ro d e m ic ro rg a n is m o s TECIDO DA RAIZ ENDOR- RIZOSFERA ECTORRIZOSFERA Limite interno da rizosfera Limite externo da rizosfera Rizoplano
SOLO NÃO RIZOSFÉRICO
A B C D E F G Figura 2. Figura 2. Figura 2. Figura 2.
Figura 2. Distribuição de grupos microbianos ao redor das raízes que podem ser divididos em: Internos à raiz: A = desenvolvem-se nos espaços intercelulares dentro da raiz; B = desenvolvem-se no rizoplano e seu número cai drasticamente à medida que se distancia desse local. Externos à raiz: C = São excluídos fisicamente do rizoplano pelos microrganismos B, mas utilizam material orgânico proveniente das raízes ou produtos dos organismos B ou ambos; D = São excluídos física ou bioquimicamente pelos microrganismos B e C, mas utilizam produtos dos organismos C, ou ainda materiais complexos provenientes das raízes e não utilizados pelos microrganismos B e C. E = Utilizam produtos secundários provenientes dos microrganismos rizosféricos mas estão em desvantagem competitiva em relação aos microrganismos B, C e D, sendo incapazes de competir por moléculas diretamente provenientes da raiz. F = Microrganismos comuns do solo não rizosférico, mas fisicamente excluídos dos nichos sobre ou próximo ao rizoplano, mas não são inibidos pelos demais microrganismos. G = Microrganismos comuns do solo não rizosférico, mas excluído da rizosfera pela atividade e produtos inibitórios dos demais (Ex.: sensibilidade a antibióticos e pouco hábeis em competir por fontes de C e elementos essenciais, como o Fe). Adaptado de Bazin et al. (1990).
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TTabela 1.abela 1.abela 1.abela 1.abela 1. Compostos orgânicos, inorgânicos e enzimas de origem vegetal encontrados na rizosfera de várias espécies de plantas (Compilado por Dakora & Phillips, 2002).
Ácidos Purinas, Íons
orgânicos Açúcares Vitaminas nucleosídeos Enzimas Aminoácidos inorgânicos egases cítrico glicose biotina adenina fosfatases todos os 20 HCO
3 -
oxálico frutose tiamina guanina ácidas e aminoácidos OH- málico galactose niacina citidina alcalinas H+ fumárico maltose pantotenato uridina invertase CO
2
succínico ribose riboflavina - amilase H
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acético xilose - protease
butírico ramnose - - - - - valérico arabinose - - - - - glicólico rafinose - - - - - piscídico desoxir-ribose - - - - - fórmico oligos-sacarídeos - - - - - aconítico - - - - lático - - - - pirúvico - - - - glutárico - - - - malônico - - - - aldônico - - - - eritrônico - - - - tetrônico - - - -
A quantidade de carbono liberada pela planta para a rizosfera é equivalente ou maior que a quantidade de C gasta na respiração radicular, sendo que pode representar um consumo energético maior que o necessário para a absorção iônica, a qual representa até 20% da respiração de manutenção (Clarkson, 1985). A imensa variedade de compostos orgânicos liberados pelas raízes na rizosfera está relacionada na Tabela 1.
Frente a esse ambiente diferenciado, alterado quimicamente e rico em deposições de origem vegetal, não é difícil concluir que na rizosfera a atividade microbiana é diferente daquela que ocorre no solo não rizosférico. Cheng et al. (1993) quantificaram a emissão de CO
2 na rizosfera de plântulas de trigo e encontraram que
41% era proveniente da respiração radicular, enquanto que 59% era proveniente da atividade microbiana, às custas de energia fornecida pela rizodeposição. Dessa forma, a quantidade de microrganismos na rizosfera pode ser mais de mil vezes maior que no solo não rizosférico. A relação R/S expressa a relação existente entre o número de microrganismos no solo rizosférico (R) e no solo não rizosférico (S). Essa relação caracteriza a maior atividade microbiana na rizosfera, uma vez que geralmente é maior que 1 (Tabela 2), mas varia em função do grupo microbiano, espécie vegetal, dentre outros.
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TTabela 2.abela 2.abela 2.abela 2.abela 2. Comunidade de grupos taxonômicos e funcionais na rizosfera de trigo e em solo não rizosférico, determinados pela contagem em placas (Adaptado de Bolton et al., 1992).
Comunidade Rizosfera Solo não rizosférico Relação R/S log UFC/g log UFC/g
Grupo taxonômico Grupo taxonômico Grupo taxonômico Grupo taxonômico Grupo taxonômico Bactérias 9,08 7,7 24 Actinomicetos 7,66 6,85 6,6 Fungos 6,08 5 12 Protozoários 3,38 3 2,4 Microalgas 3,7 4,43 0,2 Grupo funcional Grupo funcional Grupo funcional Grupo funcional Grupo funcional Amonificantes 8,7 6,6 125 Anaeróbios produtores de gás 5,59 4,48 13 Anaeróbios 7,08 6,78 2 Desnitrificadores 8,1 5 1260 Celulolíticos aeróbios 5,85 5 7 Celulolíticos anaeróbios 3,95 3,48 3 Formadores de esporos 5,97 5,76 1,6 Azotobacter <3,00 <3,00 -
À medida que se distancia da superfície da raiz, há um decréscimo quantitativo e qualitativo de microrganismos (Figura 3A), formando um gradiente que depende das propriedades químicas e físicas do solo e de fatores relacionados à planta, tais como a espécie, estado nutricional (Marschner, 1995) e fase de desenvolvimento. Conforme a planta se desenvolve e atinge maior atividade fisiológica (Figura 3B), maiores quantidade e diversidade de produtos são liberadas para a rizosfera, muitos dos quais são substratos para o crescimento microbiano (Brasil-Batista, 2003). Os efeitos desse aumento da atividade microbiana na rizosfera podem ser benéficos (ex.: fixação biológica do N
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, micorrizas, biocontrole de patógenos, produção de substâncias promotoras de crescimento, imobilização temporária de nutrientes na biomassa) ou prejudiciais (ex.: patógenos, rizobactérias deletérias, competição por nutrientes com as plantas). Assim, é necessário entender os mecanismos pelos quais os microrganismos rizosféricos influenciam as plantas, para que se possam buscar tecnologias que otimizem suas ações benéficas e reduzam as prejudiciais às plantas (Bolton et al., 1992).
Os produtos depositados pelas plantas na rizosfera não constituem apenas fonte de C para o crescimento microbiano (Dakora & Phillips, 2002), mas têm várias funções (Tabela 3), como a de promover a quimiotaxia de microrganismos simbiontes, como é o caso dos flavonóides com relação às bactérias fixadoras de N
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nas raízes de leguminosas (Hungria, 1994) e aos fungos micorrízicos (Rengel, 2002b).
Distância da superfície da raiz (µm) 0,52,5 7,5 12,5 17,5 Microrganismos morfologicamente distintos 2 4 6 8 10 12 Número de células x 109 0 20 40 60 80 100 120 140
Idade da planta (dias) 0 20 40 60 80 100 120
log de UFC g-1 solo ou g de matéria seca 0 2 4 6 Actinomicetos Amilolíticos Protozoários Matéria seca Grupos morfológicos Número A B