Para os bioensaios com os fungos entomopatogênicos B. bassiana e M. anisopliae através do contato em folhas de eucalipto e em placas de Petri, foram realizados os testes de análise de sobrevivência de Kaplan-Meier, eles foram comparados pelo teste de Log’Rank, com o auxílio do software estatístico R® (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2018). Na sequência foi realizada a análise de voo e retomada de voo com as abelhas sobreviventes pelos Modelos Lineares Generalizados, regressão ordinal, através do teste de teste de Wald (qui-quadrado), com o auxílio do software estatístico R®.
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1 BIOENSAIO 1: EFEITO DE B. bassiana E M. anisopliae SOBRE OPERÁRIAS DE A. mellifera POR CONTATO, EM FOLHAS DE EUCALIPTO
O fungo entomopatogênico M. anisopliae, na formulação comercial utilizada, quando aplicado em folhas de eucalipto, reduziu a sobrevivência das operárias de A. mellifera africanizadas em 71,5%, depois de 150 horas de experimento. O fungo B. bassiana reduziu a sobrevivência em 50% nas 150 horas posteriores ao contato com os tratamentos, enquanto a testemunha reduziu em 45,3% essa sobrevivência (Figura 6, Figura 7).
Figura 6 – Sobrevivência de operárias de Apis mellifera africanizadas quando em contato com folhas de eucalipto contendo os tratamentos testemunha (T1) e os fungos B. bassiana (T2) e
M. anisopliae (T3).
Legenda: T1 – Testemunha; T2 – Beauveria Bassiana e T3 – Metarhizium anisopliae. Fonte: Autora, 2019.
Com 216 horas de experimento constatou-se que nenhum indivíduo sobreviveu ao contato em folhas de eucalipto tratadas com o fungo M. anisopliae. Já as abelhas em contato com o fungo B. bassiana e as provenientes do tratamento testemunha permaneceram vivas até o final do experimento. No bioensaio com a testemunha, sobreviveram 5,8% das abelhas e 3,9% em contato com fungo B. bassiana.
0.0% 20.0% 40.0% 60.0% 80.0% 100.0% 50 h 100 h 150 h 175 h 200 h 240 h So b revi vên ci a (% ) Tempo (horas)
Sobrevivência de Apis mellifera
em Folhas de Eucalipto
T1 T2 T3 a b aFigura 7 – Níveis de sobrevivência de Kaplan-Meier adequada ao tempo em horas, posteriormente ao contato de operárias de Apis mellifera africanizadas sobre folhas de eucalipto contendo os tratamentos testemunha (T1) e os fungos B. bassiana (T2) e M.
anisopliae (T3).
Legenda: T1 – Testemunha; T2 – Beauveria Bassiana e T3 – Metarhizium anisopliae. Fonte: Autora, 2019.
Operárias recém-emergidas de A. mellifera africanizada em contato com folhas de eucalipto tratadas com B. bassiana e M. anisopliae (COLOMBO, 2019) apresentaram resultados semelhantes aos observados nesse experimento. O fungo M. anisopliae causou efeito negativo no referido trabalho observado, reduziu em 90% a sobrevivência das abelhas recém-emergidas após o contato com as folhas de eucalipto, enquanto o fungo B. bassiana causou uma redução de 60% e a testemunha e 40%, na sobrevivência das abelhas (COLOMBO, 2019). Destaca-se que tanto no trabalho de Colombo (2019) quanto no presente trabalho os fungos entomopatogênicos foram provenientes da mesma empresa de produtos biológicos.
Hokkanen et al. (2003) avaliaram os impactos de M. anisopliae em zangões de Bombus lucorum L. (1758) e Bombus lapidarius L. (1758) ambos da ordem Hymenoptera e família Apidae, através de diferentes métodos de aplicação, como pulverização e contato direto em abelhas. Os autores relataram que em ambos os métodos de aplicação, o fungo M. anisopliae (107
b a
a
conídios.mL-1) apresentou baixa toxicidade as abelhas, já na concentração mais alta (108 conídios.mL-1), as abelhas foram suscetíveis ao fungo M. anisopliae.
Já Potrich et al. (2018) avaliaram os efeitos dos fungos M. anisopliae e B. bassiana sobre operárias recém emergidas de A. mellifera quando em contato com folhas de soja e verificaram que o fungo B. bassiana reduziu a sobrevivência dessas operárias quando comparado a M. anisopliae e à testemunha. Esses resultados não corroboram com os observados no presente trabalho. Entretanto, no trabalho de Potrich et al. (2018) foram utilizados fungos entomopatogênicos oriundos de outra empresa de produtos biológicos, além disso, os testes foram realizados com operárias recém-emergidas, diferindo do presente trabalho.
Quando verificamos o impacto dos fungos entomopatogênicos sobre A. mellifera e o impacto dos inseticidas químicos sintéticos, observa-se que os fungos são mais seletivos e mais seguros. Um exemplo é o inseticida químico sintético acefato que na concentração 0,075 mL-1 causou mortalidade em 90% das operárias de A. mellifera africanizada, 20 horas após as mesmas entrarem em contato com o produto (BAPTISTA et al., 2009).
Portanto, a redução da sobrevivência das abelhas em contato com o fungo entomopatogênico M. anisopliae e a redução utilizando os inseticidas químicos sintéticos, verifica-se que o fungo causa uma redução discreta. Sugere-se que estes fungos sejam testados a campo, através de outros métodos de aplicação.
4.2 BIOENSAIO 2: EFEITO DE B. bassiana E M. anisopliae SOBRE OPERÁRIAS DE A. mellifera POR CONTATO, EM PLACAS DE PETRI
Os fungos entomopatogênicos M. anisopliae e B. bassiana, pulverizados em placa de Petri, não influenciaram negativamente a sobrevivência das operárias de A. mellifera africanizada. Com 150 horas de experimento verificou-se que 46,9% das abelhas oriundas da testemunha estavam vivas, paralelamente 40,1% provenientes do tratamento com o fungo
B. bassiana e 39,1% das abelhas provenientes do tratamento com o fungo M. anisopliae também estavam vivas (Figuras 8 e 9).
Figura 8 – Sobrevivência de operárias de Apis mellifera africanizadas sobre placas de Petri contendo os tratamentos testemunha (T1) e os fungos B. bassiana (T2) e M. anisopliae (T3).
Legenda: T1 – Testemunha; T2 – Beauveria Bassiana e T3 – Metarhizium anisopliae. Fonte: Autora, 2019.
Figura 9 – Níveis de sobrevivência de Kaplan-Meyer adequada ao tempo em horas, posteriormente ao contato de operárias de Apis mellifera africanizada em placas de Petri contendo os tratamentos testemunha (T1) e os fungos B. bassiana (T2) e M. anisopliae (T3).
Legenda: T1 – Testemunha; T2 – Beauveria Bassiana e T3 – Metarhizium anisopliae. 0.0% 20.0% 40.0% 60.0% 80.0% 100.0% 50 h 100 h 150 h 175 h 200 h 240 h So b revi vê n ci a (% ) Tempo (horas)
Sobrevivência de Apis mellifera
em Placa de Petri
T1 T2 T3 a a a a a aFonte: Autora, 2019.
Estudos realizados utilizando os fungos B. bassiana (Boveril® WP) e M. anisopliae (Metarril® WP) sobre operárias recém-emergidas de A. mellifera africanizada através do contato em placa de Petri demostraram que estes isolados reduziram a sobrevivência dessas abelhas. O fungo B. bassiana causou tempo letal médio (TL50) de 97,3 horas para ação sobre A. mellifera, enquanto M. anisopliae apresentou TL50 128,0 horas, contra 197,8 horas da testemunha (POTRICH et al., 2018).
Resultados similares ao obtido no presente trabalho foram observados por Colombo (2019), quando aplicado o fungo M. anisopliae sobre placas de Petri e alocadas operárias recém-emergidas de A. mellifera para contato. As operárias recém-emergidas que entraram em contato com este fungo apresentaram menor taxa de sobrevivência (73,4 horas) quando comparado à testemunha (90 horas) e ao fungo B. bassiana (95 horas).
Akkoç, Karaca e Karaca (2019) obtiveram resultados semelhantes ao deste trabalho. Os autores utilizaram os fungos B. bassiana e M. anisopliae (volume de 5,0 µL) em placa de Petri e misturados em pasta Cândi e submeteram a A. mellifera africanizada e verificaram que apenas em contato com placa de Petri e apenas o fungo M. anisopliae afetou a sobrevivência das abelhas, porém menos de 30%, depois de 24 horas.
Entretanto, os resultados aqui obtidos com a toxicidade de inseticidas químicos sintético a A. mellifera, verifica-se que tiametoxam (classe dos neonicotinoides), na concentração de 0,2g/L, quando pulverizado em placa de Petri, provocou alta mortalidade nas abelhas. Em menos que 3 horas o inseticida reduziu em 45% a sobrevivência das abelhas e em 24 horas todas às abelhas já estavam mortas (GOMES, 2017).
4.3 BIOENSAIO 3: ANÁLISE DE VOO E RETOMADA DE VOO
Neste bioensaio os fungos entomopatogênicos B. bassiana e M. anisopliae não afetaram a capacidade de desempenho do voo e tampouco a retomada deste nas operárias de A. mellifera africanizada. As abelhas expostas
aos fungos foram capazes de atingir a fonte de luz nas duas metodologias de avaliação de voo (Tabela 1).
Tabela 1 – Análise de voo e retomada de voo pelo teste de Wald (qui-quadrado), 24 horas após o contato de operárias de Apis mellifera africanizada com placas de Petri e folhas de eucalipto contendo os fungos B. bassiana e M. anisopliae e a testemunha.
VOO RETOMADA DO VOO
Tratamentos Médias Tratamentos Médias
T1- Testemunha 2,296 a T1- Testemunha 0,613 a T2- B. bassiana 0,623 a T2- B. bassiana 0,541 a T3- M. anisopliae 1,326 a T3- M. anisopliae 0,488 a Fonte: Autora, 2019.
No teste de voo das operárias de A. mellifera expostas ao tratamento utilizando o fungo B. bassiana (T2) 30% voaram diretamente até a luz (estrato V), 60% voaram até o estrato IV (entre 70 e 105 cm) e 10% não alçaram voo e permaneceram no estrato I (base da torre). As operárias em contato com o fungo M. anisopliae, 50% voaram diretamente à fonte de luz (estrato V), 40% voaram ao estrato IV (entre 70 e 105 cm) e somente 10% das abelhas permaneceram no estrato I (base da torre) (Figura 10). Já as operárias oriundas da testemunha (T1) 70% voaram diretamente à luz (estrato V) e 30% voaram até o estrato IV (entre 70 e 105 cm).
Figura 10 – Porcentagem de operárias de A. mellifera em diferentes estratos conforme análise de Voo. Fonte: Autora, 2019. 0 20 40 60 80 I (0 cm) II (35 cm) III (35-70 cm) IV (70-105 cm) V (Direto a luz) Porcentagem Es tra to s (c m )
Voo
No teste de retomada de voo (queda) 40% das operárias de A. mellifera oriundas do tratamento contendo o fungo B. bassiana (T2) retomaram o voo diretamente a luz (estrato V), 30% das operárias retomaram voo no estrato IV (entre 70 e 105 cm), 10% das retomaram voo no estrato III (entre 35 e 70 cm) e 20% delas não retomaram voo e caíram diretamente ao estrato I (base da torre). Das operárias de expostas ao fungo M. anisopliae, 40% retomaram o voo diretamente a fonte de luz (estrato V), 30% retomaram voo no estrato IV (entre 70 e 105 cm) e 30% não retomaram voo e caíram na base da torre (estrato I) (Figura 11). Na testemunha (T1) 60% das operárias retomaram o voo instantaneamente até a fonte de luz, 10% retomaram o voo no estrato IV (entre 70 e 105 cm), 10% retomaram voo até o estrato III (entre 35 e 70 cm) e 20% não retomaram o voo e caíram diretamente ao estrato I (base da torre).
Figura 11 – Porcentagem de operárias de A. mellifera em diferentes estratos conforme análise de Retomada de Voo.
Fonte: Autora, 2019.
Utilizando a mesma metodologia empregada no presente trabalho, Tomé et al. (2015) analisaram o voo e a retomada de voo de abelhas sem ferrão das espécies Partamona helleri (Friese, 1900) e Scaptotrigona xanthotrica (Moure, 1950) (Apidae: Meliponina) quando submetidas aos inseticidas químicos sintéticos a base de espinosade e imidaclopride e verificaram que estes afetaram significativamente a capacidade e a retomada do voo. As abelhas expostas aos respectivos inseticidas não foram capazes de
0 20 40 60 80 I (0 cm) II (35 cm) III (35-70 cm) IV (70-105 cm) V (Direto a luz) Porcentagem Es tra to s (c m )
Retomada de Voo
alçar voo e chegar até a fonte de luz, e consequentemente, podendo afetar a atividade de forrageio das operárias.
Produtos a base de imidaclopride reduziram o voo das operárias forrageiras de A. mellifera, quando foram testados através da alimentação com pasta Cândi (24 µL.kg-1). Esta forma de aplicação dos produtos difere da forma de exposição presente nesse trabalho, porém verifica-se que o produto químico sintético afetou significativamente as funções de forrageamento fora da colmeia (DECOURTYE et al. 2004).
Operárias de A. mellifera em contato com placas de Petri pulverizadas com os inseticidas imidaclopride e tiametoxam, em dose subletal 10 µL.kg-1, tiveram o voo prejudicado e outras funções motoras básicas debilitadas, comprometendo o forrageamento a campo (WILLIAMSON et al., 2014).
Tosi, Burgio e Nieh (2017) relataram que o inseticida químico sintético a base de tiametoxam, mesmo na concentração baixa (1,34 µL / abelha), quando em contato com placas de Petri e por exposição crônica com abelhas A. mellifera, provocou alteração significativa no voo das operárias. A exposição crônica simulou que as operárias forrageiras fossem vários dias em locais mantendo o contato ou buscado pólen e néctar contaminado com o inseticida. Nos dois métodos de aplicação o inseticida tiametoxam apresentou efeitos tóxicos a A. mellifera africanizada, demonstrando que esta exposição pode afetar o forrageio e o retorno a colônia, consequentemente podendo ser um dos fatores que estão acarretando a diminuição das abelhas.
Levando em consideração a situação atual de declínio das populações de abelhas, o impacto causado pelo uso excessivo e incorreto de inseticidas químicos sintéticos tem sido destacado como o principal agente causal (PIRES et al., 2016). Já, os fungos entomopatogênicos B. bassiana e M. anisopliae, pelos resultados observados no presente estudo, não têm contribuído para este declínio, uma vez que não impactam ou pouco impactam na sobrevivência de operárias de A. mellifera, além de não interferirem no voo e na retomada do voo. A atividade de voo é essencial para o que as operárias exerçam a função de forrageamento por meio do qual coletam néctar, polén e água para a colônia e fazem o serviço de polinização.
Ainda assim, a utilização de fungos entomopatogênicos é um método que permite minimizar o impacto que os inseticidas químicos sintéticos causam sobre as abelhas, tendo um papel importante na preservação das mesmas.
No setor florestal é comum a utilização de métodos de controle que não sejam os químicos, porém ainda pouco se utiliza o controle biológico com o uso de fungos entomopatogênicos. Além disso, em muitas florestas plantadas ou próximo a estas, existem Apiários comerciais. Neste sentido, destaca-se que a possível utilização dos fungos entomopatogênicos, aqui testados, é uma alternativa, que quando necessária para o controle de insetos-praga nessas florestas, é seguro para as operárias forrageiras de A. mellifera que possam vir a entrar em contato, auxiliando assim na preservação dessa espécie.
5 CONCLUSÃO
Os fungos entomopatogênicos B. bassiana e M. anisopliae, nas formulações testadas, não causaram impacto negativo em operárias forrageiras de A. mellifera africanizada quando em contato com superfície vítrea (placas de Petri) e não interferiram no voo das mesmas.
Quando em contato com as folhas de eucalipto, apenas o fungo M. anisopliae reduziu discretamente a sobrevivência das operárias.
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