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ORGANISATION SPATIALE DU SYSTÈME
NERVEUX ANTENNAIRE DE L’ABEILLE ÉTUDIÉE
AU MOYEN D’UNE TECHNIQUE DE MARQUAGE
AUX IONS COBALT
Gérard Arnold, Claudine Masson, Sati Budharugsa
To cite this version:
ORGANISATION SPATIALE DU
SYSTÈME
NERVEUX ANTENNAIRE
DE L’ABEILLE
ÉTUDIÉE
AU MOYEN
D’UNE
TECHNIQUE
DE
MARQUAGE
AUX IONS COBALT
Gérard ARNOLD Claudine MASSON Sati BUDHARUGSA
Laboratoire de
Neurobiologie
Sensorieile de l’Insecte I. N. Rd. - C.N.R.S.(CNRS,
ERAî
4
0)
Station deRecherches
sur l’Abeille et les Insectes sociaux 91440 BURES SUR YVETTERÉSUMÉ
Nous
présentons
ici la mise aupoint
chez l’abeille d’une méthodeneuroanatomique appliquée
àl’étude de
l’organisation
de la voie afférente antennaire parmigration
axonalepassive
d’ions cobalt. Des résultatspréliminaires
sont donnés à titre d’illustration.INTRODUCTION
Les
recherches
que
nouspoursuivons
surl’abeille visent
à
analyser,
dans des
buts à la fois fondamentaux
etappliqués,
les mécanismes à la base des
systèmes
de
communication
chimique,
aussi bien
intraspécifiques
(par
les
phéromones)
qu’in-terspécifiques
(par
les allomones
et/ou
les
kairomones),
par
l’utilisation
conjointe
d’approches expérimentales
complémentaires : comportementales (P
HAM
etM
AS
-SON,
1982), neurophysiologiques (MA
S
SO
N
,
1982;
LD
N
O
AR
etMASSO
N
,
1980)
etanatomiques
(M
ASSON
,
1982;
A
RNOLD
etM
ASSON
,
1981,
1983).
Dans
cette courte note sontrapportées uniquement
les données relatives
à
la
mise
aupoint
surl’abeille d’une
méthode
d’analyse
neuroanatomique
appliquée
à
l’étude de
l’organisation
de la
voie afférente antennaire.
Quelques
résultats
prélimi-naires
sontprésentés
à
titre d’illustration.
Les milliers de
sensilles,
enmajorité
olfactives,
de l’antenne d’ouvrière
sontinnervées chacune
par
plusieurs
neuronessensoriels.
Par
conséquent
quelques
dizaines de milliers d’axones sensoriels par
antenne,
vont transmettreles
informa-tions
chimiques
de l’environnement
jusqu’au
cerveauoù elles
seronttraitées
etnerf antennaire
et sontdistribués
auniveau du
premier
relais de la voie afférente
antennaire,
le
deutocérébron,
où ils
convergent
surles terminaisons des
ramifica-tions
dendritiques
de
quelques
milliers de deutoneurones
aveclesquels
ils
entrent encontacts
synaptiques
auniveau d’aires
neuropilaires caractéristiques,
les
glomérules;
ces structuresidentifiables
sontdonc induites
par la convergence
du
système
(M
ASSON
,
1972, 1977,
chez la fourmi
etla
guêpe;
P
ARETO
,
1972
etS
UZUKI
,
1975,
chez
l’abeille).
Au sein de la
population
des deutoneurones
ondistingue
deux
types
de
cellules,
d’une
part
les intemeurones locaux strictement confinés
à
l’étage
deutocérébral,
d’autre
part
les deutoneurones dits
«relais » dont les
axones sedirigent
versd’autres
centres nerveux.
Il
vadonc de soi
que pour
comprendre
les bases du fonctionnement de
l’ensemble du
système olfactif,
il
estindispensable
de
connaître
parfaitement
l’organisation
de
cetétage
chez
l’adulte
etd’analyser
finement la mise
enplace
de
la
connectivité
entreles
neuronesimpliqués
(donc
des
glomérules)
au coursde
l’ontogénèse,
pendant
le
développement nymphal.
MATÉRIEL
La mise au
point
de latechnique
de marquage a été effectuée sur des abeilles de race italienneApi.s
mellifica ligustica
L. dont les colonies ont étégénétiquement homogénéisées
par insémination artificielle des reines avec le sperme de leurs fils ou de leurs frères defaçon
à obtenir des ouvrières ayant uncoefficient de
parenté
élevé(0,75
à0,875
dans les travaux effectuésici).
Les
expériences
ontporté
à la fois sur des abeilles adultes(ouvrières
etmâles)
et au cours dudéveloppement
postembryonnaire
sur desnymphes
d’ouvrières.Afin de
disposer
denymphes d’âge parfaitement
connu, nous avons maintenu une des reines inséminéesartificiellement,
pendant
24heures,
sur un rayon vide de tout couvain surlequel
elle apondu.
A
partir
du12e jour après
la ponte del’oeuf,
lamétamorphose
ayant eulieu,
desnymphes d’âge identique
ont été
prélevées quotidiennement
et étudiées d’unpoint
de vue structural.MÉTHODE
Principe
La
topographie
desprojections
des afférences antennaires estanalysée
àpartir
de marquages cellulaires effectués parapplications
de chlorure de cobalt à une extrémité sectionnée d’une des deuxantennes de l’animal
vivant;
les ions cobalt effectuent unemigration
axonalepassive depuis
lapériphérie
dusystème jusqu’à
leurs cibles dans lesystème
nerveux central(T
YRER
etA
LTMAN
,
1974).
On admetgénéralement -
bien que leprincipe
exact ne soit pas encore connu - que les ions cobalt franchissentla fente
synaptique
entre les neurones successifs selon un processus «d’uptake
» membranaire localisé auniveau du neurone
postsynaptique (S
TRAUSFELD
etO
BERMAYER
,
1976),
cequi
permet de suivrehistologi-quement le
trajet
de l’information afférente.e Protocole
durée de
migration
du cobalt. L’antenne droite et lesystème
afférent droit fontl’objet
del’analyse,
lescinq
articles distaux du funicule antennaire étantsectionnés;
l’antennegauche
et lesystème
afférentgauche
restant intacts serviront de référence. Un tube cathéterempli
d’une solution de chlorure de cobalt à 5 % dans duRinger
pour abeille vient coiffer l’extrémité sectionnée de l’antenne.La
migration
axonalepassive
s’effectuependant
16 heures à latempérature
de 33 °C ou à latempérature
ambiante;
elle est suivie d’unerapide prédissection
effectuée dans leRinger.
Le cerveau estalors
plongé
pendant
4 minutes dans une solution de sulfure d’ammoniumqui
provoque unprécipité
noir de sulfure de cobalt. Cetteopération
est suivie deplusieurs
rinçages
auRinger,
de la dissection fine destissus nerveux et de la fixation par le Bouin
alcoolique. Après déshydratation
lespièces
sont orientées etincluses dans du
polywax
à 57 oC; les coupes sériées de 5 à 7 pm sont colorées sur lames selon la méthode de TIMM(T
YRER
et BELL,1974)
qui
permet de contraster les structuresmarquées
au sulfure de cobalt aumoyen d’une intensification par les sels
d’argent.
Lesanalyses
des coupeshistologiques
sont effectuées directement aumicroscope optique
et sur clichésphotographiques
à diversgrossissements.
RÉSULTATS PRÉLIMINAIRES
ET DISCUSSIONL’application
d’une telle méthode
à
l’abeille s’est révélée fructueuse
puisqu’elle
a
permis,
d’une
part
d’analyser
chez l’adulte
(ouvrière
etmâle),
les cibles de
projection
des
axonessensoriels dans le
système
nerveuxcentral
et,
d’autre
part
d’étudier chez les
nymphes
d’ouvrières la mise
enplace temporelle
des connexions
synaptiques
entreles
neuronessensoriels
etles deutoneurones. Les résultats ainsi
obtenus
sontpubliés
endétail
par
ailleurs
(A
RNOLD
etMf.
SSON
,
1983 ;
A
RNOLD
et
al.,
1983; M
ASSON
,
1982).
1.
Chez l’adulte
.
Ouvrière
(voir figure
1)
L’organisation générale
du lobe antennaire du deutocérébron
est toutà
fait
comparable
à
celle décrite chez les insectes sociaux
(abeilles, guêpes
etfourmis)
enutilisant d’autres méthodes de coloration du
système
nerveux.Les
axonesdu nerf
antennaire
ontété sélectivement
marqués
par
les ions cobalt
et sontcolorés
ennoir
après
intensification.
Ils
sedirigent
versles
glomérules
où
ontlieu
les synapses
avecles deutoneurones
qui
sontdonc
également
marqués
par
le cobalt. La
structuredes
glomérules
est toutà
fait
caractéristique
avec unecouche corticale fortement colorée
où
sontréparties
les connexions
synaptiques;
ils
sontde
forme
ovoïde
etde volume
assez
homogène.
Les
axonesdes deutoneurones relais
sontégalement marqués
ennoir,
cequi
permet
de visualiser directement leurs
trajets jusqu’à
leurs cibles de
projections
dans
d’autres
régions
du
système
nerveuxcentral
(protocérébron
etganglion
sous-oeso-phagien).
C’est essentiellement
auniveau de
l’analyse
de la distribution
spatiale
de
ces axonesdes
neuronesde deuxième ordre
que
la
technique
de marquage
aucobalt
précédemment
publiées.
C’est
ainsi
qu’a
été
mise
enévidence
unevoie
deutocéré-brale contralatérale constituée d’un faible nombre de fibres.
Il
a en outreété
possible
de
mettre enévidence l’existence d’un faisceau direct
entrele deutocérébron
etle
lobe latéral du
protocérébron
qui
vient
renforcer
l’hypothèse
du rôle
important
que
semble
jouer
cetterégion
du
protocérébron
dans le
traitement
des messages
olfactifs.
Ces résultats
sontdétaillés
etillustrés
par
ailleurs
(A
RNOLD
etal.,
1983).
Mâle
(voir figure
2)
Notre
analyse
apour
l’instant
principalement porté
surl’organisation spatiale
des
glomérules.
Il
apparaît que leurs formes
etdimensions
sontbeaucoup
moins
homogènes
que
chez l’ouvrière.
Nous
avonspu
également
mettre enévidence l’existence de trois
massesdécrit
sousle
termede
«macroglomérule
» oude
«complexe glomérulaire
» chez
d’autres
espèces
d’insectes
(BOECKH et al.,
1977;
C
HAMBILLE
et al.,
1980;
H
ILDEBRAND
et
al., 1980)
etqui représente
undimorphisme
sexuel où les informations sexuelles
émises
par
la
femelle
de
l’espèce
sontspécifiquement
traitées
(M
ASSON
etB
ROSSUT
,
1981).
2.
Chez la
nymphe
La méthode
apermis
d’analyser directement,
auniveau
spatial,
le décours
temporel
de la mise
enplace
des
synapses
entreles
axonesdes
neuronessensoriels
et
les dendrites des deutoneurones
(figurées
par
les
glomérules deutocérébraux).
En
effet,
commel’ont récemment montré B
ASSEMIR
etS
TRAUSFELD
(1983),
les ions cobalt
franchissent les synapses
et sontrécupérés
par
les
neuronespostsynaptiques
dans
lesquels
ils continuent leur
migration.
C’est à
partir
du troisième
jour
de la
période
nymphale
que
les
premières
connexions
apparaissent. L’organisation
spatiale
des
glomérules
estcomparable
à
celle de l’insecte adulte dès le
septième
jour
de
la
vie
nymphale,
c’est-à-dire trois
jours
avantl’émergence.
INTÉRÊT
DE LAMÉTHODE
Utilisé
enmigration
axonale
passive,
le chlorure de cobalt
permet
d’obtenir à
partir
d’une
application périphérique
localisée
auniveau de l’antenne
surl’animal
vivant des marquages
sélectifs
de la voie afférente à
sesdivers
étages
du
système
nerveuxcentral.
Le
fait que les ions cobalt
traversentles
synapses
conduit à
unevisualisation
globale
du
système
beaucoup
plus complète
que les
autrestechniques précédemment
utilisées,
telles
par
exemple
ia
dégénérescence
sélective
(P
ARETO
,
1972)
oul’injection
d’une
substance fluorescente
(Suzum. 1975).
L’analyse plus
fine
des
neuronesindividualisés
etde leurs
processus
nerveuxdemande
unmarquage
cellulaire
sélectif;
nousappliquons
actuellement
à
l’abeille
une
telle méthode mise
aupoint
pour
l’analyse
du
système
visuel de la mouche
(S
TRAUSFELD
etH
AUSEN
,
1977),
eninjectant
directement,
à
l’aide d’une
micropipette,
le
chlorure
de cobalt dans le
neuropile
deutocérébral. L’utilisation
conjointe
de
cesREMERCIEMENTS
Les auteurs remercient vivement d’une part M. Jean THeuaKnuFF de la Station de Recherches sur
l’Abeille et les Insectes sociaux à Bures sur
Yvette,
d’autre part M. Jean FRESNAYE de la StationExpérimentale d’Apiculture,
I
N
RA,
84140 MONTFAVET, pour les aidesprécieuses qu’ils
ontapportées
dans l’obtention du matérielbiologique
génétiquement
homogénéisé.
SPATIAL ORGANIZATION OF THE SENSORY ANTENNAL SYSTEM IN THE BEE BY USING A COBALT IONS MARKING METHOD
INTRODUCTION
Our basic and
applied
research on the bee wasdeveloped
to understand the neural basis ofintraspecific
(pheromones)
andinterspecific
(allomones,
kairomones)
chemicalcommunication,
using
combined and
complementary experimental
methods :behavioural (PHAM
andM
ASSON
,
1982)
neurophy-S
I
O
logical (MASSON,
1982;
ARNOLDand MASSON,1980)
andanatomical (ARNOLD
andM
A
SSON,
1981, 1982;
M
ASSON
,
1982).
In this note we are
reporting preliminary
data related to theadjustment
of a neuroanatomicalmarking
method for thestudy
of theorganization
of the antennal afferentpathways
of thehoneybee.
Each of the thousands of antennal sensilla
(mainly olfactory)
housed several sensory cells. Thus,tens of thousands of sensory axons per antenna translate the chemical messages of the insect environment
to its brain where
they
areprocessed
andintegrated (M
ASSON
andB
R
OSS
U
T,
1981).
These axonsconstitute the sensory part of the antennal nerve and are distributed
directly
to the first centralrelay
of the afferentpathway,
the deutocerebrum. Therethey
convergeby
means ofsynaptic
connections ontothe dendritic processes of some thousands of deutoneurons at the level of
specialized neuropilar
areas :the
glomeruli.
These identifiable structures are therefore inducedby
thehuge
convergence of the afferentsonto the efferent fibres
(M
ASSON
,
1972,
1977 in ants and wasps;,
P
ARETO
1972 andS
UZUKI
,
1975,
inhoneybees).
Two types of deutoneurons are
functionally
identifiable : the local interneuronsstrictly
confined tothe deutocerebral level and the output deutoneurons or
relay
deutoneurons,
whose axons aregoing
towards the other
specific regions
of the central nervous system.To understand the basic functional mechanisms of the
olfactory
system, it is necessary toknow,
aswell as
possible,
thegeneral
anatomy of this level in the adult, and toanalyze
in detail the successive steps of theconnectivity
between the neuronal network(the
steps of thedevelopment
andmapping
of theglomeruli)
in the course of ontogeny,during
thepupal development.
INSECTS
The animals used for the present
investigation
were adult workers anddrones,
and pupae ofApis
mellifica
ligustica
L. To obtain workers with ahigh
coefficient ofrelationship (0,75
and0,875)
thecolonies were
genetically homogenized by
artificial insemination.To obtain known age pupae, we allowed the queen to
lay
in an empty comb for 24 hours.Pupae
weretaken
daily
12days
afteregg-laying.
METHOD
Principle.
Thetopography
of the antennal afferentpathways
has been studiedby
cellularmarking
the
synaptic
cleftaccording
to anuptake
located in thepostsynaptic
neuron(S
TRAUSFFI
.
D
and OstRMnvLR,1976).
Experimental
schedule. Insects(adult
and/orpupa)
are fixed inposition
andkept
in an incubatorat 33 oc. The five distal segments of the
right
antenna are excised and theundamaged
left antenna is used as a control. A catheter tube filled with cobalt chloride(5
% inRinger)
is used to cover the cut antenna.The
filling
isaccomplished
in about 16 h at 33 oC or at room temperature. Then, the brain isquickly
andcrudely
dissected inRinger
solution and the cobalt ions are converted to cobalt sulfide(black
precipitate)
by
immersing
the brain in ammonium sulfide for 4 mn. After severalrinsings
inRinger,
the brain isfinely
dissected and fixed in alcoholic Bouin.Then, the
pieces
aredehydrated
and embedded inpolywax
at 57 oc. The serial sections
(5-7
f
tm)
are intensifiedfollowing
the Timm’s sulfide silver method (TYRER and BELL,1974).
Thehistological
sections are then examined with alight microscope
and onphotographic
plates.
PRELIMINARY DATA AND DISCUSSION
The
development
and theapplication
of this method to thehoneybee
has been very fruitful. Thus, it has beenpossible
toanalyse
in the adult(worker
anddrone)
the different central targets of the sensoryaxons and to
study
thetemporal setting
up of thesynaptic
connections between the sensory neurons and the deutoneuronsduring
thepupal development
of the worker. The detailed results are describedelsewhere (ARNOLDand MASSON,
1982;
MASSON, 1982; ARNOLDefal., 1983).
Adults
Worker: The
general organization
of the antennal lobe isclosely
similar to thedescription
given
for social insects(honeybees,
waps,ants)
butusing
othermarking techniques.
The axons of the antennal nerve wereselectively
filledby
cobalt ions and stained black after intensification.They
reach theglomeruli
and contact the deutoneurons which are also labelledby
the cobalt. Theglomeruli
are verytypical, they
have a
darkly
stainedcortical layer
where the synapsesoccurs, they
areegg-shaped
and their volumes arerelatively homogeneous (Figure
1).
The axons of the output deutoneurons are also stained
black,
andthey
can be traced to the differentcentres in the brain
(protocerebrum
andsuboesophageal
ganglion).
This cobalt chloride
staining technique
has beenespecially
fruitful formapping
the second orderneurons.
By
use of thistechnique
a thin contralatera tractus in the deutocerebrum has beendisplayed.
Anewly
demonstrated direct bundle from the deutocerebrum to the lateralprotocerebral
lobe support thehypothesis
that this area is crucial for theprocessing
of theolfactory
informations. These results aredetailed and illustrated elsewhere
(A
RNOLD
etal., 1983).
Drones : The
spatial organization
of the droneglomeruli,
show that theirshapes
and sizes are lesshomogeneous than they
are in the workers.Also, two
large
spherical
structurescomposed of glomerular
subunits have been demonstrated
(Figure 2). They
arecertainly equivalent
to the similar structuresidentified in other
insects,
called «macroglomerulus
» or «macroglomerular complex
(B
OE
C
KH
etal.,
1977; CHAMBILLE et
a/., 1980;
HILDEBRAND etC1
L, 1980),
which aresexually dimorphic
areas, where thechemical messages emitted
by
the female aremainly integrated
(M
ASSON
et BROSSUT,1981).
Pupae
This method has allowed a directspatial analysis
of thetemporal
setting
up of thesynaptic
connections between the sensory axons and the dendrites of the deutoneurons
(at
the level of theglomeruli).
As
recently
demonstratedby
BnsseMiR andS
TRAUSFEL
D (1983)
cobalt ions cross thesynapses and
arerecovered
by
thepostsynaptic
neurons wherethey
continue theirmigration.
The first connections appearon the 3rd
day
of thepupal period.
Thegeneral
spatial organization
of theglomeruli
is very similar tothat of the normal adult on the 7th
day
of thepupal period (i.e.
3days
beforeemergence).
INTEREST OF THE METHODUsed in
passive
axonal transport, the cobalt chloridedye
can beapplied
to a localized area of theantenna of the
living
insect as a selective marker for the afferentpathway
at various steps in the centralThe cobalt ions cross the synapses and lead to a
general
overview of the system morecomplete
thanpreviously
describedby using
othermethods,
as forexample
the selectivedegeneration
(P
ARETO
,
1972)
orthe
injection
of a fluorescentdye
(SuzuKi, 1975).
A more detailed
description
of individualized neurons and their processesrequire
a selectivefilling
for each cell. To reach this
goal,
we are nowmodifying
for thehoneybees
a methodpreviously developed
for thestudy
of the visual system of thefly
.
D
TRAUSFEL
(S
andH
AUSEN
,
1977).
Weinject
cobalt ionsdirectly
in the deutocerebralneuropile
with amicropipette. By combining
these two methods wehope
to obtain in the near future a very
precise description
of therelationship
between the neuronal networks involved in theprocessing
of the antennalolfactory
informations which weanalyzed simultaneously
the functional characteristics in thehoneybee.
Re
f
u
pourpublication
en novembre 1982Eingegangen
im November 1982BIBLIOGRAPHIE A
RNOLDG., MASSONC., 1980. - Postnatal maturation of the
olfactory
system in the workerbee;
effects ofearly
socialdeprivation.
Olfaction and Taste VIL, van der Starre ed. IRL London, 279. ARNOLD
G.,
MASSONC.,
1981. -Évolution,
en fonction del’âge,
de la structure externe des sensilles olfactives de l’antenne de l’ouvrière d’abeilleApis mellifica
L. C.R.Acad. Sc. Paris,292, 681-686.
A
RNOLDG., MASSON
C.,
1983. - Mise enplace
des connexionssynaptiques
de la voie afférente antennaireau cours du
développement nymphal
de l’ouvrière d’abeilleApis mellifi(,a
L. C. R. Acad. Sc.Paris, D,
296, 131-135.
A RNOL
n
G.,
MASSONC.,
BUDHARUGSAS.,
1983. -Étude
comparée
dupremier
relais de la voie afférenteantennaire,
ledeutocérébron,
chez l’ouvrière et le mâle d’abeille.(Soumis
pourpublication
à Int. J. lnsectMorphol.
etEmbryol.)
B
ASSEMIR
U.K.,
STRAUSFELDN.J.,
1983. - Fine structural basis of cobaltcoupling
between neurons. InSymposium
«Neurobiology
», Soc. forExper.
Biol., Bristol,
Angleterre.
B
OECKH
J.,
BOECKH V., KOHNA.,
1977. - Further data on thetopography
andphysiology
of centralolfactory
neurons in insects. Olfaction and Taste VI. LeMagnen
ed. IRLLondon,
315-321. 1 . CHAMBILLF
L,
MASSONC.,
ROSPARS J. P., 1980. — The deutocerebrum of the cockroach Bla6eruscranüfer
Burm.Spatial organization
of the sensoryglomeruli.
J. NeurobioL75,
135-157.H ILDEBRAND
J.
G.,
MATSUMOTO S.G.,
CAMAZINE S.M.,
OLBERTTL.P.,
BLANKS., FERGUSON H. et ECKERV.,
1980. -Organization
andphysiology
of antennal centres in the brain of the moth Manduca sexta.In Insect
neuro6iology and pesticide
action(Neurotox,
1979) Society
for ChemicalIndustry,
London, 375-382.M
ASSON
C.,
1972. - Lesystème
antennaire chez les fourmis. Z.Zellforsch..
134, 31-64.
M
ASSON
C.,
1977. - Centralolfactory pathways
andplasticity
of responses to odorous stimuli in insects. Olfaction and Taste Vl. LeMagnen
ed. IRLLondon,
305-314.M
ASSON
C.,
1982. - Basic mechanisms of sensory antennal informationprocessing
ininsects,
withspecial
reference to social insects. In The
Biology of
Social lnsects, Breeded.,
Westview Press, Boulder, 380-384.M
ASSON
C.,
BROSSUTR.,
I981. - La communicationchimique
chez les insectes. LaRecherche,
121,
406-416. P
ARETO
A.,
1972. - Die zentraleVerteilung
der Fühlerafferenz bei Arbeiterinnen derHonigbiene.
Z.Zellforsch.,
131, 109-140. P HAM -D ELEGUE M.H.,
MASSONC.,,
1982. -Étude
par conditionnement associatif de l’attraction des abeilles par les arômes
végétaux.
Bull. Soc. Er.tomol. Fr.(sous Presse).
S
TRAUSFELD
N.J.,
HAUSEN K, 1977. - The resolution of neuronal assemblies after cobaltinjection
intoS
TRAUSFELD
N. J.,
OBERMAYERM., 1976. - Resolution of intraneuronal andtranssynaptic migrations
of cobalt in the insect visual and central nervoussystems. J. Cornp. Physiol.,
110,
1-12.SuzuKi
H.,
1975. - Antennal movements inducedby
odour and centralprojection
of the antennalneurones in the
honeybee.
J. InsectPhysiol.,
21,
831-847. Tvaett N.M.,
ALTMAN J.S.,
1974. -Motor and sensory
flight
neurons in a locust demonstratedusing
cobalt chloride. J.Comp.
Neurol., 157,
117-138.T
YRER
N. M.,
BELLE. M.,
1974. - The intensification of cobalt-filledneurone
