LAPIN DE GARENNE, ORYCTOLAGUS CUNICULUS L.
ET ARBOVIRUS DANS LE SUD-EST DE LA FRANCE RÉSULTATS DE DEUX ENQUÊTES SÉROLOGIQUES.
Par G. LE LAY-ROGUES(*), C. P. ARTHUR (**), P. VANDERWALLE(***), E. HARDY (*) et C. CHASTEL (****)
RÉSUMÉ
Les sérums de 269 lapins de garenne (Oryctolagus cuniculus L.) capturés en 1985 et 1986 en Camargue et dans le Vaucluse, France, ont été examinés sérologiquement vis-à-vis de 9 arbovirus. En inhibition de l'hémagglutination,des réactions positives ont été obser-
vées seulement vis-à-vis du virus West-Nile (0,37 %). En fixation du complément, 2 virus se sont montrés positifs : Eyach (0,92 %) et Tribec (0,46 %). Ces résultats sont discutés
en fonction des isolements d'arbovirus réalisés en France, des enquêtes sérologiques déjà effectuées chez le lapin et d'autres mammifères et des vecteurs potentiels présents locale- ment. L'impact potentiel de ces virus sur les populations de lapin est aussi discuté.
Mots-clés : ARBOVIRUS, EPIDÉMIOLOGIE, LAPIN DE GARENNE, Oryctolagus cuniculus, SUD-
EST DE LA FRANCE.
SUMMARY
Wild rabbit (Oryctolagus cuniculus) and arboviruses in south-east France :
results of two serological inquiries.
Sera from 269 wild rabbit (Oryctolagus cuniculus L.) trapped in 1985 and 1986 in
Camargue and Vaucluse, France, were studied
for
antibody against 9 arboviruses. By inhi- bition haemagglutination test, positive reactions were found only against West-Nile (0,37 %).By complement fixation test, antibodies were detected against Eyach (0,92 %) and Tribec (0,46 %). These results are discussed according to arboviruses isolated in France, to previous serosurveys in rabbits and other mammals and to potential vectors known to occur in France. Potential impact on rabbit population is also discussed.
Key-words: ARBOVIRUSES, SEROSURVEY, EUROPEAN RABBIT, Oryctolagus cuniculus, SOUTH-
EAST OF FRANCE.
I. INTRODUCTION
Les premiers cas connus de maladies provoquées par les arbovirus en Europe remontent à la seconde moitié du XIXe siècle lorsque des épidémies de «fièvres
(*) Laboratoire de Virologie, Faculté de Médecine, B.P. 815, 29285 Brest Cédex.
(**) Office National de la Chasse, Centre de Saint-Benoist, 78610 Auffargis.
(***) Réserve Nationale de Camargue, La Capehère, 13200 Arles.
(****) Manuscrit n° 960. Séance du Il avril 1990.
à phlébotomes» furent observées au voisinage du bassin méditerranéen. Depuis cette époque, plusieurs travaux ont permis
d'identifier
un grand nombre de viruset de préciser leur répartition. En France de 1963 à nos
jours,
onze arbovirus ont été isolés qui se répartissent en trois grands foyers naturelsd'infection.
Le plus anciennement connu est le foyer méditerranéen avec la Camargue où quatre virus ont été isolés : West-Nile (HANNOUN et al, 1964), Tahyna (HANNOUN et al, 1970). Le deuxième foyer est le foyer alsacien où sévit le virus de l'encéphaliteà tiques (HANNOUN, 1971). Enfin, le troisième foyer, le plus récent, est celui de
l'Ouest où ont été identifiés six virus : Soldado (CHASTEL et al, 1979), Zaliv Terpe- niya (CHASTEL et al, 1981), Eyach (CHASTEL et al, 1984), Meaban (CHASTEL et al, 1985), Avalon (QUILLIEN et al, 1986) et Erve (CHASTEL et al, 1989). Parmi
ces trois foyers, la Camargue, avec ses pullulations estivales en moustiques et
ses fortes abondances en tiques,
apparait
comme une région d'élection pour cetype de virus qui est principalement transmis
d'un
vertébré à un autre par la piqûred'un arthropode
hématophage qui joue un rôle actif dans le cycle puisquele virus se multiplie dans son organisme.
Si l'incidence de ces virus sur la santé humaine a été plusieurs fois démontrée, nous ne possédons que des données fragmentaires sur leurs relations avec la faune sauvage. En Camargue, plusieurs espèces animales ont été trouvées infectées par
l'un
des quatre virus présents : le chevalEquus
equus; le lapin, Oryctolagus cuni- culus; le lièvre, Lepus europaeus; le mulot, Apodemus sylvaticus; le campagnol roussâtre, Clethryonomisglareolus... (HANNOUN, 1971). Pour le cheval une morta- lité, importante parfois, a pu être notée avec le virus West-Nile, alors que nous ignoronsl'impact
potentiel de ces virus sur les populations sauvages et notam- ment sur les espèces gibier.Pourtant,
en Afrique, il a été montré que certains arbovirus pouvaient être la cause de mortalités importantes dans des populationsde rongeurs (HUBERT, 1982; HUBERT et ADAM, 1982).
Dans le sud-est de la France, le lapin de garenne est une des principales espèces de gibier, atteignant localement des densités supérieures à 10-20
lapins/ha.
Cetteespèce est aussi
l'hôte d'un
grand nombre de tiques, les trois principales espèces— Ixodes ventalloi, Haemaphysalis hispanica et Rhipicephalus pusillus — attei- gnant, voire dépassant, les cent adultes par lapin à certaines époques de l'année
(GILOT et al, 1985; ARTHUR et VANDEWALLE, donn. non publ.). A
l'ouverture
de la chasse ces trois espèces sont encore présentes en grand nombre : 20-30
adultes/lapin.
A la même époque, le nombre de piqûres de moustiques (autre vecteur préférentiel des arbovirus) reçues par un lapin avoisine les 1 000 - 1 200 piqûres/24 heures (LEGRAND, 1986). Cette période coïncide aussi avec l'arrivée massive d'oiseaux migrateurs venant hiverner en Camargue et souvent réservoirs de certains arbovirus (HANNOUN, 1971). Les risques de contamination des lapins sont alors importants ainsi que les risques de transmission à l'homme.A l'occasion
d'un
travail entrepris dans le sud-est de la France par l'Office national de la chasse sur la biologie du lapin de garenne, du sang a été recueilli sur des bandelettes de buvard en 1985 et 1986 pour une détection sérologique vis-à-vis de neuf arbovirus, afind'apprécier tant
le rôle joué dans cette région par cette espèce dans l'épidémiologie de quelques arbovirus, quel'impact
poten-tiel de ces arbovirus dans la dynamique des populations de lapins.
II. MATÉRIEL ET MÉTHODES
II.A. Les sérums.
L'enquête a été effectuée sur 269 sérums de lapins de garenne du sud-est de
la France. Ces sérums proviennent de deux points de capture (fig. 1.) :
— Donzère-Mondragon(Vaucluse) où 208 sérums ont été prélevés : 132 sérums entre avril et octobre 1985 et 76 sérums entre
juin
et septembre 1986;— Le Sambuc, commune d'Arles, (Bouches du Rhône) où 61 sérums ont été prélevés en juillet et août 1985.
La répartition par sexe des 269 lapins est la suivante : 139 mâles, 127 femelles et 3 lapins de sexe non précisé.
Pour
184 lapins, nous disposons également de l'âge. Ces lapins se répartissent ainsi : 93 juvéniles, 53 subadultes et 38 adultes.II.B. Les antigènes.
Les sérums ont été étudiés :
1) par le test
d'inhibition
de l'hémagglutination (IHA) vis-à-vis de 6 antigènesd'arbovirus
:— 1 virus de la famille des Togaviridae : l'alphavirus Sindbis (SIN),
— 1 virus de la famille des Flaviviridae : le flavivirus West-Nile (WN),
— 4 virus de la famille des Bunyaviridae : le bunyavirus Tahyna (TAH), l'uuku- virus UUkuniemi (UUK), deux phlebovirus, Arumowot (AMT) et Fièvre à phlé- botomes de type Sicile (SFS).
2) par le test de fixation du complément (FC) vis-à-vis de 3 antigènes
d'arbovirus
:— 2 virus de la famille des Reoviridae : 2 orbivirus, Tribec (TRB) et Eyach (EYA). Ce dernier est un virus isolé en 1981 à Saulges en Mayenne, France, à partir de tiques Ixodes ricinus et I. ventalloi
parasitant
le lapin de garenne(CHASTEL et al, 1984),
— 1 virus non classé, non groupé, le virus Erve (ERV) isolé en 1982 à partir
des tissus de musaraignes (Crocidura russula) capturées près du village de Saulges en Mayenne (CHASTEL et al., 1989). Il s'agit très probablement
d'un
nairovirusde la famille des Bunyaviridae.
ILC. Méthodologie,
Les réaction
d'IHA
et de FC ont été réalisées en micro-méthodes, comme lors d'enquêtes précédentes (CHASTEL et al., 1977).Pour l'IHA,
les inhibiteurs non spécifiques des sérums ont été éliminés par l'acétone et les hétéroagglutinines ont été absorbées par contact avec les globules rouges de poussin (BARME et al.,1969-1970; CLARKE et CASALS, 1958). Le sérum ainsi traité était à la dilution
de 1/20. Pour la FC, les éluats décomplémentés ont été testés à partir de la dilution à 1/10.
Si les 269 sérums de l'enquête ont tous subi le test IHA, 14 sérums
n'ont
pu être étudiés en FC et 38 se sont montrés anticomplémentaires ce qui porte
le nombre de sérums testés en FC à 217.
III. RÉSULTATS
Globalement, 4 sérums sur 269, soit 1,5 % ont été trouvés positifs vis-à-vis des antigènes suivants : WN, EYA et TRB. Aucune positivité
n'a
été décelée pourles autres antigènes : SIN, TAH, UUK, AMT, SFS et ERV.
En IHA, un sérum (celui
d'un
lapin mâle subadulte du Vaucluse) sur les 269 testés est positif à un titre faible (1/20) vis-à-vis du virus WN. Pour cette réaction,le pourcentage de positivité est donc de 0,4 %. En FC, 3 sérums sur les 217 testés sont positifs : 2 (un mâle et une femelle de Camargue) vis-à-vis du virus EYA à un titre faible (1/10) et 1 (une femelle juvénile du Vaucluse) vis-à-vis du virus TRB au 1/10 également. Nous avons donc, pour la FC, un pourcentage
de positivité de 1,4 %.
IV. DISCUSSION
Globalement, le taux de positivité des sérums de lapins de garenne testés vis-à- vis de neuf arbovirus est faible : 1,5 %. Dans la discussion qui suit chaque virus
positif ou négatif sera repris séparément. La comparaison avec des enquêtes séro- logiques précédentes, faites
tant
sur lapins que surd'autres
espèces, sera faite.IV.A. Les virus « positifs »
Le virus West-Nile (WN) a été isolé pour la première fois en France, en Camargue, en 1964 à partir de malades atteints
d'une
affection fébrile et à partirde moustiques Culex modestus (HANNOUN et al., 1964). L'année suivante ce virus a de nouveau été isolé en Camargue chez un cheval atteint d'encéphalomyélite
(PANTHIER et al., 1966). Chez 34 lapins ou lièvres du Sud de la France, en 1969, des anticorps vis-à-vis de ce virus ont été retrouvés chez 3 individus, soit une positivité de 8,8 % (HANNOUN et al., 1969). Une autre enquête sérologique effec- tuée entre 1975 et 1979 a montré que l'activité du virus West-Nile persistait chez les lapins dans cette région. En effet, sur six lapins sentinelles, trois avaient des
anticorps (ROLLIN et al., 1982). Dans notre enquête, seul un lapin présentait des
anticorps à un titre bas, soit un pourcentage de positivité de seulement 0,4 %.
Il semble donc que la circulation de ce virus chez les lapins du Sud de la France, soit actuellement très faible, contrairement à ce qui se passe sur petits rongeurs en Italie, Tunisie et Espagne (CHASTEL et al., 1982, 1983; LE LAY-RocuES et al., 1983; CHASTEL et al., 1980). Le maintien de la maladie dans ces pays sur des micromammifères infectés par des tiques, et soumis aussi aux piqûres de mous- tiques, laisse penser que les lapins de garenne peuvent eux-aussi être soumis à l'action de ce virus et que son absence relative dans le sud de la France n'est que conjoncturelle. La région étudiée (et principalement la Camargue) correspond tout à fait à la définition
d'une
«zone réceptrice», c'est-à-dire une région oùles espèces réservoirs et les vecteurs sont abondants et où le climat est favorable au virus; on peut donc
s'attendre
à une épizootie dans lefutur
comme on ena déjà observé en 1942 et en 1962 et de 1964 à 1965 (HANNOUN, 1971). Quel en sera
l'impact
sur le lapin? En fait aucune enquête sérologique approfondien 'a été faite dans les populations sauvages de cette espèce en milieu méditerranéen
de même
qu'aucun
travail de laboratoiren'a
étudié la pathogénicité du virus West-Nile vis-à-vis du lapin de garenne.Le virus Tribec (TRB) a été isolé pour la première fois en Slovaquie à
partir
de la tique Ixodes ricinus (LIBIKOVA et al., 1965) et à
partir
de petits rongeurs(GRESIKOVA et al., 1965). Il a ensuite été retrouvé chez la tique Haemaphysalis
punctata
dans le sud du Banat en Roumanie (TOPCIU et al., 1968). Ce virus circule dans toute la zone paléarctique parmi les oiseaux, des petits mammifères sauvageset du bétail grâce à l'intervention active des tiques Ixodes ricinus et Ixodes persul- catus. Il
n'a
toutefois jamais été isolé en France. Bien que dans le sud-est de la France on trouve la tique Ixodes ricinus inféodée à des lapins de garenne (GILOT et MARJOLET, 1982; GILOT et al., 1985), dans notre enquête seul un lapin présen- tait des anticorps vis-à-vis de ce virus, soit une positivité de 0,5 070. Une précé- dente enquête effectuée chez des grands mammifères de diverses régions de Francea montré une positivité de 0,8 % vis-à-vis de ce virus, cette positivité concernant deux sangliers des Deux-Sèvres et trois ovins des Pyrénées (LE LAY-RocuES et al., 1987). De même une seconde enquête réalisée chez des micromammifères de Bretagne avait mis en évidence des anticorps spécifiques du virus Tribec unique- ment chez quelques animaux (LE LAY-RocuES et al., don. non publ.). Ces faibles taux de positivité sont cependant à rapprocher des taux
d'infection
des tiques par ce virus, del'ordre
de 0,1 à 0,3 % (ERNEK et al., 1966). Aussi, même si ce virus s'est révélé au laboratoire pathogène pour le jeune hamster et le jeune rat etpourrait
donc avoir un effet sur les jeunes lapereaux, iln'apparaît
pasque le lapin de garenne constitue un hôte privilégié du virus Tribec dans le sud de la France, et ce
d'autant
que les différentes enquêtes réalisées en milieu médi- terranéen (CHASTEL et al., 1977 et 1983 pour la Tunisie; LE LAY-RocuES et al.,1983 pour l'Italie)
n'ont
jamais révélé la présence de ce virus.La souche française du virus Eyach (EYA) a été isolé en 1981 en Mayenne à
partir
de tiques parasitant un lapin de garenne (CHASTEL et al., 1984). Jusque-làce virus
n'avait
été isoléqu'une
seule fois et à partird'une
seule espèce de tiques, Ixodes ricinus, en République Fédérale Allemande (REHSE KUPPER et al., 1976).Le virus EYA appartient au sérogroupe de la fièvre à tiques du Colorado (CTF).
Le virus CTF a été isolé aux Etats-Unis des états de l'ouest du pays à partir
de différents Lagomorphes, Lepus californicus, Lepus americanus et Sylvilagus nutallii tandis que des anticorps étaient retrouvés chez ces mêmes espèces ainsi que chez Sylvilagus bachmani (BOWEN et al., 1981; EMMONS, 1981; LANE, 1982), la principale tique vectrice aux Etats-Unis étant Dermacentor andersoni (ARTHUR,
1960). Dans notre enquête, 2 sérums de lapin sont positifs vis-à-vis du virus EYA soit une positivité de 0,9 %. Deux enquêtes avaient été précédemment effectuées dans notre laboratoire. L'une portait sur 93 sérums de micromammifères de Saulges en Mayenne, dans laquelle tous les sérums étaient négatifs (résultats non publiés),
et l autre sur 668 grands mammifères de diverses régions de France pour lesquels nous avons mis en évidence des anticorps anti-EYA chez 8 animaux dont 1 Cervus
elaphus, 2 Rupicapra et 5 Ovinus (LE LAY-ROGUES et al., 1987). Des études séro- logiques effectuées chez l'homme en Tchécoslovaquie ont montré la présence d'anti- corps chez des patients présentant des neuropathies (FRANKOVA, 1981; MALKOVA et al., 1980 et 1982). Le virus EYA aurait un pouvoir pathogène éventuel pour
le système nerveux central de l'homme. Les tiques vectrices du virus EYA en France I. ricinus et I. ventalloi existent dans le sud-est de notre pays et en parti- culier dans le département des Bouches du Rhône (GILOT et MARJOLET, 1982;
RAGEAU, 1972; GILOT et al., 1985). Le virus CTF et EYA apartenant au même sérogroupe et étant retrouvés tous les deux chez des Lagomorphes, on pourrait envisager
l'introduction
du virus EYA en Europe à partir du virus CTF lors del'importation
en France, en 1953d'abord
puis en 1972, de Sylvilagusfloridanus
en provenance des Etats-Unis (ARTHUR et CHAPUIS, 1982). Le virus EYA pourrait donc dériver du virus CTF après adaptation à
d'autres
Lagomorphes tels que Oryctolagus cuniculus et à des tiques rencontrées en Europe. Le lapin de garenne pourrait ainsi participer avecd'autres
grands mammifères à la conservation et à la dissémination du virus EYA dans notre pays, son rôle actuel semblant cepen- dant très faible; toutefois aucune enquêten'a
été faite sur la répartition euro- péenne de ce virus, et notamment en Italie et Espagne où des Sylvilagusfloridanus ont aussi été introduits (ARTHUR et CHAPUIS, 1982). Les auteurs américains ne précisent pas, quant à eux, l'importance pathologique de ce virus vis-à-vis despopulations de lagomorphes.
IV.B. Les virus « négatifs »
Le premier isolement en France du virus Tahyna a été obtenu en 1965 à partir
de moustiques, Aedes caspius, de Camargue (HANNOUN et al., 1966). Par la suite,
ce virus a été isolé à de nombreuses reprises à partir de lapins domestiques senti-
nelles dans cette région (HANNOUN, 1971). Dans ce foyer méditerranéendes enquêtes sérologiques ont également été effectuées depuis 1965 et ont permis de mettre
en évidence des anticorps spécifiques de ce virus chez l'homme, le cheval et les lapins de garenne (CHIPPAUX et al., 1968). Les 269 lapins de garenne de notre enquête
n'ont
pas présenté d'anticorps vis-à-vis du virus Tahyna. Ceci peut paraître surprenant mais est à rapprocher des résultats de deux enquêtes sérologiques effec- tuées précédemment en Camargue. L'une a été réalisée entre 1975 et 1979 (ROLLIN et al., 1982). Des anticorps vis-à-vis du virus Tahyna ont été retrouvés chez l'homme (positivité de 30 %) et le cheval mais pas chez le lapin.L'autre
a été réalisée en 1983, chez 202 donneurs de sang sains de cette même région, et a montré que seulement 1,5 % de la population avait des anticorps contre le virus Tahyna(RAOULT et al., 1985). Il y aurait donc eu un maximum d'activité du virus Tahyna
en Camargue avant 1975 et depuis une diminution nette de la prévalence de ce virus : les lapins ne présentent plus d'anticorps et ceux retrouvés chez l'homme
à un titre faible correspondent à des séquelles sérologiques tardives.
La situation actuelle du Virus Tahyna en France est un peu identique à celle du virus West-Nile, sa disparition semblant n'être que conjoncturelleet de nouvelles épizooties pouvant parfaitement se produire dans le futur. En effet le virus Tahyna est présent dans tout le bassin méditerranéen sur micromammifères : en Italie
(LE LAY-ROGUES, 1983), en Espagne (CHASTEL et al., 1980), au Maroc (CHASTEL
et al., 1982) et en Tunisie (CHASTEL et al., 1983).
Pour
le Maroc et la Tunisie,les seuils de positivité se sont de plus révélés trés importants : 21 070 et 18,4 % respectivement, le seuil étant plus faible en Italie (8,5 %) et en Espagne (6,8 %).
Aucune enquête sérologique
n'ayant
été faite chez les micromammifères du sud- est de la France, nous ignorons si l'absence du virus Tahyna sur les sérums de lapins de garenne est due à l'absence réelle du virus dans la région ou à l'absencede transmission. La première hypothèse nous semble cependant être la bonne car
les Léporidés sont généralement considérés comme les réservoirs classiques du virus Tahyna (BARBOS et DANIELOVA, 1959; HANNOUN et al., 1966). De plus les principauxvecteurs de ce virus, Aedes caspius et Anopheles maculipennis (BARDOS
DANIELOVA, 1959), sont présents en grandes quantités en été en Camargue. La réintroduction du virus
pourrait
se faire par l'intermédiaire d'oiseaux migrateurs, comme cela a été argumenté pour la Tunisie (HANNOUN et al., 1972). L'impactde ce virus sur les populations de lapins reste cependant à démontrer, même si
l'on
peut penserqu'il
peut être non négligeable sur les jeunes animaux comme pour le virus Tribec.Parmi les autres virus négatifs, l'absence des virus Sindbis et Uukuniemi dans
le sud-est de la France
n'est
pas surprenante compte tenu de leur faible présence, voire même absence, en Tunisie, Maroc, Espagne et Italie (LE LAY-RocuES et al., 1983; NABLI et al., 1970; CHASTEL et al.', 1980; CHASTEL et a/1982; CHASTEL et al., 1983).Le virus Sindbis est transmis par des moustiques et par des tiques. Le virus Uukuniemi
n'est
transmis que par des tiques. L'écologie de ces tiques est princi- palement nord européenne. La présence de ces virus en milieu méditerranéen semble donc liée à l'existence de foyers climatiques permettant la présence de ces tiques(NABLI et al., 1970). Le virus de la fièvre à phlébotomes de type Sicile a été trouvé en Italie et en Tunisie avec des seuils de positivité importants sur hommes
et sur micromammifères. Le virus est principalement transmis par
Phlebotomus papatasi,
vecteur anthropophile. Il est donc logique que l'homme soit fortementcontaminé (NABLI et al., 1970). Toutefois, en Italie, Tunisie, et Iran des cycles sauvages de ce virus sur micromammifères sont suspectés (JAVADIAN et al., 1969).
Dans quelle mesure ce cycle pourrait-il se connecter avec des Léporidés sauvages, nous l'ignorons. Enfin, le dernier virus négatif, Arumowot, apparaît surtout comme un virus de petits mammifères. Sa présence en milieu méditerranéen est toutefois mal connue et son incidence réelle est encore à démontrer.
V. CONCLUSION
Nos résultats confirment ceux d'enquêtes sérologiques réalisées précédemment
chez l'homme et l'animal dans le sud-est de la France en ce qui concerne les virus Tahyna et West-Nile, à savoir un déclin de leur activité en 1985-1986, déclin entamé depuis les années 1970 (RAOULT et al., 1985). Leur rôle naturel dans les
populations de lapins de garenne, hôtes importants de même probablement ampli- ficateurs, est donc négligeable. Il
pourrait
cependant s'avérer important certaines années.Pour
vérifier le statut de ce virus vis-à-vis des populations de ce Lago- morphe, il conviendrait d'élargir le dispositif d'enquête, ce virus semblantn'être
présent que dans certains foyers et s'intéresser aux tout jeunes lapereaux, caté- gorie d'âge généralement la plus sensible à ces arbovirus.
Le virus EYA
n'a
pas encore été introduit dans suffisamment d'enquêtes; aussi son statut est-il mal défini. On peut cependant déjà noter une légère activité dece virus chez le lapin de garenne, qui constitue donc un bon candidat dans la recherche du réservoir du virus de cet agent peu connu et potentiellement patho-
gène pour l'homme. La surveillance de l'extension de cet arbovirus apparaît de ce fait comme une nécessité.
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