Systematics and phylogeography in gadfly petrels (Aves: Procellariiformes) and implications for conservation

Texte intégral

(1)THESE Pour l’obtention du Grade de DOCTEUR DE L’UNIVERSITE DE POITIERS (Faculté des Sciences Fondamentales et Appliquées) (Diplôme National - Arrêté du 7 août 2006) Ecole Doctorale : Sciences pour l’Environnement Gay Lussac. Secteur de Recherche : Biologie de l’environnement, des populations, écologie Présentée par : Benoit GANGLOFF ************************ Systematics and Phylogeography in gadfly petrels (Aves: Procellariiformes) and implications for conservation Systématique et phylogeographie chez les ptérodromes (Aves: Procellariiformes) et implications pour la conservation ************************ Directeur de Thèse : Vincent BRETAGNOLLE ************************ Soutenue le 17 décembre 2010 devant la Commission d’Examen ************************. JURY Michael de L. BROOKE, Cambridge University Rapporteur, Président Adrian PATERSON, Lincoln University Rapporteur Alice CIBOIS, Muséum d’Histoire Naturelle de Genève Examinatrice Richard CORDAUX, Université de Poitiers Examinateur Pierre-André CROCHET, CEFE, Montpellier Examinateur Vincent BRETAGNOLLE, CNRS Chizé Directeur de thèse.

(2) RESUME Les Procellariiformes sont des oiseaux marins présentant des caractéristiques les rendant particulièrement attractifs pour la recherche. Ces oiseaux constituent le groupe d’oiseaux marins le plus diversifié et probablement le plus menacé, 44.7% des espèces de Procellariiformes étant classées Vulnérables ou En Danger d’Extinction par l’UICN. Comme d’autres oiseaux marins, les Procellariiformes constituent des modèles fascinants pour l’étude des patrons de différentiation des populations et des espèces puisqu’étant confrontés à l’action de forces évolutives opposées : d’un côté leur extrême mobilité leur permet de disperser très loin, ce qui est supposé permettre et augmenter le flux de gènes entre populations et donc atténuer la différentiation des populations ; de l’autre côté, étant extrêmement philopatriques ils reviennent généralement se reproduire dans leur colonie de naissance, une caractéristique censée promouvoir la différentiation des populations. Ajoutées au fait qu’ils vivent dans l’océan, ces caractéristiques les rendent particulièrement intéressants pour étudier les processus de différentiation en l’absence de barrières physiques aux flux de gènes. Par ailleurs, la taxonomie et les relations phylogénétiques chez les Procellariiformes sont complexes et mal établies, entre autres en raison de l’action opposée des forces évolutives citées précédemment. Les limites d’espèces et la taxonomie de cet ordre ont donc continuellement changé au fil des années. Au cours des 20 dernières années, les développements observés dans le domaine de la biologie moléculaire ont fournis des outils de plus en plus puissants pour élucider certaines incertitudes phylogénétiques, comprendre les patrons phylogéographiques observés et avoir une meilleure compréhension des processus promouvant la différentiation des populations chez ces oiseaux. Ces outils permettent aussi de mieux comprendre la structuration des populations et les relations entre ces dernières ce qui peut grandement aider à la définition des actions de conservation entreprises pour ces organismes et à leur ordre de priorité. Dans cette thèse, à l’aide d’outils de biologie moléculaire, j’ai étudié les relations phylogénétiques et la phylogéographie de plusieurs taxons de la famille des Procellariidae, la plus riche en espèce chez les Procellariiformes. Cette étude à portée sur deux niveaux taxonomiques : premièrement, au niveau générique, cette étude décrit les relations phylogénétiques du genre Pseudobulweria, probablement le genre d’oiseaux marins le plus menacé au monde ; deuxièmement, au niveau du taxon et des populations l’accent a été porté sur les ptérodromes de Macaronésie et sur le pétrel de Gould, en particulier concernant les relations entre ses sous-espèces australiennes et néo-calédoniennes. L’utilisation d’analyses multilocus pour chacune de ces investigations a permis d’améliorer notre compréhension et connaissances des ces taxons : chez Pseudobulweria la construction d’un « arbre d’espèce » a permis de définir les relations phylogénétiques au sein du genre et de résoudre la question du statut taxonomique du pétrel de Beck ; chez les ptérodromes de Macaronésie, j’ai montré que la séparation des trois taxons est beaucoup plus récente que précédemment estimée et que ces populations doivent être considérées comme des Unités Evolutives Significatives ; chez le pétrel de Gould, cette étude a montré que les deux sous espèces ne sont pas différenciées génétiquement et que ces deux lignées ne sont pas séparées. L’ensemble de ces résultats obtenus par l’utilisation de plusieurs gènes nucléaires en plus de gènes mitochondriaux souligne l’importance de ce type d’approche pour l’étude des patrons phylogénétiques et phylogéographiques pour les comprendre dans toute leur complexité.. MOTS CLES Taxonomie, phylogéographie, phylogénie, pétrel, Procellariiforme, conservation, biologie moléculaire, Pterodroma, Pseudobulweria, i.

(3) ABSTRACT. Procellariiformes are seabirds showing a set of characters rendering them particularly attractive to research. They are the most diverse seabird group, and probably also the most threatened, with 44.7% species classified Vulnerable or worse under IUCN criteria. As many seabirds, they are fascinating models to study patterns and processes of population and species differentiation, being under contradictory evolutionary forces: on the one hand being extremely vagile allow them to disperse very far, which is supposed to enhance gene flow between populations, thus reducing their differentiation and diversification; on the other hand, being extremely philopatric, they often return to breed in their natal colony, a pattern supposed to enhance population differentiation. Living in the ocean, they also constitute good models to investigate differentiation processes in the absence of physical barrier to gene flow. In addition, partly as a result of the opposite evolutionary forces just described, their taxonomy and phylogenetic relationships are complex, have proved very frustrating over the decades and have therefore been in a state of flux over the years. The development of molecular ecology in the last two decades have provided some new powerful tools to elucidate some of the phylogenetic uncertainties, to understand the observed phylogeographic patterns and have a better grasp at the underlying processes promoting diversification in these birds. These tools also allow a better understanding of population structure and relationships and can greatly help to the prioritisation and design of conservation actions directed at conserving these organisms. In this thesis, by means of molecular ecology tools, I investigated the phylogenetic relationships and phylogeography of several taxa belonging to family Procellariidae, the most speciose in order Procellariiformes. I studied these at two levels: first at the genus level by describing phylogenetic relationships in genus Pseudobulweria, probably the most endangered seabird genus in the world; and second at the taxon and population level I focused on the Macaronesian group of gadfly petrels and on the Gould’s petrel complex, in particular regarding the relationships between its Australian and New Caledonian subspecies. Using a multiloci approach for each of these investigations provided a mean to improve our understandings: in Pseudobulweria the species tree approach used allowed inferring the phylogenetic relationships between all the taxa in the genus for the first time and to solve a taxonomic issue regarding the status of Beck’s petrel; in Northeast Atlantic gadfly petrels, I showed that the divergence of the three taxa living in that region is much more recent than previously thought and that the three populations deserve at least the status of Evolutionary Significant Units; in Gould’s petrel I showed that the two population currently recognised as subspecies are not structured genetically and the lineages have not diverged. These investigations underline the necessity to incorporate new methods and multiple loci when investigating the phylogenetic and phylogeographic patterns in organisms to fully capture their complexity.. KEYWORDS Taxonomy, phylogeography, phylogeny, petrel, Procellariiforme, Pterodroma, Pseudobulweria, conservation biology, molecular ecology. ii.

(4) TABLE DES MATIERES RESUME_______________________________________________________________________i MOTS CLES ____________________________________________________________________i ABSTRACT ___________________________________________________________________ ii KEYWORDS ___________________________________________________________________ ii TABLE DES MATIERES ________________________________________________________ 1 CHAPITRE 1: INTRODUCTION __________________________________________________ 4 Partie 1 Contexte théorique et méthodologique ___________________________________________ 6 I- concepts d’espèce et modes de spéciation ______________________________________________________ 7 II Phylogénétique moléculaire _______________________________________________________________ 20. Problématique de la thèse ____________________________________________________________ 30 Deuxième partie : modèles d’étude_____________________________________________________ 32 I Les Oiseaux marins_______________________________________________________________________ 32 II Les Procellariiformes_____________________________________________________________________ 33 III Les ptérodromes ________________________________________________________________________ 39. OBJECTIFS DE LA THESE _________________________________________________________ 41 Références bibliographiques __________________________________________________________ 43. CHAPITRE 2: METHODES GENERALES_________________________________________ 53 2.I ADN mitochondrial et nucléaire ____________________________________________________ 53 2.II Estimation du flux de gène, de dates de divergence et de tailles de population effective ______ 55 Références bibliographiques __________________________________________________________ 58. CHAPITRE 3: THE COMPLETE PHYLOGENY OF PSEUDOBULWERIA THE MOST ENDANGERED SEABIRD GENUS: SYSTEMATICS, SPECIES STATUS AND CONSERVATION IMPLICATIONS_______________________________________________ 61 Résumé _________________________________________________________________________________ 61 Mots clés ________________________________________________________________________________ 61. Introduction _______________________________________________________________________ 62 Material and methods _______________________________________________________________ 64 Samples _________________________________________________________________________________ 64 Phylogenetic analyses ______________________________________________________________________ 67. Results ____________________________________________________________________________ 69 The genus Pseudobulweria: monophyly, and relationships with other petrels ___________________________ 69 Genetic distances and taxa relationships within genus Pseudobulweria________________________________ 70. Discussion _________________________________________________________________________ 75 Position of Pseudobulweria within Procellariiformes______________________________________________ Subspecies of Tahiti petrel __________________________________________________________________ Beck’s petrel taxonomic status _______________________________________________________________ Fiji petrel ________________________________________________________________________________ Timing of divergence ______________________________________________________________________ Why are these petrels so rare?________________________________________________________________ Conservation implications___________________________________________________________________. 75 75 76 76 77 78 78. Acknowledgments __________________________________________________________________ 79 References _________________________________________________________________________ 79 Appendix 1 ________________________________________________________________________ 85. 1.

(5) Appendix 2 ________________________________________________________________________ 87. CHAPITRE 4: TRACKING THE PHYLOGEOGRAPHIC HISTORY IN NORTH EAST ATLANTIC GADFLY PETRELS REVEALS MITOCHONDRIAL AND NUCLEAR DNA INCONGRUENCE AND COMPLEX SCENARIOS __________________________________ 91 Résumé _________________________________________________________________________________ 91 Mots clés : _______________________________________________________________________________ 91. Introduction _______________________________________________________________________ 92 Material and Methods _______________________________________________________________ 96 Sample collection and laboratory methods ______________________________________________________ Genetic diversity, genetic structure and historical demography ______________________________________ Evolutionary relationships estimation __________________________________________________________ Estimation of gene flow, population divergence time and effective population sizes______________________. 96 97 97 98. Results ____________________________________________________________________________ 99 Phylogenetic relationships__________________________________________________________________ 102 Gene flow, population divergence time and effective population sizes _______________________________ 106. Discussion ________________________________________________________________________ 108 Genetic diversity _________________________________________________________________________ 108 Population structure ______________________________________________________________________ 109 Population divergence _____________________________________________________________________ 110. Aknowledgements _________________________________________________________________ 112 References ________________________________________________________________________ 113. CHAPITRE 5: PHYLOGEOGRAPHY OF GOULD’S PETREL (Pterodroma leucoptera) and PRELIMINARY TAXONOMIC INVESTIGATIONS IN GOULD’S (Pterodroma leucoptera) AND COLLARED PETREL (Pterodroma brevipes)__________________________________ 122 Partie 1: Phylogeography of a threatened seabird taxon, the Gould’s petrel (Pterodroma leucoptera)123 Résumé ________________________________________________________________________________ 123 Mots clés _______________________________________________________________________________ 123. Introduction ______________________________________________________________________ 124 Material and Methods ______________________________________________________________ 127 Sample collection and laboratory methods _____________________________________________________ Evolutionary relationships estimation _________________________________________________________ Estimate of genetic diversity, genetic structure and historical demography ____________________________ Estimation of gene flow, population divergence time and effective population sizes_____________________. 127 128 128 129. Results ___________________________________________________________________________ 130 Phylogenetic relationships__________________________________________________________________ 130 Genetic diversity and population structure and history ____________________________________________ 132 Gene flow, population divergence time and effective population sizes _______________________________ 136. Discussion ________________________________________________________________________ 137 Acknowledgements ______________________________________________________________ 141 References ________________________________________________________________________ 141 Partie 2: Preliminary taxonomic investigations in Gould’s (Pterodroma leucoptera) and Collared (Pterodroma brevipes) petrels________________________________________________________ 147 Abstract ________________________________________________________________________________ 147 Keywords ______________________________________________________________________________ 147. Introduction ______________________________________________________________________ 148 Material and Methods ______________________________________________________________ 151 Sample collection and laboratory methods _____________________________________________________ 151 Evolutionary relationships estimation _________________________________________________________ 152. Results ___________________________________________________________________________ 153. 2.

(6) Discussion ________________________________________________________________________ 158 Acknowledgements_________________________________________________________________ 160 References ________________________________________________________________________ 160. CHAPITRE 6: DISCUSSION ET PERSPECTIVES _________________________________ 164 6.I Aspects méthodologiques _________________________________________________________ 164 6.II Aspects taxonomiques___________________________________________________________ 168 6.III Diversité génétique chez les Procellariiformes ______________________________________ 169 6.IV différentiation des populations chez les Procellariiformes_____________________________ 172 6.IV.1 Dates de divergence _________________________________________________________________ 172 6.IV.2 Différentiation _____________________________________________________________________ 173 6.IV.3 Pléistocène conditions océaniques ______________________________________________________ 174. 6.V Implications de ces recherches pour la conservation __________________________________ 176 6.VI Perspectives __________________________________________________________________ 177 Références bibliographiques _________________________________________________________ 180. Appendice 1: Article non directement relatif aux travaux présentés dans ce manuscrit, publié dans Waterbirds (2009) ________________________________________________________ 185. 3.

(7) CHAPITRE 1: INTRODUCTION. La planète est actuellement soumise à un intense épisode d’extinction d’espèces similaire aux extinctions massives observées au cours des temps géologiques. Elle en diffère cependant par le fait que la perte de biodiversité actuelle est beaucoup plus rapide que lors des précédentes extinctions de masse et par le fait qu’elle a pour origine des causes anthropiques. Cette perte de biodiversité, associée aux changements globaux, donne un rôle extrêmement important à la biologie de la conservation en ce 21ème siècle qui débute (Hedrick, 2001). Les objectifs de cette discipline sont la conservation de la diversité biologique et des processus qui la maintiennent (Moritz, 2002). Ainsi définie, la biologie de la conservation est un champ multidisciplinaire composé de sujets aussi variés que l’écologie, la biologie, l’élevage en captivité d’espèces menacées, l’épidémiologie, la biogéographie, l’aménagement du territoire, la génétique, l’anthropologie, l’économie ou la politique pour n’en citer que quelques uns. La biodiversité peut être abordée à différents niveaux (Féral, 2002) : premièrement au niveau de la population, où différentes populations d’une même espèce peuvent avoir différents degrés de diversité génétique et de différentiation dont la perte contribue au déclin global de la diversité dans une région ; deuxièmement, au niveau spécifique où l’abondance et le nombre d’espèces décrit la diversité d’une région ; troisièmement à l’échelle des écosystèmes et des communautés qui les composent. Les progrès de la biologie moléculaire les 20 dernières années ont rendu l’utilisation de la génétique et de la phylogénie moléculaire possible pour ces trois niveaux (Moritz, 1995 ; Hedrick, 2001). Ainsi, ces deux champs ont maintenant une grande importance pour la persistance à long terme de la biodiversité (Ehrlich & Wilson, 1991; Hedrick, 2001). Au sein des espèces, à l’échelle des populations, la viabilité de ces dernières peut être évaluée par l’utilisation d’outils issus de la génétique des populations et de la phylogénie moléculaire (Moritz, 1995; Haig, 1998; Feral et al., 2002; Storfer et al., 2009). En effet, l’estimation de la taille effective (Ne) peut être extrêmement importante pour évaluer la santé globale d’une population et priorétiser les actions de conservations entre populations. Cette estimation de la Ne est possible beaucoup plus rapidement avec les outils de la biologie moléculaire qu’avec les études démographiques traditionnelles. De plus, associé à la Ne, l’estimation de la diversité génétique et des flux de gènes au sein et entre les populations peut aider à évaluer lesquelles ont le plus urgent besoin de conservation ou lesquelles sont les plus importantes pour maintenir la diversité génétique à long-terme des espèces. Par exemple, dans un contexte de ressources financières, techniques ou humaines limitées, cela pourrait être plus important de conserver une population qui sert de source de diversité génétique pour d’autres populations plutôt qu’une population périphérique agissant comme un puits en termes de diversité génétique et contribuant donc peu à la diversité génétique globale de l’espèce. Inversement, identifier une population concentrant la majorité de la diversité génétique de l’espèce concernée en recevant des individus de plusieurs populations moins diversifiées génétiquement peut être crucial pour la conservation à long terme de l’espèce. De telles considérations de diversité génétique entre populations ont conduit à la définition de différentes catégories utiles à la biologie de la conservation : les Unités de Management (ang. MU), c'est-à-dire des populations généalogiquement proches mais démographiquement autonomes (Avise, 2000) qui peuvent être identifiées au travers des différences de fréquences alléliques quelle que soit la profondeur de l’arbre de gène considéré (Moritz, 1994) et les Unités Evolutives Significatives (ang. ESU), c'est-à-dire des groupes de populations présentant une histoire évolutive distincte à long terme essentiellement différente d’autre unités similaires (Ryder, 1986).. 4.

(8) L'utilisation d'outils moléculaires pour la conservation de populations peut être illustrée par 2 exemples. Friesen et al. (2006) ont étudié les relations entre différentes populations du pétrel des Galápagos (Pterodroma phaeopygia), une espèce en danger critique d'extinction, à l'aide de microsatellites et d'ADN mitochondrial. Ils ont montré que les populations présentes sur cinq iles distinctes devaient être considérées comme des unités de management pour la conservation à longterme de la diversité génétique de l'espèce. A l'inverse, en étudiant les relations phylogénétiques entre les espèces du complexe des grands albatros (Diomedea sp.) Burg & Croxall (2004) ont conclu que deux taxa (Diomedea antipodensis and Diomedea gibsoni), anciennement considérées comme sous espèces de Diomedea exulans et plus tard élevées au rang d'espèces, ne sont en fait pas suffisamment différenciées pour être considérées comme des entités différentes en termes de conservation. Par ailleurs, afin de comprendre et de maintenir les processus évolutifs qui maintiennent la diversité biologique (Moritz, 2002), il est essentiel de comprendre les processus agissant au niveau génétique au sein et entre les populations. Au niveau spécifique, l'identification taxonomique ou la réinterprétation des taxonomies existantes peuvent affecter la définition des priorités en termes d'efforts de conservation. En effet, bien que cela puisse prêter à controverse en se plaçant dans une perspective évolutive, les ressources, qu'elles soient financières, humaines ou techniques, sont allouées en fonction du statut taxonomique des organismes ciblés. Ainsi, diverses organisations (telles que l'UICN par exemple) ou gouvernements utilisent le statut d'espèce ou de sous-espèce pour protéger les taxa et la reconnaissance qu'une espèce, sous-espèce ou population est différente ou non d'un taxon proche non menacé, pourra profondément affecter l'allocation des ressources. Il faut noter cependant que diverses législations, telles que le Endangered Species Act aux Etats-Unis ou le Wildlife and Countryside Act au Royaume-Uni incorporent maintenant la diversité à des niveaux inférieurs à l'espèce pour prendre en compte l'importance de la diversité intra-spécifique. Compte tenu de la relative facilité avec laquelle il est maintenant possible de collecter du matériel génétique et d'utiliser les outils de la phylogénie moléculaire pour inférer les relations phylogénétiques entre les organismes, les recommandations taxonomiques se basent de plus en plus sur ces données génétiques. Cela explique l'importance prise par la phylogénie moléculaire en termes d'allocation de ressources au travers de la définition de nouvelles relations phylogénétiques entre taxa ou de la réinterprétation des taxonomies déjà établies. Par exemple, le genre Diomedea était considéré comme composé de 12 espèces par les taxonomies basées sur la morphologie. Cependant, quand Nunn et al. (1996) ont étudié les relations phylogénétiques entre ces taxa avec un gène mitochondrial (cytochrome b) ils ont montré que le genre était paraphylétique et l'ont séparé en quatre genres différents, Diomedea ne conservant que trois espèces D. epomophora, D. exulans et D. amsterdamensis. Des investigations supplémentaires incorporant des données génétiques, morphologiques et écologiques par Robertson & Nunn (1998), Nunn & Stanley (1998) and Cuthbert et al. (2003) ont amené la séparation des ces trois espèces en sept, dont six sont reconnues (Brooke, 2004). Plusieurs de ces six espèces ont de petites populations et des aires de distribution restreintes augmentant ainsi grandement le nombre d'espèces d'albatros considérées menacées (Gaston, 2004). Au niveau des communautés, les outils moléculaires développés entre autres pour la phylogéographie peuvent être utilisés pour identifier les régions comportant le plus grand nombre d'ESU, régions qui peuvent alors bénéficier d'une priorité plus grande pour la conservation (Avise, 2000). De plus, il a été montré que le diversité phylogénétique, qui mesure la biodiversité en prenant en compte les relations phylogénétiques entre taxa (Faith 1992, 1994), est perdue plus rapidement que ce qui pourrait être attendu au travers des extinctions d'espèces (Purvis et al., 2000, vonEuler, 2001) et que sa distribution n'est pas constante dans l'espace (Sechrest et al., 2002). De ceci découle l’idée que l’histoire évolutive des taxa de différentes régions doit être prise en compte dans la planification des actions de conservation (Rodrigues et al., 2005). Ces auteurs ont montré que bien que dans la plupart des cas les mesures de richesse spécifique conviennent à atteindre cet 5.

(9) objectif (bien qu’avec une moindre efficacité, Purvis et al., 2005), il existe des situations pour lesquelles cela n’est pas le cas, par exemple si des espèces anciennes sont endémiques de régions ayant une faible diversité spécifique (par exemple le Tuatara (Sphenodon sp.) en NouvelleZélande). Dans ce contexte dans lequel les problématiques d’évolution doivent être prises en compte, les questions taxonomiques résolues et la biodiversité décrite avant de disparaître, il est important de commencer avec un bref rappel du contexte théorique dans lequel se situent la notion d’évolution et les concepts d’espèce, ainsi que le contexte méthodologique qui s’est développé en même temps que la phylogénie moléculaire.. Partie 1 Contexte théorique et méthodologique « Rien en biologie n’a de sens si ce n’est à la lumière de l’évolution » Theodosius Dobzhansky 1973 L’évolution est considérée comme le principe sous-jacent qui organise la vie sur terre et comme le « moteur » de la biologie (Hayden, 2009). Bien que l’importance de l’évolution avait été reconnue et formulée relativement tôt, en particulier par le naturaliste français Lamarck (1809) – les modalités lamarckiennes de l’évolution étant centrées sur des variations causées spécifiquement par des facteurs environnementaux (Koonin & Wolf, 2009a)-, celui-ci était en avance sur son temps et son audience n’était pas prête à recevoir ses idées (Conn, 1907) et ce n’est pas avant la deuxième moitié du 19ème siècle que l’importance fondamentale de l’évolution fut décrite dans deux articles de Wallace (1858) et Darwin (1858) présentant l’hypothèse de descendance dirigée par la sélection naturelle. Ces deux articles contenaient cinq principes majeurs (Kutschera & Niklas, 2004) : (1) tous les organismes produisent plus de descendants que ce que leur environnement peut supporter ; (2) il existe une grande abondance de variabilité intraspécifique pour la plupart des caractères ; (3) la compétition pour des ressources limitées entraine une lutte pour la vie (Darwin) ou pour l’existence (Wallace) ; (4) des modifications héritables apparaissent dans le processus de descendance ; (5) cela résulte en l’apparition de nouvelles espèces. Cependant, ce fut dans « L’origine des espèces » que Darwin (1859) résuma un solide corpus d’observations amassées pendant plus de 20 ans, pour transformer un concept en une théorie scientifique (Kutschera & Niklas). Dans ce livre, Darwin présenta sa théorie de l’évolution par laquelle « une espèce se transforme en une autre par l’effet de la sélection naturelle » et l’accumulation de changements imperceptibles. Cette théorie impliquait que tous les organismes modernes sont liés et trouvent leur origine en un ou quelques ancêtres communs, d’où la description par Darwin d’un arbre de la vie reliant toutes les espèces et représentant les relations évolutives entre les espèces. Cet arbre de la vie, dérivé de traditions plus anciennes de l’histoire naturelle (Ragan et al., 2009), bien que non cité explicitement par Darwin dans la première édition de son ouvrage était cependant la seule illustration présente dans cette version originale, indiquant ainsi son importance comme métaphore de l’évolution (Koonin & Wolf, 2009b). Cette métaphore pris rapidement une importance centrale en biologie et dans la pensée évolutionniste. Elle a encore une place prépondérante, en dépit du débat concernant sa pertinence pour décrire la réalité du monde biologique vu au travers des analyses génomiques (mais voir Koonin & Wolf 2009b pour une présentation détaillée de ce sujet et du concept de forêt de la vie proposé entre autres par ces auteurs pour remplacer l’arbre de la vie). 6.

(10) Avec la théorie de l’évolution et les concepts de sélection naturelle et d’arbre de la vie, il devenait possible pour Darwin et ses successeurs d’expliquer la diversité de la vie sur terre et comment une espèce peut en devenir plusieurs par les processus de spéciation. De manière surprenante, bien que les pinsons de Darwin allaient devenir une icône de la spéciation, les processus à l’œuvre dans la spéciation ne commencèrent à être compris que suite à des travaus additionnels par Darwin (1871), Wallace (1865, 1875, 1889), Weisman (1892). Plus tard, la redécouverte des lois de Mendel et les débuts de la génétique des populations, suivis par le développement de la Modern Synthesis par Dobzhansky (1937), Mayr (1942), Huxley (1942), Simpson (1944), Rensch (1947) et Stebbins (1950) (Kutschera & Niklas, 2004; Koonin, 2009) allaient permettre de pousser plus loin encore la compréhension de ces processus. La synthèse moderne a été résumée en deux points par Mayr & Provine (1980) : « 1. L’évolution graduelle peut être expliquée en termes de petits changements génétiques (mutations) et recombinaisons, et le réarrangement de ces variations génétiques par la sélection naturelle ; 2. les phénomènes évolutifs, en particulier les processus macro-évolutifs et la spéciation, peuvent être expliqués de manière compatible avec les mécanismes génétiques connus. ». Au cœur de cette approche se trouve l’idée pour Mayr et les créateurs de la synthèse moderne, ainsi que pour Poulton (1904)- un entomologiste dont le travail et la définition du concept d’espèce sont souvent oubliés (Mallet, 2004)- que l’espèce est le seul vrai groupement d’individus dans la nature et par conséquent l’espèce est une unité fondamentale de la biologie, avec les gènes, cellules et organismes (Mayr, 1982). Cette vue contraste fortement avec celle de Darwin, pour qui accepter l’évolution force « à traiter les espèces de la même manière que les naturalistes traitent les genres, qui admettent que ces derniers ne sont que des combinaisons artificielles », et avec les idées de Dawkins (1976) pour qui la sélection naturelle peut agir au niveau d’un gène autant qu’au niveau d’un organisme et que ces derniers ne sont ainsi « que » des moyens utilisés par les gènes pour se propager. Indépendamment de ce débat concernant l’importance relative des espèces et des gènes, l’espèce reste une unité opérationnelle essentielle utilisée par tous (ou presque) les champs de la biologie (deQueiroz, 2005) tels que la biologie des populations, la biologie évolutive, l’écologie, la biologie de la conservation, et ne peut donc pas être ignorée. La prochaine section introduit avec plus de détails les divers concepts d’espèce et modèles de spéciation.. I- concepts d’espèce et modes de spéciation L’espèce est une unité essentielle dans tous les champs de la biologie (deQueiroz, 2005). De plus, alors que la majeure partie de la biodiversité reste inconnue (Blaxter, 2004 ; Savolainen et al., 2005) mais fait face à la 6ème extinction de masse, la description de cette biodiversité prend une importance environnementale et économique très importante (Cincotta et al., 2000 ; Myers et al., 2000). L’unité d’espèce est la plus utilisée par les organisations gouvernementales ou les ONG pour établir des priorités de conservation (Sites & Crandall, 1997 ; Peterson & Navarro-Siguenza, 1999 ; Sites & Marshall, 2004 ; Stockman & Bond, 2007) et ne peut pas être ignorée. Cependant en dépit de cette importance centrale de l’espèce en biologie et en biologie de la conservation, depuis plus de 150 ans que l’Origine des espèces (Darwin, 1859) a été publiée il n’y a pas encore eu de consensus sur qu’est-ce qu’une espèce, ou sur comment peut-on identifier les espèces (Barton, 2001 ; Hey, 2001). Les deux dernières décennies ont vu fleurir de nombreuses définitions et concepts d’espèce, souvent contradictoires, proposés par des biologistes issus de différents champs de cette discipline ce qui a ajouté encore plus de complexité au problème (deQueiroz, 2007).. 7.

(11) Avant l’avènement de la théorie de l’évolution, la conception essentialiste de l’espèce, qui précédait Lamarck, Wallace et Darwin, considérait les espèces comme des entités créées indépendamment les unes des autres et immuables. Associée à cette vision se trouvait une perception empirique de similarité et d’inter-fécondité entre individus d’une même espèce. Ces perceptions formaient la base des premières tentatives de formalisation du concept d’espèce. Ainsi, pour John Ray (1628-1705) une espèce est « un groupe d’individus qui au moyen de la reproduction donnent naissance à des individus similaires à eux-mêmes » (dans Lorion, 2008). Ce genre de concept d’espèce allait être par la suite remplacé par de nombreux autres suite à la définition de la théorie de l’évolution.. I.1 Diversité des concepts d’espèce Contrairement à d’autres entités biologiques fondamentales comme les gènes, cellules ou organismes, les espèces sont des entités parfois difficiles à appréhender en raison de leur échelle temporelle (une espèce existe pendant des périodes qui dépassent largement l’échelle de la vie humaine) ou spatiale (alors qu’un gène est présent dans un individu, une espèce peut être présente dans un lieu donné précis et restreint comme elle peut être répandue sur l’ensemble de la surface du globe). De plus, en raison de la spécialisation toujours plus poussée des divers champs de la biologie, les biologistes ont développé des concepts différents qui s’accordent à leur champ d’investigation, donnant ainsi au concept d’espèce les propriétés qu’ils étudient. Ainsi, plus de 20 concepts d’espèce différents ont été listés par Mayden (1997 ; Tableau 1.1) et d’autres ont été décrits depuis (par exemple le concept d’espèce génétique de Baker & Bradley, 2006). Notons toutefois, que certains de ces concepts ne représentent que des variations sémantiques autour d’un thème commun. Tableau 1.1 Concepts d’espèce (d’après Mayden, 1997) * Concepts faisant référence à des processus biologiques (tells que la reproduction ou la •Agamospecies Concept •Biological Species Concept* •Cladistic Species Concept •Cohesion Species Concept* •Composite Species Concept •Ecological Species Concept* •Evolutionary Significant Unit* •Evolutionary Species Concept* •Genealogical Concordance Concept •Genetic Species Concept* •Genotypic Cluster Concept •Hennigian Species Concept*. •Internodal Species Concept •Morphological Species Concept •Non-dimensional Species Concept •Phenetic Species Concept •Phylogenetic Species Concept (Diagnosable Version)* •Phylogenetic Species Concept (Monophyly Version) •Phylogenetic Species Concept (Diagnosable and Monophyly Version) •Polythetic Species Concept •Recognition Species Concept*. •Reproductive Competition Concept* •Successional Species Concept •Taxonomic Species Concept. compétition) qui existent entre organismes au sein des espèces (et moins entre espèces) et qui contribuent à un processus d’évolution partagé au sein des espèces Il est généralement accepté que ces concepts d’espèce peuvent être divisés en quatre catégories : (i) des concepts biologiques basés sur l’isolation reproductive, utilisé par exemple par la biologie des populations (ii) des concepts phénétiques basés sur des similarités, souvent morphologiques ou sur d’autres traits observables, et souvent utilisés par les paléontologistes (iii) des concepts phylogénétiques basés sur des caractères dérivés communs. 8.

(12) (iv). des concepts écologiques basés sur des niches écologiques ou zones adaptatives communes. Cependant, des catégories et sous-catégories additionnelles peuvent être ajoutées, comme illustré dans le Tableau 1.2 (d’après deQueiroz, 2007). Les classes dans ce tableau sont quelque peu « artificielles » et plusieurs concepts sont quasiment identiques. Par exemple, le concept de groupe génotypique (Mallet, 1995) peut être vu comme une adaptation du concept phénétique aux données génétiques basées sur des marqueurs indépendants. De plus, le concept évolutif de Simpson (1951), Wiley (1978), et Mayden (1997) est très similaire au concept de lignées (Lineage Species Concept) présenté ci-après en I.2. Tous ces concepts sont basés sur des réalités biologiques et ont été formulés dans un contexte particulier avec un « problème d’espèce » particulier à résoudre. En raison de la confusion fréquente entre la définition d’une catégorie taxonomique (c'est-à-dire la définition d’un concept) et les critères pouvant être utilisés pour identifier les taxa appartenant à cette catégorie (c'est-à-dire la délimitation des espèces) ces concepts finissent souvent par mener à des conclusions différentes en termes de limites ou de nombre d’espèces (deQueiroz, 1998 ; Samadi & Barberousse, 2006). Le cas des ours bruns et polaires peut être utilisé pour illustrer cela : l’ours polaire (Ursus maritimus) et l’ours brun (Ursus arctos) sont très différents, d’un point de vue phénétique (taille, couleur du pelage etc…) et d’un point de vue écologique (ils vivent dans des écosystèmes différents et utilisent ces derniers de manières différentes). D’un point de vue phénétique ou écologique ils méritent donc pleinement le statut d’espèces différentes. Cependant, ils sont capables de se reproduire et de produire des hybrides fertiles. Ainsi, en appliquant un strict concept biologique d’espèce, ces deux taxa appartiennent à la même espèce. De plus, certaines populations d’ours brun d’Alaska ont un ancêtre commun direct avec les ours blancs (Talbot & Shields, 1996), alors que des populations plus méridionales d’ours brun appartiennent à une autre branche de l’arbre phylogénétique. Ainsi, d’après cette étude de Talbot & Shields (1996) l’ours blanc est monophylétique tandis que l’ours brun est paraphylétique. D’un strict point de vue phylogénétique, l’ours brun n’est donc pas une espèce puisque tous les descendants d’un même ancêtre commun ne partagent pas les mêmes caractères dérivés. Table 1.2 Diversity of contemporary species concepts and properties upon which they are based; properties usually accepted as necessary are marked with an asterisk (from deQueiroz, 2007) Concept Property(ies) References Interbreeding (natural reproduction resulting in viable and Wright 1940; Mayr 1942; Biological fertile offspring) Dobzhansky 1950 Isolation *Intrinsic reproductive isolation (absence of interbreeding Mayr (1942); Dobzhansky between heterospecific organisms based on intrinsic (1970) properties, as opposed to extrinsic [geographic] barriers) Recogniti *Shared specific mate recognition or fertilization on system (mechanisms by which conspecifics organisms, Paterson (1985); Masters et or their gametes, recognize one another for mating al. (1987); Lambert and Spencer (1995) and fertilization) Ecological. *Same niche or adaptive zone (all components of the Van Valen environment with which conspecific organisms interact) Andersson (1990). Evolutionary. Unique evolutionary role, tendencies, and historical fate. (some *Diagnosability (qualitative, fixed difference). (1976);. Simpson (1951); Wiley (1978); Mayden (1997) Grismer (1999, 2001) 9.

(13) interpretations ) Phenotypic cohesion Cohesion exchangeability). (genetic. or. demographic Templeton (1989, 1998a). Heterogeneous (see next four entries) Phylogenetic Hennigian Ancestor becomes extinct when lineage splits. (see next four entries) Hennig (1966); Ridley (1989); Meier and Monophyletic *Monophyly (consisting of an ancestor and all of its Willmann (2000) descendants; commonly inferred from possession of shared Rosen (1979); Donoghue derived character states) (1985); Mishler (1985) Genealogical *Exclusive coalescence of alleles (all alleles of a given gene Baum and Shaw (1995); see are descended from a common ancestral allele not shared also Avise and Ball (1990) with those of other species) Diagnosable *Diagnosability (qualitative, fixed difference) Nelson and Platnick (1981); Cracraft (1983); Nixon and Wheeler (1990) *Form a phenetic cluster (quantitative difference) Michener (1970); Sokal and Phenetic Crovello (1970); Sneath and Sokal (1973) Genotypic cluster. *Form a genotypic cluster (deficits of genetic intermediates; Mallet (1995) e.g., heterozygotes). I.2 Vers une unification des concepts d’espèce: le concept de lignée (Lineage Species Concept) D’après deQueiroz (1998) tous les phénomènes mis en valeurs par les différents concepts d’espèce ne sont que des aspects différents d’une même réalité et reconnaissent que les espèces représentent des lignées qui évoluent séparément. Par conséquent, le « problème d’espèce » mentionné par Mayden (1997) et Hey (2001) n’est pas si complexe et insurmontable que ce que l’on peut penser. deQueiroz (1998 ; 2005 ; 2007) soutient que tous les concepts décrits précédemment peuvent être considérés comme des critères de délimitation au sein d’un concept plus large, le concept de lignée (anglais Lineage Species Concept), dérivé de Simpson (1951) et Wiley (1978). A la suite de deQueiroz (1998) cette idée a également été reprise par Samadi & Barberousse (2006 ; 2009) qui considèrent un concept internodal d’espèce qui formalise la divergence définitive des lignées évolutives constituant les espèces. Ce concept internodal d’espèce représente une version plus élargie du concept phylogénétique hennigien (Tableau 1.2) dans lequel une espèce disparaît quand elle se sépare en nouvelles lignées (Fig. 1.1) et diffère du concept de lignée dans la définition plus précise des frontières entre espèces (Samadi & Barberousse, 2006).. 10.

(14) Figure 1.1 D’après Samadi & Barberousse, 2006. Les espèces sont des groupes d’organismes connectés entre eux dans le réseau généalogique global et existent soit entre deux évènements successifs de spéciation, soit entre un évènement de spéciation et une extinction. Ces concepts sont enracinés dans la théorie de l’évolution: les caractères héritables des organismes liés généalogiquement changent au cours du temps au travers de mutations aléatoires. Le réarrangement de ces caractères variables des organismes est affecté par un processus aléatoire (la dérive génétique) et par un processus sélectif (la sélection naturelle). L’influence de ces deux processus est affectée par les contraintes intrinsèques aux organismes (décrites au travers des caractères) et dépend du contexte spatio-temporel dans lequel les organismes vivent. Les processus de réarrangement agissent sur les organismes ou populations et, s’ils durent suffisamment longtemps, des divergences peuvent apparaître entre les populations, s’accumuler et finalement des lignées complètement divergentes peuvent apparaître. Au cours de ce processus de différentiation les individus des différentes lignées deviennent de plus en plus similaires entre eux et de moins en moins similaires aux organismes des autres lignées. Et au cours de la différentiation des lignées, ces organismes deviennent de plus en plus reconnaissables par leur caractères dérivés, leur système de reproduction change jusqu’à un point où ils deviennent incompatibles entre lignées, les individus de différentes lignées cessent progressivement de se reconnaître comme partenaire potentiel et ils commencent progressivement à utiliser des niches écologiques différentes. Ainsi, une transition s’opère de la polyphylie à la monophylie (deQueiroz, 2007). L’acquisition de ces propriétés ne s’opère pas immédiatement et pas nécessairement de manière simultanée. De plus l’ordre dans lequel ces différences apparaissent peut varier d’un cas à l’autre. C’est parce que les différents concepts d’espèces utilisent différentes propriétés comme des conditions essentielles pour catégoriser les espèces qu’ils deviennent souvent incompatibles, d’où le « problème d’espèce ». Ce phénomène est illustré dans la Fig. 1.2 (d’après deQueiroz, 2007) sur laquelle on peut voir une région au cours du processus de différentiation dans laquelle différents concepts d’espèce peuvent se contredire. Cela est dû aux capacités différentes des différents concepts de détecter la différentiation (particulièrement quand la divergence est récente) et à identifier si cette différentiation est définitive ou pas. Cependant, ces concepts d’espèces sont basés sur des propriétés qui peuvent être utilisées comme évidences pour évaluer la différentiation des lignées. Puisque dans le concept d’espèce de lignées les espèces sont définies comme des lignées évoluant séparément, il est possible d’utiliser ces propriétés pour évaluer la présence de lignées évoluant vers la formation d’espèce lorsque l’on se trouve dans la « gray zone » de la Fig. 1.2. Cette approche consistant à utiliser différents critères et différentes propriétés pour définir les limites d’espèces a été nommée Taxonomie Intégrative (Dayrat, 2005 ; Padial et al., 2010 ; Schlick-Steiner et al., 2010). La taxonomie intégrative implique l’utilisation de différents critères (moléculaires, morphologiques, écologiques etc…) et de les intégrer en évaluant leur congruence ou incongruence.. 11.

(15) Bien qu’il n’y ait probablement pas de méthode parfaite pour délimiter les frontières entre espèce, cette approche intégrative et évolutive améliore clairement les possibilités d’identifier et de décrire la biodiversité.. Figure 1.2 D’après deQueiroz (2007). Différentiation et séparation des lignées et concepts d’espèce. Cela représente une lignée se séparant en deux lignées différentes. La différentiation au cours du temps est illustrée par les variations d’intensité du gris. Les lignes horizontales représentent l’acquisition par les lignées de diverses propriétés (par exemple, différences phénétiques, monophylie réciproque, incompatibilité reproductive, distinction écologique etc…) correspondant aux différents critères d’espèce des divers concepts d’espèce. Dans la « gray zone » ces différents concepts peuvent se contredire en raison de l’utilisation de différents critères de reconnaissance des espèces. I.3 caractères taxonomiques et taxonomie intégrative La taxonomie intégrative, comme les autres méthodes taxonomiques est basée sur des caractères taxonomiques. Ces caractères, qui peuvent être de nature quantitative ou qualitative, peuvent être classés en cinq grandes catégories : biochimique, moléculaire, morphologique, comportementale et écologique. Chaque caractère possède un état unique dans une population qui diffère d’un autre état unique dans une autre population, ou plusieurs états dont la fréquence de distribution varie entre différentes populations. Le choix des caractères utilisés pour identifier les limites d’espèces doit être très minutieux en raison de son importance. En particulier, il est nécessaire de prendre en compte le rôle joué par le caractère considéré dans le processus de spéciation. Ainsi, chaque cas de délimitation d’espèce peut potentiellement avoir un jeu de caractères plus appropriés que d’autres pour évaluer les patrons de différentiation des lignées. Par exemple, chez les amphibiens et les oiseaux les chants et autres vocalisations peuvent être très importants pour différencier des espèces, ou bien chez des groupes pour lesquels la spécialisation écologique joue un rôle important dans la différentiation, ces caractères écologiques seront plus important à considérer que, disons, les colorations. D’une manière générale, les traits qui contribuent à l’isolement reproductif des lignées, tels que les caractères sexuels ou les traits qui promeuvent l’isolation pre ou post-zygotique (par. 12.

(16) exemple les chants chez certains oiseaux et insectes) sont plus à même d’êtres de bons indicateurs de différences spécifiques. Dans les cinq classes de caractères citées précédemment, traditionnellement les plus utilisés sont les traits morphologiques et moléculaires. Les caractères morphologiques peuvent être la plupart du temps utilisés avec des organismes vivants ou morts ou même fossiles et peuvent souvent par une simple inspection visuelle permettre de différentier des individus appartenant à différentes espèces ce qui les rend particulièrement attractifs. Cependant, malgré ces avantages, les caractères morphologiques souffrent de deux inconvénients majeurs, à savoir la forte part de subjectivité liée à leur utilisation et leur caractère continu dans la plupart des cas. Par exemple, la forme des coquillages marins est un caractère continu dont l’utilisation pour différentier différentes espèces requiert une part de subjectivité. De manière alternative, les caractères moléculaires tels que les séquences d’ADN ont été utilisés de manières de plus en plus intensive les 20 dernières années ; les séquences d’ADN fournissent beaucoup plus de caractères (les nucléotides) que la morphologie et les conclusions tirées de ces caractères sont souvent considérées comme moins subjectives que celles tirées de l’étude de caractères morphologiques, au moins par les adeptes des différents concepts phylogénétiques d’espèce. Les séquences d’ADN sont le plus souvent étudiées au moyen de méthode basées sur la reconstruction d’arbres qui permettent de rechercher des lignées monophylétiques pouvant représenter des espèces. Cependant il faut garder à l’esprit que la monophylie peut englober des groupes d’organismes au dessus du niveau spécifique. De plus, comme un arbre dérivé des séquences d’un seul gène ne concorde pas nécessairement avec l’arbre d’espèce réel (Nichols, 2001 ; Degnan & Rosenberg 2006, 2009) les conclusions basées sur un seul gène peuvent dans certains cas conduire à des erreurs dans la délimitation des espèces. Les développements méthodologiques récents permettent maintenant de construire des arbres sur la base de la théorie de la coalescence en utilisant plusieurs marqueurs. De telles approches permettent de détecter des lignées divergentes même en présence d’arbre de gène incongruents ou d’absence de monophylie entre les lignées pour les gènes étudiés (Carstens & Knowles, 2007). En utilisant le concept de lignée et une approche de taxonomie intégrative, il subsiste généralement le problème de définir quel degré de congruence est nécessaire entre différents caractères pour délimiter les frontières spécifiques entre des lignées divergentes. Certains auteurs considèrent que la congruence des traits morphologiques et moléculaires est absolument nécessaire (Dayrat, 2005 ; Cardoso et al., 2009), tandis que d’autres suggèrent d’éviter toute association a priori de caractère (deQueiroz, 2007 ; Padial et al., 2010 ; Schlick-Steiner et al., 2010). Ces deux approches ont été appelées « intégration par congruence » et « intégration par cumulation » (Fig. 1.3) par Padial et al. (2010). L’intégration par congruence considère que la congruence de plusieurs caractères taxonomique indique probablement la différentiation totale entre lignées et présente l’avantage de promouvoir une certaine stabilité taxonomique (Padial et al., 2010) puisque même un manque de congruence très léger entre des caractères conduira à conclure à une différentiation incomplète des lignées et donc à l’absence de séparation complète de ces lignées en espèces. Cependant, ce faisant, il est possible de sous-estimer le nombre réel d’espèces. En effet, la différentiation des différents caractères ne s’effectue pas simultanément au cours de la spéciation (Fig. 1.2). De plus, cette approche peut passer à côté d’évènements de spéciation comme chez les pinsons de Darwin ou les Cichlidae chez qui les différences morphologiques et les différences d’utilisation de l’habitat caractérisent des lignées divergentes qui ne se sont pas encore complètement différenciées génétiquement et peuvent montrer des lignées génétiques incomplètement séparées. L’intégration par cumulation considère que la divergence de n’importe quel caractère taxonomiques peut permettre de différencier des espèces. Bien que reconnaissant l’importance de la congruence de différents caractères pour délimiter des espèces, cette approche ne la considère pas absolument nécessaire. Cela donne l’avantage de pouvoir utiliser n’importe quel caractère considéré 13.

(17) comme le plus approprié pour évaluer la différentiation des lignées. Au contraire de l’approche par congruence, cette approche est plus à même de détecter des espèces récentes ou des lignées en cours de différentiation. Cependant, l’inconvénient réside dans le fait qu’en permettant l’utilisation d’un moindre nombre de caractères taxonomiques cette approche peut rapidement mener à une surévaluation du nombre d’espèces. Par exemple, il serait possible de considérer que l’utilisation d’un seul marqueur génétique est suffisante pour inférer des conclusions, alors que comme mentionné précédemment, les arbres de gène ne reflètent pas nécessairement les vraies arbres d’espèce et l’histoire évolutive des lignées (Pamilo & Nei, 1988 ; Nichols, 2001). Bien que la description formelle de la taxonomie intégrative soit relativement récente, la pratique consistant à combiner différentes informations (morphologiques, comportementales, moléculaires etc…) n’est pas nouvelle et certains auteurs l’ont mise en avant sans y associer de nom (voir par exemple Forister et al., 2008). Il a de plus été reconnu par différents auteurs que l’évolution des caractères moléculaires, morphologiques, écologiques, comportementaux est soumise à des forces multiples (Rubinoff, 2006) et que tous les processus agissant au niveau des populations doivent être pris en compte lorsque l’on tente de définir des unités de conservation ou des limites d’espèce (Forister et al., 2008).. Figure 1.3. d’après Padial et al., 2010. Représentation schématique de deux approches de taxonomie intégrative. Les couleurs jaune, rouge et bleue représentent le spectre des variations de caractère, chaque point étant une lignée évolutive indépendante nécessitant d’être identifiée et possiblement considérée comme une espèce. L’intégration par cumulation (à gauche) identifie des limites d’espèces avec la divergence d’un caractère taxonomique ou plus (non nécessairement recouvrant), par exemple ADN mitochondrial ou morphologie. L’intégration par congruence (à droite) identifie les espèces avec l’intersection de deux caractères taxonomiques ou plus, par exemple la morphologie et l’ADN mitochondrial. Les deux méthodes ont leur propres limites et il existe un compromis entre le manque de fiabilité concernant les espèces détectées par l’intégration par cumulation et le moindre pouvoir de résolution de l’intégration par congruence 14.

(18) I.4 Spéciation L’origine des espèces est « (…) l’évènement le plus important dans l’évolution » (Mayr, 1963). Cependant le phénomène de spéciation est l’un des aspects fondamentaux de l’évolution les moins compris et des questions fondamentales telles que comment les barrières à la reproduction émergent et quelles barrières jouent un rôle dans la spéciation ne sont pas encore résolues (Schluter, 2001 ; Sobel et al., 2010).. I.4.1 Spéciation écologique et non-écologique Traditionnellement, les différents modes de spéciation étaient classifiés suivant une approche géographique en fonction de la distribution des populations affectées par le processus. Cela inclus les modes de spéciation allopatrique, sympatrique et parapatrique (Schluter, 2001 ; Coyne & Orr, 2004). Une telle classification met l’accent sur les effets des flux ou absence de flux de gène dans le développement de l’isolation reproductive. Cependant les 20 dernières années plusieurs auteurs ont suggéré un changement d’approche se focalisant sur les mécanismes sousjacents qui dirigent le développement de l’isolation reproductive (par exemple Schluter, 1998 ; Orr & Smith, 1998 ; Via, 2001) et ont défendu la distinction entre les mécanismes écologiques et nonécologiques pour élucider le rôle de la sélection naturelle dans les phénomènes de spéciation. Dans une telle approche, trois processus sont considérés comme de la spéciation non-écologique : (i) la spéciation par divergence dans un environnement sélectif uniforme ; (ii) la spéciation polyploïde ; (iii) la spéciation par dérive génétique (Schluter, 2001 ; Tableau 1.3). Bien que ce changement d’approche puisse apparaître nouveau, cela correspond en fait à une vision datant des débuts de la synthèse moderne, selon laquelle l’écologie et la sélection divergente sont des facteurs majeurs de spéciation (Dobzhansky 1937; Stebbins 1950; Grant 1981; Rundle & Nosil, 2005). On peut supposer que Darwin lui-même considérait les adaptations écologiques comme un facteur clé de la spéciation (Sobel et al., 2010). Même parmi les biologistes pensant que la spéciation peut avoir des causes non-écologiques, le consensus général est que la plupart du temps les adaptations au milieu jouent un rôle majeur (Coyne & Orr, 2004 ; Templeton, 2008). L’un des exemples les plus convaincants que la sélection naturelle peut être une cause majeure d’isolation reproductive est probablement le cas de la radiation des passereaux hawaiiens qui, d’un ancêtre commun, se sont diversifiés en de nombreuses espèces adaptées à se nourrir sur différents substrats tels que le nectar, les fruits, les graines ou les insectes (Price, 2008). Différentes définitions de la spéciation écologique ont été proposées (Schluter, 2001 ; Rundle & Nosil, 2005 ; Nosil et al., 2009 ; Schluter, 2009). Par exemple, Schluter (2009) la définit comme « l’évolution d’isolation reproductive entre populations par adaptation à différents environnements ou niches écologiques ». Par ailleurs, il a récemment été suggéré que des trois mécanismes proposés comme non-écologiques (Tableau 1.3) et présentés ci-après, seul la dérive génétique peut être vraiment considérée comme non-écologique (Sobel et al., 2010).. 15.

(19) Tableau 1.3 Modes de spéciation (Schluter, 2001) Mode of Speciation. Mechanism of initial divergence. Initial form of reproductive isolation. Ecological speciation. Divergent natural selection. Prezygotic postzygotic. or. Speciation by divergence under uniform selection. Different advantageous mutations occur in separate populations experiencing similar selection pressures Genetic drift. Prezygotic postzygotic. or. Prezygotic postzygotic. or. Speciation by genetic drift. Polyploid speciation. Hybridization and polyploidy. Postzygotic. Proximate basis of reduced hybrid fitness Ecological selection, genetic incompatibility and sexual incompatibility Genetic incompatibility and sexual incompatibility. Genetic incompatibility and sexual incompatibility Genetic incompatibility. Examples of the roles of natural selection. Example roles of sexual selection. Initial: Drive divergence in phenotypic traits Final: Reinforcement. Amplify divergence of mate preferences initiated by natural selection Reinforcement. Initial: Drive fixation of incompatible mutations in different populations Final: Reinforcement. Drive fixation of alternative incompatible mutations in different populations Reinforcement. Initial: None; or opposes divergence Final: Reinforcement caused by drift Initial: None; or promotes further genetic divergence Final: Reinforcement. Amplify differences in mate preferences Reinforcement. Reinforcement. Divergence sous pression de sélection uniforme. Bien qu’il puisse être débattu qu’un environnement sélectif puisse être vraiment uniforme entre différentes populations, théoriquement des mutations bénéfiques différentes peuvent apparaître dans un régime sélectif uniforme menant ainsi à une spéciation. Dans ce cas, des populations allopatriques fixent des mutations différentes qui peuvent avoir un effet négatif sur la fitness des hybrides menant ainsi à une isolation post-zygotique et à la spéciation. Cependant, la question de la fréquence avec laquelle une telle isolation post-zygotique peut apparaître par ce mécanisme reste ouverte. De plus, la sélection, qu’elle soit divergente ou uniforme, génère souvent l’isolation reproductive seulement comme un produit dérivé et ne favorise pas les barrières en tant que tel (Schluter, 2009 ; Sobel et al., 2010). Sous un régime de sélection uniforme, la convergence phénotypique est accentuée et même des taxa éloignés peuvent converger phénotypiquement dans des environnements sélectifs similaires (Simpson, 1953). Les exemples de divergence sous sélection uniforme sont rares. Un cas de convergence de coloration entre différentes populations de souris des sables (Peromyscus polionotus) le long de la côte est des Etats-Unis a été décrit par Steiner et al. (2009) : ces populations ont développé des colorations identiques par des mutations sur des loci différents et ce malgré l’importance reconnue du gène Mc1r dans la coloration chez de nombreux taxa (mammifères, oiseaux, lézards) et chez les souris des sables des côtes de Floride. Ainsi, différentes populations de souris des sables ont développé une couleur claire convergente pour le camouflage par des mutations sur des gènes différents dans des environnements uniformes. Mais la question reste de savoir si cette divergence génétique peut causer une isolation post-zygotique. Cela pourrait 16.