H.
malabaricus P. piraya S. brandtii
Peixes Actinopterygii 89,3112 88,8512 45,669 1,9316 - Anchoviella vaillanti 0,3282 - 0,5772 - - Anostomidae - 3,5888 - - - Curimatidae - - 0,4536 0,1541 - Curimatella lepidura - - 28,1638 - - Prochilodus costatus - - 1,775 - - Characiformes morfotipo I - 0,7965 4,0171 0,3864 - Characiformes morfotipo II - 0,2471 - - -
Characiformes morfotipo III - 0,4313 - - -
Incertae sedis Characidae 0,1577 0,5232 5,5507 - -
Moenkhausia costae 8,9608 - 8,2649 - - Orthospinus franciscensis 0,3838 0,0796 0,439 - - Roeboides xenodon - - - 0,012 - Tetragonopterus chalceus - - 0,2091 - - Acestrorhynchidae - - 0,9845 - - Gymnotiformes - - 3,2912 - - Partes de Actinopterygii 0,2312 5,0284 0,3268 90,6998 41,6855 Escamas / Raios 0,5608 0,1291 - 2,584 52,1708 Crustáceos Conchostraca - - - 0,0005 - Decapoda - - 0,185 0,343 - Isopoda - - 0,033 0,0007 - Ostracoda - - - - 0,002 Insetos Anisoptera - - 0,0063 0,0068 - Chironomidae - - - 0,0012 0,1377 Coleoptera - - - 0,0372 - Odonata - - 0,0044 0,0023 5,2643 Parte de Hexapoda 0,0029 0,0078 1,775 0,8528 0,5607 Moluscos Gastropoda - - - - 0,0649 Osso - - - 0,0346 - Tecido Animal - - - 0,003 0,0866 Não Identificado - 0,1916 0,0196 0,0267 - Vegetais Material Vegetal 0,0007 0,0001 0,0065 2,9213 0,0079 Semente 0,0628 0,1252 0,0232 0,002 0,0177 Sedimento - 0,0001 - - 0,002
40 Fig. 5. Principais itens consumidos por cinco espécies piscívoras em uma lagoa no semiárido do Nordeste do Brasil.
A análise da similaridade entre a dieta das cinco espécies, levando em consideração o índice de importância de cada item alimentar, permitiu identificar a formação de dois grupos (Fig. 6). O primeiro congregou as espécies S. brandtii e P. piraya, com 55% de similaridade, que compartilharam, principalmente, os itens Partes de Actinopterygii e Escamas/Raios. O segundo agrupamento conteve as espécies H. malabaricus, Acestrorhynchus lacustris e Acestrorhynchus britskii, com uma similaridade de 44%. Este último grupo apresentou Actinopterygii como item principal na dieta. Entretanto, observamos que a presença de algumas espécies-presa encontradas exclusivamente na dieta de H. malabaricus possibilitou a visualização de um subgrupo composto pelas duas espécies do gênero Acestrorhynchus, que apresentaram dietas mais similares que as demais (56%)
41 Fig. 6. Dendrograma de similaridade da dieta das cinco espécies piscívoras avaliadas em uma lagoa no semiárido do Nordeste do Brasil, construído a partir do Índice de Importância Alimentar.
Avaliando a sobreposição entre a dieta dos piscívoros estudados, observamos uma alta sobreposição alimentar entre H. malabaricus, A. lacustris e A. britski (Tabela 4), decorrendo principalmente da elevada presença de Actinopterygii na dieta destas espécies (Tabela 3). Entretanto, a ingestão desse item indica que essas espécies apresentam o hábito de ingerir presas inteiras, não sendo possível fazer inferências mais fiéis acerca da real partilha de recursos, devido à grande quantidade de espécies que podem estar contidas nesse item. Embora tenham sido obervados altos valores de sobreposição entre essas espécies, a presença de outros itens alimentares em sua dieta permite visualizar diferenças entre elas (Fig. 7). Dentre os recursos alimentares encontrados exclusivamente na dieta de H. malabaricus, estão: Acestrorhynchidae, Curimatella lepidura, Gymnotiformes, Prochilodus costatus e Tetragonopterus chalceus. Além desses itens, outros alimentos consumidos por essa espécie não foram encontradas na alimentação das duas espécies do gênero Acestrorhynchus, como Curimatidae, Decapoda, Isopoda, Anisoptera e Odonata.
Entre A. lacustris e A. britskii foi encontrado um valor ainda maior de sobreposição alimentar (Tabela 4), porém foi observado o consumo de diferentes espécies presas por cada uma delas (Tabela 3). Enquanto as presas Moenkhausia costae e Anchoviella vaillanti foram encontradas apenas em A. britskii, A. lacustris
42 incorporou em sua dieta indivíduos da família Anostomidae, além de três morfotipos diferentes de Characiformes.
Pygocentrus piraya e Serrasalmus brandtii, apresentam uma sobreposição intermediária entre elas (Tabela 4). Apesar dos itens principais destas espécies terem sido semelhantes (Tabela 3), o item preferencial diferiu entre elas, pois enquanto S. brandtii alimentou-se principalmente de Escamas/Raios (52%), P. piraya explorou prioritariamente o item Partes de Actinopterygii (90%). Na dieta desta última espécie, também foram encontrados itens não ocorrentes na alimentação de S. brandtii, como Characiformes, Coleoptera, Conchostraca, Curimatidae, Decapoda, Isoptera, Osso e Roeboides xenodon. Além disso, S. brandtii incorporou à sua dieta itens exclusivos, como Gastropoda e Ostracoda.
Tabela. 4. Sobreposição do nicho trófico entre as cinco espécies piscívoras em uma lagoa no semiárido do Nordeste do Brasil. Sobreposição classificada em: alta ( ), intermediária ( ) e baixa ( ).
ESPÉCIES A. lacustris H. malabaricus P. piraya S. brandtii
A. britskii 0,99 0,84 0,01 0
A. lacustris 0,83 0,07 0,04
H. malabaricus 0,01 0
43 Fig. 7. Principais itens consumidos, de acordo com o Índice de Importância Alimentar (IAi), para as espécies Acestrorhynchus britskii (a), Acestrorhynchus lacustris (b), Pygocentrus piraya (c), Serrasalmus brandtii (d) e Hoplias malabaricus (e), em uma lagoa no semiárido do Nordeste do Brasil.
44 Discussão
A segregação dos piscívoros em grupos morfologicamente distintos esteve relacionada à agilidade natatória e à posição de forrageamento na coluna d’água, indicando a ocorrência de diferenças ecológicas entre elas. Serrasalmus brandtii e Pygocentrus piraya apresentaram atributos que as identificaram como mais habilidosas em deslocamentos verticais, refletindo seu corpo alto e de forma mais arredondada que as demais. Segundo Breda et al.(2005), o corpo curto em forma de disco facilita movimentos de rotação em um plano vertical, além de possibilitar manobras precisas à baixa velocidade, que permite conseguir alimento ou abrigo em pequenos espaços. Essas caracteristicas permitem que estas espécies acessem recursos alimentares não disponíveis para os outros piscívoros, possibilitando uma diferenciação de seu nicho em relação aos outros integrantes de sua guilda. De fato, nossos resultados referentes à dieta de P. piraya e S. brandtii demonstraram que a composição alimentar destas diferiu das demais, sendo composta principalmente por partes de peixes, escamas e raios.
As espécies citadas não demonstraram a mesma eficiência natatória quando comparadas com Acestrorhynchus britskii, Acestrorhynchus lacustris e Hoplias malabaricus, que possuem pedúnculos caudais mais compridos e largos. Essa característica propicia a estas espécies uma maior eficiência natatória (Oliveira, 2005), o que pode favorecer suas estratégias de predação. Uma das estratégias apresentadas pelas espécies foi a ingestão de presas inteiras, sendo esse comportamento o principal responsável pelo agrupamento trófico das mesmas. Entretanto, apesar da similaridade ecomorfológica, pequenas diferenças morfológicas apontaram divergências na forma de natação e obtenção de suas presas. As duas espécies de Acestrorhynchus constituem predadores ativos, que se alimentam em cardume (Agostinho et al., 2007). Seu corpo fusiforme é mais apropriado para deslocamentos em alta velocidade, pois a altura máxima localizada na parte anterior do corpo ameniza as forças de oposição ao movimento, ocorrendo em excelentes nadadores (Breda et al, 2005). O maior comprimento relativo do pedúnculo caudal em H. malabaricus a diferenciou das espécies de Acestrorhynchus, indicando que esta espécie apresenta uma eficiência natatória ainda maior. Isso pode indicar diferenças nas estratégias que envolvem a obtenção de suas presas (Webb, 1984). A traíra (H. malabaricus) é apontada como um predador de emboscada (Winemiller, 1989), que costuma ficar entre troncos, rochas e vegetação aquática, à espera do momento para ataque (Souza & Barella, 2009). Seu
45 corpo flexível associado com músculos e nadadeiras com grandes áreas permitem a realização de aceleração e guinadas rápidas o suficiente para capturar sua presas por emboscada (Breda et al, 2005). A associação desta espécie com a vegetação (Souza & Barella, 2009) pode ter promovido a maior ocorrência de insetos, crustáceos e vegetais em sua dieta.
A posição dos olhos pode indicar o local de forrageamento na coluna d’ água (Gatz, 1979), sendo evidenciados olhos posicionados mais dorsalmente nas espécies Acestrorhynchus britskii, Acestrorhynchus lacustris e Hoplias malabaricus. Essa característica indica uma possível tendência de forragear no estrato médio e inferior da coluna d’água. Essas espécies divergem quanto à posição do forrageamento de acordo com seu hábito, pois enquanto a traíra é considerada bento-pelágica (Souza & Barella, 2009) favorecendo a exploração de colunas mais inferiores, as espécies de Acestrorhynchus habitam preferencialmente o ambiente pelágico, indicando o forrageamento nos estratos médios e superiores (Teixeira & Bennemann, 2007). Essas divergências na posição de forrageamento podem esclarecer algumas das diferenças na composição da dieta destas espécies. Todas as espécies-presa consumidas apenas por H. malabaricus utilizam preferencialmente o hábitat bento-pelágico ou demersal (Froese & Pauly, 2011), condizente com aquele indicado como sendo o local de forrageamento e habitat da traíra (Souza & Barella, 2009).
Apesar do tamanho potencial da presa ter sido apontado como um atributo importante na separação dos grupos, esse fator não permitiu a distinção dos grupos que tinham a capacidade de ingerir presas maiores. Esse fato ocorreu porque diferentes atributos estão muitas vezes relacionados a uma mesma característica, assim a altura relativa da boca e o comprimento relativo da cabeça indicaram que todos os grupos possuíam capacidade de ingerir grandes presas. Isso constitui uma característica geral entre as espécies piscívoras (Winemiller, 1991; Willis et al., 2005), sendo evidenciada por Teixeira & Bennemann (2007) que os piscívoros Plagioscion squamosissimus, Acestrorhynchus lacustris e Cichla monoculus, apresentaram cabeças relativamente maiores que as outras espécies, permitindo-lhesa ingestão de presas maiores. Apesar das particularidades encontradas em cada uma das espécies terem-nas promovido diferentes agrupamentos, as caracteristicas comuns aos peixes de hábito piscivoro parecem ter ocasionado a elevada similaridade morfológica entre as espécies avaliadas.
46 A associação das informações ecomorfológicas e tróficas dos piscívoros avaliados resultou na observação de padrões similares de agrupamento, demonstrando que as espécies que utilizaram recursos alimentares diferenciados, também possuíram padrões morfológicos distintos. Esse resultado demonstra a eficácia da utilização da ecomorfologia como uma ferramenta para o conhecimento de alguns aspectos da ecologia trófica das espécies, corroborando com diversos estudos que demonstraram a relação entre morfologia e ecologia dos peixes (Hugueny & Pouilly, 1999; Pagotto, 2008; Pagotto et al., 2009; Silva 2009; Antonucci et al., 2009; Pouilly et al., 2003 ; Boyle & Horn, 2006; Mazzoni et al., 2010). Entretanto, a utilização isolada da ferramenta ecomorfológica pode induzir a conclusões ecológicas erradas, visto que, segundo Douglas & Matthews (1992), a proximidade morfológica pode decorrer apenas de histórias evolutivas em comum, não estando relacionada à adaptação da forma para a utilização do recurso. Entre as duas espécies da subfamília Serrasalminae ficou evidente que sua proximidade filogenética prevaleceu sobre seus caracteres morfológicos, pois apesar dessas espécies apresentarem morfologias semelhantes, as análises da dieta revelaram a ocorrência de divergências em sua alimentação.
Corroborando com nossos resultados, Collier et al. (no prelo) evidenciaram diferenças na alimentação de Serrasalmus brandtii e Pygocentrus piraya, sendo a piranha considerada mais especialista, concentrando sua alimentação em partes de suas presas, e a pirambeba mais generalista, possuindo uma maior diversidade de itens alimentares em sua dieta. A plasticidade encontrada na alimentação da pirambeba foi também reportada por Piorsky et al. (2005) ao estudar a alimentação desta espécie. A diversificação na dieta de S. brandtii pode resultar num benefício mútuo com a P. piraya, pois permite que as duas partilhem os recursos alimentares do ambiente. Essa partilha é demonstrada pelo valor intermediário de sobreposição alimentar entre estas duas espécies, além das diferenças nas suas preferências alimentares, mesmo para os alimentos utilizados por ambas.
Embora haja uma elevada sobreposição entre H. malabaricus e as duas espécies de Acestrorhynchus, a primeira apresenta um conjunto de caraterísticas que a diferencia das demais, tanto em aspectos de sua morfologia como também a presença de itens exclusivos em sua dieta. Esse fato evidencia a ocorrência de uma partilha de recursos enttre H. malabaricus e as outras duas espécies. Características que pudessem indicar a minimização do potencial competitivo entre A. britskii e A. lacustris não foram
47 observadas em nossos achados, sendo confirmado pela quase completa sobreposição alimentar, bem como pela maior similaridade morfológica encontrada dentre todas as espécies avaliadas. Collier et al. (no prelo) registrou o desaparecimento da espécie A. britskii na lagoa Curralinho, após o período de menor disponibilidade de alimento, indicando que este poderia ser um efeito decorrente do alto potencial competitivo entre elas.
Ressalta-se a importância da utilização concomitante de análises ecomorfológicas e de alimentação, consideradas indispensáveis para uma melhor compreensão da partilha trófica. De um modo geral, observamos que apesar das espécies avaliadas pertencerem a uma mesma guilda trófica, elas podem apresentar determinadas diferenças morfológicas e tróficas que possibilitam a exploração diferenciada dos recursos alimentares, reduzindo o potencial competitivo entre elas e permitindo sua coexistência. Entretanto, o mesmo não ocorreu para as espécies do gênero Acestrorhynchus, que apresentaram alto potencial competitivo, fato este que não caracteriza efetivamente a competição entre elas, o que só poderia ser esclarecido mediante a identificação dos reais componentes contidos no item Actinopterygii e da avaliação das outras dimensões do nicho. Admitindo-se que existe relação entre morfologia e ecologia, apontamos que a diferenciação alimentar entre as duas espécies da subfamília Serrasalminae pode ocasionar uma futura divergência morfológica entre elas, visto que espéceis filogeneticamente próximas podem divergir morfologicamente a fim de se adaptar a utilização de seus recursos.
Agradecimentos
Os autores agradecem à CAPES pela bolsa concedida ao primeiro autor, e à Fundação Apolônio Salles de Desenvolvimento Educacional (FADURPE), pelo suporte logístico e pela viabilização financeira do projeto. Agradecemos à Divisão de Recursos Hídricos (DORH) da Companhia Hidro Elétrica do São Francisco (CHESF), pelos dados de vazão defluente do reservatório de Sobradinho.
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Legendas de Tabelas e Figuras Lista de Figuras
Figura 1. Mapa indicando a localização da lagoa Curralinho (círculo), no município de Santa Maria da Boa Vista, no submédio São Francisco (Fonte: LUZ et al, 2009).
Figura 2. Medidas morfométricas lineares: comprimento padrão (CP), altura máxima do corpo (AlMCp),largura máxima do corpo (LMCp), altura da cabeça (AlCb), comprimento da cabeça (CCb), largura da cabeça (LCb), altura média do olho (Alo), comprimento do pedúnculo caudal (CPd), altura do pedúnculo caudal (AlPd), largura do pedúnculo caudal (LPd), largura da boca (LB) e altura da boca (AB).
52 Figura 3. Projeções nos escores individuais nos eixos PC1 e PC2 da análise de componentes principais com os atributos das cinco espécies piscívoras estudadas em uma lagoa marginal no semiárido do Nordeste do Brasil.
Figura 4. Dendrograma de similaridade construído a partir dos atributos ecomorfológicos de cinco espécies piscívoras avaliadas em uma lagoa no semiárido do Nordeste do Brasil.
Figura 5. Principais itens consumidos por cinco espécies piscívoras em uma lagoa no semiárido do Nordeste do Brasil.
Figura 6. Dendrograma de similaridade da dieta das cinco espécies piscívoras avaliadas em uma lagoa no semiárido do Nordeste do Brasil, construído a partir do Índice de Importância Alimentar.
Figura 7. Principais itens consumidos, de acordo com o Índice de Importância