Evolution et adaptation en conditions environnementales fluctuantes

1.2.2.1. Caractéristiques des fluctuations à prendre en compte : prédictibilité et périodicité

Nous allons ici nous focaliser sur les fluctuations environnementales dont les « périodes » s’étendent sur plusieurs générations.Toutes les fluctuations ne sont pas semblables et il est nécessaire de dégager quelques paramètres clés permettant de les décrire et devant être

pris en compte dans une perspective évolutive. L’objectif de cette partie est donc de présenter l’effet des principales caractéristiques que peuvent présenter les fluctuations temporelles de

certains paramètres environnementaux ainsi que leurs conséquences évolutives.

Le schéma présenté sur la Figure 13 rappelle les trois principaux types de sélection (directionnelle, stabilisante et disruptive) et leurs conséquences sur la distribution des phénotypes au sein des populations. La sélection fluctuante dans le temps n’y est pas

représentée mais, en supposant que les optima à atteindre dans les différents environnements soient différents, celle-ci s’illustrerait par une relation phénotype-fitness différente selon les environnements expérimentés au cours des fluctuations.

Une caractéristique essentielle des fluctuations est leur prédictibilité. Cette dernière

correspond à la fiabilité des inférences que l’on peut tirer quant à la valeur future du paramètre

environnemental considéré, connaissant sa valeur actuelle. La prédictibilité dépend essentiellement de la régularité avec laquelle les fluctuations se répètent dans le temps : plus

27 Figure I. 13 - Conséquences phénotypiques de différents types de sélection sur la distribution des phénotypes au sein des populations

De gauche à droite sont représentés les effets de la sélection directionnelle, de la sélection stabilisante et de la sélection disruptive. En haut, la distribution des phénotypes des individus appartenant à une population est représentée avant l’action de la sélection: la distribution est alors similaire entre les trois populations de départ. Au milieu, la fitness des individus de la population en fonction de la valeur du trait sous sélection est représentée. En bas sont représentées les distributions phénotypiques après sélection.

A gauche : Dans le cas de la sélection directionnelle, les individus présentant un phénotype de valeur élevée (i.e. tendant vers les valeurs à droite de la distribution) sont avantagés. Ceci est représenté sur le graphique du milieu, sur lequel l’augmentation de la fitness est linéaire avec la valeur du trait. A l’issue de la sélection, la valeur moyenne de la distribution des phénotypes dans la population a augmenté, comme l’illustre la petite flèche noire.

Au milieu : Dans le cas de la sélection stabilisante, les individus présentant un phénotype proche de la moyenne de la population sont avantagés. Ceci est illustré au centre par la gaussienne représentant la fitness des individus. A l’issue de la sélection, la valeur moyenne des phénotypes présentés par les individus de la population ne s’est pas modifiée (flèche noire). En revanche, la variance autour de cette moyenne s’est resserrée, comme l’illustre le graphique du bas.

A droite : Dans le cas de la sélection disruptive, les individus présentant des phénotypes extrêmes sont avantagés. Ceci est représenté par la courbe symétrique convexe au milieu. A l’issue de la sélection, la valeur moyenne des phénotypes présentés par les individus de la population ne s’est pas modifiée (flèche noire). En revanche, la variance autour de cette moyenne a augmenté, comme l’illustre le graphique du bas.

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celle-ci est importante, plus la prédictibilité sera bonne. Les fluctuations prédictibles ne sont pas nécessairement déterministes mais présentent bien souvent une part plus ou moins

importante d’aléas qui les rend non parfaitement prévisibles. La prédictibilité va alors dépendre

du degré d’auto-corrélation temporelle que présentent les fluctuations. L’auto-corrélation se

caractérise par le fait que la valeur du paramètre prise à l’instant t+1 reste dans le voisinage de celle au temps t. On peut alors se demander quelles sont les conséquences de ces différents

niveaux de prédictibilité des fluctuations environnementales sur l’évolution des organismes.

De manière générale, le lien positif entre facilité d’adaptation et prédictibilité de l’environnement n’est pas si évident (Tufto 2015). Ce lien n’émerge en effet pas

systématiquement lors d’études empiriques, même lorsque le plan expérimental de celles-ci

cherche explicitement à maximiser la prédictibilité des changements de l’environnement (en les faisant, par exemple, précéder d’un signal annonciateur fiable, cf. Kubrak et al. 2017). Certaines expériences ne sont pas parvenues à mettre en évidence un effet de la prédictibilité

des fluctuations sur l’évolution, telle l’expérience d’évolution expérimentale de Hughes et al. 2007a réalisée sur E. coli dans des environnements dont le pH alternait soit de manière

déterministe au cours des générations soit de manière totalement aléatoire et dont l’analyse des résultats n’a pas révélé de différences de fitness entre ces deux régimes à l’issue de l’expérience. Au contraire, une étude menée sur Caenorhabditis elegans (Dey et al. 2016) a montré qu’au cours de l’adaptation à un environnement dont la pression partielle en dioxygène fluctuait de

manière prévisible (à chaque génération) entre la valeur usuelle et une valeur plus faible entrainant une hypoxie, un effet maternel déterministe avait émergé et que ce dernier avait une valeur adaptative. Brièvement, les mères qui avaient expérimenté un environnement riche en O2 accumulaient davantage de glycogène dans leurs ovocytes « en prévision » de

l’environnement stressant (hypoxique) que leur progéniture allait expérimenter tandis que les mères vivant en hypoxie produisaient au contraire des ovocytes au contenu réduit en glycogène. Ainsi les mères qui avaient évolué dans un environnement où le stress survenait de manière prévisible ont développé une capacité d’anticipation maximisant la survie de leur progéniture.

Si l’on considère désormais des fluctuations qui sont imprévisibles, l’une des stratégies dont

l’émergence est attendue de manière théorique est le bet-hedging (en français, stratégie de répartition des risques, Tufto 2015). Celle-ci correspond à la production de descendants aux phénotypes variés, dont une fraction aura peut-être une probabilité non-nulle de survivre dans

le nouvel environnement. Cependant, pour reprendre l’exemple précédent, les populations de

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véritablement aléatoire – et donc imprévisible – n’ont pas développé une stratégie de bet-hedgingquant à la répartition de la teneur en glycogène des ovocytes qu’ils produisaient.

Enfin, évoluer dans des environnements qui fluctuent de manière plus ou moins prédictible peut affecter différemment la manière dont les individus vont tolérer un stress. Une évolution en condition de température fluctuante menée sur des virus à ARN a ainsi pu mettre en évidence que les fluctuations fortement auto-corrélées conduisaient à une moindre tolérance à un choc thermique que lorsque les fluctuations avaient été moins prévisibles (Wieczynski et al. 2018). Les auteurs interprètent cet effet par l’existence d’un compromis entre ajustement du taux de croissance à l’environnement et tolérance à un choc thermique. Ils concluent que, lors

de l’évolution en environnement prédictible, l’adéquation entre environnement et croissance

qui a pu se mettre en place se soit faite au détriment de la tolérance aux stress.

Une autre caractéristique des fluctuations qu’il est important de prendre en considération

concerne la périodicité des fluctuations. Il a ainsi été prédit que des fluctuations « rapides »

(mais toujours supérieures au temps de génération de l’organisme considéré) sont davantage

limitantes vis-à-vis de l’émergence d’un certain niveau de plasticité phénotypique que des fluctuations « lentes » (Tufto 2015). Il a par ailleurs été démontré l’existenced’une interaction entre périodicité des fluctuations et temps de génération et donc que le nombre de générations contenues entre deux fluctuations est un paramètre pouvant avoir d’importantes conséquences

évolutives. Ainsi, Venail et al. 2011 ont fait évoluer un clone de Pseudomonas fluorecens

durant 100 générations sous quatre régimes de fréquence de fluctuation différents, allant d’une

fluctuation toutes les 6,5 générations à un seul changement au milieu de l’expérience. En isolant

des clones, ils ont alors mis en évidence que la diversité phénotypique était maximale lorsque

l’évolution avait eu lieu dans les conditions où l’environnement alternait selon une fréquence intermédiaire (une fluctuation toutes les 26 générations). Concernant les apports théoriques relatifs à la question de l’effet des fréquences des fluctuations et leurs conséquences, certains modèles prévoient que la rapidité avec laquelle fluctue l’environnement joue un rôle sur le

maintien plus ou moins important du polymorphisme à l’échelle moléculaire (Dean et al. 2017).

1.2.2.2. Sélection fluctuante, polymorphisme génétique, compromis adaptatifs et émergence de phénotypes généralistes

Outre les mutations, la migration et la recombinaison introduisant en permanence de la variation génétique au sein des populations, deux autres sources principales de maintien du

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polymorphisme génétique existent : les effets fréquence-dépendants et les variations de la valeur sélective au cours du temps. Il a été démontré de manière théorique que le polymorphisme peut être maintenu en condition de fluctuations environnementales pour des

populations d’organismes haploïdes, et ceci même en absence de sélection

fréquence-dépendante négative et d’interférence entre clones (Dean et al. 2017).

Le devenir d’une mutation en condition de fluctuations est encore peu compris, et a essentiellement été étudié d’un point de vue théorique. Quand un allèle est avantageux dans deux environnements, alors sa probabilité de fixation est simplement décrite par le gain de

fitness qu’il apporte en moyenne (arithmétique) dans ces deux environnements (Saakian et al. 2019). Mais lorsque l’allèle considéré est tantôt bénéfique tantôt défavorable selon

l’environnement dans lequel il se trouve placé (sélection balancée) et à condition que les fluctuations ne soient pas trop rapides, alors ce résultat n’est plus valable (Cvijović et al. 2015).

Ainsi, même lorsqu’en moyenne sur l’ensemble des fluctuations le gain de fitness qu’un allèle

procure vaut zéro, l’allèle peut être maintenu et fixé. De manière formelle, c’est en fait la

moyenne géométrique qui, en cas de sélection balancée, intervient pour décrire la probabilité de fixation d’un allèle (Ketola et al. 2014). Les effets des fluctuations environnementales sur

l’évolution des fréquences alléliques ont pu être mis en évidence par des approches empiriques.

Il a par exemple été récemment montré, au sein d’une même population de la plante annuelle

Mimulus guttatus suivie sur trois années, que la fréquence d’allèles à certains loci (ceux qui ont un effet pléiotrope antagoniste sur la taille de la plante et sa précocité de reproduction) variait de manière concertée avec le pattern annuel des précipitations (Troth et al. 2018). Cette étude illustre le fait que la sélection balancée peut intervenir dans le maintien du polymorphisme sur des échelles extrêmement brèves (ici, d’une génération à l’autre).

L’idée selon laquelle les fluctuations environnementales ralentiraient l’évolution

moléculaire – dans la mesure où elles freineraient la fixation de mutations bénéfiques par rapport à une sélection unidirectionnelle – est très discutée par les modèles théoriques. Ces

derniers tendent à montrer que ce n’est pas nécessairement le cas, et qu’il est même possible que ce soit l’inverse qui se produise. En effet, les fluctuations auraient ainsi plutôt tendance à augmenter la probabilité de fixation (Cvijović et al. 2015 ; Huerta-Sanchez et al. 2018). De ce point de vue, certains auteurs suggèrent que les fluctuations puissent promouvoir la divergence au sein d’une population (grâce à l’accumulation de variants qui se fixent) ( Huerta-Sanchez et al. 2018). Cela nous amène finalement à nous demander si les individus adaptés aux fluctuations de leur environnement sont devenus « généralistes » –c’est-à-dire performants

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sur toute la gamme des valeurs que décrit le paramètre fluctuant –ou s’ils sont plutôt devenus spécialisés pour ces fluctuations.

Le lien entre adaptation à un environnement fluctuant et à un environnement stable a principalement été étudié chez les micro-organismes et notamment chez la bactérie Escherichia coli. Concernant l’adaptation d’E. coli à des pH fluctuants, il a été montré que les populations qui avaient évolué en environnements stables étaient devenues spécialistes pour ces environnements tandis que les populations qui avaient été soumises à des niveaux d’acidité

fluctuants étaient certes adaptées aux fluctuations mais également performantes dans des environnements stables (Hughes et al. 2007a). Les populations fluctuantes étaient donc devenues généralistes. Ce résultat indique en outre une absence de compromis adaptatif entre

le fait de s’adapter à des conditions d’acidité fluctuantes et la tolérance aux environnements présentant des pH stables. Toujours chez E. coli, mais cette fois concernant les fluctuations de température, les résultats obtenus restent contrastés et appellent des études supplémentaires. Ainsi Richard Lenski et ses collaborateurs ont mis en évidence une évolution vers un phénotype généraliste après évolution en fluctuations dans certaines de leurs expériences (Leroi et al. 1994 ; Bennett & Lenski 1996) mais pas dans d’autres (Bennett et al. 1992).

Enfin, la mise en place d’adaptations à des conditions fluctuantes ne s’accompagne pas nécessairement d’un coût de fitness lorsque la pression de sélection qui s’exerçait de manière

intermittente est relâchée. Ainsi, une expérience d’évolution en laboratoire a été conduite afin

de comprendre comment des bactéries résistantes à des antibiotiques pouvaient rester performantes et ne pas être pénalisées en l’absence d’antibiotique dans leur environnement (Melnyk et al. 2017). Pour ce faire, les chercheurs ont exposé soit de manière intermittente soit de manière continue la bactérie Pseudomonas aeruginosa à la ciprofloxacine et ils sont

parvenus à montrer que la résistance qui en émergeait s’accompagnait effectivement d’un coût,

mais uniquement lorsque la pression de sélection avait été maintenue constante : les bactéries ayant évoluées en conditions fluctuantes pour la présence de l’antibiotique avaient au contraire

évolué vers une cost-free resistance. L’alternance d’exposition avait conduit à favoriser de

manière secondaire (après développement de la résistance) un set de mutations qui compensait le coût associé à celles initialement fixées lors de la mise en place de cette résistance.

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