Mortalidade. Entre os tratamentos, houve dois grupos: T3T20T50 e TMAX (0,37 ± 0,19 (37%) e 0,49 ± 0,22 (49%), respectivamente; F=7,31; p<0,01). Entre gerações não houve diferenças significativas (F=1,06; p>0,05). A interação entre tratamentos e gerações foi significativa (F=4,66; p<0,01; Figura 11). A
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mortalidade de TMAX observada em F1 não se repetiu na F2, para os outros tratamentos o padrão se manteve.
Figura 11. Mortalidade observada no ciclo de H. pearsoni entre tratamentos e gerações.
O tamanho dos adultos variou em função do tempo de pupa, podendo observar que nos tratamentos T20 e T50 e TMAX, o tamanho das asas foi maior à medida que o tempo de pupa aumentou (Figura 14).
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Figura 14. Relação dos tamanhos de asa com a quantidade de dias na fase de pupa.
Tabela 1 – Modelos lineares generalizados completos e mínimos dos resultados.
Variáveis resposta Variáveis explicativas Gl F P
Tempo 1 instar ᴬ Tratamento 4 2 0.17
Geração 1 147.99 <0.001
tratamento:geração 4 1.73 0.17
Tempo 1 instar ᴮ Geração 1 137.47 <0.001
Tempo 2 instar ᴬ Tratamento 4 1.47 0.23
Geração 1 10.6 <0.01
tratamento:geração 4 0.32 0.86
Tempo 2 instar ᴮ Geração 1 13.38 <0.01
Tempo 3 instar ᴬ Tratamento 4 1.21 0.32
Geração 1 3.14 0.08
tratamento:geração 4 0.75 0.56
Tempo 4 instar ᴬ Tratamento 4 2.3 0.08
Geração 1 0.1 0.91
tratamento:geração 4 0.55 0.69
Tempo 5 instar ᴬ Tratamento 4 2.38 0.07
Geração 1 0.49 0.48
tratamento:geração 3 1 0.4
Tempo 6 instar ᴬᴮ Tratamento 4 15.74 <0.001
Geração 1 0.001 0.96
tratamento:geração 3 11.16 <0.001
Tempo 7 instar ᴬ Tratamento 3 0.64 0.59
*F1 não ocorreu
Cápsula cefálica 1 ᴬ Tratamento 4 3.57 <0.05
Geração 1 49.85 <0.001
tratamento:geração 2.44 0.06
Cápsula cefálica 1ᴮ Tratamento 4 3.05 <0.05
Geração 1 42.59 <0.001
Cápsula cefálica 2 ᴬ Tratamento 4 2.99 <0.05
Geração 1 21.51 <0.001
tratamento:geração 4 1.98 0.12
Cápsula cefálica 2 ᴮ Tratamento 4 2.68 <0.05
Geração 1 19.28 <0.001
Cápsula cefálica 3 ᴬ Tratamento 4 4.73 <0.01
Geração 1 176.86 <0.001
tratamento:geração 4 1.36 0.27
Cápsula cefálica 3 ᴮ Tratamento 4 4.53 <0.01
Geração 169.19 <0.001
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Geração 1 94.88 <0.001
tratamento:geração 4 3.16 <0.05
Cápsula cefálica 5 ᴬ Tratamento 4 1.16 0.35
Geração 1 5.49 <0.05
tratamento:geração 3 0.78 0.51
Cápsula cefálica 5 ᴮ Geração 1 3.14 0.08
Cápsula cefálica 6 ᴬ Tratamento 4 1.95 0.15
*F1 não ocorreu
Tamanho de asa ᴬ Tratamento 4 12.77 <0.001
Geração 1 2.3 0.14
tratamento:geração 3 0.98 0.43
Tamanho de asa ᴮ Tratamento 4 12.26 <0.001 Tamanho de corpo ᴬ Tratamento 4 13.14 <0.001
Geração 1 0.52 0.47
tratamento:geração 4 1.78 0.16
Tamanho de corpo ᴮ Tratamento 4 11.99 <0.001
Tempo de pupa ᴬᴮ Tratamento 4 8.26 <0.001
Geração 1 89.15 <0.001
tratamento:geração 4 7.24 <0.001
Tempo larval ᴬᴮ Tratamento 4 8.48 <0.001
Geração 1 54.24 <0.001
tratamento:geração 4 4.05 <0.001
Tempo de ovo ᴬ Tratamento 4 4.35 <0.01
Geração 1 5.33 <0.05
tratamento:geração 4 2.53 0.06
Tempo de ovo ᴮ Tratamento 4 3.68 <0.05
Geração 1 4.51 <0.05
Peso da pupa ᴬ Tratamento 4 5.47 <0.01
Geração 1 5.23 <0.05
tratamento:geração 4 0.49 0.73
Peso da pupa ᴮ Tratamento 4 5.82 <0.01
Geração 1 5.56 <0.05
Tamanho da pupa ᴬ Tratamento 4 2.34 0.07
Geração 1 2.05 0.38
tratamento:geração 4 1.08 0.38
Mortalidade ᴬᴮ Tratamento 4 7.31 <0.01
Geração 1 1.06 0.3
tratamento:geração 4 4.66 <0.01
Tempo total ᴬᴮ Tratamento 4 6.72 <0.001
Geração 1 104.1 <0.001
tratamento:geração 4 6.71 <0.001
Quantidade ideal ᴬ Tratamento 2 24.94 <0.001
Geração 1 4.05 0.05
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ᴬ – Modelo completo; ᴮ – Modelo mínimo
Discussão
De acordo com todos os resultados obtidos neste trabalho, podemos sugerir que exista um número ideal de indivíduos por grupo, com melhor tempo de desenvolvimento. Em H. pearsoni, o tratamento de 20 lagartas mostrou-se mais vantajoso em relação aos demais, devido a baixa mortalidade nas duas gerações, menor tempo de desenvolvimento larval, maiores pesos de pupa e maior tempo de diapausa, favorecendo o período de emergência dos adultos, porém não afetando negativamente o tamanho dos adultos.
A interação entres os tratamentos e as gerações foi altamente significativa, mostrando que o tempo variou em cada tratamento em função das gerações. O efeito do tamanho do grupo pode ser visto somente em F1 em que os tratamentos T20 e T50 levaram menos tempo na fase larval. Dessa forma, pode-se sugerir que o efeito do inverno em F2 foi mais evidente sobre o tempo larval do que o efeito de tamanho de grupo.
Embora os resultados tenham mostrado diferenças no crescimento das lagartas (tamanhos das cápsulas cefálicas) em função dos tratamentos (exceto o 5º instar), o padrão difere entre os instares, ou seja, cada tratamento se comportou de forma diferente em cada instar. Dessa forma, mesmo que grupo menores tenham apresentado maiores tamanhos de cápsulas cefálicas em alguns instares, o tamanho da cápsula cefálica não se demonstrou eficaz para avaliar o efeito do tamanho de grupo. Com lagartas do mesmo gênero, H. caryae, foi constatado que lagartas no grupo com 10 indivíduos apresentaram menores taxas de crescimento (Lawrence, 1990)
Da mesma forma em que a agregação afetou o crescimento das larvas em H. pearsoni, em Coleoptera, um estudo utilizou larvas do besouro
Dendroctonus micans, e o resultado indicou que as larvas cresceram mais em
grupos com 10 indivíduos (grupo considerado médio) comparados aos demais (Storer et. al. 1997).
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O tamanho do grupo concomitantemente com as gerações afetou o tempo apenas do sexto instar. Para este instar os tratamentos que apresentaram maiores tempo de instar foram os menores grupos (T3 em F1 e T1 em F2). Outros resultados de efeito de tamanho de grupo sobre o tempo de instar foram encontrados em lagartas de Chlosyne lacinia, em que as larvas apresentaram menor tempo no terceiro instar em grupos maiores (50 e 100 lagartas) em relação a grupos com 10 lagartas (Clark e Faeth, 1997; Inouye e Johnson, 2005). Também em lagartas de Dione juno juno, o efeito de tamanho do grupo sobre o tempo de desenvolvimento larval também foi observado, sendo menor em grupos maiores e maior em lagartas solitárias e em grupos pequenos (Boiça et. al., 1999; Bianchi e Moreira, 2005).
Mesmo que exista uma tendência de dispersão das lagartas com o decorrer dos instares em outras famílias, como em Chlosyne lacinia (Inouye e Johnson, 2005), em H. pearsoni esse padrão não pôde ser observado, pois as lagartas foram mantidas em confinamento e em condições de laboratório, sendo necessário realizar o mesmo experimento em campo e com mais réplicas anuais para verificar se existe alguma tendência para a espécie.
Para o tempo de pupa e tempo total do ciclo, os tratamentos e gerações tiveram influência sobre essas variáveis. Para os tratamentos, os grupos com 20 e 50 indivíduos em F2, tiveram um tempo maior em relação aos outros, elevando o tempo total da geração pela ocorrência de diapausa. Tais resultados foram mais evidentes nos grupos com 50 indivíduos. Dessa forma, pode-se sugerir que o maior tempo de pupa nestes tratamentos, traz algum tipo de benefício para os adultos, já que a diapausa é um processo programado em determinada fase do ciclo de desenvolvimento em que a atividade metabólica do inseto é diminuída drasticamente, aumentando o tempo de desenvolvimento em condições ambientais adversas para a espécie (Denlinger, et al., 2012; Kostal, 2006; Begon, et al., 2006).
O tamanho do grupo influenciou tanto o peso da pupa quanto o tamanho dos adultos de H. pearsoni. Os tratamentos com maior número de lagartas tiveram não só as pupas mais leves quanto as menores medidas de asa. Desta forma, para grupos mais numerosos, aparentemente, a agregação não foi
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vantajosa para esses grupos. Para o notondontídeo Trichoplusia ni e para o afídio Acyrthosiphon pisum, os adultos de criações com maiores tamanhos de grupos tiveram a tendência de apresentar menores tamanhos (Henneberry e Kishaba, 1966; Parra, 2000). O efeito de tamanho de grupo afeta os benefícios da alimentação em grupo, determinando assim tanto o crescimento larval quanto o fitness dos adultos (Allen, 2010), apresentando uma relação positiva entre o crescimento larval e o tamanho das asas dos adultos de Lepidoptera (Nilsson e Forsman, 2003).
Sabe-se que o gregarismo é vantajoso para proteção contra predadores, facilitação alimentar, busca de recursos, entre outros (Clark e Faeth, 1997; Hunter, 2000; Klock e Chown, 1999; Reader e Hochuli, 2003). Porém, também pode não ser vantajoso para a espécie, uma vez que o tamanho do grupo pode causar competição por recurso e espaço, diminuindo a quantidade de alimento ingerido, podendo até mesmo ocorrer canibalismo (Joyner e Gould, 1985; Kakimoto, et. al., 2003). Em lagartas de Trichoplusia ni, foi verificado que a redução do peso da pupa foi inversamente proporcional a quantidade de lagartas, ou seja, quanto maior o grupo, mais leves eram as pupas (Henneberry e Kishaba, 1966). Em outras ordens, como observado em Musca domestica (Diptera), em posturas com maior quantidade de ovos, mais leves são as pupas (Spiller, 1966).
Em relação a mortalidade, os grupos numerosos (TMAX) da geração de inverno tiveram as menores taxas, demonstrando que a sobrevivência nesse período pode ter sido compensada pelo tamanho do grupo. Provavelmente as lagartas se beneficiaram do tamanho do grupo para manter a temperatura e assim diminuir a mortalidade do grupo. A termorregulação é um fator importante que afeta o desenvolvimento e mortalidade em lagartas, ajudando a manter a temperatura elevada e mais constante em períodos de condições desfavoráveis (Klok e Chown, 1999). Na geração de verão, onde as temperaturas são mais altas, pode ter havido um aumento da umidade e um superaquecimento nestes grupos, aumentando assim a mortalidade.
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Dessa forma, podemos inferir que devido ao espaço limitado (potes plásticos e caixas plásticas) em que as lagartas foram criadas e a variação da mortalidade entre gerações, a termorregulação pode ter sido fundamental para a mortalidade nos tratamentos TMAX tanto no verão quanto no inverno. Lagartas de Dione juno juno também tiveram a mortalidade afetada em função da densidade larval, tanto nos tratamentos com poucas lagartas quanto nos instares iniciais, mostrando que a agregação pode ser importante para manutenção da temperatura nessas fases quanto para quebrar a barreira foliar da planta hospedeira (Bianchi e Moreira, 2005). Em larvas de Pryeria sinica, a mortalidade foi afetada pela densidade larval, mostrando que em grupos maiores a mortalidade foi menor (Tsubaki, 1981).
Neste estudo, conclui-se que as seguintes hipóteses foram corroboradas: i. O desenvolvimento foi afetado pelo tamanho do grupo, sobretudo os aspectos como mortalidade e tamanho dos adultos. Lagartas de H. pearsoni se mostraram eficazes para estudos relacionados a densidade larval e desenvolvimento. Considerando que estes resultados foram observados no período de um ano e por duas gerações, torna-se necessária a replicação e complementação dos experimentos inclusive para estudar os efeitos de tamanho de grupo desta e outras espécies. Desde os primeiros estudos relacionando o gregarismo com período larval, poucos estudos foram realizados com Lepidoptera, sendo mais comum com outras ordens de insetos (Allen, 2010). Tais estudos contribuem com informações sobre a biologia, ecologia e história natural dessas espécies, assim como suas interações com plantas hospedeiras, predadores e parasitoides, tornando possível a criação, conservação e/ou manejo de espécies.
Agradecimentos
Agradecemos primeiramente a Capes (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) pelo fomento a esta pesquisa. Agradecemos também a Prof. Doutora Yasmini Antonini pelo laboratório onde foi realizada a pesquisa. A Universidade Federal de Ouro Preto pelo apoio e incentivo.
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