Chapitre 1 I

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Chapitre 1

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Présentation des Dinosauria et des différents groupes

d’Archosaures

Le clade des dinosaures est un groupe bien défini faisant partie des Archosauria, incluant lui-même les crocodiliens, les ptérosaures et d’autres groupes basaux du Trias (Benton, 2004) (voir figure 1.1). Les premiers Archosauria sont apparus il y a environ 245 millions d’années (Brusatte et al., 2010), peu après la crise Permien-Trias qui élimina 95% des espèces existantes. Après cette crise, les Archosauria se diversifièrent rapidement et occupèrent de nombreuses niches écologiques à travers le monde.

Figure 1.1. Cladogramme des groupes principaux d’Archosauria. Les Archosauria sont divisés en deux groupes, la lignée crocodilienne (Crurotarsi) et la lignée avienne (Avemetatarsalia). La lignée crocodilienne est en outre subdivisée en plusieurs sous-groupes (les semi-aquatiques phytosaures à museau long, les aetosaures lourdement cuirassés, les rauisuchiens principalement prédateurs, et les vrais crocodylomorphes), tandis que la lignée avienne inclut les dinosaures, oiseaux, et quelques cousins « dinosauromorphes ». Les silouhettes ne sont pas à l’échelle (Brusatte et al., 2010).

4 et les Cerapoda (Marginocephalia (Pachycephalosauria et Ceratopsia) et Ornithopoda). Les Ornithopoda sont le sujet de mon travail et seront définis plus précisément pages 24-29.

Figure 1.2. Cladogramme simplifié des Dinosauria (figure issue du site de Tom Holtz : http://www.geol.umd.edu/~tholtz/G104/).

5 celui de Deinonychus, un petit dinosaure théropode. Suite aux récentes découvertes chinoises, l’étude comparative des oiseaux et des dinosaures est devenue un des sujets les plus en vogue en paléontologie des vertébrés.

Par ailleurs, l’anatomie comparée des cerveaux reptilien et avien (Ulinski and Margoliash, 1990) et reptilien et mammalien (Aboitiz et al., 2002) a déjà fait l’objet de travaux importants. Il a ainsi été montré que la structure générale externe du cerveau des oiseaux présentait une topographie fondamentalement différente de celle des Sauropsida. Le matériel sur lequel se basent ces investigations consiste toutefois en cerveaux de sauropsides actuels, à savoir des squamates. Les groupes qui furent à l’origine des oiseaux ou des mammifères ne sont en effet accessibles qu’à l’état fossile : leurs structures cérébrales ont disparu depuis des millions d’années. Si les tissus mous du cerveau ne sont pas conservés au cours de la fossilisation, la face interne des os de la boîte crânienne conserve néanmoins, chez certains spécimens particulièrement bien préservés, l’empreinte de la forme du cerveau, des nerfs crâniens, des principaux vaisseaux sanguins, ainsi que du labyrinthe de l’oreille interne. On peut ainsi estimer le développement relatif des principales structures cérébrales à l’aide de moulages endocrâniens. C’est ainsi que Larsson et al. (2000) ont reconstitué les séquences évolutives menant au cerveau avien, sur base de moulages endocrâniens de plusieurs dinosaures théropodes. Parmi les dinosaures théropodes non-aviens, une augmentation du cerveau antérieur a pu être mise en évidence sur base de l’étude des endocrânes de

Allosaurus, Carcharodontosaurus et Tyrannosaurus (Larsson et al., 2000).

Les dinosaures théropodes, proches des oiseaux, ont donc récemment attiré l’attention des neurologues, car ils permettent de cerner l’origine du cerveau avien. Toutefois, il existe d’autres grands groupes de dinosaures dont l’anatomie cérébrale a été négligée, vraisemblablement car ils n’ont laissé aucune descendance dans la nature actuelle. Des moulages endocrâniens de plusieurs représentants du groupe des dinosaures ornithischiens, la lignée à laquelle appartiennent les fameux Iguanodons de Bernissart (Lambe, 1920; Ostrom, 1961; Galton, 1989), existent pourtant. Ces différents auteurs ne se sont souvent contentés que de décrire le passage des différents nerfs crâniens (voir p. 20).

6 si ces tendances évolutives se retrouvent chez d’autres dinosaures dont le destin évolutif a été complètement différent. Le cerveau des dinosaures ornithischiens est-il resté stable ou montre-t-il aussi des tendances évolutives décelables sur les moulages ? Que nous apprend-t-il à propos de ces animaux qui vivaient et nichaient en groupes, communiquaient entre eux aux moyens de sons et de couleurs ? Les résultats attendus sont une évaluation des changements de la morphologie cérébrale au sein d’un groupe de dinosaures qui a évolué parallèlement au groupe qui a mené aux oiseaux et qui a, lui aussi, connu une diversification remarquable pendant quelque 160 millions d’années (Horner et al., 2004).

Paléoneurologie

La paléoneurologie est l’étude du cerveau et du système nerveux des animaux fossiles, grâce aux moulages endocrâniens, qu'ils soient naturels ou artificiels. Le but de cette discipline est de déterminer comment le cerveau a évolué au sein d’un groupe particulier. En dehors des structures minérales, les restes des animaux éteints se fossilisent rarement. Le cerveau est un organe particulièrement sensible à la décomposition et se dégrade rapidement à la mort de l’individu (Hopson, 1979; Buchholtz, 2012).

L’organe lui-même étant indisponible, nous nous penchons sur l’ostéologie de la boîte crânienne et observons les espaces qui, du vivant de l’animal, hébergeaient le cerveau et autres tissus mous. L’étude des os individuels peut révéler comment l’organisation des foramens et des sutures a changé à travers le temps et les taxons, mais pour comprendre les changements ayant eu lieu dans les tissus mous du cerveau, c’est la cavité endocrânienne tout entière qui doit être examinée et étudiée.

7 de matériel crânien, la destruction de spécimens n’est pas envisageable. Ceci limite d’autant plus le nombre de moulages disponibles.

Grâce aux matériaux polymères et caoutchouteux, nous pouvons désormais réaliser les moulages endocrâniens d’autres spécimens, pourvu que ceux-ci soient bien conservés et dégagés. L'on peut également faire appel aux rayons X et à la technique du CT-scan. Ces méthodes seront exposées dans le chapitre 2 (p. 61).

Nous présentons ici les prédécesseurs de la paléoneurologie.

Premiers travaux

Dès 1804, Georges Cuvier reconnaît, dans le remplissage de la cavité crânienne de l’Anoplotherium (un artiodactyle de la fin du Paléogène de France), un moulage naturel du cerveau de l’animal. Ces moulages étaient régulièrement découverts dans les carrières à plâtre à proximité de Paris et Cuvier en décrira plusieurs. Il sera également le pionnier de la comparaison entre ces moulages de cerveau d'animaux fossiles et ceux des mammifères actuels (Cuvier, 1822).

Hulke (1871) et Andrews (1897) sont les premiers à avoir décrit l’intérieur de la boîte crânienne d’Iguanodon, ainsi qu’un moulage endocrânien naturel. Ces découvertes sont encore tout à fait fortuites et les spécimens sont rares. On peut déjà néanmoins utiliser ces fossiles pour inférer la forme du cerveau et des nerfs crâniens.

Othniel Charles Marsh (1831-1899)

8 Reptiles from the Cretaceous to the present time. 7) The brain of a mammal belonging to a vigorous race, fitted for a long survival, is larger than the average brain, of that period, in the same group. 8) The brain of a mammal of a declining race is smaller than the average of its contemporaries of the same group. » Ces règles, bien que désormais considérées comme caduques, représentent la première tentative d’étude sur l’évolution du cerveau des organismes disparus. Marsh fut le premier à reconnaître le rôle important que pouvaient jouer les moulages endocrâniens en tant que documents permettant de préciser l’histoire paléontologique des mammifères. En 1880a, Marsh illustra le cerveau de deux oiseaux fossiles, Hesperornis et Ichthyornis, qui ressemblaient fortement à celui d'autres « reptiles », constituant selon lui un stade intermédiaire dans l'évolution de l'encéphale entre les « reptiles » et les oiseaux actuels. Tilly Edinger prouva que les reconstitutions de Marsh étaient erronées; le cerveau de ces oiseaux était très proche de celui des espèces actuelles.

Tilly Edinger (1897-1967)

Tilly Edinger est l’une des pionnières de la paléoneurologie, et la fille d’un chercheur en neurologie comparative. On considère qu'elle a fondé la paléoneurologie moderne. Ses travaux débutent dans les années 20, et commencent avec la description de l’endocrâne de

Nothosaurus (Edinger, 1921). Elle se penchera ensuite sur le cerveau des chauves-souris

fossiles (1926a), et contestera les « lois » établies par Marsh.

9 oiseaux n’était pas, comme Marsh l’avait décrit, semblable à celui des « reptiles », mais était similaire à celui des oiseaux modernes.

Elle a aussi mis en avant le rôle que pouvait jouer la glande pituitaire dans la taille gigantesque de certains animaux (Edinger, 1964). En 1929, Edinger note que le moulage endocrânien des crocodiles reflète les proportions relatives des différentes parties du cerveau, contrairement à celui des tortues. C’est-à-dire qu’un moulage endocrânien représente correctement le cerveau des crocodiliens et respecte les proportions des différentes régions du cerveau.

Harry Jerison (1925-)

10 évènement majeur dans l’évolution des vertébrés bien qu’elle soit apparue dans divers groupes.

Jerison en viendra à établir une nouvelle manière de déterminer l'encéphalisation d'un animal grâce au quotient d'encéphalisation (QE). Celui-ci est calculé en divisant le volume du cerveau par le volume attendu pour cet organe. Si le quotient est supérieur à 1, cela signifie que le cerveau était plus grand que celui attendu pour un animal moyen de cette taille et dans ce groupe. Par exemple, l’être humain a un quotient d’encéphalisation de 6,3 (Jerison, 1973), cela signifie que le cerveau humain est 6 fois plus grand que celui du mammifère moyen. Les quotients inférieurs à 1 impliquent un cerveau plus petit que celui attendu pour un animal moyen de ce groupe.

Lorsqu'il estimait le volume du cerveau des dinosaures, Jerison considérait qu'il ne remplissait que 50% de la boîte crânienne. C'est en effet le cas chez certains lépidosaures comme

Sphenodon (Jerison, 1969), où l'autre moitié de l'espace endocrânien est occupée par des sinus

veineux, des structures endolymphatiques, les méninges et des cartilages (Jerison, 1979). Ce n'est pas le cas dans d'autres groupes, tels les oiseaux, ptérosaures, mammifères et requins, où le cerveau remplit presque exclusivement la cavité endocrânienne. La réduction systématique du volume endocrânien des dinosaures de 50% est une conjecture de Jerison qui a été reprise par la suite par de nombreux chercheurs et elle a bien souvent conduit à une sous-estimation du volume du cerveau chez les dinosaures. Nous savons désormais que le cerveau de certains dinosaures, à tout le moins, remplissait plus de 50% de la boîte crânienne.

Leonard Radinsky (1937-1985)

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James Hopson (1935-)

J. Hopson a écrit en 1979 un article, pour Biology of the Reptilia, reprenant les bases concernant l’étude des endocrânes, leur formation et leur composition, la description des nerfs crâniens et des diverses parties du cerveau, et une liste des endocrânes disponibles pour une série de taxons de tortues, lézards, crocodiles, ptérosaures, dinosaures et synapsides. Hopson a également émis l’hypothèse que le comportement des organismes devenait de plus en plus complexe au fur et à mesure que la taille du cerveau s’accroît (Hopson, 1977). En 1980, il mit en relation la taille du cerveau des dinosaures et leur métabolisme présumé, cherchant à savoir, comme Jerison avant lui, si le cerveau pouvait nous donner un indice pour déterminer quels dinosaures étaient endothermes (sic; « homéotherme » serait plus approprié).

Peter Galton (1942-)

Galton a décrit les boîtes crâniennes et les endocrânes de nombreux dinosaures (Galton, 1985; 1989), parmi lesquels plusieurs ornithischiens. Ses travaux sur l’encéphale des ornithischiens concernent des espèces primitives du Jurassique supérieur et du Crétacé.

Emily Giffin-Buchholtz (1947-)

Emily Buchholtz s'est également consacrée à l'étude des moulages endocrâniens, plus particulièrement sur les pachycéphalosaures (Giffin, 1989).

Lawrence Witmer (1959-)

12 2007), les ankylosaures (Witmer & Ridgely, 2008a), les hadrosaures (Evans et al., 2009), les cératopsiens (Witmer & Ridgely, 2008b) et les ptérosaures (Witmer et al., 2003).

David C. Evans

David Evans a travaillé sur les hadrosaures lambéosaurinés d'Amérique du Nord. Il a confirmé les travaux d’Osmólska (2004) concernant les valleculae chez les hadrosaures et les pachycéphalosaures (Evans, 2005). La présence des valleculae sur les parois internes de la boîte crânienne est importante car elle indique que le cerveau, ou du moins certaines parties de celui-ci, était en contact étroit avec la boîte crânienne là où les valleculae sont observées. L’espace endocrânien reflète alors la forme du cerveau. Ces valleculae ont également été mises en évidence chez des Ornithopodes plus basaux, comme cela sera décrit dans ce travail (voir p. 121).

Evans (Evans, 2006; Evans et al., 2009) s'est également penché sur la reconstruction de la cavité endocrânienne et a comparé le volume du cerveau des hadrosauridés à celui d'autres dinosaures. Nous menons une étude similaire, mais portant sur des Ornithopodes d'Europe et d'Asie.

Jonathan Franzosa (1975-)

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Description de la boîte crânienne et du cerveau

Les os de la boîte crânienne sont la source majeure d’informations à propos des tissus nerveux des dinosaures, qui se décomposent rapidement après la mort de l’individu (Buchholtz, 2012). Edinger (1929) souligna que la boîte crânienne n’abrite pas seulement les tissus nerveux mais également les tissus vasculaires et les méninges. Le cerveau n’occupait donc pas totalement l’espace endocrânien; on estime le taux d’occupation entre 50% et 95% en fonction des caractéristiques du groupe et de l’individu (Hopson, 1979).

Les deux facteurs principaux déterminant l’apparence d’un moulage endocrânien sont la boîte crânienne et le cerveau. Étant donné que la forme du cerveau est en grande partie déterminée par la boîte crânienne, nous présenterons ici une brève révision des ossements qui la composent. Cette révision s’appuie sur les travaux d’Ostrom (1961) et Norman (1980). L’anatomie neurale des vertébrés est conservative : les modes de transmission des signaux sensoriels et moteurs et la localisation des différents sites d’analyse sont préservés à travers le règne des vertébrés. Avec l’étude du cerveau des oiseaux et des crocodiles actuels, cette cohérence fournit le contexte dans lequel l’anatomie neurale des dinosaures est étudiée et comprise (Buchholtz, 2012).

14 Figure 1.3. reconstitution du crâne d’un Hadrosauridae Lambeosaurinae, Olorotitan arharensis, du Crétacé supérieur de Russie (d’après Godefroit et al., 2012).

Os de la boîte crânienne

Frontal

15 Figure 1.4. Boîte crânienne d’un Hadrosauridae Lambeosaurinae, Olorotitan arharensis, AEHM 2/845, en vue A) latérale droite, B) latérale gauche, C) dorsale, D) ventrale et E) caudale (d’après

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Orbitosphénoïde

L’orbitosphénoïde est postérieur au sphénethmoïde. Il contribue à la paroi antérieure de la cavité endocrânienne, et porte les foramens des nerfs optiques. Il participe aussi aux foramens des nerfs oculomoteurs, et parfois à ceux des nerfs trochléaires.

Latérosphénoïde

Les latérosphénoïdes sont postérieurs aux orbitosphénoïdes et ventraux aux frontaux. Ils forment une partie des parois latérales et antérieures de la boîte crânienne. Ils portent le foramen des nerfs oculomoteurs et participent à celui des nerfs trochléaires. Cet os forme également la partie antérieure du foramen du nerf trijumeau.

Parasphénoïde et basisphénoïde

Ces deux os sont fusionnés à l’âge adulte chez la majorité des dinosaures. Ils abritent la glande pituitaire. Il forme la paroi antérieure de la cavité endocrânienne, porte le canal abducens. La surface ventrolatérale abrite également le canal de la carotide interne. La branche palatine du nerf facial passe également à travers le basisphénoïde.

Pariétal

Ces os pairs sont directement postérieurs aux frontaux. Sur la suture entre les deux pariétaux, se trouve une crête sagittale, compressée latéralement. Les empreintes de la surface postérodorsale des hémisphères cérébraux et de la surface dorsale du cervelet peuvent être observées sur la face ventrale des pariétaux, dans le cas des animaux chez qui le cerveau remplit presque complètement la boîte crânienne. Il peut être difficile d’établir si les impressions présentes représentent la surface dorsale du cervelet car un grand sinus sagittal recouvre la partie médiane des hémisphères cérébraux et un sinus occipital recouvre le cervelet (Baumel et al., 1993). Chez certains animaux, ces sinus sont petits et le moulage exact du cervelet peut être observé. Chez d’autres espèces, ils sont larges et seule une surface imprécise peut être vue, indiquant que la surface dorsale du cervelet n’était pas en contact avec les pariétaux.

Supraoccipital

17 qui le séparent du foramen magnum. Dorsalement, le supraoccipital est en contact avec les squamosaux et les pariétaux. Il inclut la partie supérieure des canaux semi-circulaires de l’oreille interne.

Exoccipital et Opisthotique

Les exoccipitaux se trouvent ventrolatéralement aux supraoccipitaux. Ils forment les parois postérolatérales de la cavité endocrânienne, les bords du foramen magnum et une partie du condyle occipital. La suture entre les exoccipitaux et les opisthotiques est indiscernable et ils forment ensemble les processus paroccipitaux. Antérieurement au condyle occipital, il y a souvent un puits profond dans la surface ventrale de l’exoccipital; les foramens des nerfs hypoglosses s’y trouvent. Le foramen jugulaire peut aussi s’y trouver. Celui-ci est utilisé par le nerf vague, le nerf accessoire et la veine jugulaire. L’exoccipital participe aussi à la formation de la fissure métotique, de laquelle émerge le nerf glossopharyngien, ainsi que le nerf vague, le nerf accessoire et la veine jugulaire pour les espèces qui n’ont pas de foramen jugulaire séparé pénétrant l’exoccipital.

Basioccipital

Le basioccipital forme le plancher postérieur de la boîte crânienne et la majorité du condyle occipital. Il est en contact avec les exoccipitaux et les opisthotiques dorsalement et avec le basisphénoïde antérieurement. Parce que la plupart des sinus veineux sont situés sur les surfaces dorsales et latérales du cerveau, la surface ventral du basioccipital fournit une bonne représentation de la surface ventrale du bulbe rachidien (Hopson, 1979). La surface dorsolatérale participe aussi à la base de la cavité de l’oreille moyenne et à la fissure métotique.

Prootique

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Régions du cerveau

La cavité endocrânienne fournit un moulage qui peut ne pas être similaire au cerveau de l’animal. Des cartilages, sinus veineux, les méninges et des structures endolymphatiques peuvent également occuper une partie non négligeable de la cavité (Hopson, 1979). Ainsi, le moulage des poissons, lézards, amphibiens et crocodiles ne représente pas exactement les vraies formes et volumes du cerveau de ces animaux. Dans le cas des oiseaux et des mammifères, le cerveau emplit complètement la cavité endocrânienne, et leur moulage fournit une bonne approximation de la taille et de la forme du cerveau. Dans le cas des dinosaures, il est difficile de déterminer quelle proportion de la cavité endocrânienne occupait le cerveau. Un indice nous est fourni par les valleculae, les empreintes des vaisseaux sanguins sur la face interne des os de la boîte crânienne. Leur présence indique un contact étroit entre le cerveau et la boîte crânienne (Osmólska, 2004; Evans, 2005) et dès lors la forme de la cavité endocrânienne reflète celle du cerveau. Grâce à des moulages endocrâniens en silicone, j’ai également pu mettre en évidence la présence de valleculae chez deux ornithopodes,

Batyrosaurus rozhdestvenskyi (p. 121) et Amurosaurus riabinini (p. 157). Cette découverte

nous permet de considérer les reconstructions de l’espace endocrânien comme des représentations fidèles du télencéphale (partie antérieure du cerveau) des Hadrosauridés. Hopson (1979) nota également que le moulage endocrânien du caïman reflétait les régions principales du cerveau avec plus ou moins de fidélité, la partie antérieure donnant le rendu le plus précis et le plus exact. A l’opposé, le cervelet est couvert de sinus veineux épais et larges. Il fit la même observation sur les crânes d’archosaures fossiles, notant que le moulage des ptérosaures donnait une idée très précise du cerveau de l’animal, alors que, chez les théropodes de taille moyenne et les hadrosaures, les hémisphères cérébraux peuvent être observés tandis que le reste du cerveau est moins fidèlement rendu.

Télencéphale

19 charge le traitement des données olfactives, mais sont aussi impliqués, chez les mammifères et les oiseaux, dans la plupart des relations avancées cerveau/comportement. Le cortex cérébral peut prendre une place considérable, voire recouvrir le cerveau moyen et le cervelet chez les mammifères. Northcutt and Kaas (1995) ont mis en évidence le fait que l’extension du cortex est un évènement qui est apparu plusieurs fois dans l’histoire des mammifères, produisant un modèle superficiellement similaire mais non-homologue. Il est donc envisagé que l’extension de l’arête ventriculaire dorsale chez les dinosaures a elle aussi été soumise à des expansions indépendantes, plus particulièrement chez les ornithopodes et les petits théropodes (Buchholtz, 2012). La forme et la taille des hémisphères cérébraux peut être déterminée par celle des frontaux, des orbitosphénoïdes et des latérosphénoïdes. C’est à cet endroit que des valleculae sont principalement retrouvées, indiquant que cette portion du cerveau était en contact étroit avec la boîte crânienne (Evans, 2005; voir p. 121 et 157).

Diencéphale

Le diencéphale consiste en la glande pinéale, les thalamus dorsal et ventral, la glande pituitaire, les nerfs optiques (II) et l’hypothalamus (Butler and Hodos, 1996). Les nerfs optiques, la glande pituitaire (aussi appelée hypophyse) et la glande pinéale peuvent être observées sur les moulages endocrâniens. La glande pituitaire contrôle la production de nombreuses hormones. L’un de ces rôles principaux est la production de l’hormone de croissance. Un déséquilibre dans cette fonction entraînera des effets importants pour l’individu, tels que l’acromégalie (Lopis et al., 1968; Gelber et al., 1992; Zimmerman et al., 1993; Ambler, 2002). Les nerfs optiques relaient l’information visuelle aux lobes optiques et au thalamus.

Mésencéphale

Le mésencéphale peut être divisé en trois régions principales : le tectum, le tegmentum et l’isthme. Les zones de mésencéphale qui peuvent être observées sur un moulage endocrânien sont les lobes optiques, les nerfs oculomoteurs (III) et les nerfs trochléaires (IV). Les lobes optiques ne sont pas visibles chez les ornithischiens.

Métencéphale

20 animaux apparaissent des projections latérales au cervelet, appelées flocculi ou lobes flocculaires. Ces lobes jouent un rôle important dans le maintien de l’équilibre et l’orientation lorsque l’animal bouge. Ils sont particulièrement développés chez les oiseaux (observation personnelle) et chez les ptérosaures (Witmer et al., 2003).

Myélencéphale

Il s’agit de la dernière partie du cerveau. Il consiste en le bulbe rachidien, le pont, les nerfs glossopharyngiens (IX), le nerf vague (X), les nerfs accessoires (XI) et le nerf hypoglossal (XII). Le myélencéphale assure la connexion entre le cerveau et le reste du corps, et notamment le contrôle de l’activité viscérale (Jerison, 1973).

Nerfs crâniens

Nerf olfactif (I)

Le nerf olfactif est un nerf sensoriel qui innerve l’épithélium de la cavité nasale et est impliqué dans l’olfaction (Jerison, 1973). Il entre dans le bulbe olfactif, qui soit se trouve directement devant les hémisphères cérébraux, soit y est attaché par un pédoncule. Une impression de la surface dorsale des bulbes olfactifs et/ou des pédoncules peut être observée sur la face ventrale des frontaux. Stresemann (1928-1929) a émis l’hypothèse qu’il existe une corrélation entre l’épaisseur de ce nerf et les capacités olfactives chez les oiseaux.

Nerf optique (II)

Ce nerf émerge de la boîte crânienne à travers un foramen, qui peut être simple ou divisé, situé sur les orbitosphénoïdes. C’est lui aussi un nerf sensoriel, impliqué dans la vue et innervant la rétine. Avant de pénétrer dans la boîte crânienne, les nerfs optiques se croisent en un chiasma optique.

Nerf oculomoteur (III)

21 Figure 1.5. Nerfs crâniens, vue ventrale du cerveau d’une oie (modifié d’après Portmann and Stingelin, 1961).

Nerf trochléaire (IV)

Ce nerf moteur possède son propre foramen, habituellement situé dorsolatéralement à celui du nerf oculomoteur. Il contrôle le muscle oblique supérieur de l’œil.

Nerf trijumeau (V)

Ce nerf est à la fois un nerf sensoriel et un nerf moteur. Il est composé de trois branches : la branche ophtalmique (V1), la branche maxillaire (V2) et la branche mandibulaire (V3). Ces

trois branches émanent du ganglion trijumeau.

22 abducens. Dans ce dernier cas, la branche ophtalmique court antérieurement dans un sillon sur le latérosphénoïde. Cette branche est le nerf sensoriel principal de l’orbite et de la cavité nasale; c’est par lui que transitent les informations en provenance des organes tactiles de la tête.

La branche maxillaire émerge de la boîte crânienne latéralement, le plus souvent avec la branche mandibulaire. Le foramen est formé du latérosphénoïde et du prootique. Cette branche innerve les paupières, la peau des régions orbitale et infraorbitale, le palais et la cavité nasale.

La branche mandibulaire innerve les muscles adducteurs de la mâchoire, les paupières inférieures et les glandes salivaires.

Nerf abducens (VI)

Il possède son propre foramen, à travers le basisphénoïde, ou accompagne le nerf oculomoteur et la branche ophtalmique du nerf trijumeau. Ce nerf moteur innerve les muscles droits latéraux de chaque œil.

Nerf facial (VII)

C’est un nerf à la fois sensoriel et moteur, responsable des glandes et des muscles de l’oreille moyenne et de la sensation faciale profonde. Il est subdivisé en deux branches : la branche palatine et la branche hyomandibulaire. Ces deux branches sortent généralement ensemble de la boîte crânienne. La branche palatine reçoit les informations en provenance de la cavité nasale et du palais, et innerve les glandes orbitales. La branche hyomandibulaire innerve la membrane tympanique, le méat acoustique externe, le muscle dépresseur de la mâchoire et les glandes salivaires.

Nerf vestibulocochléaire (VIII)

23

Nerf glossopharyngien (IX)

Ce nerf émerge de la boîte crânienne soit à travers la fissure métotique, soit avec le nerf vague et le nerf accessoire. La fissure métotique est limitée par l’exoccipital et le basioccipital. Ce nerf possède des fonctions à la fois sensorielle et motrice. Il innerve la langue et récolte les informations en provenance des papilles gustatives, et contrôle diverses glandes, le pharynx, l’œsophage, la glotte, les muscles laryngaux et la trachée.

Nerf vague (X)

Il quitte la boîte crânienne soit avec le nerf accessoire et le nerf glossopharyngien à travers la fissure métotique, soit postérieurement avec le nerf accessoire et la veine jugulaire via le foramen jugulaire. Ce nerf possède également à la fois des fonctions sensorielles et motrices. Il fournit des informations en provenance des viscères du thorax et du tube digestif, et des informations somatosensorielles de l’oreille, des glandes (thymus, thyroïde, etc.), de l’œsophage et de la trachée. Il fournit également un contrôle moteur pour le cœur, les poumons et le tube digestif via les ganglions périphériques.

Nerf accessoire (XI)

Ce nerf moteur innerve le cou et la partie supérieure du corps. Son foramen est souvent commun à celui du nerf vague.

Nerf hypoglosse (XII)

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Définition des Ornithopodes

26 Les Ornithopodes primitifs étaient tous bipèdes et possédaient une dentition complexe. Leurs dents étaient robustes et nombreuses, et leur museau était recouvert d’un bec corné (ramphothèque). Le crâne était encore assez rigide (Norman et al., 2004). Dans les groupes plus dérivés, la nourriture sera mâchée grâce à des mouvements transverses de la mâchoire, ceci rendu possible par un crâne plus mobile (Ostrom, 1961; Norman, 1984; Weishampel, 1984; Norman and Weishampel, 1985; Rybczynski et al., 2008). Ils étaient petits (1 à 2 m de long) et aptes à la course. Ils étaient probablement originaires d’Asie mais ont vite été présents sur tous les continents. Ils semblent avoir particulièrement fréquenté les environnements semi-arides (Norman et al., 2004).

Figure 1.7. Taille moyenne de quelques Ornithopodes.

27 postérieurs, mais sont le plus souvent suffisamment forts pour supporter le poids du corps et sont pourvus de sabots (Norman, 2004). Il s’agit du groupe le plus représenté dans l’enregistrement fossile. Ils étaient largement dispersés à la surface du globe et seront présents du Jurassique supérieur au Crétacé supérieur.

29 Figure 1.9. Analyse phylogénétique des Saurolophinae (voir p. 175). Tree length = 354 steps, CI = 0.68, RI = 0.75. bd, Bremer decay value; bs, bootstrap proportion. Les valeurs de bootstrap inférieures à 50 sont indiquées par un tiret. Voir suppléments du chapitre 3 (page 226).

31

Exemple d’un site de découverte :

le cas d’Amurosaurus

L’article qui suit présente le lambéosauriné Amurosaurus riabinini. Cet hadrosaure a vécu au Maastrichtien supérieur en Russie. Nous avons ici reconstitué la taphonomie du gisement, ainsi qu'étudié la courbe de population de ce dinosaure. Le gisement est un bonebed monodominant caractérisé par l’accumulation d’ossements appartenant majoritairement à des individus de la catégorie « jeunes adultes ». Amurosaurus a également fait l'objet d'une reconstitution endocrânienne (voir p. 157).

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Taphonomy and Age Profile of a Latest Cretaceous

Dinosaur Bone Bed in Far Eastern Russia

Pascaline Lauters1, Yuri L. Bolotsky2, Jimmy Van Itterbeeck3 and Pascal Godefroit1

1 _{Royal Belgian Institute of Natural Sciences, Department of Palaeontology, rue Vautier 29, 1000 Brussels,}

Belgium; 2 Russian Academy of Sciences, Far Eastern Branch, Geological and Nature Exploration Institute, per. Relochny 1, 675000 Blagoveschensk, Russia; 3 _{Katholieke Universiteit Leuven, Afdeling Historische Geologie,}

Laboratorium voor Stratigrafie, Redingenstraat 16, 3000 Leuven, Belgium plauters@ulb.ac.be

Abstract

A large dinosaur bone bed has been investigated in the Udurchukan Formation (?late Maastrichtian) at Blagoveschensk, Far EasternRussia. The observed mixture of unstratified fine and coarsesediments in the bone bed is typical for sediment-gravity-flowdeposits. It is postulated that sediment gravity flows, originatingfrom the uplifted areas at the borders of the Zeya-Bureya Basin, reworked the dinosaur bones and teeth as a monodominant bone bed. Fossils of the lambeosaurine Amurosaurus riabinini form >90% of the recovered material. The low number of associatedskeletal elements at Blagoveschensk indicates that the carcasses were disarticulated well before reworking. Although shed theropodteeth have been found in the bone bed, <2% of the bones exhibit potential tooth marks; scavenging activity was therefore limited,or scavengers had an abundance of prey at hand and did not haveto actively seek out bones for nutrients. Perthotaxic features are very rare on the bones, implying that they were not exposed subaerially for any significant length of time before reworkingand burial. The underrepresentation of light skeletal elements, the dislocation of the dental batteries, and the numerous fractured long bones suggest that most of the fossils were reworked. Therandom orientation of the elements might indicate a sudden end to transport before stability could be reached. The size-frequency distributions of the femur, tibia, humerus, and dentary elements reveal an overrepresentation of late juveniles and small subadult specimens, indicative of an attritional death profile for the Amurosaurus fossil

assemblage. It is tentatively postulatedthat the absence of fossils attributable to nestling or early juvenile individuals indicates that younger animals were segregated from adults and could join the herd only when they reached halfof the adult size.

Introduction

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FIGURE 1—Map of the Amur-Heilongjiang Region (modified from Kirillova, 2003) indicating the

main dinosaur sites (); Blagoveschensk locality indicated by an arrow

The Blagoveschensk dinosaur locality (BDL) was discovered in 1981 and, until 1989, a surface of about 200 m2 had been excavated(Moiseenko et al., 1997). About 1,000 elements were recovered from this locality during this period. The lambeosaurine dinosaur

Amurosaurus riabinini Bolotsky and Kurzanov, 1991 is the dominant dinosaur at BDL

(Godefroit et al., 2004), but the locality hasalso yielded isolated bones of the hadrosaurine

Kerberosaurus manakini (Bolotsky and Godefroit, 2004), isolated teeth of theropods

(Alifanov and Bolotsky, 2002), caudal vertebrae and teeth ofsauropods, and turtle fragments (Danilov et al., 2002).

In 2005 and 2006, the Amur Complex Integrated Research Instituteof the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences (KNII) and the Royal Belgian Institute of Natural Sciences organized new excavations at Blagoveschensk. A surface of about 200 m2 was excavated, yielding more than 500 bones. The main purposeof these new excavations was to collect more data on the stratigraphy,sedimentology, and taphonomy of this locality.

35 Blagoveschensk (AEHM). Additional specimens are housed in the American Museum of Natural History, New York (AMNH), and the Palaeontological Institute of the Russian Academy of Sciences, Moscow (PIN).

Geologic setting and age of the Blagoveschensk locality

The Zeya-Bureya Basin is located in the southern and southeasternpart of the Amur Province of Far Eastern Russia. The basin formedduring Late Jurassic time as a series of north-south trending grabens (Kirillova et al., 1997). Rift infill is composed of Upper Jurassic–Lower Cretaceous volcano-sedimentary deposits,and plate infill composed of Upper Cretaceous and Cenozoic sediments(for an overview, see Crosdale et al., 2002, fig. 2). The Amur-Mamyn uplift divides the Zeya-Bureya Basin into two parts: the northwesternAmur-Zeya depression and the southeastern Lower Zeya depression (Akhmetiev et al., 2003, p. 12). Both the Blagoveschensk andKundur sites are situated in the Lower Zeya depression nearthe border of adjacent uplifted areas—the Lesser KhingangMountains and the Turan uplift (Moiseenko et al., 1997).

The BDL is located on a hillside along the upper part of Nagornaia Street, west of Blagoveschensk City (N50°15'06.8'', E127°28'49.4''). These sediments belong to the Udurchukan Formation, in the lower part of the Tsagayan Group. According to previous authors (Markevich and Bugdaeva, 1997; Bugdaeva, 2001), the dinosaurs from the Udurchukan Formation lived in relatively open habitats, with denser vegetation along the banks of lakes and rivers, under a warm-temperate and relativelyarid climate. The sediments of the Udurchukan and Yuliangze Formations belong to the Wodehouseia spinata–

Aquilapollenites subtilis palynozone, as defined by Markevich (1994, 1995). Although the

three sites belong to the same palynozone, Bugdaeva (2001)and Akhmetiev et al. (2003) date Kundur and Jiayin as earlyMaastrichtian but Blagoveschensk as middle Maastrichtian, based mainly on comparisons with neighboring basins (Markevich, 1994).Godefroit et al. (2004) compared the Blagoveschensk palynological assemblage with assemblages from well-dated vertebrate localitiesof western North America (Leffingwell, 1970; Srivastava, 1970;Nichols et al., 1986; Lerbekmo et al., 1987; Newman, 1987; Nichols and Sweet, 1993;Braman and Sweet, 1999; Nichols, 2002) and suggested a lateMaastrichtian age for Blagoveschensk and Kundur, based on the presence of W. spinata, together with at least six other species characteristic of the North American W. spinata Assemblage (Nichols and Sweet, 1993; Nichols, 2002). Further research that includes independent calibrations with the Asian palynozones, however, is necessary to completelyresolve these differences.

Sedimentology

Because of the location of the fossil site within the outskirtsof the city, the exposure is limited both vertically and laterally.The dinosaur-bearing sediments cover a surface of at least 5000 m2, and the total exposed thickness of Cretaceous rocks in outcropis estimated as no more than 5 m. The fossil beds unconformably overlie metamorphic rocks that are locally weathered at thetop and form the basement of the Amur-Zeya Basin. The weatheredzone is distinguished from underlying metamorphic rocks by itsfriable and clay-rich nature.

36 occurs locally at thebase of unit 1, at the contact with the weathered gneiss below.At the base of unit 2, a coarser-grained, clast-rich level occurs0.4–0.75 m above the basement, with clast size being 16 cm. Although dominantly matrix supported, thin lenses (a few cm) of clast-supported conglomerates have been observed within this unit. Although dinosaur elements have been found throughout the lower 75 cm of the Udurchukan Formation, they are particularlyconcentrated at the base of the second unit. The recognitionof these two units is the only indication of stratificationwithin the Upper Cretaceous deposits at Blagoveschensk.

FIGURE 2—Stratigraphic column of the Blagoveschensk section. Arrows indicate levels excavated

during different field seasons. Clast size in both units is 5 cm. Clast lithologies observed in unit 1 include light-gray-to-dark-blue quartzite, green mica schist, gneiss, altered volcanic rock, and rare

fragmentary dinosaur elements.

dinosaur-37 bearing depositsin the Udurchukan Formation has been proven (Van Itterbeeck et al., 2005), and the observed flow deposits have the characteristics of both debris flows and hyperconcentrated flows (Dasgupta, 2003). Basedon the similarities of the deposits from both sites, the unitsat Blagoveschensk are treated as debris-flow deposits untilproved otherwise. Indeed, the high mudstone content and thematrix-supported clasts indicate that the flow was cohesive,as is typical for debris flows (Dasgupta, 2003, fig. 1). Theconcentration of dinosaur elements and larger clasts at thebase of each unit and the predominantly horizontal orientation of the elements, however, indicate a transition to more hyperconcentratedflows (Dasgupta, 2003, fig. 1).

The dinosaur sites of the Zeya-Bureya Basin are all locatedclose to the basin edges, and the Kundur and Wulaga bone bedsprobably have a debris-flow origin as well (Van Itterbeeck et al., 2005; P. Godefroit, personal communication, April 2007). Today, the Lesser Khingang Mountains are 60 km from the Blagoveschensksite, along the western borders of the Lower Zeya depression.Therefore, the paleo-Khingang Mountains are good potential sourceregions for such debris flows at the end of the Cretaceous. The sediments at the BDL are slightly coarser than those observedat Kundur (Van Itterbeeck et al., 2005), perhaps due to themore proximal setting of BDL in relation to the basin margin.

In addition to relief, several other factors influence the occurrenceof sediment gravity flows. They can be triggered by seismicevents or intense rainfalls after a dry period. Because the Upper Cretaceous deposits represent plate infill—thatis, sediments deposited after the main tectonic events—the former trigger seems unlikely. Based on the suggested paleoclimate during the Maastrichtian in the Zeya-Bureya Basin (Bugdaeva, 2001), intense rainfalls after dry periods are a more likely trigger.

The occurrence of dinosaur fossils within debris flows is notlimited to these sites in the Zeya-Bureya Basin. Similar dinosaur-bearing deposits have been described from the Lower Cretaceous of Utah(Eberth et al., 2006) and the Upper Cretaceous of Madagascar(Rogers, 2005). Upper Cretaceous deposits from Mongolia described by Loope et al. (1998) were deposited in more arid, aeolian-influenced environments and differ in that aspect from the deposits inthe Zeya-Bureya Basin.

Taphonomy

The various taphonomic parameters observed at the BDL—degree of skeletal articulation, spatial distribution, size distribution of the elements, hydraulic sorting, orientation of the bones, and bone modification features—provide important information for determining the geologic and biological processes that ledto the formation of the dinosaur bone bed.

Taphonomic Mode

38 The BDL consists of an accumulation of elements belonging to numerous individuals of different sizes. The fossils discoveredduring the 2005 campaign come from a single horizon at the baseof unit 2, probably the same that provided most of the numerousfossils discovered between 1981 and 1989 (Fig. 2). In this layer, the elements are usually completely mixed together, and articulatedelements are rare (Fig. 3). The only elements found in articulation during the 2005 excavations were a tibia and a fibula and asacrum and two ischia.

FIGURE 3—Map of the Blagoveschensk bone bed made during 2005 field work; Nm = magnetic

north

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FIGURE 4—Size distribution of the elements collected during 2005. White bar is an estimate of the

number of bones <70 mm, not all of which were collected.

Lambeosaurine elements referred to Amurosaurus riabinini represent 90% of the diagnostic elements, dominating the BDL. So far, there is no evidence that more than a single lambeosaurine species lived in the Blagoveschensk region during latest Cretaceous time (Godefroit et al., 2004). Remains of other taxa at this locality include only a dozen hadrosaurine bones, three sauropod caudal vertebrae and one tooth, and 30 shed theropod teeth. Turtle and crocodile remains are also relatively rare. Therefore, the BDL can be regarded as a monodominant bone bed (mode D2;sensu Eberth and Currie, 2005), that is, a

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Amurosaurus riabinini dominates the BDL simply because this taxon was overwhelmingly

more abundant than other macrovertebrates in the area.

Above the main bone-bed horizon, isolated elements are rarelyfound at the BDL. They can be interpreted as elements that weredeposited during the same event as that recorded in the main bone bed (Koster et al., 1987) or as elements deposited independently and as an attritional assemblage after the main depositionalevent.

Hydraulic Sorting

Hydraulic transportation of disarticulated skeletal remainsusually leads to some sorting of the elements, according to their size and density. Light elements are reworked over larger distances than heavier bones (Voorhies, 1969). Therefore, comparison of the relative frequencies of the different skeletal elements in the bone bed is usually regarded as a good method for estimatingwhether fossil assemblages are autochthonous or reworked (see, e.g., Eberth and Getty, 2005; Gates, 2005). In autochthonousor parautochthonous assemblages, the relative frequencies of the recovered bones do not significantly differ from the theoretical frequency of the skeletal elements in a complete skeleton. Thisis usually not the case when the elements have been transported over some distance by flows. Voorhies (1969) distinguishes two main hydraulic sorting groups: bones that are immediately removed, transported by saltation or flotation in the flow (ribs, vertebrae,sacrum, pectoral girdle, and phalanges), and bones that are gradually removed and transported by traction (limb bones, pelvic girdle, and skull bones). Because he studied mammals, Voorhies (1969) also distinguished a third group for fused skulls. In contrast to mammals, hadrosaurid skulls typically do not exhibit fusion outside the braincase (Gates, 2005). Therefore, hadrosaurid skull bones are here regarded as dense skeletal elements (Voorhies'Group 2), following Gates (2005).

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FIGURE 5—Frequencies of bones from 2005 field work. White columns show absolute frequencies

of bones recovered; black columns show relative frequencies from an ideal Amurosaurus skeleton. Bones are divided into sorting groups based on Voorhies (1969). Significance: * p < 0.01; ** p < 0.001

Orientation of Elements

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FIGURE 6—Mirror rose diagrams with 5° petals for bones recovered at Blagoveschensk in 2005. A)

All bones recovered; B) Limb, girdle, and unidentified bones >30 cm. Statistical analyses show that the null hypothesis of a uniformly distributed data set cannot be rejected; Rayleigh test, A: z = 0.020739, p > 0.05; B: z = 0.701737, p > 0.05

At first glance there seems to be a tendency for elements toline up with the NW-SE or NE-SW axis. A nonparametric Rayleightest was performed in order to determine whether these apparent preferential directions are significant or whether the bones are randomly oriented (null hypothesis: uniform circular distribution).In both cases, a Rayleigh test shows that the null hypothesis of a uniformly distributed dataset cannot be rejected at p =0.05 (Z = 0.02 when all the bones are included in the analysis,p > 0.5; Z = 0.7, when only long bones are included, 0.2 < p < 0.5). Therefore the bones are considered randomly oriented in the Blagoveschensk bone bed, contrary to earlier results (Godefroit et al., 2004). Although an interpretation of randomness appears to contradict an hypothesis of hydraulic reworking, Wnuk and Pfefferkorn (1987) observed that random orientations are diagnostic of many reworked plant assemblages,presumably the result of interference patterns caused by thehigh density of elements, and Toots (1965) has shown that nonpreferred orientations of modern bones in flowing water may result fromdisruption of the flow by obstacles or chaotic flow conditions(e.g., debris flows). Based on bone-modification features (seebelow), we consider a secondary randomizing process—forexample, trampling (Fiorillo, 1987)—as unlikely.

Bone Modification

Bone modification processes can provide valuable clues to the taphonomic history of the bones at a fossil site. Reviews byLyman (1994) and Behrensmeyer (1991) were used to help interpretbone-modification data.

43 removed from the dentary during reworking. In thefossil material collected at Kundur, the dental battery is partially or completely preserved in more than half of the recovered specimens. Thirty-seven well-preserved lambeosaurine dentaries were recovered from the BDL between 1981 and 1989. From this collection, thedental battery is preserved in only one specimen, the holotypeof Amurosaurus riabinini (Fig. 7A); teeth are completely absentin all the other specimens (Fig. 7B). It must also be noted that isolated and rolled coronoid processes are very abundantin the Blagoveschensk collection, represented by more than 20 specimens (Fig. 7C), suggesting that reworking was probablya more important influence at Blagoveschensk than at Kundur. Loss of teeth may also result from gravity, trampling, or scavenging; however, such interpretations are not supported by our study of perthotaxic features and predation marks (see below).

FIGURE 7—Dentaries of Amurosaurus riabinini from Blagoveschensk, displaying different types of

preservation. A) Complete dentary with preserved dental battery; AEHM 1/12. B) Incomplete dentary without teeth; AEHM 1/382. C) Isolated and rolled coronoid process; AEHM 1/1487

44

FIGURE 8—Long bones from the Blagoveschensk collection with different types of fractures. A)

Metatarsal displaying oblique fracture (proximal end) and abrasion (distal end); AEHM 1/1488. B) Unidentified long bone displaying transverse fracture (left) and oblique fracture (right); AEHM 1/1489

Perthotaxic features (bone modification processes active onthe land surface; see Clark et al., 1967) are very rare on the bones inspected during this survey. Less than 2% of the bones exhibit weathering features (flaking and cracking), and thoseobserved are indicative of early stage weathering. Most of thebones from BDL show that they were not exposed subaerially for any significant length of time before or after reworking. We also have not recognized trample marks in this material. Theseare characterized by shallow, subparallel scratch marks on the bone surfaces (see, e.g., Behrensmeyer et al., 1986; Fiorillo, 1984, 1987). Thus, perthotaxic features suggest that the dinosaur elements at BDL were quickly buried or reworked after soft tissuedecay.

Carnivorous tooth marks on bone surfaces can be identified asgrooves that are V-shaped in cross section and often severalmillimeters deep or as isolated punctures (Fiorillo, 1991b).On the lambeosaurine bones collected at BDL from 1981 to 1989, less than 2% of the fossils exhibit potential tooth marks (Fig. 9).Tooth marks on dinosaur bones are usually attributed to scavengingand prey carcass utilization (Fiorillo, 1988, 1991a, 1991b). The relatively small number of tooth-marked bones at BDL, compared to the number of shed theropod teeth discovered (30), may reflect a low incidence of scavenging. Alternatively it may also be hypothesized that prey were particularly numerous or that scavengersonly ate the fleshy parts of carcasses (Eberth and Getty, 2005).Fiorillo (1991b) observed that tooth-marked bones are uncommon in most dinosaur localities and that theropod dinosaurs did not routinely chew bones during prey carcass utilization.

FIGURE 9—Dentary fragment displaying subparallel grooves, interpreted as predator or scavenger

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Death profile of the Amurosaurus fossil assemblage

Age-frequency distributions are useful for interpreting theorigins of vertebrate assemblages. The observed profile at BDL can be compared with two theoretical endpoints representing catastrophic and attritional distributions (Lyman, 1994). In a catastrophic profile (resulting from a nonselective mass mortality;see Varricchio and Horner, 1993), the relative size of age-classesmatches those of the living population, with the differencebetween adjacent classes being equivalent to attritional mortalityduring the transition from one class to the next (Fig. 10A). In an ideal attritional profile, the relative size of age-classes reflects the attritional mortality during the transition fromone class to the next (Lyman, 1994). The profile shows peaksthat correspond to ages in which mortality rates are the highest,usually among the very young and, to a lesser extent, the veryold (Fig. 10B). In this case, the age profile of the fossil assemblage is distinctly different from the age profile of theliving population, and younger and older individuals are overrepresented.Intermediate profiles reflect selective mortality or preservationbias (Varricchio and Horner, 1993).

FIGURE 10—Two basic types of mortality profiles. A) Catastrophic age profile. Light gray bars

46 Because the BDL is clearly a reworked assemblage, we hypothesizedthat the age profile of the Amurosaurus population, as deduced from the size-frequency distribution of the bones recovered from the bone bed, was biased and that smaller and younger individuals were underrepresented. In order to test this hypothesis, wecompared the size-frequency distribution of four elements from different size categories, as follows: femora (5–113 cm; Fig. 11A), tibiae (40–95 cm; Fig. 11B), humeri (23– 62 cm; Fig. 11C), and dentaries (14–44 cm; Fig. 11D). These elements represent the best-preserved specimens in theBDL samples collected from 1981 to 1989, and all belong to asingle transportability group (Voorhies, 1969, group 2). Althoughwe anticipated underrepresentation of small femora and tibiae(mean length of 40– 60 cm) compared to large humeri and dentaries, our data show that the size-frequency distributions of large and small elements are similar (Fig. 11). Furthermore, because the abundance of these elements, regardless of their size range, is greatest in the smallest size categories, there is clearly an overrepresentation of young animals in this deposit. These results indicate that hydraulic sorting did not significantly influence the size-frequency distribution of different skeletal elements and that the age profile is probably a reliable reflection of the pattern of death within the original population of Amurosaurus. Our observation that element size is not biased is also consistentwith the hypothesis that the BDL was deposited by a debris flow,which would have had the capacity to carry clasts of varying sizes (Eberth et al., 2006). The BDL assemblage may thereforebe regarded as significantly density sorted, but poorly sizesorted.

FIGURE 11—Size-frequency diagrams of different types of bones in the Amurosaurus riabinini

47 subadults, adults) defined according to Horner et al. (2000). B) Maximal tibia length. C) Maximal humerus length. D) Maximal dentary length. Arrows indicate the corresponding sizes for four mostly complete specimens used as standards: Tetragonosaurus cf. erectofrons (AMNH 5461, late juvenile), Procheneosaurus convincens (PIN 2230, late juvenile), T. praeceps (AMNH 5340, large late juvenile or small subadult), and Olorotitan arharensis (AEHM 2/845, adult)

Size Distribution and Age Classes

It is difficult to correlate size-frequency distribution and age profile in nonmammalian vertebrates, especially in fossil taxa, when little is known about the growth rate. Recent advances in techniques for determining age at death by using skeletal growth-line counts, coupled with developmental size estimates, now make quantitative growth-curve reconstructions for dinosaurs feasible (Erickson et al., 2001, 2004). Horner et al. (2000) studied ontogenetic changes in the bone histology of the femurof the hadrosaurid Maiasaura

peeblesorum. They distinguishedsix relatively distinct but gradational growth stages: early

and late nestling, early and late juvenile, subadult, and adult.These stages are distinguished by relative size and by changesin the histological patterns of bone at each stage.

AEHM Femur circumference (mm) Weight estimation (kg)

1/981 252 581 1/982 208 343 1/983 229 443 1/966 260 627 1/967 253 583 1/937 239 498 1/984 244 531 1/985 247 546 1/986 265 665 1/987 297 908 m1 237 487 m2 242 517 1/265 460 2975

TABLE 1—Estimated weight of Amurosaurus riabinini specimens, calculated from the circumference

48 We have tentatively extrapolated the results obtained by Horner et al. (2000) to the

Amurosaurus femora recovered at Blagoveschensk. This extrapolation is based on the

assumption that Maiasaura andAmurosaurus had similar growth rates and adult sizes. Figure

11A shows that of 12 complete or subcomplete femora discovered at BDL, 11 can be identified as belonging to late juvenile or smallsubadult specimens (femur length 520.5–610 mm). Accordingto Anderson et al.'s (1985) formula for bipedal dinosaurs, thesefemur lengths correspond to small-to-medium-sized animals, weighing 343–627 kg (Table 1). Only one specimen, with a femur length of 1120 mm, can be identified as belonging to an adult individual. This femur belonged to an individual weighing 2975kg (Anderson et al., 1985). The femur length of four other lambeosaurine specimens known from mostly complete skeletons and representing different growthstages (Table 2) is also included in Figure 11A:

Olorotitan arharensis (AEHM 2/845), Procheneosaurus convincens (PIN 2230), Tetragonosaurus cf. erectofrons (AMNH 5461, a young Corythosaurusspecimen, according

to Dodson, 1975, and Evans et al., 2005), and T. praeceps (AMNH 5340, a young

Lambeosaurus specimen, accordingto Dodson, 1975).

Tetragonosaurus cf. erectofrons Procheneosaurus convincens Tetragonosaurus praeceps Olorotitan arharensis

Dentary length (mm) 184.6 unknown 273 561

Humerus length (mm) 295 330 305 596

Femur length (mm) 522 560 591 1100

Tibia length (mm) 510 590 550 1143

TABLE 2—Measurements of lambeosaurine taxa used as standards in this paper

According to Horner et al. (2000), T. cf. erectofrons and P.convincens can be regarded as late

juveniles, T. praeceps asa large late juvenile or a small subadult, and O. arharensis as an adult. These four skeletons are used as standards forthe interpretation of the size-frequency distribution of thetibia, humerus, and dentary (Figs. 11B–D). The size-frequencydistribution of these three elements indicates that the fossilassemblage from BDL is largely dominated by specimens smaller than, or of comparable size to, T. cf. erectofrons, T. praeceps, and

Procheneosaurus convincens. In other words, the size-frequencydistribution confirms that

most of the elements discovered at BDL belong to late juvenile or small subadult

Amurosaurus specimens.

49 profileof a living population. The formation of the BDL is apparentlynot the result of a single catastrophic event, which would haveindiscriminately killed all members of the Amurosaurus group,regardless of age, size, or robustness of the animals. Instead,the sediment gravity flow seems to have concentrated an attritional assemblage of elements accumulated in different places upstreamfrom the site of deposition, and this assemblage clearly representsindividuals that died at different times. Of course, the causes of death cannot be determined and are probably multiple. Moreover,we cannot exclude the possibility that the BDL is a mixing of attritional and mass kill material.

Age Segregation in Hadrosaurid Dinosaurs

Very small individuals (nestling and young juvenile age classes)are completely absent in the BDL. In a catastrophic mortalitymodel, the absence of individuals that are less than one year old could be explained by seasonal and synchronous reproductionin association with rapid growth (Varricchio and Horner, 1993). Debris-flow deposits, by their nature, tend to be seasonal.If a catastrophic event occurred just before the reproductionseason, or if the debris flow was itself the catastrophic event, the absence of very young age classes could be considered normal.In an attritional mortality model, however, as we propose toexplain the death profile of the BDL, very young individualsare usually overrepresented because they are the most vulnerable individuals of the population. Thus, the absence of the verysmallest individuals at BDL represents either (1) their absence in the death assemblage or (2) an artifact of preservation. Because our data show that very small elements from older individuals are well represented (Fig. 4), we regard the absence of late nestling and early juvenile individuals as a true reflection of their absence in the death assemblage and, thus, their likelyabsence, via age segregation, in the living population fromthis area.

Matthew (1915) was the first to suggest that young and adulthadrosaurids lived in different habitats. He believed that adulthadrosaurids lived in lowland habitats and migrated upland to their ancestral habitat to nest. The young then remained for a time after hatching before returning to the lowlands. Recent discoveries from the Judith River Formation in Montana (Clouse and Horner, 1993;Horner, 1999), however, contradict the hypothesis that nestingwas restricted to upland environments. Carpenter (1999) considered that the formation of the famous Maiasaura (Horner and Makela, 1979)and Hypacrosaurus (Horner and Currie, 1994) baby bone beds in Montana and Alberta might be explained by age segregation in hadrosaurids. In these localities, none of the specimens directlyassociated with the nesting horizons is larger than 1 m in length (Horner, 1994; Horner and Currie, 1994). This hypothesis is not completely convincing, however, because such concentrations of baby dinosaur skeletons may also be explained by predation or different natural phenomena that would have preferentiallykilled the most vulnerable individuals, sparing the adults.

Studies of dinosaur footprints provide stronger evidence for age segregation in dinosaurs generally and hadrosaurids morespecifically. Carpenter (1992) shows that although tracks of hatchling hadrosaurids are known, these do not occur with adultprints; instead, the smallest prints found with adults are aboutone half of adult size (Currie, 1983; Lockley et al., 1983). The apparent segregation of the young from adults is also seenin small ornithischian tracks from Australia (Thulborn and Wade, 1984), interpreted as those of juveniles (Carpenter, 1999).

50 beds: Camptosaurus (Quarry 13, Como Bluff, Wyoming), 25.8 cm versus 59.2 cm;

Coelophysis (Ghost Ranch, New Mexico), 11.8 cm versus 20.9 cm; Syntarsus(Zimbabwe),

14.2 cm versus 20.8 cm; and Allosaurus (Cleveland-LloydQuarry, Utah), 43.5 cm versus 91 cm. (T. Gates, personal communication, August 2006, reports that the smallest femur from Cleveland-LloydQuarry is 25 cm.) In these examples, the smallest individualsare almost half the largest adult size. Carpenter (1999) hypothesized that, at least in several taxa, baby dinosaurs apparently stayedtogether and did not join adults until they were about halfgrown. He explained the apparent segregation by the fact thatthe adults were far ranging and that the short legs of the youngwould have prevented them from keeping up with adults. Moreover, because of their important size disparity, the diet of youngand adult individuals was probably very different. Nevertheless, drought-induced mass deaths have been postulated for the formationof Ghost Ranch and Cleveland-Lloyd Quarry dinosaur assemblages(Schwartz and Gillette, 1994; Gates, 2005). As discussed above, it is also possible that those catastrophic events, which bytheir nature tend to be seasonal, occurred just before the reproductionseason and that no very young age classes may have existed atthat time.

In the case of the BDL, the smallest and largest femur lengths are 52 cm and 112 cm, respectively (Fig. 11), which fits Carpenter's (1999) model well. Considering this fossil assemblage as an attritional accumulation without significant size sorting and formed of elements from dinosaurs that died at different times, we regardage segregation as a plausible hypothesis to explain the completeabsence of very young age classes. It is hypothesized that hatchling and young juvenile Amurosaurus perhaps lived elsewhere and joined the adult community when they were half the adult size.

Conclusion: proposed scenario for the formation of the Blagoveschensk bonebed

51 Acknowledgments

This study was realized through the execution of science and technology bilateral cooperation agreements on behalf of FederalScientific Policy, Belgium. It constitutes part of a master'sthesis by P.L. at the Free University of Brussels, under the direction of Rosine Orban. P.L.'s research was supported bythe Fonds pour la Formation à la Recherche dans l'Industrieet dans l'Agriculture. We are grateful to all Russian and Belgianparticipants of the 2005 field work at Blagoveschensk. We also thank A. Lukichev and Ann Wauters for the figures, and T. Hubinfor the photographs. David Eberth, Terry Gates, and Mark Wilsonprovided helpful reviews of this paper. David Eberth and TerryGates provided extensive editorial revision.

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