275
Chapitre 5
277
Utilité des moulages et CT-scans
Tout au long de ce travail, il a été mis en évidence que les moulages en silicone ou en latex, ainsi que les reconstitutions à partir de données de CT-scans, constituent des outils intéressants pour approcher l’étude de l’encéphale chez les espèces éteintes. Bien qu’étant un organe fragile et soumis à une détérioration rapide après le décès de l’animal, le cerveau va laisser son empreinte dans la boîte crânienne et les techniques susmentionnées permettent l’étude fidèle de l’organe en occasionnant le minimum de dommages au fossile.
Un moulage endocrânien et une reconstruction CT-scan ont été réalisés sur un même spécimen de crocodile actuel (Crocodylus porosus) et nous avons pu démontrer que les deux techniques fournissent un résultat identique. Elles peuvent donc être utilisées de manière interchangeable en fonction du spécimen à étudier. Grâce à la découverte des valleculae sur plusieurs spécimens fossiles (Batyrosaurus, Amurosaurus), la correspondance forme du cerveau/espace endocrânien a pu être établie et la reconstitution de l’espace endocrânien, qu’elle soit en silicone ou virtuelle, nous apporte donc une représentation fidèle de ce qu’était le cerveau du spécimen étudié. Nous avons donc pu confirmer l’utilité et la pertinence de ces techniques pour l’étude de l’histoire évolutive, du mode de vie et de l’écologie des Ornithopodes.
Évolution des différentes parties du cerveau et comparaison
avec d’autres Archosaures
278
Bulbes olfactifs
La taille des bulbes olfactifs étant liée au développement de l’olfaction chez l’individu (Rombaux et al., 2009), il semble que ce sens a pris une certaine importance chez les Ornithopodes dérivés, sans toutefois devenir prépondérant. La taille de l’appareil olfactif étant corrélée au développement de l’olfaction (Edinger, 1908; Buschhüter et al., 2008; Haehner et al., 2008; Steiger et al., 2008; Rombaux et al., 2009), nous pouvons supposer qu’Iguanodon et les Hadrosauridae se reposaient sur leur sens olfactif (pour la détection de prédateur et la reconnaissance intraspécifique par exemples). Comme l’a souligné Evans et al. (2009), les bulbes olfactifs des Hadrosauridae ne sont cependant pas aussi développés que dans d’autres clades comme les Cératopsiens (Zhou et al., 2007; Witmer & Ridgely, 2008b) et les Théropodes (Hopson, 1979; Zelenitsky et al., 2008, 2011). La ressemblance dans la taille relative des bulbes olfactifs entre les Lambeosaurinae et les Saurolophinae suggère que l’odorat n’a pas joué un rôle dans l’hypertrophie évolutive de la cavité nasale et de la crête des Lambeosaurinae (Evans et al., 2009; contra Saveliev et al., 2012).
Les bulbes olfactifs des Theropoda basaux étaient imposants (Hopson, 1979; Brochu, 2000, 2003; Zelenitsky et al., 2008, 2011) et Franzosa (2004) a suggéré que ces animaux utilisaient fréquemment leur odorat pour localiser leur nourriture. La taille relative des bulbes olfactifs va diminuer lors de l’évolution de la lignée et la vue sera de plus en plus privilégiée chez les oiseaux, bien que certains conservent un odorat développé (Nevitt, 2008; Steiger et al., 2008).
Lobes optiques
279 oiseaux, mais également chez les ptérosaures (Witmer et al., 2003), ce développement des aires dédiées à la vision peut être corrélé à l’adaptation au mode de vie aérien.
Flexions
Le cerveau des crocodiliens est marqué par deux flexions : la flexion crâniale et la flexion pontine (observation personnelle). Ces flexions sont également observées chez les Saurischia et la plupart des Ornithischia (Hopson, 1979; Galton, 1989; Brochu, 2003). Le cerveau a ainsi une forme de « S » plus ou moins prononcée et la partie antérieure du cerveau est plus haute que les autres. Les flexions tendent cependant à s’atténuer chez certains ornithischiens (Giffin, 1989) et particulièrement chez les Ornithopodes dérivés où la cavité endocrânienne devient rectiligne. Les deux principales causes de la variation dans la taille des angles des flexions sont la taille absolue du crâne et la taille relative des yeux (Giffin, 1989). Les genres de petite taille ont tendance à montrer un endocrâne aux flexions plus marquées que celui des genres de grande taille, et on observe le même modèle chez les jeunes individus par rapport aux individus plus âgés du même genre. La disparition des flexions est donc, en général,une conséquence de l’augmentation de la taille corporelle; la boîte crânienne croissant à une vitesse plus élevée que le cerveau, celui-ci dispose de plus d’espace chez les individus plus grands et se « déplie ». A contrario, lorsque l’espace est restreint, le cerveau est ramassé sur lui-même et les flexions sont clairement marquées.
De même, des yeux de grande taille compriment la région occipitale et le cerveau (Starck, 1979) et les flexions sont bien visibles. Les yeux relativement larges étant un trait juvénile, un crâne de petite taille et des yeux relativement grands vont souvent de pair. Les flexions extrêmement marquées sont bien corrélées à la fois à une petite taille corporelle et une taille des yeux relativement grande. Ce trait est particulièrement bien marqué chez les oiseaux (observation personnelle) et chez les Theropoda dérivés (Franzosa, 2004).
Hémisphères cérébraux
Quotient Encéphalique
280 Marsh (1874) a établi ce qu’il considérait comme des lois régissant l’évolution du cerveau chez les mammifères (voir p. 6), qu’il étendra aux dinosaures en 1879 : « les dinosaures de notre Ouest Jurassique suivent la même loi, et avait une cavité cérébrale beaucoup plus petite que les reptiles existants. De nombreux autres faits pointent dans la même direction et indiquent que la même loi générale est valable pour tous les vertébrés éteints ». La présentation de Marsh ne fait pas référence à la taille de l’animal, maintenant reconnue comme un facteur important dans la taille du cerveau.
Les relations entre la masse du cerveau et celle du corps ont été étudiées par de nombreux chercheurs (Dubois, 1897; Jerison, 1969, 1973; Platel, 1976, 1979). Ceux-ci ont mis en évidence le fait que la taille du cerveau n’augmente pas aussi rapidement que celle du corps.
Masse cerveau = facteur * masse corporelle2/3
Les droites de régression sont approximativement les mêmes pour tous les vertébrés, seules les valeurs du facteur varient. Pour des animaux de masse corporelle semblable, la valeur du facteur est approximativement 10 fois supérieure chez les oiseaux et les mammifères que chez les « poissons, amphibiens et reptiles » (Jerison, 1969). Ces régressions allométriques fournissent le moyen de prédire la masse attendue du cerveau pour un vertébré dont on connait le groupe et la masse.
Estimer la masse corporelle d’un animal éteint est compliqué étant donné que les restes squelettiques découverts sont rarement complets. Diverses techniques sont utilisées pour y remédier : reconstruction d’un modèle et mesure de son volume soit par déplacement d’eau, soit par approximation en le décomposant en volumes plus simples (Henderson, 1999; Bates et al., 2009) (cette technique est malheureusement biaisée par la conception de celui qui crée le modèle); calcul à partir de la circonférence du fémur et de l’humérus (Anderson et al., 1985; Campione & Evans, 2012); ou de l’aire du foramen magnum (Radinsky, 1967).
281 Figure 5.1. Relation entre la masse du corps et la masse du cerveau chez les « reptiles » actuels et les dinosaures (Buchholtz, 2012, redessiné à partir de Jerison, 1969).
Le quotient d’encéphalisation (QE) établi par Jerison (1973) est utilisé dans la comparaison de la taille du cerveau pour des animaux de masse corporelle différente. La régression de la masse du cerveau sur la masse du corps permet de prédire si la masse observée pour un animal est inférieure ou supérieure à la moyenne du groupe auquel il appartient. Le quotient encéphalique est le rapport du volume observé sur le volume attendu. On assume généralement que, si le rapport est supérieur à 1, et donc le cerveau est plus grand que la moyenne attendue, l’animal était intelligent et capable de comportements complexes. Une relation entre le volume total du cerveau et la complexité comportementale existe chez les oiseaux actuels (Madden, 2001) et chez les lézards (Platel, 1976, 1979), et elle a été proposée chez les dinosaures (Hopson, 1977).
282 REQ = MBr/(0,0155*MBd0,553)
où MBr est la masse du cerveau (en grammes) et MBd la masse du corps (en grammes). La
masse du cerveau est obtenue en multipliant son volume par 1,036 g/ml (Stephan, 1960).
Une autre difficulté quant à l’estimation de la masse du cerveau chez une espère disparue est l’incertitude liée au pourcentage d’occupation de celui-ci dans la boîte crânienne. Chez les mammifères, les oiseaux (Iwaniuk and Nelson, 2002) et les ptérosaures (Witmer et al., 2003), il est admis que l’encéphale occupe presque la totalité de l’espace endocrânien; les méninges et autres tissus sont réduits. Ce n’est pas le cas chez les autres clades et le taux de remplissage par le cerveau varie en fonction du clade, du sexe et de l’âge de l’individu (Hospon, 1979). On estime ainsi que chez le crocodile l’encéphale occupe seulement de 50 à 75% de l’espace. Ceci a mené nombre de paléoneurologues à considérer que le cerveau des dinosaures n’occupait qu’au maximum 50% de l’espace endocrânien (Jerison, 1973; Hopson, 1977; Hurlburt, 1996), et a renforcé l’idée selon laquelle les dinosaures étaient des animaux au cerveau anormalement petit, ce qui aurait rendu leur disparition forcément inéluctable face aux petits mammifères endothermes et très encéphalisés (Colbert, 1961; Swinton, 1970).
283 Genre REQ Iguanodon bernissartensis 1,85 – 3,25 Mantellisaurus atherfieldensis 1,66 – 2,6 Lurdusaurus arenatus 1,3 Amurosaurus riabinini 2,3 – 3,8 Diplodocus 0,53 – 0,69 Nigersaurus 0,4 – 0,8 Brachiosaurus 0,17 – 0,896 Psittacosaurus 0,31 – 3,4 Protoceratops 0,19 - Triceratops 0,11 ? Leaellynasaura 1,8 Hadrosaurinae (Edmontosaurus) 2,8 Hypacrosaurus 2,3 – 3,7 Ceratosaurus 3,31 – 5,07 Allosaurus 2,4 – 5,24 Acrocanthosaurus 2,75 – 5,92 Giganotosaurus 1,9 Citipati 3,6 Tyrannosaurus 5,44 – 7,63 Troodon 7,76
Tableau 5.1. Valeurs de REQ de divers dinosaures (Hadrosaurinae et Hypacrosaurus : Evans et al., 2009; Diplodocus, Ceratosaurus, Allosaurus, Acrocanthosaurus, Citipati, Tyrannosaurus et Troodon : Franzosa, 2004; Giganotosaurus : Coria & Currie, 2002; Nigersaurus : Sereno et al., 2007; Brachiosaurus : Knoll and Schwarz-Wings, 2009; Psittacosaurus, Protoceratops et Triceratops : Zhou et al., 2007; Leaellynasaura : Rich & Rich, 1988).
284 Hadrosauridae nord-américains (tel Hypacrosaurus altispinus) bien qu’il soit un membre basal (Godefroit et al., 2004) de la lignée.
Bauchot et al. (1977) a observé qu’un EQ faible semblait corrélé à une stratégie passive d’évasion des prédateurs. Il est à noter que le REQ de Protoceratops est supérieur à celui de Triceratops (Hopson, 1977). Or Protoceratops était un animal assez vulnérable qui ne devait compter que sur sa vigilance et sa rapidité pour échapper aux prédateurs, tandis que Triceratops était un animal bien plus massif et protégé par sa collerette et ses cornes. Des cicatrices de morsures attribuables à Tyrannosaurus rex ont ainsi été retrouvées sur un crâne de Triceratops (Happ, 2003). Les Ornithopodes étaient pour la plupart dépourvus d’armes défensives, et devaient se reposer sur leurs sens et leur rapidité à la course pour éviter la prédation. Les grands théropodes prédateurs étaient des animaux rapides mais peu aptes à courir sur des longues distances. A contrario, les Hadrosauridae pouvaient maintenir leur vitesse plus longtemps et, à condition que le prédateur soit détecté suffisamment tôt, pouvaient donc le semer (Scott Persons, 2011).
Cerebrum volume / endocast volume (CRV)
285 Genre CRV Iguanodon 19% Lurdusaurus 19% Amurosaurus 30% Lambeosaurus (juvenile) 38% Corythosaurus (juvenile) 45% Corythosaurus (juvenile) 38% Hypacrosaurus 43% Carcharodontosaurus 24% Tyrannosaurus 33% Conchoraptor 43% Archaeopteryx 45%
Tableau 5.2. Tableau comparative du CRV (Lambeosaurus, Corythosaurus et Hypacrosaurus; Evans et al., 2009).
286
Comportement
Les descriptions et les analyses phylogénétiques des endocrânes me permettent de spéculer sur l’évolution du comportement et la biologie des Ornithopodes.
Les Ornithopodes en général, et les Hadrosauridae en particulier, ont donc un REQ élevé qui rivalise avec celui des Theropoda, un clade essentiellement carnivore à l’origine des Oiseaux. Il a été postulé que certains Theropoda menaient une vie grégaire (Kobayashi and Lü, 2003; Barco et al., 2006; Varricchio et al., 2008a; Ibiricu et al., 2013), chassaient en groupe (Currie, 1998; Currie et al., 2005; Roach and Brinkman, 2007), et procuraient des soins à leurs petits (Varricchio et al., 1999, 2008b). De même, les Hadrosauridae vivaient et/ou se déplaçaient en groupes (Currie, 1983; Lockley and Matsukawa, 1999). Certains, tels Maiasaura, formaient des colonies au moment des la nidification (Horner and Makela, 1979; Horner, 1982) et il a été proposé que les petits étaient nidicoles et recevaient nourriture et protection de la part des adultes. L’anatomie de leur crête est un argument fort en faveur de leur propension à la grégarité; ces organes, fortement liés au dimorphisme sexuel et au stade ontogénétique des individus (Dodson, 1975; Hopson, 1975; Weishampel, 1981; Evans et al., 2009), servaient à transmettre des signaux visuels et auditifs au sein d’un groupe, tels que avertir les congénères en cas de danger, l’intimidation/la séduction lors des parades, le renforcement de la cohésion du groupe. Ils jouaient un rôle aussi bien dans la reconnaissance inter~ qu’intraspécifique. Il a été démontré qu’une vie sociale développée et la vie en groupe étaient liées à un cerveau relativement plus grand (Pérez-Barbaría and Gordon, 2005; Shultz and Dunbar, 2010). Le REQ élevé des Hadrosauridae coïncide avec cette hypothèse; la vie grégaire et une communication intraspécifique complexe nécessitent des capacités cognitives importantes. Ce mode de vie offre divers avantages tels que l’évitement de la prédation : un grand nombre d’individus accroît les chances de détecter une menace à temps, paramètre important pour des animaux s’appuyant essentiellement sur une stratégie d’endurance à la course pour échapper à la prédation (Scott Persons, 2011). Un troupeau offre également une protection accrue pour les jeunes, particulièrement vulnérables. Ceci à tout le moins a été proposé pour les sauropodes (Bakker, 1968).
287 Hurlburt, 1996). Les individus vivant en groupes sont soumis à des interactions sociales qui requièrent une analyse rapide et élaborée et une mémoire des interactions passées avec les membres du groupe, particulièrement dans le cadre d’espèces à la hiérarchie complexe. Ces processus cognitifs sont importants pour maintenir la position hiérarchique et assurer l’aptitude à la reproduction de l’individu au sein du groupe (Dunbar, 1992; Dunbar and Bever, 1998; Pérez-Barbería and Gordon, 2005; Shultz and Dunbar, 2010). Il a également été proposé que la taille du cerveau puisse être un indicateur fiable de la taille du groupe dans lequel vit l’individu (Marino et al., 2000) par la relation potentielle entre la taille du néocortex, les capacités cognitives et la reconnaissance intraspécifique (Dunbar, 1998). Marino et al. (2007) note que l’expansion de diverses zones du cortex chez les Cétacés est corrélée à celle de fonctions cognitives de haut niveau telles l’attention, la conscience sociale, le jugement et l’intuition. Cette évolution, qui est aussi bien observée chez les cétacés, les primates et les oiseaux, provient cependant de trajectoires bien différentes (Marino et al., 2003). La taille relativement grande du cerveau et des hémisphères cérébraux chez les Lambeosaurinae est cohérente avec les possibilités et la complexité des comportements supposés dans ce clade : rassemblements grégaires, parade nuptiale, communication intraspécifique, nids complexes (et peut-être soins aux jeunes pendant une période au moins).
Les Archosaures modernes sont capables de comportements complexes : comportement territorial (Campbell et al., 2013), hiérarchie, parade, soins soutenus des œufs/jeunes, collaboration pour l’obtention de nourriture (Lang, 1975; Pooley & Gans, 1976), capacités cognitives développées (Leal and Powell, 2012).
Phylogénie
288 Plusieurs taxons problématiques sont maintenant inclus dans l’analyse, bien que la résolution soit non satisfaisante pour le moment, particulièrement pour les Iguanodontia. De nouveaux fossiles et de nouveaux caractères seront nécessaires pour pallier ces incertitudes.
Plusieurs nouveaux caractères établis pour cette analyse nous apportent des informations quant aux changements survenus dans la lignée des Ornithopodes. La glande pituitaire et la présence des flexions sont des indicateurs de la taille corporelle. Les flexions marquées chez Mantellisaurus peuvent être le résultat de la petite taille et la gracilité de ce genre comparé à celles des autres Iguanodontia, ou relever de l’immaturité du spécimen. L’état dérivé des caractères concernant le CRV, le REQ, et le ratio largeur hémisphères/longueur cerveau est particulièrement présent chez les Hadrosauridae et est fortement corrélé aux capacités cognitives et au degré de socialisation. Il est postulé que les Ornithopodes ont adopté au fil de leur évolution des comportements de plus en plus complexes et ceux-ci se sont reflétés dans la morphologie du cerveau.
Conclusions générales
Le cerveau des Ornithopodes dérivés était caractérisé par des hémisphères cérébraux très larges et généralement de forme arrondie. Il était droit, avec des flexions très peu marquées, à l’opposé de ce qui est observé chez les Saurischiens. Les pédoncules olfactifs étaient larges. La présence de valleculae nous indique que la forme des hémisphères cérébraux sur le moulage endocrânien des hadrosaures est la réplique de celle des vrais hémisphères. Le cerveau subissait un fort rétrécissement après le cervelet, au niveau de l’oreille interne. Cet étrécissement est variable selon les genres. Dans le présent travail, nous avons pu constater que le cerveau des Ornithopodes étudiés, issus d’Europe, du nord de l’Afrique et d’Asie, présentait une morphologie similaire à celui des genres déjà étudiés en Amérique du Nord. La morphologie du cerveau ne subit pas de grands changements dans cette lignée.
289 vie sociale complexe. Il est à noter que l’accroissement du télencéphale par rapport au reste du cerveau sembre se faire de manière progressive chez les Ornithopoda.
290 Extended abstract of the discussion
Usefulness of endocasts and CT-scans
Through this work, we highlighted the fact that endocasts and reconstructions based on CT-scans are powerful tools to study the brain of extinct species. Although the organ is fragile and degrades quickly after death, the brain will leave its characteristics on the endocranial wall and this approach allows us to study the brain with accuracy without damaging the fossils.
An endocast and a CT-reconstruction have been made on a specimen of extant crocodile (Crocodylus porosus) and we obtained the same result from the two different methods. The methods can thus be chosen according to the specimen characteristics and give a similar result. Thanks to the discovery of valleculae on several fossil specimens (Batyrosaurus, Amurosaurus), the similarity between the shape of the brain and the endocranial space has been established. The endocasts and the CT-scan reconstructions are accurate representations of the brain of the once living animal.
Evolution of the brain and comparison with other Archosaurs
The descriptions and the phylogenetic analysis of the endocasts allow us to consider the evolution of the behaviour and the biology of ornithopods. It allows equally the comparison with endocasts of other clades.
Olfactory bulbs
291 predators and intraspecific recognition. As noted by Evans et al. (2009), the olfactory bulbs of Hadrosauridae are not as developped as those in Ceratopsians (Zhou et al., 2007; Witmer & Ridgely, 2008b) and Theropoda (Hopson, 1979; Zelenitsky et al., 2008, 2011). The similarity in the relative size of the olfactory bulbs in Lambeosaurinae relative to representatives of Saurolophinae, suggests strongly that increased olfactory acuity did not play a causal role in the evolutionary hypertrophy of the lambeosaurine nasal cavity and crest (Evans et al., 2009; contra Saveliev et al., 2012).
The olfactory bulbs of basal Theropoda were impressive (Hopson, 1979; Brochu, 2000, 2003; Zelenitsky et al., 2008, 2011) and Franzosa (2004) suggested that these taxa used often the olfactory sense to find their food. The relative size of the olfactory bulbs dwindled throughout their evolution and eyesight was favored by birds, even though some of them still have a strong olfactory acuity (Nevitt, 2008; Steiger et al., 2008).
Optic lobes
The optic lobes can not be differentiated in Ornithopods. Their size was probably relatively small when compared to the rest of the endocast. This condition is also observed in basal Theropoda (Franzosa, 2004), though the relative size of the optic lobes will increase in derived Theropoda, when the size of the cerebral hemispheres will raise simultaneously and to the contrary of the size of the olfactory bulbs. Franzosa (2004) correlate these modifications with the decrease of the absolute size of the derived Theropoda. The decrease required an adaptation of the dietary regime, to prey upon insects and small vertebrates. These prey are not only smaller but also more quick and agile. A good eye-hand coordination was essential to catch these kind of preys. In birds, but also in pterosaurs (Witmer et al., 2003), the development of the parts of the brain devoted to eyesight can be tied down to the adaptation to aerial locomotion.
Flexures
292 absolute skull size and relative eye size (Giffin, 1989). Smaller genera tend to have more highly flexed endocasts than do large genera, and young individuals more than old individuals of the same genus. The disappearance of the flexures is generally a consequence of the increase of the size of the individual; the braincase grows more quickly than the brain, the latter is allowed more space in larger individuals and “unfold”. On the contrary, when space is constrained, the brain is huddled and flexures are clearly visible.
Likewise, large eyes press down the occipital region and brain (Starck, 1979) and the flexures are discernible. The possession of large eyes relative to skull size is a typically juvenile trait, so that absolutely small skulls and relatively large eyes tend to occur together (Giffin, 1979). Extreme brain flexure therefore correlates well with both small body size and large relative eye size. This character is particularly visible in birds (personal observation) and in derived Theropoda (Franzosa, 2004).
Cerebral hemispheres
Encephalization Quotient
The brain of dinosaurs has been the subject of a lot of discussion. A large brain size, relatively to the body size, has always been associated to a higher ability to process information.
Marsh (1874) established laws concerning the evolution of the mammalian brain (see p. 6). He extended these laws to dinosaurs in 1879 and considered that the dinosaurs followed the same rules and had an endocranial cavity smaller than the extant Sauropsida, extending it to all extinct vertebrates. Marsh didn’t consider the size of the individual, but this parameter is important when considering the size of the brain.
Several scientists studied the correlations between the mass of the brain and the mass of the body (Dubois, 1897; Jerison, 1969, 1973; Platel, 1976, 1979) and observed that the size of the brain doesn’t increase as quickly as the size of the body.
Brain mass = k * body mass2/3
293 To make an estimation of the body mass of an extinct animal is complex due to the incomplete skeletons. Several methods exist: measure of the displaced water volume of a model, mathematical models who split up the animal in simpler forms (Henderson, 1999; Bates et al., 2009); measure from the circumference of the femur and humerus (Anderson et al., 1985; Campione & Evans, 2012); or from the area of the foramen magnum (Radinsky, 1967).
Figure 5.1. Correlation between the body mass and the brain mass in extant “reptiles” and dinosaurs (Buchholtz, 2012, from Jerison, 1969).
294 and the behavioural complexity exists in extant birds (Madden, 2001) and in lizards (Platel, 1976, 1979); it was proposed in dinosaurs as well (Hopson, 1977).
Hurlburt (1996) modified the equation to adapt it to « reptiles »:
REQ = MBr/(0,0155*MBd0,553)
where MBr is the brain mass (in grams and MBd the body mass (in grams). We obtain the brain
mass by the multiplication of its volume and 1,036 g/ml (Stephan, 1960).
Another problem concerning the estimation of the brain mass in an extinct species is the uncertainty of the space actually occupied by the brain. In mammals, birds (Iwaniuk and Nelson, 2002) and pterosaurs (Witmer et al., 2003), it is admitted that the brain filled completely the endocranial cavity. In other clades, the brain didn’t filled the space completely and the variation observed was different in different genera, between the sex and the age of the individual (Hospon, 1979). In crocodiles, the brain occupies from 50 to 75% of the endocranial space (Jerison, 1973; Hopson, 1977; Hurlburt, 1996), and it reinforced the idea of that the terribly small-brained and thus stupid dinosaurs lost their competition with the small endothermic and smart mammals (Colbert, 1961; Swinton, 1970).
295 Genus REQ Iguanodon bernissartensis 1,85 – 3,25 Mantellisaurus atherfieldensis 1,66 – 2,6 Lurdusaurus arenatus 1,3 Amurosaurus riabinini 2,3 – 3,8 Diplodocus 0,53 – 0,69 Nigersaurus 0,4 – 0,8 Brachiosaurus 0,17 – 0,896 Psittacosaurus 0,31 – 3,4 Protoceratops 0,19 - Triceratops 0,11 ? Leaellynasaura 1,8 Hadrosaurinae (Edmontosaurus) 2,8 Hypacrosaurus 2,3 – 3,7 Ceratosaurus 3,31 – 5,07 Allosaurus 2,4 – 5,24 Acrocanthosaurus 2,75 – 5,92 Giganotosaurus 1,9 Citipati 3,6 Tyrannosaurus 5,44 – 7,63 Troodon 7,76
Table 5.1. REQ for several dinosaurs (Hadrosaurinae et Hypacrosaurus : Evans et al., 2009; Diplodocus, Ceratosaurus, Allosaurus, Acrocanthosaurus, Citipati, Tyrannosaurus et Troodon : Franzosa, 2004; Giganotosaurus : Coria & Currie, 2002; Nigersaurus : Sereno et al., 2007; Brachiosaurus : Knoll and Schwarz-Wings, 2009; Psittacosaurus, Protoceratops et Triceratops : Zhou et al., 2007; Leaellynasaura : Rich & Rich, 1988).
296 Hadrosauridae (as Hypacrosaurus altispinus) though it is a basal member of Hadrosauridae (Godefroit et al., 2004).
Bauchot et al. (1977) made the observation that a low EQ is correlated to a passive strategy of predator escape. The REQ of Protoceratops is superior to the REQ of Triceratops (Hopson, 1977). Now Protoceratops was a vulnerable animal who relied probably on its vigilance and speed to escape predators, while Triceratops was heavier and protected by a frill and horns. There are records of scars and cicatricial marks left by Tyrannosaurus’ teeth on the frill of Triceratops (Happ, 2003). The ornithopods were mostly defenceless and must have relied on their senses and running speed to escape predators. The large theropods were fast running animals but they couldn’t sustain their speed on long distance. On the contrary, Hadrosauridae were endurance-runners, and provided that the predator was noticed early enough, they could outrun it (Scott Persons, 2011).
Cerebrum volume / endocast volume (CRV)
297 Genus CRV Iguanodon 19% Lurdusaurus 19% Amurosaurus 30% Lambeosaurus (juvenile) 38% Corythosaurus (juvenile) 45% Corythosaurus (juvenile) 38% Hypacrosaurus 43% Carcharodontosaurus 24% Tyrannosaurus 33% Conchoraptor 43% Archaeopteryx 45%
Table 5.2. Comparisons of the CRV of dinosaurs (Lambeosaurus, Corythosaurus and Hypacrosaurus; Evans et al., 2009).
298
Behaviour
The descriptions and phylogenetic analysis of the endocasts allow me to consider on the evolution of the behaviour and the biology of Ornithopoda.
Ornithopoda, and especially Hadrosauridae, have thus a high REQ who reach the same value with the REQ of Theropoda, a mainly carnivorous clade who gave rise to Birds. It has been proposed that some of the Theropoda had a gregarious life (Kobayashi & Lü, 2003; Barco et al., 2006; Varricchio et al., 2008a; Ibiricu et al., 2013), hunted in packs (Currie, 1998; Currie et al., 2005; Roach & Brinkman, 2007), and provided care to their youngs (Varricchio et al., 1999, 2008b). Likewise, Hadrosauridae lived and/or traveled in groups (Currie, 1983; Lockley and Matsukawa, 1999). Some of them, as Maiasaura, formed colonies during the nesting (Horner and Makela, 1979; Horner, 1982) and it has been suggested that the youngs were nidicolous and received food and protection from the adults. The anatomy of the cranial crest is a strong argument in favor of a gregarious mode of life; the crests, linked to sexual dimorphism and ontogenetic stage (Dodson, 1975; Hopson, 1975; Weishampel, 1981; Evans et al., 2009), were used as visual and hearing signals inside a group, to warn their fellows when a danger was present, for the intimidation and seduction during courtships, to reinforce the cohesion of the herd. The crests could serve in the inter~ as well as the intraspecific recognition. A complex social life and gregariousness were tied to a relatively larger brain (Pérez-Barbaría and Gordon, 2005; Shultz and Dunbar, 2010). The high REQ of Hadrosauridae coincides with this hypothesis; a gregarious mode of life and a complex intraspecific communication require high cognitive capacities. To live in a herd bring benefits as to avoid predation: more individuals are likely to notice a predator early, an important parameter for animals that relied on endurance-running to escape (Scott Persons, 2011). A herd offers also more protection to the youngs, particularly vulnerable, as it had been proposed for sauropods (Bakker, 1968).
299 are important to maintain the position of the individual in the group and give more opportunity to reproduction (Dunbar, 1992; Dunbar and Bever, 1998; Pérez-Barbería and Gordon, 2005; Shultz and Dunbar, 2010). It has also been proposed that the size of the brain can be a reliable signal of the size of the herd where the individual is living (Dunbar, 1998; Marino et al., 2000). Marino et al. (2007) observed that the growth of several regions of the cortex in Cetaceans is related to high cognitive functions as attention, social awareness, judgement and intuition. This evolution is observed in Cetacean, Primates and Birds, but comes from very different paths (Marino et al., 2003). The relatively large size of the brain and the cerebral hemispheres in Lambeosaurinae is consistant with the possibilities and the complexity of behaviour implyed for this clade: herds, courtship, intraspecific communication and colonial nesting (with maybe care for the youngs).
The modern archosaurs are able of complex behaviour themselves: protection of a territory (Campbell et al., 2013), hierarchy, courtship, care for the eggs/youngs, collaboration during foraging (Lang, 1975; Pooley and Gans, 1976), developed cognitive abilities (Leal and Powell, 2012).
Phylogeny
The new phylogenetic tree (chapitre 4) allows us to bring new light and test hypotheses about the relationships in Ornithopods. So, Uteodon is more derived than Camptosaurus (McDonald, 2012). On the contrary, Mantellisaurus occupies a more derived position than the position recovered in previous analysis (p. 112).
Several problematic taxa are now included in the analysis, and even though the resolution is poor for the Iguanodontia. New fossils and new characters will be needed to compensate this.
300 is strongly correlated to cognitive abilities and socialization. It is assumed that ornithopods adopted increasingly complex behaviour during their evolution and those are displayed in the morphology of the brain.
Conclusions
The brain of derived Ornithopoda was characterized by very large rounded cerebral hemispheres. The brain was straight, without flexures, on the contrary to what is observed in Saurischia. The olfactory peduncles were large. The presence of valleculae indicates that the shape of the cerebral hemispheres on the endocasts of Hadrosauridae is the true shape of the cerebral hemispheres of the animal. The brain is often marked by a strong constriction where the inner ear was. In this work, we noticed that the brain of the studied Ornithopoda, from Europe, North Africa and Asia, showed a very similar morphology to the brain of previously studied taxa from North America, showing that the brain is a rather conserved organ in the lineage.
The cerebral hemispheres of Hadrosauridae were as large as those of some Theropoda Maniraptora, indicating cognitive abilities well developed for this group. We attribute these abilities to the complex behaviour of ornithopods, namely a significant intraspecific communication, gregariousness and complex social life. The size of the telencephalon, compared to the whole brain, increases gradually in the ornithopod lineage.
