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Texte intégral

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Dépôt Institutionnel de l’Université libre de Bruxelles / Université libre de Bruxelles Institutional Repository

Thèse de doctorat/ PhD Thesis Citation APA:

Thurin, N. (2010). Evolutions des stratégies reproductrices au sein du genre Plagiolepis (Hymenoptera: Formicidae) (Unpublished doctoral dissertation).

Université libre de Bruxelles, Faculté des Sciences – Sciences biologiques, Bruxelles.

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ULB

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THURIN

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EVOLUTION DES

STRATÉGIES REPRODUCTRICES AU SEIN DU GENRE PLAGIOLEPIS

(HYMENOPTERA: FORMICIDAE)

'PIIKSK PRKSK.NTKK K.N M K DK I/OI5TKNTIOX Dl^ CRADK DK

IXK TIOI'R KN’ SCIKX'C ICW

Université Libre de Bruxelles k SI PERVISION DE SERGE ARON

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Table des matières

Préface. Luc Passera 2

0 Résumé 4

Introduction 5

Sélection naturelle & sélection de la parentèle 5

Hyménoptères sociaux 7

Corrélations génétiques & stratégies reproductrices 9

Reconnaissance coloniale 14

Parasitisme social 17

Genre Plagiolepis 20

Objectifs de la thèse 25

Matériel & méthodes 26

Principaux résultats & discussion 28

Fermeture des sociétés 27

Polygynie 30

Polyandrie 31

Consanguinité 35

Interaction des stratégies de reproduction 37

Conclusion & perspectives 39

Remerciements 43

Références 45

Annexe 1. Protocole des analyses génétiques chez Plagiolepis. 60

Cette thèse est basée sur les articles suivants, lesquels sont référés dans le texte par leur chiffre romain:

1 Seasonal nestmate récognition in the polydomous ant Plagiolepis pygmaea Thurin N., Aron S. 2008. Anim. Behav., 75 :1023-1030.

II Sib-mating in the ant Plagiolepis pygmaea-. adaptative inbreeding?

Thurin N., Aron S. 2009./. Evol. Biol., 22 :2481-2487.

III Mating for convenience or genetic diversity? Mating patterns in the polygynous ant Plagiolepis pygmaea.

Trontti K.*, Thurin N.*, Sundstrôm L, Aron S. 2007. Behav. Ecol, 18 :298- 303.

IV Population genetic structure and breeding System in the ant genus Plagiolepis.

Thurin N., Sery N., Guimbretiere R., Aron S. Mol. Ecol. En préparation V No reversion to single mating in the inquiline social parasite Plagiolepis xene.

Thurin N., Aron S. Evolution Prêt à être soumis.

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Préface

Il n’est pas dans les usages de préfacer une thèse. Cet exercice est réservé à d'autres ouvrages dont le préfacier dit le plus grand bien pour inciter les lecteurs à les lire. Concernant la thèse universitaire, c'est aux rapporteurs et au jury qu’il appartient d’en établir les mérites ou les lacunes. Pourquoi alors préfacer ce type d’ouvrage ?

La réponse réside dans le fait que le matériel biologique étudié par Nicolas Thurin est le même que celui que j’avais choisi, il y a 50 ans, pour ma propre thèse : la minuscule fourmi méridionale Plagiolepis pygmaea. 11 y a sans doute un peu de vanité dans ma démarche à l’idée que les quelques résultats établis il y a un demi-siècle ont pu servir de point de départ pour d’autres études, bien plus tard. Ce plaisir que j’éprouve à l’idée que "ma" fourmi est étudiée par d’autres n’a pas toujours été. Je me souviens des années soixante, en pleine préparation de la thèse, lorsque je consultais chaque mois le fascicule des "Entomological Abstracts" qui étaient la seule source d’information bibliographique dont on disposait alors. 11 y avait bien le “Zoological Record" annuel, mais il analysait les publications deux ou trois ans après leur parution. C’est l’estomac noué que je vérifiais au plus vite que personne d’autre ne s'intéressait à mon « fonds de commerce ». Fort heureusement la communauté myrmécologique voyageait peu et chacun traquait la faune de sa région. Certains m’avaient quand même précédé dans l’étude biologique des Plagiolepis mais ils étaient en fin de carrière (H. Kutter ou R.

Stumper) ou bien s’intéressaient à d’autres fourmis (G. Le Masne). Pas de concurrence donc, mais au contraire la révélation de l’existence de parasites sociaux dans ce genre qui allait orienter une partie de mon activité. Mes recherches bibliographiques ne se limitaient bien sûr pas au genre Plagiolepis. Chaque mois partaient une trentaine de cartes postales quémandant d’un lointain myrmécologue un tiré à part relatif à une thématique voisine de la mienne. Et toujours par voie de surface car il fallait ménager les finances du laboratoire. C’est dire que l’on recevait, quand il arrivait, le précieux

"reprint 4 ou 5 mois plus tard. Les révolutions informatique et internet sont passées par là et Nicolas Thurin a eu l’avantage, mais aussi l’obligation, d’accéder pratiquement en temps réel aux progrès de sa thématique réalisés aux quatre coins du monde. Est-ce un effet d’internet qui a permis la mondialisation des recherches sur les stratégies reproductrices des fourmis ? Quoi qu’il en soit, la masse de publications dont il faut prendre connaissance aujourd’hui oblige le chercheur à restreindre le champ de ses activités à un thème de plus en plus pointu aux dépens d’une certaine ouverture d’esprit qui avait ses avantages.

La thèse soutenue, mon comportement allait changer. La recherche qui était un travail strictement solitaire et sans encadrement, au moins dans mon laboratoire, faisait progressivement appel au travail d’équipe. C’est ainsi qu’un jeune étudiant, Serge Aron, est venu passer de nombreux mois à Toulouse où tout naturellement il a partagé avec moi angoisse et bonheur à traquer les Plagiolepis et à étudier leur reproduction. Il faut croire que le sujet n’était pas épuisé, puisque devenu directeur de son laboratoire, il a confié la suite à Nicolas Thurin qui à son tour a ravagé les talus du Lauragais à la recherche de la minuscule formicine et de ses parasites.

D’autres que moi sauront relever les mérites de la thèse qui s’en est suivi. Je préfère m’attarder sur les progrès de la technique qui en 50 ans ont permis de progresser. Pour ma part, j’avais déjà bénéficié dans les années soixante-dix des connaissances acquises en physiologie en matière de recherche des hormones juvéniles et des ecdysones. À la simple observation et manipulation de mes animaux en élevage, je pouvais ajouter la recherche des hormones du développement et mieux comprendre les

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mécanismes de la différenciation des castes. La fiabilité des résultats était augmentée par l’usage de l’outil statistique devenu possible grâce d’abord à l’accès à la simple calculette puis de l’ordinateur. Songez que dans les années soixante, il fallait se limiter au "t de Student" calculé à la main, y compris l’extraction des racines carrées : une bonne journée de travail en noircissant de colonnes de chiffres des feuilles de papier qui n’étaient pas encore au format A4 !

Concernant la myrmécologie c’est l’irruption dans les années quatre-vingts de l’outil génétique, d’abord avec les allozymes, puis quelques années plus tard quand on a pu faire parler l’ADN, que les progrès ont été les plus spectaculaires. Il devenait possible de passer au crible de l’expérimentation les propositions d’Hamilton, d’ailleurs inconnues en 1960. La connaissance des relations de parenté, entre membres d’une même société ou de sociétés voisines, a multiplié les thèmes de recherche. Il suffit de comparer l’étude rudimentaire que j’ai publiée en 1963 sur les relations sociales chez Plagiolepis pygmaea aux travaux de Nicolas Thurin présentés ici sur un thème analogue pour apprécier le saut qualitatif qui rend mes résultats obsolètes. L’existence d’une polyandrie inattendue chez une espèce polygyne, l’accouplement largement intranidal, le choix des mâles familiers, pour ne citer que ces exemples, sont des avancées établies avec maîtrise par le candidat grâce à l’utilisation des marqueurs génétiques. Les voyages sont aussi devenus plus faciles. Aux stratégies reproductrices de P. pygmaea, Nicolas Thurin a pu comparer celles d’espèces plus lointaines comme P. schmitzii ou P. maura. Et il m’a effrayé en identifiant P. taurica anciennement P. vindobonensis à Saint- Cyprien, tout près de Banyuls où je récoltais sereinement P. pygmaea au risque d’utiliser sans le savoir deux espèces dans une même expérience.

L’homme âgé que je suis devenu se prend à regretter de ne pas avoir une deuxième vie pour bénéficier de ces outils modernes. Car ce qui nous rapproche, au-delà des générations, avec Nicolas Thurin, c’est cette passion de chercher ... et de trouver.

Passion de découvrir qui ne peut fonctionner qu’avec la curiosité scientifique, la connaissance d’une littérature allant au-delà de son domaine de compétence, l’imagination dans l’interprétation des résultats et la rigueur expérimentale. Toutes ces qualités, Nicolas Thurin les possède. Il mérite de « faire carrière », d’aller encore plus loin grâce aux inévitables progrès techniques à venir et qui sait... de transmettre à son tour le témoin à un jeune étudiant qui n’est pas encore né. Car il reste toujours des zones d’ombre chez les Plagiolepis. Que deviennent les rares reines à pratiquer un vol nuptial?

S’envolent-elles vierges ou fécondées ? Et si les recherches actuelles accumulent les exemples de fourmis chez lesquelles les facteurs génétiques sont responsables du déterminisme de la caste (une hérésie en 1960), Plagiolepis pygmaea représente toujours un cas parfait où l’action des facteurs environnementaux est fondamentale. Et je n’ai jamais pu identifier la phéromone royale responsable de l’orientation des larves.

Un échec dont je ne me remets pas ! Alors bonne chance à Nicolas Thurin et à nos successeurs.

Luc Passera, Professeur émérite Centre de Recherches sur la Cognition Animale Université Paul Sabatier de Toulouse (France)

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Résumé

Selon la théorie de la sélection de la parentèle et du succès reproductif indirect (Hamilton 1964), les individus peuvent transmettre des copies de leurs gènes à la génération suivante sans accéder eux-mêmes à la reproduction, mais en aidant des apparentés à augmenter leur propre succès reproductif. Ce concept reste aujourd'hui l'explication la plus probable pour justifier l'évolution et le maintien de l'altruisme de reproduction dans le règne animal. Les coefficients de corrélations génétiques entre les membres d’un groupe ont une importance capitale, puisqu'ils influencent directement les bénéfices génétiques indirects associés au comportement altruiste. Chez les hyménoptères sociaux (les fourmis, plusieurs espèces d’abeilles et des guêpes), le mode de détermination du sexe haplodiploïde est à l’origine de fortes asymétries de parenté, optimisant le succès reproductif indirect des ouvrières (Aron & Passera 2000). Trois principaux facteurs sont cependant connus pour influencer profondément l'architecture des sociétés (Bourke & Franks 1995): (i) le nombre de reines présentes dans un nid (polygynie), (ii) le nombre d'accouplements des reines (polyandrie), et (iii) l’accouplement entre apparentés (consanguinité). La reconnaissance coloniale est également un élément crucial sous-jacent à l’évolution et au maintien de la coopération, car il permet d’assurer l’intégrité des sociétés. Parallèlement à cela, certaines espèces ont développé une stratégie particulière qui consiste en l’exploitation de sociétés d’autres espèces pour se concentrer uniquement sur la production d’individus reproducteurs, le parasitisme social.

Au cours de cette thèse, nous avons étudié les stratégies de reproduction de cinq espèces de fourmis appartenant au genre Plagiolepis. Nous avons d’abord déterminé l’origine principalement endogène des signaux de reconnaissance individuelle responsables de la fermeture des sociétés de P. pygmaea (I). Ce faisant, nous avons mis en évidence une variation saisonnière de l’agressivité des ouvrières à l’égard des conspécifiques étrangers, laquelle pourrait être le reflet d’une adaptation comportementale en fonction du cycle reproductif. C’est en effet lors de la période de production des sexués que les ouvrières manifestent la plus forte agressivité. Nous avons également identifié les causes proximales de la forte consanguinité observée chez P. pygmaea. Cette dernière résulte d’une éviction par les ouvrières des mâles étrangers tentant de s’introduire dans leur société et d’une préférence des femelles vierges à s’accoupler avec des mâles apparentés (11). A l’aide de marqueurs génétiques, nous avons analysé la structure génétique des populations et des sociétés pour quatre espèces libres : P. pygmaea, P. taurica, P. schmitzii et P. maura. Ce travail nous a permis d’estimer le degré de polygynie, le taux de polyandrie des reines, et le niveau de consanguinité au sein des populations (111; IV): P. pygmaea et P. schmitzii sont obligatoirement polygynes tandis que P. taurica et P. maura semblent facultativement polygynes; Si P. maura s’avère être facultativement polyandre, P. pygmaea, P. taurica et P. schmitzii sont obligatoirement polyandres; toutes les espèces de Plagiolepis étudiées présentent un taux élevé de consanguinité. Enfin, nous avons comparé le taux de polyandrie du parasite social inquilin P. xene à celui de son hôte P. pygmaea, afin de tester l’hypothèse d’une réversion du nombre d’accouplements vers la monandrie chez les espèces parasites. Les reines du parasite P. xene sont polyandres mais présentent un nombre effectif d’accouplements significativement plus faible que chez l’hôte (V).

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Introduction

Sélection naturelle & sélection de la parentèle

Il y a 151 ans, Charles Darwin publiait la théorie de l’Evolution par le mécanisme de la sélection naturelle (Darwin 1859). Selon celle-ci, les individus les mieux adaptés à leur environnement, c’est-à-dire ayant le succès reproductif le plus élevé, sont avantagés et sélectionnés au cours de l’Evolution. Cependant, les insectes sociaux demeuraient un mystère évolutif aux yeux de l’évolutionniste. En effet, comment expliquer que dans ces sociétés la majorité des individus sacrifient leur propre reproduction pour favoriser le succès reproductif de quelques individus reproducteurs ? L’altruisme de reproduction manifesté par les insectes sociaux a longtemps constitué un paradoxe du point de vue évolutif, car il correspond précisément au type de comportement qui - a priori - n’aurait pas dû être retenu par la sélection darwinienne. Darwin souligna d’ailleurs lui-même que l’apparition d’une caste d’ouvrières stériles, comme elle s’observe chez les fourmis, représentait "... une difficulté particulière, qui m'apparut insurmontable au début, et actuellement fatale à l'ensemble de ma théorie" (Darwin 1859, p. 236). Darwin avait finalement entrevu une solution en proposant la notion de sélection familiale, le sacrifice des ouvrières devant profiter à la communauté, par exemple en produisant un surplus de reproducteurs mâles et femelles (Darwin 1859).

Il faudra néanmoins attendre plus d’un siècle pour obtenir une explication convaincante justifiant l’évolution de l’altruisme de reproduction. En 1964, Hamilton propose le concept de sélection de la parentèle. Le fondement de sa théorie repose sur le principe d’une sélection sur les gènes plutôt que sur les individus. Cette idée sera d’ailleurs plus médiatiquement relayée par Dawkins quelques années plus tard (Dawkins 1978). La composante essentielle à la théorie de la sélection de la parentèle est que le succès reproductif des individus présente une double composante : il est déterminé par le succès reproductif direct mais également par le succès reproductif indirect. Le succès reproductif direct correspond au nombre de copies de gènes qu’un individu peut transmettre à la génération suivante via sa propre reproduction. Le succès reproductif indirect est défini comme le nombre de copies de gènes transmis à la génération suivante via la reproduction d’un tiers, apparenté à l’individu focal. Dans certains cas, les individus peuvent obtenir un succès reproductif indirect supérieur à celui potentiellement acquis par leur propre reproduction directe. La théorie de la sélection de la parentèle justifierait ainsi l’évolution de comportements altruistes par lesquels les individus s’investissent dans la reproduction de partenaires apparentés aux dépens de leur propre reproduction.

L’évolution de l’altruisme repose sur un équilibre entre les coûts et les bénéfices dont sont sujets les acteurs et les bénéficiaires de tels actes altruistes. Le coût (c) correspond au temps et à l’énergie consacrés par un acteur à l’attention d’un bénéficiaire, temps et énergie qui auraient pu être directement exploités par l’altruiste pour améliorer son propre succès en matière de reproduction. Le bénéfice (b) se traduit par l’accroissement du succès reproductif dont jouit le récipiendaire de l’acte altruiste.

Concrètement, ces coûts et bénéfices correspondent à la réduction et à l’augmentation du nombre de descendants (ou, en terme génétique, du nombre de copies de gènes transmis) respectivement produits par l’altruiste et le bénéficiaire de l’acte. Pour que l’altruisme de reproduction ait pu évoluer et se maintenir, la théorie de Hamilton prédit que le coût subit par l’altruiste doit être inférieur au bénéfice dont jouit le destinataire de l’acte pondéré par la corrélation génétique (r) entre l’altruiste et le bénéficiaire. La

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corrélation génétique correspond à la proportion de gènes variables hérités d’un ancêtre commun et partagés par les protagonistes. La théorie d’Hamilton peut être résumée par la formule suivante :

c< b.r

Comme l’indique l’équation reprise ci-dessus, plus les individus sont apparentés, plus l’évolution d’actes altruistes est favorisée. Notons cependant qu’une corrélation génétique faible n’est pas un obstacle à l’apparition de comportements altruistes : il suffit que le coût associé à l’acte soit réduit ou que le bénéfice soit élevé.

La théorie de la sélection de la parentèle reçoit un fort soutien expérimental; elle a été vérifiée chez de multiples organismes, unicellulaires et multicellulaires [Aron &

Passera 2000; Passera & Aron 2005). Parmi les unicellulaires, les amibes acrasiales menant une vie solitaire dans le sol élaborent une forme sociale de 10.000 à 100.000 individus susceptible d’accroître leur dispersion vers des milieux riches lorsque les conditions locales deviennent défavorables. Chez Dyctiostelium discoideum, 20% des cellules s’individualisent en un pied et 80% se transforment en une capsule produisant des spores qui seront transportées par le vent ou des insectes vers un milieu plus favorable, où elles pourront germer. Les cellules du pied meurent rapidement; elles se sacrifient pour leurs congénères qui assurent leur reproduction. Les amibes s’agrègent de manière préférentielle selon leur similarité génétique: plus la distance génétique entre les souches d’origines décroît, plus le taux d’agrégation des cellules est élevé [Gadagkar & Bonner 1994; Ostowski et al. 2008). Le concept de sélection de la parentèle a également été validé chez plusieurs espèces de vertébrés comme les oiseaux et les mammifères. Chez le guêpier à front blanc Merops bullockoides, la fréquence des assistants Qeunes adultes issus d’une couvée précédente qui restent dans le nid parental pour participer à l’élevage des plus jeunes, mais ne s’y reproduisent pas directement) passe de 20% dans les nids composés d’individus non apparentées, à près de 70% dans les groupes de frères et sœurs ou de cousins et demi-frères [Emlen & Wrege 1988). De la même manière, chez la mangouste jaune Cynictis penicillata, on retrouve des assistants uniquement dans les groupes composés d’individus apparentés [Vidya et al. 2009). Ces derniers trouvent un bénéfice génétique indirect dans l’élevage des jeunes qui leurs sont apparentés, ce qui ne serait pas le cas s’ils participaient à l’élevage d’individus avec lesquels ils n’ont aucun lien génétique. Par ailleurs, les assistants profitent de l’expérience acquise dans l’élevage de leurs jeunes frères et sœurs pour assurer l’élevage ultérieur de leurs propres descendants.

Cependant, c’est sans doute chez les insectes sociaux [les guêpes, les abeilles, les fourmis et les termites), que l’altruisme de reproduction est poussé à son paroxysme.

Contrairement à ce qui s’observe chez les vertébrés, où les individus altruistes conservent des potentialités reproductrices qu’ils auront sans doute la chance d’exploiter ultérieurement, un grand nombre d’insectes sociaux sont caractérisés par l’existence d’une caste ouvrier/ouvrière ayant totalement perdu toute aptitude reproductrice individuelle. Ainsi, l’appareil reproducteur des ouvrières de plusieurs espèces de fourmis a disparu au cours de l'Evolution [Hôlldobler & Wilson 1990), de sorte que la transmission de copies de gènes des ouvrières repose exclusivement sur leur succès reproductif indirect.

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Hyménoptères sociaux

Les hyménoptères sociaux (fourmis, abeilles, guêpes] représentent donc un remarquable modèle d’application de la théorie de la sélection de la parentèle. Leurs sociétés sont le plus souvent composées de femelles appartenant à deux castes distinctes : des ouvrières ne se reproduisant pas, mais réalisant l’ensemble des tâches logistiques nécessaires au développement de leur société, et des reines assurant la reproduction de la société. Le mode de détermination du sexe par haplodiploïdie, caractéristique des hyménoptères, induit un coefficient de parenté (r] élevé au sein des sociétés, et a certainement contribué à l’évolution de l’altruisme de reproduction par sélection de la parentèle. Dans un tel système, les mâles sont généralement issus du développement d’un œuf non fécondé et sont haploïdes, de sorte que tous leurs spermatozoïdes sont génétiquement identiques. Les femelles sont issues d’œufs fécondés et sont diploïdes. Plusieurs mécanismes moléculaires peuvent expliquer ce système d’haplodiploïdie. Le plus connu est le déterminisme complémentaire du sexe à locus unique "sl-CSD” (Whiting 1943; Beye et al 2003; mais voir aussi Asplen et al.

2009]: si lors de la fécondation de l’ovule, l’allèle du locus codeur du sexe apporté par le mâle est différent de celui porté par la femelle (heterozygotie], l'œuf se développera en femelle. Par contre, si l’allèle du locus codeur du sexe apporté par le mâle est identique à celui porté par la femelle (homozygotie], il en résultera un mâle diploïde. Un œuf non fécondé étant hémizygote, il se développera en un mâle haploïde. La production de mâles diploïdes augmente fortement dans des conditions de faible diversité génétique ou de consanguinité. 11 existe toutefois d’autres modèles de détermination du sexe, comme celui à loci multiples "ml-CSD” (de Boer et al 2008] ou celui de l’empreinte génétique (Poirié 1992; Beukeboom étal. 2007].

Reine

II I

mâle

0 ^ ii^ii I

0,75

ouvrières - soeurs mâle - frère femelle - soeur mâle - frère

Figure 1. Comparaison des coefficients de parenté (r) d'un système haplodiploïde et d’un système diplodiploïde. Un couple de fourmis et de lions, avec leurs descendants, représentent respectivement le système haplodiploïde et le système diplodiploïde. Dans les deux cas, les femelles ne sont accouplées qu’à un seul mâle. La corrélation génétique entre une mère et son enfant (en rose] est toujours de 0,5 et réciproquement, un enfant a une corrélation génétique de 0,5 avec sa mère sauf dans le cas d’un fils hyménoptère qui a tous ses gènes en commun avec sa mère (r= 1). La corrélation génétique entre un père et son enfant (flèches bleues] dépend du système. Dans un système haplodiploïde un père donne tous ses gènes à sa fille (r= 1) mais pour cette dernière cela ne représente que la moitié de son génome [r= 0,5).

Dans un système diplodiploïde, la corrélation entre un père et son enfant est toujours de 0,5 et vice-versa.

Entre frères et sœurs (en noir], un hyménoptère femelle sera 3 fois plus apparenté à sa sœur (r= 0,75]

qu’à son frère (r= 0,25]. Chez l’homme, la corrélation génétique entre 2 enfants de mêmes parents sera toujours de 0,5 quelque soit le sexe. Le système haplodiploïde génère donc des asymétries qui rendent les corrélations génétiques entre les individus très différentes de celles observées dans un système diplodiploïde. © D’après Passera & Aron 2005

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Les valeurs de corrélations génétiques observées apparaissent donc très différentes chez les hyménoptères haplodiploïdes et les animaux diplodiploïdes (figure 1). L’haplodiploïdie est à l'origine d'asymétries génétiques entre les membres d'une même famille. Ainsi, en situation de monogynie (une seule reproductrice par société] et de monandrie (un unique accouplement par reine), la corrélation génétique r entre sœurs (r= 0,75) est supérieure à celle entre une femelle et ses propres filles (r= 0.5).

Dans cette situation, le succès reproductif indirect des ouvrières, qui élèvent leurs sœurs, est supérieur au succès reproductif direct dont elles jouiraient en ayant elles- mêmes des filles. L'altruisme de reproduction manifesté par les ouvrières qui renoncent à pondre en restant aux côtés de leur mère et en soignant leurs sœurs, est donc très égoïste d'un point de vue strictement génétique, puisqu'il permet aux ouvrières d'optimiser leur propre succès reproductif global. Cela est rendu encore plus évident en terme de productivité. En effet, le système de caste fait que les reines se spécialisent pour pondre. L'avantage génétique est alors renforcé par l'avantage physiologique lié à la division du travail (Aron et Passera 2000). L'altruisme de reproduction caractéristique des sociétés d'hyménoptères pourrait donc bien avoir été sélectionné grâce aux asymétries génétiques induites par le déterminisme du sexe haplodiploïde. Un argument très puissant en faveur de cette hypothèse est la détermination récente (Hugues et al. 2008) du fait que la monandrie et la monogynie, conditions sous lesquelles les asymétries sont les plus fortes, sont des caractères ancestraux chez les hyménoptères sociaux, indiquant par là même que “la sélection de la parentèle et de hautes corrélations génétiques ont joué un rôle décisif dans l'évolution de l'eusocialité".

Toutefois, comme le souligne Hamilton (1964), l'haplodiploïdie n'est pas le seul critère décisif dans l'évolution de comportements altruistes. La grande majorité des espèces d'hyménoptères n'ont pas adopté un mode de vie social et l'altruisme de reproduction existe chez des organismes à reproduction diplodiploïdes (termites, oiseaux, rats- taupes, ...). Parallèlement aux avantages strictement génétiques, d'autres prédispositions ont donc favorisé l'évolution de la socialité, tels que l'existence d'un nid, d'un système de défense commun ou l'augmentation de la productivité (Aron & Passera 2000).

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Corrélations génétiques et stratégies reproductrices

Plusieurs facteurs peuvent néanmoins affecter les coefficients de parenté au sein d'un groupe. Ils peuvent diminuer si la société est polygyne, c'est-à-dire si elle possède plusieurs femelles fonctionnelles, et/ou si la ou les reines sont polyandres, c'est-à-dire si elles se sont accouplées avec plusieurs mâles. A l'inverse, le coefficient de parenté peut être augmenté sous l'effet de la consanguinité, autrement dit si les partenaires sexuels sont parents. Polygynie et polyandrie sont diversement réparties au sein des insectes sociaux. La plupart d'entre eux sont généralement monandres (Strassmann 2001;

Brown & Schmidt-Hempel 2003), bien qu'il existe de nombreuses espèces polyandres. Si la polygynie est plus largement répartie, on estime que la monogynie, comme la monandrie, reste le caractère ancestral des hyménoptères sociaux (Hughes et al. 2008a).

Polygynie & polydomie

La coexistence de plusieurs femelles reproductrices, apparentées ou non, diminue le coefficient de parente (r) au sein de la société. Cette situation pourrait poser problème à la théorie de la sélection de la parentèle pour expliquer le maintien de l'eusocialité observée chez les hyménoptères sociaux. Pourtant, la polygynie y est très fréquente et plus particulièrement chez les fourmis (Boomsma et al. 2009). Elle ne semble donc pas être un obstacle insurmontable à la vie sociale. La polygynie a probablement évolué en réponse à des pressions écologiques (Hôlldobler & Wilson 1977,1990) telles que la limitation de nouveaux sites de nidification favorisant le retour au nid des jeunes femelles fécondées (Herbers 1986; Ross et al. 1996; Pedersen &

Boomsma 1999; Walin et al 2001), le froid affectant davantage les reines isolées (Heinze et al 1996), les menaces de prédation ou encore les risques particulièrement élevés associés à la fondation en solitaire d'une nouvelle société (Herbers 1993; Bourke

& Franks 1995).

La haute fréquence de la polygynie chez les fourmis s'explique par les bénéfices pouvant résulter de la présence de plusieurs reines au sein d'une même société. En situation de polygynie primaire, c'est-à-dire lorsque plusieurs reines s'associent pour fonder une nouvelle société, ces dernières voient leur chance de survie augmenter. Par exemple, chez Atta texana, où la polygynie primaire est facultative, des groupements artificiels de deux ou trois reines montrent un taux de réussite plus important dans la fondation d'une nouvelle société que dans le cas d'une fondation par une unique reine (Mintzer 1987). En situation de polygynie secondaire, c'est-à-dire lorsqu'une femelle fraîchement accouplée rejoint une société déjà établie, la jeune fondatrice trouve un avantage reproductif à s'installer dans un nid prêt à élever sa descendance. Quel est alors l'intérêt des ouvrières à accueillir une nouvelle reine? Un élément de réponse existe chez Camponotus ligniperda, où l'élevage de sexués excède la durée de vie d'une ouvrière. Si la reine mère venait à disparaître, la présence d'une autre reine permettrait de produire de nouvelles ouvrières qui élèveront les sexués jusqu'à maturité. Sans autre reine pour continuer à pondre et à produire des ouvrières, celles-ci disparaîtraient avant que les sexués n'atteignent le stade adulte (Gadau et al 1998).

La dissémination des sociétés polygynes de fourmis se fait le plus souvent par le départ à pied depuis le nid-mère d'un fragment de société formé d'une ou plusieurs reines pondeuses accompagnées d'un nombre suffisant d'ouvrières pour que le

"bourgeon” puisse se développer. La jeune reine manque d'ailleurs généralement des ressources énergétiques nécessaires pour élever, seule, ses propres larves, et en confie

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la tâche aux ouvrières. Ce processus d’éclatement de la société, qui concourt à rétablissement d’une nouvelle société à proximité du nid-mère, est appelé bouturage [budding selon la terminologie anglo-saxonne; Passera 1963; Hôlldobler & Wilson 1977, 1990; Franks & Hôlldobler 1987; Heinze & Tsuji 1995; Rüppell & Heinze 1999). La relation polygynie / bouturage apparaît clairement quand on compare le mode de fondation des fourmis regroupées par paires d’espèces proches phylogénétiquement (Keller 1991). Pour chaque paire, les reines d’espèces monogynes fondent de manière indépendante (seule, sans l’aide d’ouvrières) après un vol nuptial, alors que celles des espèces polygynes disséminent par le biais d’un bouturage. 11 existe toutefois quelques rares exceptions à cette règle. Selon Peeters & Ito (2001), le bouturage n’est pas le mode exclusif de dissémination des espèces polygynes puisque ces fourmis doivent pouvoir aussi se disperser par le biais d’une fondation indépendante, notamment pour fonder de nouvelles populations. De même, certaines espèces de fourmis monogynes présentent un mode de fondation dépendant par bouturage (Lenoir et al 1987). Le mode de fondation par bouturage est généralement associé à une structure spatio-génétique des populations, les individus issus de nids géographiquement proches étant plus apparentés entre eux.

Chez certaines espèces, les nids issus du bouturage peuvent garder des relations étroites entre elles et le nid mère. On obtient alors une société polydomique (à plusieurs nids), par opposition aux sociétés monodomiques formées d’un seul nid et plus fréquentes lors des fondations indépendantes (Hôlldobler & Wilson 1977). La polydomie est réservée aux fourmis chez les hyménoptères sociaux, sans doute à cause de l’aptérisme des ouvrières (Passera & Aron 2005). Elle est à l’origine d’une complexité supplémentaire de la structure sociale. Certains traits de l’organisation sociale s’expriment ainsi au niveau de la société et non plus au niveau du nid. Par exemple, si la fermeture sociale est forte au niveau colonial, elle est faible entre les diverses fourmilières qui constituent la société.

Polyandrie

La fonction première de l’accouplement est le transfert de sperme des mâles aux femelles. Généralement, le succès reproductif des mâles augmente avec leur taux d’accouplement, tandis qu’un ou quelques accouplement suffisent aux femelles pour maximiser leur succès reproductif. Pourtant, contrairement à ces prédictions, les femelles de plusieurs espèces animales (et en particulier chez les insectes) s’accouplent à plusieurs reprises, le plus souvent avec des mâles différents (polyandrie) mais également avec le même mâle (accouplements répétés) (Arnqvist & Nilsson 2000).

Chez les hyménoptères sociaux, la polyandrie reste un phénomène relativement rare. Cette stratégie reproductrice a évolué secondairement et indépendamment chez les abeilles, les guêpes et quelques genres de fourmis (Strassmann 2001; Boomsma 2007; Hughes étal. 2008a).

A l’instar de la polygynie, l’accouplement multiple des reines a longtemps été considéré comme un problème potentiel pour l’évolution et le maintien du comportement altruiste des ouvrières, compte tenu de son impact négatif sur les corrélations génétiques entre les ouvrières et le couvain qu’elles élèvent (Hamilton 1964; Wilson 1971; Trivers & Hare 1976; Starr 1979). En situation de polyandrie, le coefficient de parenté entre les descendants issus des différentes lignées paternelles (r=

1/4 + l/2n, avec n= le nombre de pères différents) chute à mesure que le nombre d’accouplements s’accroît. Le succès reproductif indirect des altruistes est alors réduit.

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ce qui pourrait potentiellement conduire à une réversion vers la vie solitaire. 11 a été récemment démontré que l’évolution de la polyandrie chez les hyménoptères sociaux a été systématiquement précédée d'une perte de la capacité des ouvrières à s’accoupler et à se reproduire sexuellement [Hughes et al. 2008a), ce qui laisse supposer une incompatibilité entre la totipotence des ouvrières et l’évolution de la polyandrie.

Boomsma (2009) va plus loin en considérant que la monogamie était un pré-requis indispensable à l’évolution d’une eusocialité obligatoire, avec une stérilité - partielle ou complète - des ouvrières. Durant une fenêtre de temps de l’évolution, l’accroissement des corrélations génétiques sous l’effet de la monogamie a permis l’évolution d’une eusocialité obligatoire. Ce n’est qu’ensuite que la polygynie et la polyandrie ont pu être sélectionnées, limitant les valeurs de corrélations génétiques au sein des groupes.

La polyandrie présente aussi plusieurs coûts alternatifs pour les femelles [Daly 1978; Passera & Aron 2005). (1) Multiplier les accouplements augmente d’autant le risque de prédation. Celui-ci est particulièrement important chez les fourmis. En effet, la période la plus dangereuse pour une reine est celle où elle s’expose en dehors du nid, le temps pour elle de s’accoupler et de trouver un nouvel abri avant de fonder une nouvelle société. [2) Multiplier les rapports sexuels augmente également le risque de transmission de maladies ou de pathogènes, ce qui diminuerait les chances de survie de la femelle. (3) L’accouplement peut-être associé à une dépense énergétique importante, comme lors du vol chez certaines espèces de fourmis. Le multiplier peut alors constituer un coût énergétique d’autant plus important.

De nombreuses hypothèses ont été émises afin d’essayer de mieux comprendre l’évolution et le maintien de la polyandrie, et comment contrebalancer ses coûts [Thornhill & Alcock 1983; Choe & Crespi 1997; Crozier & Fjerdingstad 2001). [1) La polyandrie pourrait avoir été sélectionnée pour ses bénéfices liés à l’augmentation de la diversité génétique au sein des sociétés, permettant une meilleure résistance aux pathogènes [Hamilton 1987; Sherman et al. 1988; Schmidt-Hempel 1994; Brown &

Schmidt-Hempel 2003; Palmer & Oldroyd 2003; Tarpy 2003; Hughes & Boomsma 2004, 2006; Tarpy & Seeley 2006; Seeley & Tarpy 2007). [2) Les différentes lignées paternelles pourraient avoir des allèles plus ou moins favorables à certaines tâches dans la société ou être à l’origine de résistances variables aux facteurs de l’environnement (Crozier & Page 1985). Ceci permettrait une division du travail plus efficace entre les individus au sein de la société et une plus grande capacité d’adaptation aux modifications environnementales [Cole & Wiernasz 1999; Jones et al. 2004; Mattila &

Seeley 2007). (3) La polyandrie permettrait également de limiter les coûts associés à la production de mâles diploïdes chez les hyménoptères (Crozier & Page 1985; Pamilo et al. 1994; Crozier & Pamilo 1996). Chez ces derniers, les femelles sont hétérozygotes aux loci à l’origine du déterminisme sexuel, alors que les mâles, hémizygotes, n’ont forcément qu’un seul allèle. Lorsqu’un individu est homozygote aux loci du sexe, il se développe en un mâle diploïde. Les mâles diploïdes représentent un coût pour les sociétés, car ils sont généralement stériles, ou engendrent une descendance triploïde stérile. En outre, leur production se fait aux dépens de celle d’ouvrières; les mâles ne travaillant pas, ils constituent un coût énergétique pour la société. La polyandrie permet de diminuer la production de mâles diploïdes stériles en augmentant la probabilité que le partenaire ait un allèle différent de ceux de la reine. Elle permettrait en outre de limiter le risque pour les reines de s’accoupler avec un mâle stérile qui condamnerait l’ensemble de sa descendance (Pearcy et ai 2009). Chez Apis mellifera, la charge génétique des mâles diploïdes a un effet significatif sur le succès reproductif de la société (Tarpy & Page 2001, 2002). Cette charge pourrait être plus importante chez les

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espèces dont les sociétés se multiplient par fission, telles les fourmis légionnaires [Kronauer et al. 2007). Ceci est dû à l’investissement très élevé en ouvrière, lequel est réalisé avant l’accouplement de la nouvelle reine de la société fille. Elle est également accrue lorsque la diversité génétique dans la population est réduite (Crozier & Pamilo 1996). (4) Les femelles reproductrices pourraient s’accoupler à plusieurs reprises afin de réduire les asymétries dans les sociétés et de limiter les conflits quant au sex-ratio et à la maternité de la descendance mâle (Trivers & Hare 1976; Moritz 1985; Ratnieks 1988; Ratnieks & Boomsma 1995; Sundstrôm & Ratnieks 1998). (5) La polyandrie pourrait être avantageuse également via l’augmentation de la compétition spermatique (Starr 1984). (6) Chez les hyménoptères, la polyandrie pourrait être bénéfique via l’accroissement de la réserve de sperme contenue dans la spermathèque des reines, permettant d’obtenir des sociétés plus populeuses et pérennes (Cole 1983; Fjerdingstad

& Boomsma 1998). Une analyse portant sur 173 espèces d’hyménoptères sociaux suggère en effet que la polyandrie est caractéristique des espèces constituant des sociétés de grand effectif (Boomsma et al. 2009). Toutefois, elle s’observe aussi chez des espèces formant des sociétés de taille réduite (Pearcy eta/. 2004; Lenoir étal. 2007). (7) Les espèces avec une très petite taille effective de population s’accoupleraient plus souvent afin d’accroître celle-ci, rendant compte de la contribution des différents partenaires sexuels (Wilson 1963). (8) Enfin, résister aux harassements des mâles peut être plus coûteux pour une femelle que d’accepter des accouplements supplémentaires (Thornhill & Alcock 1983). A l’heure actuelle, il semble probable qu’il n’y ait pas un unique facteur - ou une combinaison de facteurs - qui explique l’évolution et le maintien de la polyandrie dans l’ensemble des espèces où elle est apparue (Crozier & Fjerdingstad 2001; Boomsma et al. 2009). De multiples facteurs, différents selon les espèces, s’appliquent en fonction de la biologie et de la structure sociale, car les coûts et les bénéfices de la polyandrie peuvent varier d’une espèce à l’autre (Crozier & Fjerdingstad 2001; Boomsma étal. 2009).

Compte tenu de leurs effets négatifs sur la corrélation génétique, il est généralement admis que la polyandrie et la polygynie sont inversement proportionnelles (Keller & Reeves 1994). Kronauer & Boomsma (2007) sont les premiers à soutenir expérimentalement ce lien chez Neivamyrmex carolinensis. 11 s’agit en effet de la seule espèce de fourmis légionnaires qui soit polygyne et monandre; toutes les autres espèces appartenant à ce groupe sont monogynes et polyandres. La récente analyse comparative de 241 espèces d’Hyménoptères sociaux confirme une relation négative entre le taux de polygynie et le taux de polyandrie (Hugues et al. 2008b). 11 semble que ces deux stratégies reproductrices ne puissent pas avoir été sélectionnées simultanément, car elles entraînent une diminution trop importante de la corrélation génétique dans les sociétés. Une autre comparaison portant sur 173 espèces de fourmis, d’abeilles et de guêpes sociales conclut qu’une forte polyandrie est toujours associée à de la monogynie (Boomsma et al. 2009). Les auteurs de cette dernière analyse comparative insistent toutefois sur l’importance de distinguer les classes suivantes : - la polyandrie facultative ; plus de 50% des reines monandres avec une minorité variable de reines fécondées par 2 à 5 mâles;

- la polyandrie obligatoire : presque toujours au moins 2 et souvent plus de 5 accouplements par reine.

En effet, on retrouve des espèces facultativement polyandres aussi bien chez des espèces strictement monogynes que chez des espèces présentant des degrés variables de polygynie (Foster étal. 1999; Giraud étal. 2000; Heinze étal. 2000; Sanetra & Crozier

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2001; Paxton et al. 2002; Kronauer et al. 2003; Takahashi et al. 2004; Schrempf et al.

2005; Kellner étal. 2007).

Consanguinité & exogamie

A l'inverse de la polygynie et de la polyandrie, la consanguinité augmente les valeurs de corrélation génétique entre les différents membres de la société.

L'accouplement entre partenaires sexuels apparentés peut résulter d'un isolement de la population limitant le flux de gènes, d'une tendance à demeurer à proximité du nid d'origine (philopatrie), d'une fermeture de la société, ou encore d'un choix des partenaires sexuels. La consanguinité permettrait de favoriser les effets de la sélection de la parentèle et de renforcer ainsi la cohésion des sociétés sur plusieurs générations (Hamilton, 1964, 1972). Plusieurs auteurs ont suggéré qu'elle pourrait avoir été un moteur complémentaire à l'origine de l'altruisme chez de nombreuses espèces (Reeve et al. 1990; Avilés 1997; Chapman & Crespi 1998; Chapman étal. 2000; Bilde et al. 2005).

L'endogamie peut toutefois entraîner des coûts dus à ses effets sur la performance de la société (Keller & Waller 2002; Acevedo-Whitehouse et al. 2003), comme une limitation de la fertilité, de l'espérance de vie (Schrempf et al. 2006), une plus grande sensibilité aux stress environnementaux, ou une production de mâles diploïdes stériles chez les hyménoptères (Crozier 1971; Cook & Crozier 1995). Toutefois, chez ces derniers, une consanguinité prolongée permettrait une purge des allèles délétères (Waller 1993), de par l'haploïdie des mâles. Inversement, l'accouplement entre non apparentés (exogamie) peut, lui aussi, limiter le succès reproductif des sociétés (Bateson 1983;

LeBas 2002; Peer & Taborsky 2005). Les mécanismes responsables de cet effet sont d'ordre génétique, tel qu'un désavantage aux hétérozygotes, ou environnementaux, tel qu'une perturbation de l'adaptation locale (Price & Waser 1979). Selon l'impact de la consanguinité sur les performances de la société, l'accouplement entre individus apparentés pourrait donc être un moyen de maintenir une haute corrélation génétique dans des systèmes polygynes ou polyandres.

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Reconnaissance coloniale

La reconnaissance coloniale est un élément clé dans l’évolution et la persistance de groupes sociaux coopératifs (Fletcher & Michener 1987; Hepper 1991; Pfennig &

Sherman 1995). Elle conduit généralement à une fermeture des sociétés (Le Masne 1952) : les individus appartenant à d'autres espèces ou à des nids étrangers de la même espèce sont repoussés ou tués. Chez les insectes sociaux, la reconnaissance des congénères repose sur l’existence d’une odeur commune, construite progressivement.

Dès 1905, Fielde suggérait que cette odeur se modifiait avec l’âge des individus. Les ouvrières fraichement écloses ou très jeunes peuvent être acceptées avec facilité par un nid étranger, alors qu’elles sont rejetées quand elles sont plus âgées (Morel 1983; Errard

& Jaisson 1984; Jaisson 1985, 1987; Errard 1986; Isingrini & Lenoir 1986; Crosland 1989). Les odeurs ou phéromones qui apparaissent ainsi progressivement et qui sont impliquées dans la reconnaissance coloniale sont responsables du fondement même de la vie sociale. Deux modèles écologiques ont été proposés pour rendre compte des phénomènes de reconnaissance (Passera & Aron 2005). Le premier, qualifié

"d’individualiste", suppose que chaque individu fabrique sa propre odeur en relation avec son génome. Selon ce concept, chaque individu de la société devrait mémoriser l’odeur de chacun de ses partenaires. Si ce modèle peut s’envisager dans les sociétés peu populeuses, il devient improbable dans les sociétés comprenant des centaines ou des milliers d’individus. Le second modèle met en avant l’idée d’un brassage des odeurs individuelles, aboutissant à une odeur collective moyenne partagée et apprise par chaque ouvrière. Ce concept est bien rendu par le terme allemand "Gestalf, souvent utilisé pour le définir (Crozier & Dix 1979).

La discrimination est donc fondée sur l’existence de signaux chimiques qui constituent un "passeport odorant, commun à tous les membres d’une même société.

Ces signaux chimiques constituant l’odeur coloniale résultent des échanges trophallactiques, des contacts antennaires et des frottements corporels. Ils sont perçus lors des effleurements antennaires, puisque ces appendices sont porteurs de récepteurs sensoriels olfactifs. L’hypothèse la plus vraisemblable est qu’à chaque rencontre, les individus comparent l’odeur du congénère à un modèle odorant de référence. Le degré de recouvrement entre le signal et le gabarit détermine ensuite le comportement du récepteur.

Chez les insectes sociaux, les phéromones de reconnaissance sont principalement issues des lipides cuticulaires (figure 2). Cette couche lipidique, présente chez tous les insectes, prévient la dessiccation, constitue une barrière physico-chimique contre les produits toxiques et les micro-organismes (Blomquist & Dillwith 1985; Lockey 1988), et a un rôle antifongique (Lecuona 1989). Chez les espèces sociales, elle intervient également dans la reconnaissance coloniale grâce à un des constituants majeurs des lipides cuticulaires, les hydrocarbures cuticulaires (HCCs). Leurs variations, qualitatives mais aussi quantitatives, permettent un nombre illimité de combinaisons et ainsi à chaque société d’avoir sa propre odeur (figure 3; Bonavita-Cougourdan et ai 1987, 1993; Soroker & Hefetz 2000). Outre leur rôle dans la reconnaissance coloniale, les HCCs interviennent aussi dans la différenciation entre individus d’une même société, selon leur fertilité (Monnin et al. 1998; de Biseau et al. 2004), leur sexe et leur âge (Cuvillier- Hot et al. 2001), ou leur caste (Bonavita-Cougourdan étal 1993; Wagner étal 1998).

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Figure 2. Production et homogénéisation de l’odeur sociale chez les fourmis. Les hydrocarbures sont synthétisés dans le corps gras abdominal. Relâchés dans l’organisme, ils passent pour la plupart dans l’hémolymphe, pour gagner ensuite directement la cuticule par des pores-canaux, où ils sont stockés dans la glande postpharyngienne propre aux fourmis. Son contenu peut s’écouler soit vers l’extérieur via la cavité buccale, soit vers l’estomac qui constitue un lieu secondaire de stockage. En pratiquant des auto­

toilettages, lesquels consistent à se lécher longuement les antennes et les pattes puis à frotter son abdomen avec ces derniers appendices, l’ouvrière répand ses hydrocarbures sur sa cuticule. Par le jeu des toilettes sociales et des trophallaxies, les hydrocarbures individuels sont en permanence mélangés entre membres de la société. Il se constitue ainsi une odeur sociale moyenne portée par chaque individu. C’est la reconnaissance de ce "passeport" odorant qui assure la fermeture de la société à des éléments étrangers, de la même espèce ou non. (Bagnères & Morgan 1991; Soroker et al. 1994, 1995; Meskali et al. 1995;

Lahav et al. 1999; Soroker & Hefetz, 2000; Boulay et al. 2000]. © Dahbi et al. 1998

Figure 3. La signature coloniale. Les hydrocarbures cuticulaires constituent un "passeport" odorant qui permet aux ouvrières de reconnaître leurs congénères. Les chromatogrammes des hydrocarbures recueillis sur la tête d’ouvrières appartenant à deux sociétés étrangères de Camponotus vagus font apparaître des différences importantes pour les pics 20,22 et 31 (Bonavita-Cougourdan étal. 1987).

S’il est clair que les HCCs sont fréquemment - mais pas systématiquement (Hanus et al. 2009) - impliqués dans les mécanismes de la reconnaissance coloniale, l’origine de ces signaux peut être de nature exogène (environnementale) et/ou endogène (génétique). Par origine exogène, on fait référence à l’alimentation et au substrat du nid.

Les espèces chez lesquelles ces deux paramètres sont interdépendants constituent un matériel de choix pour l’étude du rôle de l’environnement. C’est le cas des fourmis champignonnistes qui se nourrissent essentiellement des fructifications d’un champignon symbiote qu’elles cultivent dans les profondeurs du nid à partir d’un broyât

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de feuilles ramenées par les ouvrières fourrageuses. Si l’on confronte deux à deux des ouvrières d’Acromyrmex octospinosus issues de différents nids, l’agressivité est toujours très forte lorsqu’elles ont cultivé leur champignon sur des végétaux différents, tandis que l’agressivité disparaît totalement quand les ouvrières reçoivent le même régime alimentaire (Jutsum et ai 1979). Plusieurs unités d’une même société d’Acromyrmex subterraneus subterraneus (divisée artificiellement) recevant une alimentation variée deviennent agressives envers les ouvrières issues d’unités nourries différemment (Richard et al 2004). Les expérimentations de Le Moli & Mori (1990) et Le Moli et al.

(1992) permettent aussi d’attribuer un rôle important à l’alimentation. La part du génome dans l’expression de l’odeur coloniale semble donc ici bien faible, sinon nulle. A l’inverse, le génome semble être l’acteur principal de la reconnaissance coloniale chez Odontomachus bauri (Jaffé & Marcuse 1983). Les ouvrières de nids étrangers se combattent vigoureusement, quelles que soient les conditions environnementales dans lesquelles elles ont été élevées. Cependant, chez bon nombre d’espèces de fourmis, l’origine des signaux apparaît mixte. C’est par exemple le cas chez Linepithema humile. Si on nourrit les ouvrières d’un même nid différemment, leurs profils cuticulaires deviennent dissemblables et les anciennes compagnes se battent (Liang & Silverman 2000; Silverman & Liang 2001; mais voir Buczkowski & Silverman 2006). Pourtant, des ouvrières de la fourmi d’Argentine capturées à des milliers de kilomètres de distance (Italie et Portugal) ne se battent pas (Giraud et al. 2002). Comme il est impossible que des fourmis récoltées dans des biotopes aussi éloignés aient un régime alimentaire identique, on doit admettre que les signaux qui modulent le profil de leurs HCCs ont également une origine génétique. En fournissant une même source alimentaire à des ouvrières de L. humile issues de nids différents, jusque là modérément agressives, on constate une baisse de l’agressivité (Buczkowski et al. 2005). Cependant, cela ne semble pas être le cas pour des ouvrières présentant un niveau d’agressivité élevé, bien qu’on constate dans les deux cas une modification des profils d’HCCs. Les facteurs alimentaires ne peuvent donc toujours l’emporter sur l’expression génétique.

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Parasitisme social permanent ou inquilinisme

Le parasitisme social est défini comme la coexistence au sein d'une même société de deux espèces différentes de fourmis, dont l’une est parasite - et donc dépendante - de son hôte [Hôlldobler & Wilson 1990]. 11 en existe quatre formes qui se distinguent par leur mode de vie (Passera & Aron 2005; Buschinger 2009]: (1] La xénobiose est la forme la plus lâche de parasitisme social. Les couvains des deux espèces sont élevés indépendamment au sein de la même société mais une des deux espèces a un besoin vital de la seconde pour s’alimenter. [2] Le parasitisme social temporaire est limité à la période de fondation. La jeune reine parasite s’introduit alors dans le nid hôte, tue la reine et fait élever ses premiers descendants par les ouvrières de l’hôte jusqu’à ce que celles-ci meurent, les ouvrières du parasite prenant progressivement la relève. (3) L’esclavagisme est marqué par l’existence de raids de l’espèce esclavagiste contre l’espèce parasitée pour en piller les nymphes ou les larves de dernier stade. Ces dernières seront intégrées à la société parasite pour en élever les descendants, les ouvrières esclavagistes en étant incapables. (4] Le parasitisme social permanent, appelé aussi inquilinisme, renvoie à des espèces dont la caste ouvrière est réduite, voire inexistante. Le parasite se concentre alors uniquement sur la production de descendants sexués. Les ouvrières hôtes s’occuperont du couvain des reines inquilines comme de celui de leurs propres reines. Les espèces inquilines vivent de façon permanente aux crochets de sociétés hôtes, dont elles conservent généralement la reine (Wilson 1971;

Hôlldobler & Wilson 1990; Bushinger 1990). C’est uniquement à cette forme de parasitisme social, la plus fréquente, que nous nous référerons par la suite dans cette thèse. La liste dressée par Hôlldobler & Wilson (1990) compte environ 80 espèces inquilines mais de nouvelles espèces ont depuis été découvertes (Heinze & Alloway 1991; Kinomura & Yamauchi 1992; Johnson 1994; Johnson et al 1996; Ward 1996;

Schultz étal. 1998; Boer & Noordijk 2005; Sumner étal. 2004; Hora & al. 2005; Souza et al. 2007; Alloway 2009). Les espèces inquilines demeurent extrêmement minoritaires puisqu’elles représentent moins de 1% des quelques 12.500 espèces de fourmis recensées ce jour (Agosti & Johnson 2009).

On retrouve chez tous les parasites inquilins quelques-unes des 19 adaptations physiques ou comportementales liées à leur mode de vie parasitaire (le syndrome de l'inquilinisme; Wilson 1971; Hôlldobler and Wilson 1990). Parmi ces adaptations, la plus marquante est la disparition de la force ouvrière (Kutter 1950; Stumper & Kutter 1952;

Wilson 1971). Seule une dizaine d'espèces inquilines (12%) possèdent ainsi encore quelques ouvrières (Wilson & Brown 1956; Le Masne 1956; Wilson 1984; Tinaut et al.

1992; Elmes 1994; Schultz et al. 1998), mais leur rôle est sans doute vestigial et transitoire dans l’évolution vers l’inquilinisme (Bushinger 1986; Hôlldobler & Wilson 1990, 2005; Nonacs & Tobin 1992; Bourke & Franks 1995). Seules les ouvrières du parasite social Acromyrmex insinuator semblent jouer un rôle en favorisant la production des sexués de leur espèce via l’élimination d’une partie du couvain de leur hôte Acromyrmex echiniator (Sumner et al. 2003). Une seconde adaptation de l’inquilinisme est la miniaturisation des sexués par rapport aux espèces libres (Douwes 1990; Aron étal. 1999). Les sexués du parasite, souvent plus petits que les ouvrières de leur hôte (photo 1), n’exigent pas plus de nourriture pour se développer que les ouvrières résidentes, ce qui tromperait les ouvrières nourrices quant à leur sexe et à leur origine (Bourke & Franks 1991; Nonacs & Tobin 1992; Aron et al. 1999, 2001 ; mais voir aussi Aron et al. 2004).

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Photo 1. Différences morphoiogiques entre hôtes et parasites chez Plagiolepis. Une reine de Plagiolepis xene (au centre, plus claire) reçoit une régurgitation trophallactique de la part d'une ouvrière de P. pygmaea, dont elle dépend totalement pour son alimentation. Les reines inquilines sont très souvent, comme ici, plus petites que les ouvrières de l’hôte. © Le Masne

Photo 2. Différences morphologiques entre mâle et femelle d'espèces inquilines. Chez Plagiolepis xene, le mâle est aptère tandis que la femelle demeure ailée. Avec la miniaturisation des parasites inquilins, il est fréquent que les individus d'un sexe perdent la fonctionnalité de leurs ailes, l'accouplement s’opérant généralement dans ou à proximité du nid d'origine (Passera 1964). Le dimorphisme sexuel est très limité, la gynécoïdie des mâles étant très poussée (Le Masne 1956).

Associé à cette miniaturisation des parasites, plusieurs de leurs structures corporelles deviennent rudimentaires (Wilson 1971). C’est notamment le cas des ailes d'au moins un sexe qui disparaissent (photo 2; Buschinger et al. 2003; Passera 1964).

Les vols nuptiaux sont rares et remplacés par des accouplements au sein ou aux abords du nid, limitant par là même le flux de gènes (Faber 1969; Heinze & Alloway 1991; Aron et al 1999). Même chez les quelques espèces ayant conservé des ailes aux deux sexes, l’accouplement s’effectue le plus souvent au sein du nid d’origine (Stumper 1951; Buschinger 1972; Rissing 1983; Heinze et al. 1993; Johnson et al. 1996). La dispersion des parasites sociaux inquilins est donc généralement faible et spatialement fragmentée (Baroni Urbani 1967), ce qui en fait des espèces menacées (Hôlldobler &

Wilson 1990; Hilton-Taylor 2000; Chapman & Bourke 2001).

Chez la grande majorité des espèces, les parasites ne parviennent à infester qu’un très faible pourcentage des sociétés hôtes de la population (Johnson et al. 1996; Trontti et al. 2006; Buschinger 2009). Vollenhovia nipponica se distingue toutefois avec un pourcentage exceptionnel de nids parasités, pouvant atteindre 57%, ce qui résulte vraisemblable d’une remarquable capacité des reines fécondées à pénétrer au sein de nouvelles sociétés hôtes sans éveiller l’hostilité des ouvrières (Kinomura & Yamauchi 1992). La plus grande difficulté pour les reines inquilines nouvellement fécondées consiste généralement à s’infiltrer dans un nouveau nid sans se faire agresser par les ouvrières résidentes (Passera 1969; Rissing 1983). Si l’utilisation de moyens chimiques (mimétisme, absence d’odeur, leurre, calmants) doit faire partie des stratégies utilisées, on dispose encore de relativement peu de données expérimentales à ce sujet, en particulier chez les espèces inquilines de fourmis. La stratégie la plus communément employée par les parasites sociaux - au sens large - pour pénétrer au sein d’une nouvelle société semble être le camouflage chimique par mimétisme (Lenoir et al. 2001).

Les espèces exerçant un parasitisme social temporaire (pillages de couvain ou usurpations de nid) ont développé également des composés chimiques entrainant une confusion passagère au sein des sociétés hôtes (Regnier & Wilson 1971; Mori étal. 2000;

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D’Ettorre et al. 2000]. Une "insignifiance chimique" provisoire des jeunes reines inquilines leur permettrait d’intégrer plus facilement une nouvelle société sans se faire repérer (Lenoir et al. 2001]. Cette hypothèse est soutenue chez l’espèce inquiline Acromyrmex insinuator qui produit moins d’HCCs que son hôte A. echinatior (Lambardi étal. 2007]. 11 ne semble pas y avoir chez cette espèce de mimétisme chimique, stratégie qui peut néanmoins se développer après l’établissement au sein de la nouvelle société chez d’autres espèces (Lorenzi & Bagnères 2002]. Buschinger (2009] souligne que les hôtes et les parasites ont très vraisemblablement des systèmes de communication parfaitement compatibles, de par leur proximité phylogénétique.

La plupart des parasites inquilins n’ont qu’une espèce hôte, qui leur ressemble morphologiquement, même si certaines peuvent en compter plusieurs (Buschinger 1990; Heinze et al. 1995]. Cela suggère que les espèces sont étroitement apparentées sur un plan phylogénétique (Emery 1909; Le Masne 1956; Hôlldobler & Wilson 1990;

Buschinger 2009]. Les techniques moléculaires permettent aujourd’hui de le préciser. Si le parasite ne dérive pas nécessairement directement de l’espèce hôte (forme stricte de la loi de Emery], il dérive au moins d’une espèce du genre auquel l’espèce hôte appartient (forme lâche de la loi d’Emery; Baur et al. 1995; Parker & Rissing 2002;

Sumner et al. 2004; Smith et al. 2007]. C’est toutefois chez les espèces inquilines que le parasite social est le plus étroitement apparenté à son hôte (Huang & Dornhaus 2008]. 11 existe deux types différents de spéciation selon que l’on se place dans l’acceptation lâche ou stricte de la loi d’Emery (Ward 1989; Bourke & Franks 1991]: (1] Dans le premier cas, si l’apparentement entre espèces parasite et hôte est lâche, la spéciation est interspécifique. La spéciation est alors de type allopatrique, avec séparation géographique de deux espèces-sœurs, regroupement secondaire et évolution d’une des deux espèces vers le parasitisme de la seconde (Wilson 1971,1975; Hôlldobler & Wilson 1990]. On ne connaît toutefois aucune espèce qui, au contact d’une autre espèce phylogénétiquement proche, aurait tendance à vouloir la parasiter (Buschinger 2009].

(2] Si en revanche le parasite est plus proche de son hôte que de n’importe quelle autre espèce libre, on parle de spéciation intraspécifique. La spéciation peut alors être allopatrique (Starr 1979; Lowe étal. 2002] mais aussi sympatrique, à l’intérieure d’une même population, sans séparation géographique (Buschinger 1970,1990; Baroni Urbani 1979; Bourke & Franks 1991]. Les espèces hôtes des inquilines ayant des sociétés polygynes qui recrutent continuellement de nouvelles reines, on suppose que les inquilines ont évolué dans un processus de spéciation à travers un parasitisme intraspécifique, dans lequel quelques reines se sont spécialisées en ne produisant plus que des descendants sexués, prenant ainsi l’avantage sur les autres reines continuant à investir dans la force ouvrière de la société (Wheeler 1910; Kutter 1968; Buschinger 1970, 1986, 1990; Elmes 1973, 1978; Alloway et al. 1982; Bolton 1986; Hôlldobler &

Wilson 1990; Franks & Bourke 1990; Bourke & Franks 1991; Ward 1996; Savolainen &

Vepsâlâinen 2003]. L’hypothèse d’une spéciation sympatrique pourrait trouver un soutien chez plusieurs espèces du genre Myrmica qui présentent au sein de mêmes sociétés de femelles reproductrices beaucoup petites que d’autres (formes micro et macro]. Pearson (1981] estime que cela "peut fournir des informations sur les conditions d'un pré-parasitisme", tandis que d’autres estiment qu'il pourrait simplement s’agir de deux formes de dispersion des sociétés, par fondation indépendante ou par bourgeonnement (Peeters & Ito 2001; Lenoir étal. 2010]. Le type de spéciation est une question qui mérite encore d’être étudiée. Certains traits dans l’organisation sociale semblent toutefois être impliqués dans l’évolution vers l’inquilinisme : la polygynie (éventuellement facultative], la polydomie et la consanguinité (Buschinger 2009].

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Genre Plagiolepis

Le genre de fourmis Plagiolepis [Formicinea, Plagiolepidini) comprend près d’une centaine d'espèces distribuées à travers l'Eurasie, l'Afrique et l'Océanie (figure 4).

Quatorze espèces et sous-espèces sont régulièrement observées en Europe (Bolton 1995), dont quatre en France (Casevitz-Weulersse & Galkowki 2009).

Genus status: [ | Présent |ükeiy présent [ |uncertain ||| Présent as exotic H Absent

Figure 4. Distribution mondiale du genre Plagiolepis. Le genre s’observe sur l'ensemble du globe, à l’exception des pôles et du continent américain © Guénard et al. 2010.

11 s'agit d’espèces de petites tailles (photo 3), les reines et les ouvrières ne mesurent que quelques millimètres (moins de 2 mm pour les ouvrières et moins de 4 mm pour les reines). Les ouvrières sont généralement très physogastres, leur abdomen pouvant tripler de volume (photo 4).

Photo 3. Différentes espèces de Plagiolepis. Quelques unes des nombreuses espèces de Plagiolepis et la localité dans laquelle elles ont été échantillonnées: De gauche à droite et de bas en haut, P. pygmaea (Slovénie], P. bmnh07 (Aldabra, atoll des Seychelles], P. bmnhOl (Madagascar], P. mg06 (Madagascar], P.

alluaudi (ile de la Réunion], P. mg02 (Madagascar], P. mg03 (Madagascar], P. bmnh04 (Madagascar], P.

bmnhOS (Aldabra], P. mg04 (Madagascar], P. madecassa (ile Maurice], P. bmnhOô (Aldabra] © AntWeb

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