Infection expérimentale de Glossina morsitans morsitans (Mall) par Trypanosoma congolense (ZRE/G143/90). Cycle du parasite et compétence vectorielle de la glossine

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Infection expérimentale de Glossina morsitans morsitans

(Mall) par Trypanosoma congolense (ZRE/G143/90).

Cycle du parasite et compétence vectorielle de la

glossine

Jm Kazadi, P Kageruka, O Martin, B Losson, J van Hees

To cite this version:

Article

_original

Infection

_{expérimentale}

de

Glossina morsitans

morsitans

_{(Mall) par Trypanosoma congolense}

(ZRE/G143/90). Cycle

du

_parasite

et

_compétence

vectorielle de la

_glossine

JM Kazadi

P

_Kageruka

O Martin

B Losson

J Van

Hees

1

Département

de santé animale, Institut de médecine

_{tropicale Prince-Léopold,}

Nationalestraat 155, B-2000 Anvers 1;

2_{Service de}

_{parasitologie,}

_{faculté de médecine vétérinaire, B-43 Sart Tilman,}

université de

_Liège,

B-4000

_{Liège, Belgique}

(Reçu

le

_{10 juillet}

1995;

accepté

le 14 mai

₁₉₉₆₎

Résumé ― Les auteurs _rapportent les résultats d’une étude

_{expérimentale}

du

cycle

évolutif de

Try-panosoma

congolense

(ZRE/G143/90)

en relation avec la

compétence

vectorielle de Glossina morsitans

morsitans

(Mall).

Le bilan

_{démographique}

montre que le taux de _gorgement au moment du repas infectieux et celui de la mortalité

_précoce,

survenue avant

_j15,

n’ont pas révélé de différence

_{significative}

entre les mâles et les femelles. Les formes

_{mésocycliques}

ont été observées

_{régulièrement}

dans le pro-ventricule, le canal du

_{jabot, l’oesophage,}

le cibarium et le

proboscis, excepté

le

_{jabot. À j12}

du

_cycle,

les formes

_{épimastigotes prédominaient}

dans le

proboscis.

À j13

de la

_{métacyclogenèse,}

_quatre sur

six des rats nourriciers

(67 %)

ont

répondu positivement

à l’examen du

buffy

coat. Ces résultats ont mis

en _{exergue la} courte

_période

d’incubation du _trypanosome chez l’hôte et une

_compétence

vectorielle

précoce

de certains individus de G m morsitans

(Mall).

Parmi les trois stades du cycle biologique,

seule l’atteinte intestinale _{par les formes}

_procycliques

a montré une différence

_{significative}

entre les

sexes : les mâles ont été

_plus

_{infectés que les femelles. La}

_{métacyclogenèse}

subit trois

_clivages

tra-duits par l’établissement successif et _permanent des formes

procycliques, mésocycliques

et

méta-cycliques, respectivement

dans l’intestin moyen, le

_{proventricule}

et le

_proboscis.

compétence

vectorielle /

_cycle

/ Glossina morsitans mors/fans

_{/ Trypanosoma}

_congolense

1 rat

Summary ― Experimental

infection of Glossina morsitans morsitans

_{(Mall) by Trypanosoma}

con-golense (ZRElG143/90). Cycle

of

parasite

and vectorial competence of the

tsetse-fly.

This report presents an

_{experimental study}

of the life

_{cycle ofTrypanosoma congolense (ZREIG 143/90)}

in

rela-*

tion to the vectorial competence of Glossina morsitans

_(Mall).

The rate of _engorgement at the time of

an infectious meal and the

_mortality

before

_day

15 of the life

_cycle

were not

significantly

different between male and female flies. The

mesocyclic

forms of _trypanosomes were

_regularly

observed in the

proventriculus,

crop duct,

oesophagus,

cibarium and

_proboscis,

except in the crop. On

_{day 12}

of the

cycle, epimastigote

forms were

_predominant

in the

_proboscis.

On _day 13 of

_{metacyclogenesis,}

four out

of six rats

₍₆₇

_%

₎

used for

_feeding

the flies were

_positive

for _{trypanosomes upon}

_buffy

coat examination.

These results demonstrate the short incubation

period

of trypanosomes in the vertebrate host and

precociousness

of the vectorial competence of some individuals of G m morsitans

(Mall). Among

the three

_cyclic

_stages,

_only

the

_procyclic

forms in the intestine showed a

_significant

difference between the

sexes, the male flies

_being

more infected than the females.

_{Metacyclogenesis undergoes}

three

cleav-ages

leading

to the successive and permanent establishment of the

_{procyclic, mesocyclic}

and

meta-cyclic

forms in the

midgut, proventriculus

and

proboscis respectively.

vectorial _competence /

_cycle

/Glossina morsitans morsitans I

_{Trypanosoma congolense}

l rat

INTRODUCTION

En dehors des mécanismes

_génétiques

et des facteurs extranucléaires

_d’origine

mater-nelle

évoqués

par

Gooding (1988),

des auteurs _{tels que Duke}

_(1933),

_Harley

et

Wil-son

_(1968),

Moloo et Kutuza

₍₁₉₈₈₎

ont ob-servé une

_grande

variation de

_{susceptibilité}

de différentes

_espèces

des

_glossines

à

l’acquisition

de l’infection

_{trypanosomienne.}

Welburn et al

₍₁₉₉₄₎

ont

_enregistré,

chez

Glossina morsitans

morsitans,

un taux d’infection de 100 % vis-à-vis d’une souche de

_{Trypanosoma congolense,}

tandis

_qu’avec

le même stock Glossina

_{palpalis palpatis}

montrait rarement des infections mâtures.

Cependant,

le processus

qui préside

à la transmissibilité du

_parasite

chez la mouche n’est pas entièrement élucidé.

L’objectif

de ce travail est l’étude

expéri-mentale du

_cycle

de T

_congolense

(ZRE/G143/90)

chez G m morsitans Mall et l’établissement de sa

_compétence

vecto-rielle (Le Ray, 1989).

MATÉRIEL

ET

MÉTHODES

Glossines

G m morsitans Westwood, 1851 utilisée dans cette

_{expérience provient}

du module

_d’élevage

de l’Institut de médecine

_tropicale

d’Anvers. C’est

une

_lignée

obtenue à

_partir

d’un croisement de

deux souches

originaires

de Kariba

(Zimbabwe)

et de Handeni

(Tanzanie),

dont le

qualificatif

Mall

signifie

Morsitans allèles

_(Eisen

et al,

1993).

Cent-cinquante

mouches ténérales de moins de 30 heures, dont 87 femelles et 63 mâles, ont été testées. Elles ont été

réparties,

selon les sexes,

en _{cages PVC}

_(chlorure

de

_polyvinyle)

_{par groupe}

de 17 à 20 individus.

Trypanosomes

T congolense

(ZRE/G143/90)

a été isolé en 1990,

sur une chèvre de la localité

Agriumbe,

dans la

région

du bas Zaïre, au Zaïre. Le stock a subi

plusieurs

passages

mécaniques

sur rat, sous

l’induction de

cyclophosphamide (Endoxan

®

Asta

Medica AG, D-60314 Frankfort,

Allemagne),

à la dose de 80

mg/kg

PV et a été ensuite

cryopré-servé dans l’azote

_liquide

à -196 °C, en

_présence

de diméthylsulfoxide. La transmission

cyclopro-pagative

du trypanosome a _{été réalisée par G} m

morsitans successivement sur rat et sur bovin,

à

_{partir duquel}

le stabilat a été constitué sous le

code ITMAV 200794.

Rats

Tous les rats utilisés

_(n

=

₈₎

sont des Wistar

albi-nos, issus des

_élevages

de la firme Janssen

Phar-maceutica

(B-2340

Beerse,

Belgique).

Ils ont été nourris avec des concentrés de Pavan service

Deux rats ont été inoculés, par voie

intrapéri-tonéale, avec une dose de 0,5 mL du stabilat titrant

_l’antilog

7,8 selon l’échelle de Herbert et

Lumsden

(1976).

Le suivi

parasitémique

des rats

infectés a _{été évalué par} examen à frais, au

microscope

à contraste de

phase (x 400).

Ce contrôle a été effectué

_également

au moment du repas infectieux des mouches.

Repas

infectieux

Les mouches ténérales ont été

_appâtées,

une

seule fois, sur un rat

_{parasitémique (antilog}

7,8-8,1

anesthésié préalablement

au

_{pentobarbital}

sodique

(Nembutal

O

,

Ceva, 1030 Bruxelles,

Bel-gique),

à la dose de 30

mg/kg

PV et couché en

position

de décubitus dorsal. Au moment du repas

infectieux, deux cages des

glossines

des deux

sexes ont été

posées

simultanément,

pendant

20 minutes, sur les flancs du même rat.

Sélection des mouches

_gorgées

La

séparation

des mouches

gorgées

ou non a

été faite

_après

une anesthésie de 3 minutes réa-lisée sous une cloche renfermant une

_atmosphère

d’azote. Celle-ci a _{été fournie par} une bonbonne

surmontée d’un manomètre et distribuant une

pression

d’alimentation de 200 bar

réglée

par

une vanne.

Le critère

_objectif

de _gorgement a été basé

sur la

présence

de sang dans l’abdomen des

glossines.

Repas

d’entretien et maintenance

Les mouches

gorgées

ont été maintenues pen-dant 25

_jours

dans un local de transmission

cyclique

où

régnait

une

_température

de 25 5 5 °C

et 70 ± 5 % d’humidité relative avec alternance

automatique

de 12 heures de lumière

artificielle-obscurité.

Après

un

_jeûne

de 24 heures consécutif au

repas infectieux, les repas d’entretien ont été

assurés, en nourrissant les

glossines pendant

10 minutes, à intervalles de 24 heures sur six rats sains. Une rotation

régulière

a été observée

entre les rats nourriciers.

_{À partir}

de

j10,

ceux-ci

ont été examinés par la méthode de

buffy

coat

(Murray

et al,

1977)

afin de déterminer la

parasi-témie

_subpatente.

Dissection des mouches et

_compétence

vectorielle

À partir

de

_j25,

les mouches ont été

disséquées

suivant le

protocole

de dissection du tractus

diges-tif décrit par Kazadi et al

(1994).

Le

proboscis

a

été

extirpé,

à la base de son bulbe thécale, à l’aide d’une

_pincette

courbe. Les mouches mortes

précocement

ont été

également disséquées.

L’observation

microscopique

a

porté

sur

l’intes-tin moyen, le

proventricule,

le

jabot

et le

probos-cis. Des

_portions

du canal du

_jabot

et de

l’oeso-phage

se rattachant au

_{proventricule}

ont été examinées pour détecter la

présence

ou

l’absence des

trypomastigotes.

La

compétence

vectorielle

_(CV)

a été calculée

selon la formule de Le

_Ray

(1989) :

CV = _p x m avec l’indice

procylique

p = nln, où n’est le

nombre des

_glossines

infectées dans l’intestin

moyen sur n, nombre total des mouches

dissé-quées ;

et avec l’indice

métacyclique

m = n’7ni’

où

_{n&dquo; correspond}

au nombre des mouches

infec-tées dans le

proboscis

sur _n’, nombre des

indivi-dus porteurs des infections intestinales.

Analyse statistique

L’influence du sexe sur les taux de gorgement, de

mortalité, le taux d’infection et les indices de la

compétence

vectorielle a été

analysée

suivant le test

_x

₂

de Pearson.

RÉSULTATS

Bilan

_{démographique}

Taux de

_gorgement

L’analyse statistique (tableau 1)

des

don-nées n’a pas révélé de différence

sou-vent d’une abondante excrétion

_liquidienne

par

l’anus,

dont

l’aspect

est clair au début et verdâtre à la fin de

_digestion.

Taux de mortalité

Aucune différence

_{significative}

de ce taux n’a été observé entre les mâles et femelles

(tableau 1).

Chez six mouches mortes

pré-cocément entre

_j7

et

_j15,

on a noté une

hypertrophie

de

_glandes

salivaires,

accom-pagnée

parfois

de la

_présence

_{d’agrégats}

des

_{érythrocytes.}

Ceux-ci sont restés confi-nés dans la lumière de la

_portion

effilée de

ces

_{glandes (fig 1}

_Quatorze

mouches mortes

_précocement

entre

_{j4 et j13}

ont

mon-tré le ballonnement de l’abdomen

_marqué

par une coloration foncée. Leur dissection a

révélé la

_présence

des cristaux

microsco-piques

de forme

_pyramidale

ou

_{tétraédrique.}

Taux d’infection du tractus

_digestif

Sur 110 mouches

_{disséquées,}

36 individus

(33 %),

dont 28 femelles et 8 mâles sont restées réfractaires à l’infection. On a

observé une baisse de la densité de la

population

des formes

_{métacycliques}

_par

rapport

à celle du

_complexe

mésoprocy-clique.

La diminution de la densité de ces

formes a été nettement

_plus

_prononcée

chez les mâles que chez les femelles

(tableau

1).

L’atteinte intestinale par les formes

pro-cycliques

a révélé une différence

significa-tive entre les sexes

_(x

₂

=

_{5,77 ;}

Au niveau du

_{proventricule}

_(fig

_2),

on n’a pas

enregistré

de différence

_{significative}

du taux d’infection

_{mésocyclique}

entre les deux

sexes.

Le taux d’infection

_{métacyclique}

observé

dans le

_proboscis

_{n’a pas} révélé de

diffé-rence

_{significative}

entre les mâles et femelles.

Cycle biologique

du

_trypanosome

chez la mouche

Les trois sites de localisations

_parasitaires

ont été

observés,

par ordre

croissant,

dans l’intestin moyen, le

proventricule

et le

pro-boscis. L’infection demeurait

_permanente

dans

_chaque

site.

La colonisation de

_l’espace

ectopéritro-phique

de l’intestin a été traduite _par

l’éta-blissement de

_trypanosomes

_sanguicoles

qui

se transforment en formes

_procy

_d

_iques

multiplicatrices.

Cet établissement a été

observé à

_j4

chez les

_glossines,

des deux sexes, mortes

précocement.

Les formes

_{mésocycliques,}

en

_phase

migratoire,

ont été observées

_{régulièrement}

dans les

_portions

de

_{l’oesophage}

_(fig

₃₎

et le canal du

_jabot,

mais non dans le

_jabot.

Elles ont été rencontrées

_fréquemment

dans le cibarium et la

_portion

labiale du

_proboscis,

à

côté des formes

_{métacycliques.}

D’autres

formes

_apparentées

aux

_{trypomastigotes,}

tels que les

amastigotes

et

_{épimastigotes,}

ont été observées souvent dans le proven-tricule et le

_proboscis.

À

_partir

de

_j12

de la

_{métacyclogenèse,}

l’examen

microscopique

du

_proboscis

a

montré la

_{prédominance}

des formes

épi-mastigotes.

Celles-ci ont été

_regroupées

par essaim et _{attachées par leur}

_flagelle

aux

_parois

du labium. Leur corps fusiforme frétillait et exécutait des mouvements pen-dulaires assez

_rapides.

Les formes

_amastigotes

ont été

_plus

petites

que les

épimastigotes ;

ovoïdes ou

piriformes,

elles

_{apparaissaient}

en relief sur

les

_parois

de labium.

À

l’état

libre,

l’une de leurs extrémités laissait

_apparaître

un

fla-gelle

vestigial

très fin. On notera que trois

glossines

ont montré à la dissection une

faible densité de formes

_procycliques

sans

infection du

_{proventricule,}

_{tandis que}

cinq

mouches ont _{été infectées par des formes}

procycliques

et

_{métacycliques}

sans

asso-ciation de formes

_{mésocycliques.}

Compétence

vectorielle

Les valeurs de la CV n’ont pas révélé de

différence

_{significative}

entre les mâles et

mon-trer une double transformation du

_parasite

chez la mouche :

_{morphologique,}

en formes

procycliques

et

_{mésocycliques,}

et

biolo-gique,

en formes

_{métacycliques.}

Transmission de l’infection chez le rat

Sur six rats _{utilisés pour l’entretien des}

mouches,

_{quatre (67 %)}

se sont révélés

positifs

par la

technique

du

_buffy

coat

_{à j13.}

Ces résultats

_indiquent

_{que la}

_période

d’incubation des

_trypanosomes

chez les animaux est

_légèrement

inférieure à 2 semaines. En

outre,

ils montrent _que

cer-tains individus de G m morsitans

_(Mall)

accusent une

_compétence

vectorielle

pré-coce.

DISCUSSION

Dans leurs

travaux,

la

_plupart

des

auteurs,

notamment Otieno

_(1983),

Maudlin et al

(1986),

Mehlitz et

_{Tietjen (1988),}

Moloo et

Shaw

_(1989),

Maudlin et Welburn

_(1994),

ne

_signalent

_{que deux stades de}

dévelop-pement

du

_trypanosome

chez la

_{glossine :}

l’intestin moyen

(phase d’invasion)

et _le

pro-boscis ou les

_glandes

salivaires

_(phase

de

maturation).

Les résultats obtenus dans ce

travail mettent en _{évidence le stade}

pro-ventriculaire

_{(= mésocyclique) qui}

se situe entre ces deux sites.

À

ce

_sujet,

ils

confir-ment les observations de

_{Taylor (1932),}

Sicé

_(1937),

_Steiger

_(1973),

_Gingrich

et al

(1982)

sur les sites de

_{prédilection}

du

try-panosome chez le vecteur.

Les

implications

des formes

mésocy-cliques

dans les maillons de la chaîne

cyclique

ont été

_{ignorées longtemps,}

pro-bablement,

à cause de la difficulté

d’explo-ration du

proventricule. À

cet

_égard,

Kazadi et al

₍₁₉₉₄₎

ont décrit une nouvelle

tech-nique

de l’amélioration de dissection du trac-tus

_digestif,

_y

_{compris l’extirpation}

_du pro-ventricule chez la mouche.

Des formes

_{mésocycliques}

ont été obser-vées

_{régulièrement}

dans la lumière et

l’espace ectopéritrophique

du

proventricule

auquel

elles semblent

_{particulièrement}

adaptées (Sicé, 1937).

Leur

_persistance

dans ce site est en faveur de leur

multipli-cation. Les formes

_{mésocycliques}

accusent

une évolution

_{morphologique}

distincte des formes

_{procycliques.}

Elles sont

_plus

D’après

nos

observations,

il semble exis-ter une corrélation entre l’établissement des

trypanosomes

au _{niveau de l’intestin moyen}

(formes

procycliques)

et du

_{proventricule}

(formes

mésocycliques) ;

toutefois,

il s’avère

nécessaire de

_préciser

la

_période

de cet

établissement dans les deux sites. L’écart du taux d’infection observé entre ces deux formes

_paraît

fortuit. Il serait dû au

_laps

de

temps

assez

_long

mis avant l’observation

microscopique, permettant

aux

_parasites

de s’extruder

_{complètement}

du

proventri-cule.

_Cependant,

la densité de la

popula-tion des

_premières

formes semble

plus

éle-vée que celle des secondes.

Pour leur

côté,

Robertson

₍₁₉₁₃₎

et Sicé

(1937) signalent

l’instabilité des

trypano-somes dans le

_{proventricule}

où ils ne main-tiennent leurs

_{positions qu’à}

la condition que leur hôte ne _{soit pas}

_exposé

à un

_jeûne

trop prolongé.

Au-delà des éléments environnementaux de

_{type alimentaire,}

Maudlin

₍₁₉₈₂₎

et Maudlin et Dukes

₍₁₉₈₅₎

affirment que des facteurs maternels d’héritabilité et les lec-tines

_régissent

le niveau d’infection de l’intestin moyen, le

principal

facteur de contrôle de la

_compétence

vectorielle.

Les facteurs

_susceptibles

d’influencer ou

limiter l’établissement des infections intes-tinales chez la

_glossine

ont été discutés _par

Maudlin et Dukes

_(1985),

Maudlin et Wel-burn

_(1987),

Welburn et al

_(1993).

Le

carac-tère réfractaire

peut

se

manifester,

selon

Gooding

(1988),

au niveau de

_plusieurs

étapes

du

_{développement}

chez le vecteur,

dont deux

types

fondamentaux de

résis-tance, les résistances active et

_passive,

pourraient

l’une et l’autre

_expliquer

ce

phé-nomène.

Le taux d’infection

_{métacyclique}

a atteint 44 % chez les femelles et 55 % chez les mâles.

_{L’analyse statistique}

de ces don-nées n’a pas révélé de différence

significa-tive entre les deux sexes. En utilisant une

souche de T

_congolense,

les résultats de

Mwangelwa

et al

_(1987),

Maudlin et Wel-burn

₍₁₉₉₄₎

montrent une

_{plus grande}

réceptivité

des femelles de G m morsitans à l’infection intestinale que des mâles. En

revanche,

ceux-ci

_produisent

une

_plus

grande

proportion

d’infections

_{métacycliques}

que leurs

congénères

femelles.

L’indice de la CV obtenu dans ce travail est nettement

_supérieur

à celui de

Distel-mans et al

_{(1985) qui}

ont _{évalué la} suscep-tibilité du mutant de l’oeil SALMON de G m

morsitans sur

_cobaye

infecté _par

_T

congo-lense TORORO/69/EATRO/1157.

_Malgré

la différence des

résultats,

on observe que G m morsitans

_(Mall)

et son mutant

géné-tique

conservent leur

_compétence

vecto-rielle.

Nous avons détecté la

_présence

des

try-pomastigotes

dans le canal du

_jabot,

l’oeso-phage,

le cibarium et le

_proboscis

des mouches infectées. Chez ces

dernières,

le

parasite

semble évoluer d’un stade à un

autre et reste inféodé à

_chaque

site. Cette

observation confirme la voie

_cyclique

des

trypanosomes

décrite par

Taylor (1932),

Yorke et al

_(1933),

Buxton

_(1955),

Lewis et

Langridge

(1947),

Fairbairn

_(1958),

et montre que le

développement cyclique

suit

une évolution ascendante.

La

_{susceptibilité}

des

_jeunes

mouches à l’infection

_{trypanosomienne}

a été observée

par

plusieurs

auteurs, notamment

Wijers

(1958),

Willet

_{(1966), Harley}

₍₁₉₇₁₎

et

Makumyaviri (1987) qui

ont montré que le

premier

repas infectieux

pris

dans les 30 heures

_après

_émergence

a de

_plus

_grandes

chances de

_produire

des infections

_cycliques

que les repas tardifs.

’

Si la tranche

_d’âge

inférieure à 30 heures est une _{condition sine qua} non à

_{l’acquisition}

de

l’infection,

elle ne _{suffit pas si elle n’est}

La

_compétence

vectorielle de G m

mor-sitans

_(Mall)

vis-à-vis de T

_congolense

ZRE/G143/90 a

révélé,

pour les deux sexes,

un

indice

global

de

0,4818.

Sur les trois

stades du

_{développement parasitaire,}

seule l’atteinte intestinale a montré que les mâles

étaient

_{significativement}

_plus

_{infectés que}

les femelles. Il semble exister une corrélation entre la

_présence

des formes

_procycliques

et

_{mésocycliques.}

Chez les mouches de G m morsitans

(Mall)

infectées _{par T}

_congolense

ZRE/G143/90,

la

_{métacyclogenèse}

se tra-duit par une colonisation successive et per-manente _{de l’intestin moyen, le}

proventri-cule et le

_proboscis.

REMERCIEMENTS

Ce travail a été soutenu _{financièrement par}

l’AGCD

_{(Administration générale}

de la

coopéra-tion au

_{développement ;}

_gouvernement

_belge).

Les auteurs adressent leur remerciement à S Geerts pour ses conseils et ses remarques lors de la rédaction de ce manuscrit. Ils remercient

éga-lement G Torreele pour

l’analyse statistique

des données.

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