CAUSES ET CONSÉQUENCES DE L’HERBIVORIE PAR LE CERF DE VIRGINIE SUR TRILLIUM ERECTUM LE LONG D’UN GRADIENT ÉLÉVATIONNEL
par
Diane Auberson-Lavoie
mémoire présenté au Département de biologie en vue de l'obtention du grade de maître ès sciences (M.Sc.)
FACULTÉ DES SCIENCES UNIVERSITÉ DE SHERBROOKE
Le 15 juillet 2019
le jury a accepté le mémoire de Madame Diane Auberson-Lavoie dans sa version finale.
Membres du jury
Professeur Mark Vellend Directeur de recherche Département de biologie
Professeur Dominique Gravel Évaluateur interne Département de biologie
Professeure Fanie Pelletier Président-rapporteur Département de biologie
SOMMAIRE
La hausse de la température annuelle engendrée par les changements climatiques a des conséquences multiples sur les espèces végétales, dont l’une d’entre elles est la migration des espèces à des latitudes ou altitudes plus élevées. Plusieurs études se sont concentrées sur l’impact des facteurs climatiques sur les espèces végétales, afin de prédire leurs changements de distribution en conséquence du réchauffement climatique. Cependant, ces prédictions ne prennent souvent pas en compte plusieurs autres facteurs, de nature non-climatique, mais qui pourraient avoir des impacts sur la capacité de migration des espèces. L’herbivorie fait partie de ces facteurs qui, si elle est importante à la limite supérieur de la distribution d’une espèce, pourrait ralentir ou même empêcher sa migration.
En 2016, Rivest et Vellend (2018) ont observé une forte augmentation de l’herbivorie du trille rouge (Trillium erectum) par le cerf de Virginie en lien avec l’élévation sur le mont Mégantic (Québec, Canada). À basse élévation où le trille est abondant, le taux de broutage était inférieur à 10%, tandis qu’à haute élévation où les trilles sont à la limite de leur distribution, le taux de broutage atteignait 60%. Il serait donc possible que le facteur qui limite la distribution du trille rouge sur le mont Mégantic soit le broutage intensif du cerf de Virginie à haute élévation, et non les facteurs climatiques.
Dans la présente étude, nous avons voulu comprendre pourquoi et comment le taux d’herbivorie augmentait de manière si importante avec l’élévation, et quelles conséquences pouvait avoir cette augmentation du taux d’herbivorie sur les populations de trilles rouges, particulièrement
celles à haute élévation, qui sont déjà peu nombreuses dans le parc national du Mont-Mégantic. Nous avons testé si le patron d’herbivorie observé par Rivest et Vellend (2018) se répétait dans le temps, si la présence du cerf de Virginie augmentait avec l’élévation, et si l’herbivorie avait un impact sur le taux de croissance des trilles.
Nous n’avons pas détecté de hausse du taux d’herbivorie en lien avec l’élévation ni en 2017, ni en 2018, et trouvé une hausse marginale de l’indice de visitation du cerf avec l’élévation. Par contre, nous avons bel et bien trouvé un impact négatif de l’herbivorie sur le taux de croissance des trilles, et ce, de même magnitude peu importe l’élévation. Considérant ces résultats, nous rejetons l’hypothèse selon laquelle le cerf de Virginie pourrait limiter la distribution du trille rouge, tout en précisant qu’il n’est pas possible sur trois années de données de savoir si le patron d’herbivorie observé en 2016 est récurrent ou non. Un taux d’herbivorie élevé à haute élévation, ne serait-ce que quelques années par décennies, pourrait tout à fait avoir un impact sur la limite de distribution du trille, puisque nous avons démontré que les impacts négatifs du broutage sur le taux de croissance des trilles étaient mesurables dès l’année suivante. Notre étude démontre la complexité des relations biotiques, ainsi que leur stochasticité, en plus de justifier l’importance de faire des études sur plusieurs années.
MOTS-CLÉS : gradient altitudinal, limite de distribution, relation prédateur-proie, herbivorie,
REMERCIEMENTS
Réaliser un projet de maîtrise apporte autant de fierté personnelle que d’humilité, et de profonde gratitude pour toutes les personnes qui ont rendu ce projet réalisable. Mes remerciements vont en premier lieu à Mark Vellend, mon directeur, qui, en plus d’avoir eu la témérité de m’accepter à la maîtrise, m’a proposé un sujet qui m’a instantanément captivée. Tout en me donnant la liberté de gérer et orienter mon projet, il a su me guider lorsque j’avais des questionnements et me remettre sur les rails lorsque j’avais des doutes. Sa disponibilité, sa confiance et ses conseils ont été au cœur de la réussite de ce projet. Je ne peux qu’être reconnaissante envers mes deux aides de terrain, Gabriel Bergeron et Véronic Audet, pour leur assiduité, pour leur amour du travail bien fait, et pour leur vaillance peu importe les conditions, et les remercie. Je remercie chaleureusement François Rousseu, pour son aide inestimable dans les analyses, pour sa disponibilité, et surtout pour m’avoir empêché de tout abandonner à quelques reprises. Un grand merci aussi à tous les membres du laboratoire Vellend, pour leurs discussions et leurs encouragements. Un merci spécial à Amanda B. Young et David Watts pour leur constante disponibilité et appui. Je remercie aussi Dominique Gravel et Fanie Pelletier d’avoir pris le temps de me conseiller tout au long de ma maîtrise, et pour avoir apporté leur expertise en écologie animale et spatiale. Je me dois de remercier Sébastien Rivest, qui a posé les premières bases de ce projet et a été disponible tout au long du projet pour répondre à mes questions. Un merci tout spécial à Antoine Becker Scarpitta, sans qui je n’aurais jamais même pensé à faire de la recherche. Je ne saurais assez remercier ma famille pour leur soutien inconditionnel, sans qui je n’aurais pas eu le courage d’entamer ce projet. Je remercie également tous ceux et celles qui sont venus passer une ou plusieurs journées sur le terrain avec moi. Je remercie le parc national du Mont-Mégantic de m’avoir permis de faire ma recherche dans leur parc, et le CRSNG pour le soutien financier de ce projet.
TABLE DES MATIÈRES
SOMMAIRE ... IV REMERCIEMENTS ... VI TABLE DES MATIÈRES ... VII LISTE DES ABRÉVIATIONS ... X LISTE DES TABLEAUX ... XI LISTE DES FIGURES ... XIII
CHAPITRE 1 ... 15
INTRODUCTION ... 15
MISE EN CONTEXTE ... 15
FACTEURS QUI LIMITENT LES DISTRIBUTIONS DES ESPECES VEGETALES ... 16
Facteurs climatiques ... 17
Facteurs non climatiques ... 18
ÉCOLOGIE DU TRILLE ROUGE ... 20
LE CERF DE VIRGINIE ... 22
Historique des populations de cerf de Virginie ... 22
Problématiques liées au cerf de Virginie... 22
Alimentation et utilisation du paysage ... 23
CONSEQUENCES ECOLOGIQUES DU BROUTAGE SUR LES POPULATIONS DE TRILLES ... 24
AUTRES HERBIVORES PRESENTS DANS LES FORETS DU SUD DU QUEBEC ... 25
LIMITE DES CONNAISSANCES SUR L’HERBIVORIE DU TRILLE ROUGE AU MONT MEGANTIC ... 26
OBJECTIFS ET HYPOTHESES DU PROJET DE RECHERCHE ... 27
Objectif du projet de recherche ... 27
Questions de recherche et hypothèses ... 27
APERÇU DES METHODES ... 30
Mont Saint-Joseph ... 30
Présence des cerfs ... 31
CHAPITRE 2 ... 33
CAUSES AND CONSEQUENCES OF DEER BROWSING ON TRILLIUM ERECTUM ALONG AN ELEVATIONAL GRADIENT ... 33
MISE EN CONTEXTE ET CONTRIBUTION DES AUTEURS ... 33
RESUME ... 34 ABSTRACT ... 35 INTRODUCTION ... 36 METHODS ... 39 Study site ... 39 Trillium erectum... 40 Trillium measurements... 41
Estimating deer visitation ... 43
Data processing ... 44
Analysis ... 45
Trillium data ... 45
Frequency of deer visitation ... 47
RESULTS ... 47
DISCUSSION ... 55
ACKNOWLEDGEMENTS ... 59
REFERENCES... 61
CHAPITRE 3 ... 66
DISCUSSION GÉNÉRALE ET CONCLUSION ... 66
QUANTIFIER LA VISITATION DES HERBIVORES SUR UN GRADIENT ELEVATIONNEL ... 68
AUTRES CONSIDERATIONS ET ORIENTATIONS FUTURES DE RECHERCHE ... 70
L’IMPORTANCE DE REPETER LES EXPERIENCES ... 72
CONCLUSION ... 73
ANNEXES ... 75
APPENDIX 1:SUPPLEMENTARY METHODS ... 75
Additional information on deer visitation ... 75
Additional information on data processing ... 77
APPENDIX 2:SUPPLEMENTARY RESULTS ... 79 APPENDIX 3:TABLEAUX SUPPLEMENTAIRES POUR LE CHAPITRE 3 ... 80
LISTE DES ABRÉVIATIONS
Abréviation Définition Page
a.s.l. Above sea level 38
SÉPAQ Société des établissements de plein air du Québec 41
RGR Relative growth rate 44
LISTE DES TABLEAUX
TABLE 1. Effect of elevation, maximal area, and year on the probability of being
browsed for a T. erectum plant (with plot as a random effect). P values
obtained with a type II Wald chisquare anova. 49
TABLE 2. A model-comparison based test for the effect of elevation on the probability of
being browsed for a T. erectum plant (this is considered a more robust test than the assessment of multiple predictors at once as in Table 1). Tested model: browsed ~ elevation + maximal area + year; random effect: plot; null model:
browsed ~ maximal area + year; random effect: plot. 49
TABLE 3.Median coefficients (with 95% confidence limits) from 10,000 runs of a mixed
model predicting T. erectum relative growth rate as a function of elevation and browsing (with plot as a random effect). In each run of the model, for each plant-year combination for which we did not have a direct measure of total leaf area, we used a value selected randomly from the prediction distribution
(predicted using initial leaf area; see main text for details). 51
TABLE 4. Results from one representative example of the 10,000 models run to test how
browsing and elevation influence Trillium erectum relative growth rates (see
Table 3). P values obtained with a type III Wald chisquare anova. 51
TABLE 5. Effect of elevation and year on the deer visitation index (plot was included as a
random effect). P values obtained with type II Wald chisquare anova. 53
TABLE 6. Effect of elevation on deer visitation index, assessed by comparing models
year; random effect: plot; null model: deer visitation index ~ year; random
effect: plot. 53
TABLE 7. Effect of deer visitation and year on browsing (with year included in the
model, and a random effect for plot). 54
TABLE 8. Starting and ending date and time of the running period for each camera (one
camera per plot and year), with the running time calculated in hours. 76
TABLE 9. Day of the year when ≥10% of Trillium plants were described as “senesced”, at
each elevation and year. 78
TABLE 10. Video camera evidence of T. erectum browsing. 79
TABLE 11. Proportion des trilles selon leur état (reproducteur ou non) en 2017 et en
2018, selon qu’ils ont été broutés ou non en 2017. 80
TABLE 12. Nombre de nouveaux trilles retrouvés broutés dans l’ensemble des parcelles
sur le mont Mégantic, par intervalle de 10 jours, période allant de mi-mai à fin
LISTE DES FIGURES
FIGURE 1. The east facing slope of Mont Saint-Joseph, in autumn (photo by Mark
Vellend, 30 September 2016). The deciduous forest (dominated by sugar maple) is orange and yellow and the boreal forest (mostly fir and spruce) is
green. 40
FIGURE 2. Variation in the proportion of browsed Trillium erectum plants among
elevations and sectors on Mont Saint-Joseph in 2017 and 2018. 48
FIGURE 3. Impact of elevation (low, mid, high) and browsing (yes = yellow, no = red) on
relative growth rates (RGR) of Trillium erectum. Red lines: Standard error. Black lines: Standard deviation. Relative growth rate expressed as log
(dm2/dm2). 50
FIGURE 4. Top: Effect of elevation and year on deer visitation, averaged across sectors.
Bottom: Effect of elevation and year on deer visitation in different sectors and
years. 52
FIGURE 5. Relationship between deer visitation and the proportion of browsed trilliums in
each plot, for the years 2017 and 2018. 54
FIGURE 6. Hypothesized small-scale distributions of microhabitat suitability for T.
erectum at low and high elevation. Low elevations have widespread suitable habitat, but sparse ideal microsites. High elevation is dominated by unsuitable
habitat where the T. erectum cannot grow, but when habitat is suitable, growth
CHAPITRE 1
INTRODUCTION GÉNÉRALE
Mise en contexte
Les changements climatiques de nature anthropique qui se sont amorcés lors de la révolution industrielle modifient substantiellement l’environnement, par l’entremise de la hausse de la température. Cette hausse de la température affecte de manière non négligeable les espèces et les individus (Walther et al. 2002). L’une des réponses attendues est un déplacement de la distribution des espèces vers des altitudes ou latitudes plus élevées (Walther et al. 2002; Parmesan 2006). Cependant, la hausse de la température peut dans un même environnement favoriser certaines espèces et nuire à d’autres espèces (McCarty 2001). De plus, la température n’est pas le seul facteur qui joue sur les distributions des espèces. Ces autres facteurs, par exemple la quantité de lumière, le type de sol ou l’herbivorie, pour ne citer que ceux-là, ont aussi un impact sur la survie et la croissance des populations et ont eux aussi le potentiel de limiter la distribution des espèces (Pearson and Dawson 2003; HilleRisLambers et al. 2013; Brown and Vellend 2014). Au mont Mégantic (le site d’étude de la présente recherche) spécifiquement, l’année 2016 a été marquée par un taux d’herbivorie du trille rouge par le cerf de Virginie passant de moins de 5% à basse élévation à plus de 60% à haute élévation, où se trouve la limite de la distribution altitudinale de l’espèce (Rivest and Vellend 2018). Cette pression pourrait avoir des conséquences importantes sur la démographie des populations à long terme (Knight 2004) et conséquemment sur le potentiel de déplacement de la limite de distribution de l’espèce vers les plus hautes altitudes. C’est pourquoi, dans ce projet, nous nous intéressons aux conséquences de ces facteurs sur le trille rouge à la limite de sa distribution,
dans un environnement affecté par une hausse de la température causée par les changements climatiques. Nous voulons connaître les causes et les conséquences écologiques de la variabilité du taux d’herbivorie par le cerf sur un gradient altitudinal.
Facteurs qui limitent les distributions des espèces végétales
Le climat, c’est-à-dire la température et les précipitations (annuelles, minimales, maximales, moyennes, etc.), est l’un des facteurs importants limitant la distribution des espèces à haute latitude et altitude, alors que les facteurs biotiques seraient plus limitants à basse latitude et altitude (Louthan et al. 2015). La température en tant que facteur déterminant de la survie et de la croissance des plantes a été largement étudiée, souvent en concomitance avec les précipitations, et il a été démontré que les espèces sont contraintes dans leur distribution par leurs limites physiologiques à supporter les basses températures et la sécheresse sans que leurs tissus soient abimés ou détruits, ainsi qu’à croître et à se reproduire sous ces mêmes conditions (Gaston 2009; Körner 2012; Körner et al. 2016). Ainsi, plusieurs modèles ont été créés afin de représenter les distributions actuelles et futures des espèces en fonction de la température et teneur en eau du sol (Brown 1984; Walther 2003; Engelbrecht et al. 2007; Morin et al. 2007; McKenney et al. 2007; Mendoza-González et al. 2013). Bien que les facteurs climatiques soient des éléments importants à considérer, d’autres facteurs non climatiques, de nature biotique ou abiotique, limitent eux aussi la distribution des espèces (Pearson and Dawson 2003; HilleRisLambers et al. 2013; Brown and Vellend 2014). Les facteurs abiotiques regroupent la géologie et le drainage du sol ainsi que la topographie, tandis que les facteurs biotiques rassemblent les effets des autres organismes présents dans le milieu, par exemple la compétition, la prédation ou l’herbivorie. Ces facteurs peuvent s’additionner ; un individu peut subir des pressions de la part de plusieurs conditions environnementales à la fois (Lafleur et al. 2010; Louthan et al. 2015).
Lorsque la répartition d’une espèce change, c’est qu’elle colonise de nouveaux milieux ou disparaît de milieux dans lesquels elle était. La colonisation d’un nouveau milieu dépend de la continuité du milieu favorable, de la vitesse de migration de l’espèce, déterminée par la quantité de graines produites, de la distance de dispersion de ces graines et de leur survie, en plus de dépendre de la survie et de la reproduction des adultes (Higgins and Richardson 1999; Vellend et al. 2006). Les conditions qui rendent un milieu favorable ou défavorable à la colonisation de l’espèce peuvent changer dans l’espace sur un gradient large (par exemple la température moyenne annuelle sur une montagne) ou à plus petite échelle (par exemple la présence de trouées de lumière en forêt) et dans le temps sur de courtes périodes (par exemple les différences interannuelles de pollinisateurs) ou de plus longues périodes (par exemple les changements climatiques) (Gaston 2009; Sexton et al. 2009).
Facteurs climatiques
La hausse de la température peut avoir plusieurs effets sur les communautés végétales : modifications dans la phénologie, extinctions et migration des espèces sur un gradient altitudinal et latitudinal (Parmesan 2006; Berteaux et al. 2014). Plusieurs recherches démontrent que les espèces végétales réagissent à la hausse de la température et que cela se traduit par une migration de populations des altitudes ou latitudes plus élevées (Thuiller et al. 2005; Parmesan 2006; Damschen et al. 2010; Bertrand et al. 2011; Savage and Vellend 2015). Cependant, il y a beaucoup de variabilité quant à la distance de migration entre les populations et selon les milieux, ce qui laisse penser que d’autres facteurs sont aussi à l’œuvre (Chen et al. 2011). Plusieurs recherches observent aussi un décalage temporel entre la hausse de la température et la réponse de certaines communautés végétales ; certains facteurs, comme la dispersion ou le fractionnement du milieu, peuvent empêcher ou ralentir la migration des espèces (Bertin 2008; Chen et al. 2011; Savage and Vellend 2015). Au mont Mégantic, bien que la migration des
communautés végétale ait été observée (Savage and Vellend 2015), il y a bel et bien un décalage entre la distance de migration prédite et effective. La hausse de la température prédit un déplacement en plus haute altitude des isothermes de 290 m entre 1970 et 2012 alors que le déplacement réel des distributions observé est d’environ 35 m (Savage 2014).
En plus d’avoir un effet direct sur les espèces, la hausse de la température affecte les précipitations. Cependant, dans la région du Mont-Mégantic et dans le sud du Québec en général, on ne note pas de différence notable de la moyenne des précipitations au cours des 50 dernières années (Yagouti et al. 2006; Bernstein et al. 2008; Savage 2014).
Facteurs non climatiques
Si la distribution d’une espèce est déjà délimitée par des facteurs non climatiques et non par la température, alors il est très peu probable qu’un changement de la température affecte la limite de sa distribution (Savage and Vellend 2015; Beauregard and de Blois 2016). Par exemple, un sol qui est rocheux à haute altitude sur une montagne ne se modifiera pas en conséquence de la hausse de la température, mais peut limiter la distribution d’une espèce qui a besoin d’un sol meuble. Ces facteurs abiotiques pourraient empêcher la migration de certaines espèces à la limite supérieure de leur dispersion, bien que la température y soit devenue adaptée.
Les facteurs non climatiques abiotiques qui peuvent influencer la croissance et la survie d’une plante sont entre autres les caractéristiques du sol ainsi que la topographie du terrain. La texture du sol, la quantité de matière organique et de nutriments, la salinité et le pH du sol ont une
influence sur la quantité d’eau et d’air disponible, sur la toxicité du sol et sur le drainage, qui ont un effet sur la croissance et la survie des plantes (Saxton et al. 1986; Pitman and Läuchli 2004; Zeng et al. 2011; Gregory and Nortcliff 2013). De son côté, la topographie du terrain a aussi un impact sur la croissance et la survie des plantes. Le versant sud d’une montagne reçoit plus de lumière, et l’eau s’y évapore plus vite que sur le versant nord, rendant le sol plus chaud, mais plus sec (Auslander et al. 2003).
Les facteurs abiotiques sont reconnus pour être les éléments majeurs qui définissent limitent la distribution à grande échelle des espèces pour leurs limites à hautes élévations ou latitudes, alors que les interactions biotiques auraient un impact se limitant à des régions plus restreintes, en ajoutant des contraintes supplémentaires aux limites abiotiques déjà présentes (Merriam 1894; Kirkpatrick and Barton 1997; Soberón 2007; Benton 2009). Cependant, plusieurs études récentes mettent l’accent sur l’importance des facteurs biotiques sur la distribution des espèces et sur la nécessité de les intégrer aux modèles de prédiction des limites de distributions (Pearson and Dawson 2003; Sexton et al. 2009; Van der Putten et al. 2010; Boulangeat et al. 2018).
Le facteur biotique d’intérêt pour cette recherche est l’herbivorie. C’est un facteur d’importance pour la survie et la croissance de plusieurs espèces de plantes (Maron and Crone 2006). Il peut mener à la mortalité de certaines plantes, ou réduire leur croissance et leur taux de reproduction (Howe 1990; Knight 2004). Si les herbivores sélectionnent préférentiellement certaines espèces ou certains individus d’une même espèce par rapport à d’autres, elle peut modifier la richesse spécifique de la communauté, la densité de certaines espèces et la structure de la communauté (Augustine and Frelich 1998; Bruelheide and Scheidel 1999). L’herbivorie peut aussi être une force qui limite la capacité de colonisation de certaines espèces à la limite de leur distribution (Fagan et al. 2005). Peu d’études, et la plupart récentes, se sont penchées sur l’effet de l’herbivorie en tant que facteur ayant le potentiel de limiter la distribution des espèces (Galen
1990; Bruelheide and Scheidel 1999; Cairns and Moen 2004; Fagan et al. 2005; Sexton et al. 2009). Elles ont cependant démontré que l’herbivorie peut bel et bien sous certaines conditions avoir des conséquences importantes sur la limite de distributions d’espèces végétales (Galen 1990; Cairns and Moen 2004; Fagan et al. 2005).
Les autres facteurs biotiques qui peuvent affecter les plantes sont le parasitisme, qui a des conséquences similaires à l’herbivorie chez les plantes (Abrahamson and McCrea 1986; Morin and Laprise 1990; DeClerck-Floate and Price 1994), et la compétition pour les ressources – l’eau, les nutriments et la lumière – par les autres plantes (Hill 1979; Bazzaz and Pickett 1980; Bullock et al. 2000; Fagan et al. 2005; Price and Kirkpatrick 2009).
Écologie du trille rouge
Le trille rouge (Trillium erectum L.) est une plante vivace à rhizome de sous-bois de la famille des Melanthiaceae, qui se retrouve abondamment dans les érablières du sud du Québec. Il a plusieurs stades de croissance distincts, passant d’un individu à une, puis trois feuilles, et finalement à un individu reproducteur, après plusieurs années de croissance (Lamoureux et al. 2002). Bien que la littérature cite souvent qu’il faut entre environ 10 ans pour les trilles afin de se reproduire une première fois (Routhier and Lapointe 2002; Jenkins and Webster 2009), de plus récentes recherches suggèrent que ce nombre d’années serait une sous-estimation de la réalité (Davis 1989; Broyles et al. 2013).
Le trille rouge fleurit au printemps. Contrairement à d’autres plantes printanières telle l’érythrone d’Amérique, les feuilles du trille rouge ne se fanent qu’à partir du mois d’août (Lamoureux et al. 2002). La croissance du rhizome du trille se fait majoritairement durant les 2 à 5 premières semaines de la croissance, alors que le feuillage de la strate dominante ne cache pas encore la lumière aux espèces de la strate herbacée. Cette acquisition de carbone dans le rhizome sert à la croissance de la plante pour l’année suivante (Routhier and Lapointe 2002).
L’acquisition de carbone dans le rhizome influence le stade et la grandeur des trilles à l’année suivante. Les trilles qui ont une plus longue période d’exposition à la lumière fixent plus de carbone, et en conséquence ont plus de chance de passer d’un stade à un autre ou de rester dans le stade reproducteur à l’année suivante (Routhier and Lapointe 2002). Ainsi, une plus grande période avant le renfermement de la canopée affecterait positivement l’acquisition de carbone tandis que l’herbivorie l’affecterait négativement (Routhier and Lapointe 2002; Knight 2004). Chez le trille rouge et le trille blanc, dont l’histoire de vie est très semblable à celle du trille rouge, une mauvaise saison de croissance peut faire régresser le stade de l’individu à l’année suivante (Knight 2004; Kalisz et al. 2014).
Au mont Mégantic, on retrouve le trille rouge sur presque tout le gradient élévationnel. Sa densité est forte à basse élévation, en forêt décidue et faible à haute élévation, en forêt coniférienne. L’espèce n’est pas présente au-delà de 900 mètres d’altitude (Hall 1998; Rivest and Vellend 2018).
Le cerf de Virginie
Historique des populations de cerf de Virginie
Le cerf de Virginie (Odocoileus virginianus Zimmermann) est présent dans le sud du Canada jusqu’au nord de l’Amérique du Sud (Prescott and Richard 2013). Au Québec, on le retrouve en grande concentration en Outaouais et au sud du fleuve Saint-Laurent ainsi qu’à Anticosti où il a été introduit (Huot et al. 2012; Prescott and Richard 2013). Les cerfs de Virginie ont été fortement chassés durant la colonisation. Au début des années 1900, la densité de population était très faible, et des mesures de protection ont été prises aux États-Unis et au Canada afin de protéger l’espèce (Hewitt 2011). Depuis les années 60, les populations de cerfs de Virginie en Amérique du Nord ont nettement augmenté et semblent avoir atteint une densité sans précédent (Lesage et al. 2001; Russell et al. 2001; Côté et al. 2004). Les possibles causes de cette croissance de la population sont de la hausse de l’agriculture, de la perte de leur prédateur naturel, et la diminution de la chasse (Larivière et al. 2000; Côté et al. 2004; Huot et al. 2012). La fragmentation de l’habitat, mélangeant forêts et champs agricoles tel qu’observé au sud du Québec, est un type d’environnement idéal pour le cerf (Roseberry and Woolf 1998; Finder et al. 1999; Côté et al. 2004).
Problématiques liées au cerf de Virginie
La forte densité de population de cerfs à des impacts négatifs au niveau de la sécurité routière, de l’économie et du fonctionnement de l’écosystème (Finder et al. 1999; Rouleau et al. 2002;
Horsley et al. 2003; Côté et al. 2004). Dans le cadre du projet de recherche, nous nous intéressons aux impacts négatifs potentiels du cerf au niveau de l’écosystème. Le broutage intensif du cerf peut avoir pour conséquence la réduction du taux de croissance et éventuellement de la survie des semis et des plantes herbacées (Russell et al. 2001; Côté et al. 2004). Dans le cas des espèces préférées par le cerf, cela peut même empêcher la régénération de l’espèce. Cette sélectivité affecte la composition végétale de la forêt et peut éventuellement modifier la direction de la succession forestière (Russell et al. 2001; Horsley et al. 2003). Les trilles font partie des espèces herbacées préférées du cerf de Virginie (Augustine and Frelich 1998). Ce dernier a donc le potentiel d’avoir un impact négatif sur les populations de trille rouge.
Alimentation et utilisation du paysage
Le cerf de Virginie peut avoir une diète très variée et qui diffère d’année en année (McCullough 1985). Il a cependant des préférences marquées pour certains végétaux. Préférant les feuillus aux conifères, il va consommer volontiers jeunes bouleaux (Betula sp.) et glands de chêne (Quercus sp.) lorsque présents, mais se nourrit aussi abondamment d’herbes, et fougères et autres feuillus durant la saison estivale (Healy 1971; McCullough 1985). Lorsque seuls des conifères sont présents, les cerfs ont une préférence marquée pour le sapin baumier (Abies
baslamea (L.) Mill.) plutôt que les épinettes (Picea sp.) (Sauvé and Côté 2007). Chez les
herbacées, les différentes espèces de trilles sont consommées avec une préférence marquée par le cerf de Virginie (Anderson 1994; Augustine 1997). D’autres espèces herbacées sont aussi broutées préférentiellement par le cerf, qui font partie de la famille des liliacées. Parmi ces espèces, on note les uvulaires (Uvularia sp.), sanguinaires (Sanguinaria sp.), smilacines (Maiathemum sp.) et sceaux-de-Salomon (Polygonatum pubescens (Willd. Pursh) (Augustine 1997).
Les cerfs de Virginie se nourrissent à l’aube et au coucher du soleil ainsi que la nuit, restant cachés sous le couvert forestier la journée (Carbaugh et al. 1975). Ils se déplacent des champs et milieux ouverts et riches en nourriture aux habitats plus propices à la protection contre les prédateurs selon le moment de la journée. Plusieurs recherches notent une différence dans la diète des mâles et des femelles (McCullough 1985; Beier 1987; Weckerly and Nelson 1990). Ces différences de diètes semblent cependant ne pas être constantes avec les années (Weckerly and Nelson 1990). Il semblerait donc que les cerfs recherchent d’abord un habitat qui les protège de la prédation et ensuite un habitat avec une meilleure qualité de nourriture, et que ce comportement soit plus présent chez les femelles lorsqu’elles ont un jeune (Kie and Bowyer 1999). Ce comportement d’évitement de la prédation par les femelles avec jeunes est aussi présent chez d’autres espèces d’ongulés (Rachlow and Bowyer 1998; Dussault et al. 2005). En conséquence, il est possible qu’au mont Mégantic, les femelles avec jeunes préfèrent les forêts conifériennes au printemps, puisqu’elles confèrent plus de cachettes que la forêt feuillue qui n’a que des bourgeons de feuilles et donc peu d’obstruction latérale.
Conséquences écologiques du broutage sur les populations de trilles
L’herbivore principal de plusieurs espèces de trilles est le cerf de Virginie. Lorsqu’un trille se fait brouter, la plante perd toute sa partie aérienne, ce qui interrompt la saison de croissance prématurément (Augustine and Frelich 1998; Knight 2003). Les populations avec un taux de broutage élevé ont des individus avec une surface foliaire plus petite, un risque accru de régression de stade et un taux de floraison plus bas que les populations à faible taux de broutage (Anderson 1994). De plus, les individus reproducteurs broutés tôt en saison ont plus de risque de ne pas produire de fleur l’année suivante (Knight 2004). En effet, Knight (2004) a observé que, chez les trilles blancs (Trillium grandiflorum (Michx.) Salisb.), la probabilité de décroitre du stade reproducteur à non-reproducteur passait de 61% chez les individus non protégés de
l’herbivorie à 33% pour les individus protégés. Sur quelques années, on peut observer que le broutage fait décroître les populations de trilles (Rooney and Gross 2003; Knight 2004). À l’inverse, une réduction de l’intensité de broutage sur une année peut avoir des effets positifs sur la croissance et la reproduction des trilles dès l’année suivante (Augustine and Frelich 1998; Kalisz et al. 2014). Dans l’expérience de Knight (2004), retirer l’herbivorie a eu comme impact de passer d’un taux de croissance de population négatif (décroissance de 3% par an) à un taux de croissance positif (croissance de 2% par an), tandis de la supplémentation en pollen avait, quant à elle, un impact négligeable. Cela tend à démontrer que l’herbivorie a un réel impact sur la croissance de population des trilles.
Autres herbivores présents dans les forêts du sud du Québec
D’autres herbivores sont présents dans le sud du Québec. Le lièvre d’Amérique (Lepus
americanus Erxleben), la marmotte commune (Marmota monax L.) et l’orignal (Alces americanus Clinton) sont les autres principaux herbivores forestiers qui pourraient prélever
toute la partie aérienne du trille lors du broutage. Cependant, il n’existe pas à ma connaissance de littérature témoignant du broutage du trille par ceux-ci. De même, aucune littérature ne mentionne la prédation du trille par les micromammifères forestiers. De plus, il serait possible de discriminer le broutage des grands mammifères, comme le cerf et l’orignal, de celui des petits mammifères, lièvres et rongeurs, puisque les premiers arrachent la plante, ce qui ne fait pas une coupe nette de la tige, tandis que les deuxièmes la sectionnent avant de manger le reste de la plante (Williams et al. 2000).
Les insectes peuvent être des herbivores importants pour les plantes. Une espèce de papillon de nuit, par exemple, se fait une ‘tente’ avec les sépales et mange toute la fleur des trilles blancs,
une espèce parente du trille rouge (Judd 1952). Ce phénomène a été observé sur les trilles rouges au mont Mégantic, mais sur moins de 5% des fleurs étudiées (Rivest, communication personnelle). Il ne semble pas y avoir d’autres évidences d’herbivorie par les insectes au mont Mégantic (Rivest, communication personnelle).
Limite des connaissances sur l’herbivorie du trille rouge au mont Mégantic
Dans le sud du Québec, quelques recherches se sont penchées sur les conséquences des changements climatiques sur les espèces végétales (Berteaux et al. 2014; Savage and Vellend 2015; Lajoie and Vellend 2015). Bien que la température ait des conséquences sur la distribution des espèces, les autres facteurs pouvant affecter leur distribution ont été peu étudiés, ainsi que les interactions entre ces facteurs. Cela limite notre compréhension des forces qui sont en présence dans la communauté. La présence du cerf de Virginie, par exemple, peut avoir un impact sur les populations de trilles. En 2016, Rivest (2018) a noté sur le mont Mégantic un taux de broutage du trille par le cerf de moins de 10% à basse élévation comparativement à 60% à haute élévation. Plusieurs recherches ont démontré qu’un fort taux d’herbivorie a le potentiel de faire décroître des populations de trilles (Rooney and Gross 2003; Knight 2004).
Bien que l’on connaisse les conséquences possibles de l’herbivorie sur les populations de trilles, l’étude de Rivest est la seule qui traite la limite de la distribution. De plus, la raison pour laquelle on retrouve un taux d’herbivorie plus élevé à plus haute élévation n’a pas été étudiée. On ne sait pas s’il s’agit, par exemple, d’un changement dans la fréquence de visitation du cerf ou plutôt d’un changement dans le taux d’interaction entre les deux espèces. La hausse du taux de l’herbivorie par les cerfs sur les semis d’arbres selon l’élévation a été observée en
Virginie-Occidentale (Campbell et al. 2006). Cependant, ils n’ont pas été en mesure d’expliquer cette variation du taux d’herbivorie.
Objectifs et hypothèses du projet de recherche
Objectif du projet de recherche
Nous avons observé que, sur le mont Mégantic, pour les années de 2015 (qualitativement) et 2016 (quantitativement), le broutage du trille rouge par le cerf de Virginie augmente avec l’élévation. L’objectif général de mon projet de recherche est de comprendre les causes et les conséquences de cette variabilité du taux d’herbivorie sur le gradient altitudinal. Les objectifs spécifiques sont de tester si ce patron de broutage se vérifie, quelles en sont les conséquences sur le taux de croissance et la limite de distribution du trille rouge et quel est le lien avec la densité de cerfs présents au mont Mégantic.
Questions de recherche et hypothèses
La question principale du projet de recherche est la suivante : quelles sont les causes et les conséquences de l’herbivorie sur les trilles rouges ? Cette question de recherche a été subdivisée en plusieurs questions :
Est-ce que le taux de broutage du trille rouge augmente avec l’élévation jusqu’à sa limite de distribution?
Hypothèse 1 : Conformément aux données préliminaires récolées par Rivest (2018), le taux de broutage du trille rouge augmente avec l’élévation jusqu’à sa limite de distribution.
Est-ce que l’indice de visite du cerf augmente avec l’élévation?
Hypothèse 2a: Il y a une plus haute fréquence de visitation de cerfs de Virginie à haute altitude. Si l’hypothèse 1 se vérifie, l’explication de la hausse du taux d’herbivorie serait due aux cerfs qui passent plus de temps à haute élévation durant la saison estivale et donc qui s’y alimentent plus.
Hypothèse 2b: Il n’y a pas de différence dans la fréquence de visitation des sites selon l’élévation par le cerf de Virginie. Si l’hypothèse 1 se vérifie, l’explication de la hausse du taux d’herbivorie serait due au risque de prédation accru pour le trille à haute élévation, à cause de sa plus faible abondance et du ciblage du cerf pour certaines plantes dont il est plus friand, dont le trille rouge fait partie. La nourriture préférée du cerf à haute altitude étant moins abondante, elle est plus fortement ciblée par le cerf de Virginie. En conséquence, le trille, en plus faible densité à haute élévation, aurait un pourcentage de broutage plus élevé.
Le broutage a-t-il un effet négatif sur le taux de croissance du trille rouge?
Hypothèse 3 : Les trilles broutés en auront un taux de croissance inférieur aux trilles non broutés. Plusieurs recherches ont déjà démontré l’effet négatif du broutage sur le taux de croissance des trilles (Anderson 1994; Augustine and Frelich 1998; Kalisz et al. 2014; Knight 2004).
Le broutage a-t-il un effet plus grave sur le taux de croissance du trille rouge à la limite de sa distribution?
Hypothèse 4 : Si l’hypothèse 1 ne se vérifie pas, il se pourrait tout de même que le broutage ait un impact sur la limite de distribution du trille rouge si le broutage a un effet plus grave à haute élévation. Dans ce cas, les trilles broutés à haute élévation auront un taux de croissance plus bas que les trilles broutés à basse élévation, à cause de l’habitat déjà plus contraignant à base qu’à haute élévation.
Aperçu des méthodes
Mont Saint-Joseph
Le mont Saint-Joseph est l’un des versants présents dans le parc national du Mont-Mégantic, qui se trouve dans le sud-ouest du Québec (Latitude: 45.45, Longitude: -71.12). Cette partie du parc ne comporte aucun sentier pédestre, et est réservée à la conservation. Le parc a été créé en 1994, et le secteur du mont Saint-Joseph a été exempté de perturbations humaines majeures (coupe forestière, chasse, etc.) depuis sa création (Société des établissements de plein air du Québec 2019). Il présente un gradient végétal, caractérisé par l’érablière à hêtre à basse élévation et par la forêt boréale à haute élévation. L’écotone se situe entre 800 et 850 mètres d’élévation et est un mélange des deux types de forêts. Le parc national est entouré d’un paysage partagé par des forêts, des champs agricoles et des villages.
Disposition des sites et mesures des trilles
Pour chaque type d’habitat (basse élévation caractérisée par l’érablière à hêtre, moyenne élévation située dans l’écotone et haute élévation dans la forêt boréale), trois placettes ont été disposées, séparées latéralement par environ 1 km. Les placettes mesurent 20 mètres verticalement et entre 30 et 50 mètres horizontalement, afin d’avoir une taille d’échantillon déterminée à chaque élévation. Nous voulions nous assurer d’avoir un nombre suffisant de trilles broutés à chaque élévation afin de pouvoir procéder aux analyses par la suite. Puisque le taux de broutage était réputé beaucoup plus faible à basse élévation, les placettes à basse élévation
avaient une taille d’échantillon de 350 individus. À moyenne élévation, 250 trilles ont été identifiés par placette. À haute élévation, 140 trilles ont été identifiés par placette. Tous les trilles possédant trois feuilles et d’une longueur de feuille de 5 cm ou plus ont été marqués individuellement au début de l’été et suivis à un intervalle de deux semaines jusqu’à la fin de la saison, en 2017 et en 2018. La longueur et la largeur d’une feuille de chaque individu ont été mesurées trois fois dans la saison, et la présence de bourgeon floral a été notée pendant la première mesure. À chaque visite, l’état du trille (vivant, brouté, fané…) a été noté.
Présence des cerfs
Afin d’évaluer la présence du cerf sur la montagne, neuf caméras à détection automatique ont été placées à proximité des placettes d’échantillonnage, en mode prise de photo, en 2017 et 2018. Afin de prendre en considération les risques de détection imparfaite, nous avons utilisé la méthode d’estimation de la distance réelle de détection développée par Hofmeester et al. (2016). Nous avons placé des piquets devant chacune des caméras, à tous les 2,5 mètres afin de pouvoir évaluer la distance de chaque cerf par rapport à la caméra. Grâce à ces distances, nous avons pu évaluer la probabilité de déclenchement de la caméra selon la distance de l’animal et ainsi corriger pour ce biais de détection. Les caméras ont été placées de 1 à 1,5 m du sol afin d’avoir une longue distance de détection.
En 2018, neuf caméras supplémentaires ont été placées, en mode prise de vidéo, afin d’évaluer qualitativement les comportements des cerfs et de vérifier quel herbivore était le principal prédateur des trilles.
Afin de complémenter les données prises par les caméras, nous avons réalisé des inventaires par décompte de fèces. Nous avons fait deux transects d’une longueur de 200 m et d’une largeur de 4m par placette, orientés parallèlement aux isoplèthes. Chaque année, les transects ont été visités deux fois, soit une fois au début de l’été et une fois à la fin de l’été, afin de s’assurer que les fèces de l’hiver étaient bien décomposées et ainsi non-comptées à la fin de la saison, le but étant d’estimer la présence des cerfs durant la période estivale seulement, où ils ont l’occasion de s’alimenter de trilles rouges. En 2018, nous avons marqué individuellement chaque fèces lors du premier inventaire, afin de vérifier qu’ils étaient bel et bien décomposés lors de l’inventaire de fin d’été. Ces données n’ont pas été inclues dans le chapitre 2 pour des raisons expliquées dans le chapitre 3.
Le chapitre 2 du présent mémoire décrit les résultats de l’étude et le chapitre 3 porte sur une discussion générale ainsi que sur un regard vers les futures études.
CHAPITRE 2
CAUSES AND CONSEQUENCES OF DEER BROWSING ON TRILLIUM ERECTUM ALONG AN ELEVATIONAL GRADIENT
par
Diane Auberson-Lavoie et Mark Vellend
Mise en contexte et contribution des auteurs
En 2016, Rivest et Vellend (2018) ont observé un patron inattendu d’herbivorie du trille rouge sur le mont Mégantic. Les populations à haute élévation, là où se trouve actuellement la limite de distribution du trille, étaient broutés à hauteur de 60% alors que les populations situées à basse élévation étaient broutées à un taux inférieur à 10%. Cette observation a amené le questionnement suivant : serait-il possible que le broutage par le cerf ait une influence sur la limite de la distribution altitudinale du trille rouge? Si tel était le cas, il se pourrait que l’espèce n’arrive pas à migrer à de plus hautes altitudes en concomitance avec la hausse de la température, comme le suggère plusieurs études sur le sujet. C’est en se basant sur cette observation, et désirant expliquer le patron observé et les conséquences qui pourraient en découler, qu’est né ce projet de recherche.
Ma contribution à cet article est majeure. J’ai élaboré, conjointement avec mon directeur de recherche, Mark Vellend, la méthodologie, les questions de recherche et de cadre conceptuel basé sur projet général proposé par ce dernier. J’ai mis au point le protocole d’échantillonnage, adapté sur le terrain les méthodes et fait toute la prise de données nécessaire à l’étude, avec l’aide d’assistants de terrain. J’ai réalisé les analyses statistiques et les aient interprétées avec l’aide de M. Vellend et de professionnels de recherche. J’ai écrit le premier brouillon du premier article et l’ai modifié en tenant compte des commentaires de M. Vellend et de mon comité de conseillers. Cet article sera soumis à la revue Botany.
Résumé
Plusieurs recherches prévoient que les espèces migreront vers des altitudes ou latitudes plus élevées afin de suivre l’environnement auquel elles sont adaptées. Ces études négligent souvent de prendre en compte les facteurs non-climatiques, comme l’herbivorie, qui peuvent avoir le potentiel de ralentir ou même d’empêcher la migration des espèces. En 2016, il a été observé par Rivest et Vellend (2018) que Trillium erectum est brouté à hauteur de 60% à haute élévation contre 10% à basse élévation, ce qui pourrait avoir des impacts négatifs sur le taux de croissance de la population à la limite de sa distribution élévationnelle. Lors de la présente étude, nous avons étudié le patron d’herbivorie des trilles sur deux années, et mesuré le taux de croissance des plantes entre les deux années de croissance. Nous n’avons pas trouvé le patron élévationnel de l’herbivorie, contrairement à l’étude de Rivest et Vellend (2018), mais plutôt une grande variabilité interannuelle du patron de broutage. Il y a impact négatif du broutage sur le taux de croissance. Nous pensons que, bien que le broutage n’ait probablement pas d’impact sur la limite de distribution de T. erectum au mont Mégantic, plusieurs années de broutage intense auront un impact négatif sur la croissance de la population en général. Cette étude met l’accent sur la variabilité des interactions biotiques et sur l’importance de récolter plusieurs années de données.
Abstract
Models of ecological responses to climate warming predict the migration of species towards higher latitudes or elevation. However, these models often neglect non-climatic factors, such as herbivory, that have the potential to slow down or even prevent geographic range expansion. A previous study in Mont Mégantic National Park (Québec) found that in one year (2016) Trillium
erectum was browsed by white-tailed deer at a rate of ~60% at high elevation compared to <10%
at low elevation, with a strong potential for negative impacts on T. erectum population growth rates at the upper elevational limit of the species’ distribution. Here we report patterns of herbivory and deer visitation at the same site over two years (2017-18), and also estimates of relative growth rates for browsed vs. unbrowsed plants across the elevational gradient. Contrary to the earlier study, we did not find a significant trend of herbivory with elevation. There was nonetheless a strong negative impact of browsing on relative growth rates, but the magnitude of this effect did not vary with elevation. Surprisingly, we found higher relative growth rates, on average, at high vs. low elevation. Our results do not support the hypothesis that herbivory is limiting the range of T. erectum at high elevation, but herbivory could have negative impact on populations in general if the browsing rate stays high. This study highlights the presence high spatial and temporal variability in the strength of biotic interactions and the importance of multi-year studies.
Introduction
One of the many effects of climate warming on plant species is a shift of geographic ranges towards poleward latitudes or higher altitudes (Thuiller et al. 2005; Parmesan 2006; Damschen et al. 2010; Bertrand et al. 2011; Savage and Vellend 2015). However, there is substantial variability in migration distances among species, populations and habitats, suggesting that factors other than warming effects on performance could be playing a role (Barbier et al. 2008; Chen et al. 2011; Brown and Vellend 2014). Such non-climatic factors, such as soil properties, light availability, predation or competition, may need to be considered when predicting migration rates in response to climate change, as they could speed up, slow down or even reverse predicted migration rates (Lafleur et al. 2010; HilleRisLambers et al. 2013).
The contribution of abiotic factors in setting cold range limits has been widely studied, often under the assumption that, at high altitude or latitude, abiotic factors are the main drivers of range limits, with biotic factors playing a minor role. Thus, many models predicting range shifts use only climate data (temperature and precipitation), neglecting biotic factors in the models (Brown 1984; Walther 2003; Engelbrecht et al. 2007; Morin et al. 2007; McKenney et al. 2007; Mendoza-González et al. 2013).
Several recent studies emphasize the potential importance of biotic factors in determining species distributions, even at higher elevations and latitudes, and thus the importance of including them in distribution models (Pearson and Dawson 2003; Sexton et al. 2009; Van der Putten et al. 2010; Boulangeat et al. 2018). Furthermore, studies on the impacts of biotic factors on range limits have focused most often on competition, whereas predation (and thus herbivory)
predation or herbivory at range limits, but usually via conceptual models and hypotheses. Empirical data on the topic are sparse (Bruelheide and Scheidel 1999; Maron and Crone 2006). Herbivory (predation of plants) can lead to plant mortality, reduced reproduction or reduced growth (Howe 1990; Knight 2004), such that in a climate change context, herbivory could counter or slow down the colonization of species at the limit of their range (Cairns and Moen 2004; Fagan et al. 2005; Maron and Crone 2006).
Here we report a study of spatial patterns of herbivory by white-tailed deer (Odocoileus
virginianus Zimmermann) on red trillium (Trillium erectum L.) along an elevational gradient
up to T. erectum’s upper elevational range limit, including tests of potential causes and demographic consequences of the pattern of herbivory. In a recent study at our field site (Mont Mégantic National Park), Rivest and Vellend (2018) observed rates of browsing by white-tailed deer on T. erectum varying from <10% at low elevation, up to more than 60% at high elevation (the range limit of the species). Such high herbivore pressure at high elevation could potentially lead to important consequences on long-term population growth (Knight 2004; Kalisz et al. 2014), and thus on the colonization potential at the range limit of T. erectum. In this study, we extend the one-year observations of herbivory patterns in Rivest and Vellend (2018) to two additional years, in addition to assessing the visitation frequency of deer along the gradient, and the consequences of browsing for T. erectum growth rates. We studied populations at the low elevation “core” of T. erectum’s distribution and at its upper elevational range limit, where climate change is predicted to permit range expansion.
Trillium erectum is a slow-growing long-lived species (Lamoureux et al. 2002). At our field
site, it is one of the most abundant understory plants at low elevation in the deciduous forest, and its abundance declines until sparse at the limit of its distribution, at roughly 900 meters
elevation a.s.l., in the coniferous forest (Savage and Vellend 2015; Lajoie and Vellend 2015; Rivest and Vellend 2018). The highest peaks within the park are at ~1100 meters.
Intensive browsing by deer can reduce the growth rates and survival of many species of forest plants (Russell et al. 2001; Côté et al. 2004). For plants targeted preferentially by deer, including
Trillium spp. (Augustine and Frelich 1998), browsing can severely limit regeneration or
population growth. As such, if the level of herbivory – or the negative impact of a given level of herbivory – are especially high at the limit of T. erectum’s distribution at high elevation, this could slow or prevent population migration into new sites that have otherwise become climatically well suited for the species. Since the 1960s, deer populations in North America have increased sharply, reaching unprecedented densities in some areas (Lesage et al. 2001; Russell et al. 2001; Côté et al. 2004).
Our main objective was to test whether the magnitude or consequences of herbivory by deer on
T. erectum increases with elevation, and thus whether herbivory might influence the species’
upper elevational range limit. At the population level (for plants), deer browsing could have a greater impact in two ways. First, assuming a negative effect of herbivory on population growth, the level of herbivory itself might be greater at high elevation (as observed in one year by Rivest and Vellend 2018), either because deer visitation rates are higher at high elevation, or because deer target T. erectum to a greater degree at high elevation. Second, even if the level of herbivory is similar at different elevations, the effect of herbivory on plant growth rates (and therefore demography) might be greater at high elevation under more challenging growth conditions.
We addressed the four following questions:
Does the rate of deer browsing increase with elevation up to T. erectum’s range limit? Does the rate of deer visitation increase with elevation?
Does browsing have a negative impact on T. erectum growth rates?
Does browsing have a greater negative impact on T. erectum growth rate at high elevation than at low elevation?
In order to answer these questions, we collected data in 2017 and 2018 on the size, reproductive status, and browsing of individual Trillium plants, as well as deer visitation frequency, at three different elevations. These data allowed us to calculate individual relative growth rates, and to test the relationship between browsing and relative growth rate.
Methods
Study site
Field data were collected in 2017 and 2018 on the east-facing slope of Mont Saint-Joseph (Latitude: 45.45, Longitude: -71.12), an area without trails in the eastern portion of Mont-Mégantic National Park (Québec, Canada), which is protected by the Société des établissements de plein air du Québec (SÉPAQ). Situated in southern Québec, the park is surrounded by forests (mostly deciduous and mixed), agricultural fields and villages. Low elevation forests in the park are dominated by deciduous tree species, predominantly sugar maple (Acer saccharum Marshall) and also beech (Fagus grandifolia Ehrhart). At high elevation, the forest is boreal,
dominated by balsam fir (Abies balsamea (Linnaeus) Miller), white birch (Betula papyrifera Marshall), mountain birch (Betula cordifolia Regel), and red spruce (Picea rubens Sargent). Between roughly 800 to 850 m elevation, the ecotone is characterized by a mix of boreal and deciduous forests, with a high abundance of yellow birch (Betula alleghaniensis Britton) (Fig. 1).
FIGURE 1. The east facing slope of Mont Saint-Joseph, in autumn (photo by Mark Vellend,
30 September 2016). The deciduous forest (dominated by sugar maple) is orange and yellow and the boreal forest (mostly fir and spruce) is green.
Trillium erectum
Red trillium (Trillium erectum L.) is a perennial plant from the Melanthiaceae family, abundant in the understory of maple forests in southern Quebec (the northern portion of its distribution),
southeastern Unites States. It has multiple growth stages, starting as one-leaved plants, then three-leaved non-reproductive plants, and finally reproductive three-leaved plants, after multiple growing seasons (Lamoureux et al. 2002). Empirical studies of T. erectum have not found reproductive plants younger than 11 years old (approximate ages can be determined using annual leaf scars on the rhizome), which is probably an underestimate of minimum age at reproduction since the oldest sections of Trilium rhizomes begin to deteriorate within a decade (Davis 1981; Lamoureux et al. 2002; Broyles et al. 2013). Trillium erectum flowers in spring, and its leaves usually wither in August (Lamoureux et al. 2002). Yearly photosynthesis (carbon gain) occurs largely during the first 2-5 weeks of the growing season, before the deciduous canopy has formed. Resources are stored overwinter in a rhizome, and used for plant growth the subsequent year (Routhier and Lapointe 2002). If a growing season is interrupted by browsing (typically removal of all three leaves) the likelihood of reproduction the next year is reduced (Knight 2004; Kalisz et al. 2014). The species has a widespread distribution within Mont-Mégantic National Park. Abundant at low elevations, its abundance declines with elevation up to ~900 m, beyond which it is absent (the peak is at ~1100m) (Hall 1998; Rivest and Vellend 2018).
Trillium measurements
We established three plots in the deciduous forest (low-elevation plots, from south to north: 730 m, 714 m, 713 m), three in the mixed forest (mid-elevation plots: 878 m, 801 m, 855 m) and three in the boreal forest (high-elevation plots: 952 m, 897 m, 898 m). The lateral distance between plots at a given elevation was roughly 800-1000 m, and the plots are thus arranged roughly in a 3×3 grid. We refer to each trio of low-mid-high plots as being located in a different “sector”: south, central, and north. In each sector, the elevation of a plot of a given forest type was not fixed in advance, with plots selected according to forest conditions rather than elevation
per se. As such, elevation was treated as a categorical variable (low, mid, high) rather than as a
continuous variable in the analyses.
For low- and mid-elevations, plots were rectangular, 30 to 50 m long (along elevation contours) and 20 m wide. Sample size in terms of the number of plants (and thus plot size) was determined according to preliminary data. Because Rivest and Vellend (2018) found that fewer plants were browsed at lower elevations, in order to achieve at least ~10 browsed plants per plot (~30 per elevation), we aimed to sample at least 300 Trillium plants in each low elevation plot and at least 250 in each mid-elevation plot. At high elevation, Trillium populations are patchy and sparse, such that we established several subplots (respectively 7, 3 and 2) wherever Trillium was present within an area of roughly 120 meters horizontally (along elevational contours) and 50 meters vertically. Sample sizes per plot at high elevation were 135, 147 and 147 plants, respectively.
For each plant in each plot, we placed a metal tag tied to a 15 cm long nail 5-10 cm from the stem, allowing us to track individuals among years. Each plot was visited every two weeks during the growing seasons of 2017 and 2018, with each plant classified as one of the following during each visit:
• Emerging: in early spring, when the plant has started to emerge out of the soil but leaves are still curled together
• Expanded: plant with fully expanded and undamaged leaves • Broken: with the stem broken (but leaves not removed)
• Browsed: leaves consumed by an animal; recognizable by a cut stem with no sign of the leaves nearby
• Senesced: withered leaves
• Not found: the tag itself not found
• Failed to emerge: only in 2018, for plants that did not emerge
The two-week interval permitted detection of these differences (e.g., personal observations indicate that it takes longer than two weeks for a browsed stem to disappear), while maximizing sample size given logistic constraints. At three time points during the growing season, we measured the maximum length and width of one leaf of each plant (allowing estimation of leaf area; see below), and we also noted the presence or absence of a flower bud at the beginning of the season.
Estimating deer visitation
In order to estimate the frequency of deer visitation, we placed a camera trap near each of our nine plots. In order to minimize our own presence near the camera traps, cameras were not set up to view our Trillium measurement plots; rather, they were set up within 100 m in closely comparable habitat conditions. We used Spypoint SOLAR Trail Cameras (GG Telecom, Victoriaville, Québec, Canada), which minimize the need for battery changes given a solar panel mounted on the camera itself. The cameras were in place from May to September each year, with installation dates varying among sites according to the timing of Trillium emergence (i.e., just after snowmelt). For optimal visibility of the forest understory, cameras were mounted on tree trunks 1.0-1.5m from the ground, depending on topography and visual obstructions. Cameras were set on high motion sensitivity, taking three photos each time movement was detected, with no lag period between triggers. Presence of an animal in any string of photos (taken back-to-back) was considered as a single occurrence, with more than one occurrence (i.e., multiple animals) in a single photo possible. We used a minimum delay of 5 minutes between
photos before we considered an animal in view as a new occurrence. We placed ten bamboo poles (1.8m tall), spaced 2.5 meters apart, along the center line of the field of view of each camera, in order to evaluate the distance between the camera and a given animal. We alternated orange and red duct tape on the tip of the bamboo poles, with small offsets from the center line, to better distinguish poles. Cameras were visited every 2-3 weeks in order to download pictures and to ensure proper functioning.
In order to gather qualitative information on the identity of browsing animals and browsing behaviour, nine additional cameras (one near each plot) were set up in 2018, in video mode. For information on the settings of these cameras, refer to Appendix 1.
Data processing
Prior to analysis, we processed the data in order to remove observations with uncertain status with respect to the contrast in year-over-year growth between browsed and non-browsed plants (the focus of analyses). First, we excluded any plant categorized as “Disappeared”, “Not found”, or “Broken” prior to the onset of natural mortality (before 10% of plants had reached the “senesced” stage at a given site, see Appendix 1, Table 9 for date of senescence by site). Plants that failed to emerge in 2018 were also excluded, given that dormancy and mortality were both possible. See Appendix 1 for more detailed methods. From the initial sample, 583 plants were removed in 2017 and 221 in 2018, for a final sample size of 1531 Trillium in 2017 and 1896 in 2018. For the RGR (relative growth rate) analysis, we could only use plants retained in both years, such that the final sample size for this analysis was 1250 plants.
Analysis
All analyses were performed in R version 3.5.1. A list of all packages and their versions can be found in Appendix 1.
Trillium data
Our core analysis focused on relative growth rates (RGR) of individual plants and the effect of browsing on RGR. RGR was calculated as log(maximum size 2018) – log(maximum size 2017), with maximum sizes calculated or estimated as follows.
First, as a metric of size, we calculated total leaf area as the product of maximum leaf length and maximum leaf width, multiplied by 1.53, based on an empirical regression model (r2 = 0.98) developed by Rivest and Vellend (2018). For all plants in the analyses, we had an estimate of the “initial area” for both 2017 and 2018, based on the first measurements taken on leaves after expansion. “Maximal area” refers to the largest area recorded for a given plant in a given year, most often the third of three measurements. For plants browsed prior to the third measurement in a given year (173/1250 plants in 2017; 307/1250 in 2018), we do not have a direct measure of maximal area for that year, but given very strong correlations between initial and maximal area we were able to estimate the maximal area a plant would have achieved had it not been browsed. For all plants with both initial and maximal area measurements, we created a linear model predicting the log of maximal area based on log initial area, plot identity, year, and all two-way and the three-way interactions between the three variables (r2 = 0.74). For a plant of
any given initial area, plot, and year, this model thus provides a probability distribution (normal) for the predicted value of log maximum size.
To test the influence of browsing and elevation on RGR, we used linear mixed models (lme4 package in R) with RGR as the response variable, and with 2017 browsing (binary: yes or no), elevation, and their interaction as predictors; plot was included as a random factor. Average leaf area (across the two years) was included as a factor to take into account the facts that larger
Trillium plants tend to be preferred by deer and that there were fewer large Trillium plants at
high elevation. In order to incorporate the uncertainty associated with estimating maximum leaf area, we randomly selected 10,000 values of maximal area from the prediction distributions described above for each plant-year combination for which a direct estimate was missing. For each of these plants, we thus had 10,000 estimates of RGR, and the model (RGR ~ browsing*elevation + 1|plot) was run 10,000 times (each time with a different RGR value for plants with missing values; always the same RGR values for plants on which it was measured directly). Significance of each effect was assessed by evaluating the distribution of model coefficients across the 10,000 analyses. If less than 2.5% of coefficient values were less than or greater than zero, we concluded that the effect was “significant”. We also report results from one representative model, with P-values calculated according to a type 3 Wald chisquare anova in the car package.
We tested whether browsing varied with elevation using a binomial mixed model with browsing (yes, no) as response variable, elevation, year, and maximal leaf area as predictors, and plot as random effect.
Frequency of deer visitation
In order to test the relationship between deer visitation and elevation, we first calculated an index of visitation frequency using counts of the number of deer that passed in front of each camera, the time the camera was active, and an estimate of the detection distance of the camera. We first calculated the effective distance detection (EDD) of each camera, which is defined as “the distance at which the number of animals detected further away equals the number of animals missed nearer by” (Hofmeester et al. 2016). Following the methods of Hofmeester et al. (2016), four models were fit to describe the relationship between the number of deer detected and the distance from the camera (half-normal model without cosine adjustment, half-normal model with cosine adjustment, hazard-rate model without cosine adjustment, and hazard rate model with cosine adjustment) using the mrds package (see Hofmeester et al. 2016). Given comparable fits of the four models, we used the mean predictions across the four models to calculate EDD. The index of deer visitation frequency is the total number of deer counted on a camera, divided by the product of the number of hours the camera was on and the EDD (Hofmeester et al. 2016). We analyzed this index using a linear mixed model (lme4 package) with elevation and year as fixed predictor variables, and plot as a random effect. We compared this model to a null model (the same model without elevation) with anova. P-values were extracted with a type 2 Wald Chisquare anova from the car package.
We also tested if deer visitation was correlated with browsing using a binomial mixed model (from lme4 package) with browsing (yes/no) as the response variable, the index of deer visitation and year as predictors, and plot as random factor.
