Contributions du sommeil a la consolidation mnésique

Contributions du sommeil `

a la consolidation mn´

esique

Pierre Maquet, Luca Matarazzo, Ariane Foret, Laura Mascetti, Anahita Shaffii-Le Bourdiec et Vincenzo Muto Centre de Recherches du Cyclotron, Universit´e de Li`ege, Bˆatiment 30 – Sart Tilman 4000 Li`ege 1, Belgique

Auteur correspondant : Pierre Maquet,pmaquet@ulg.ac.be Re¸cu le 26 november 2009

R´esum´e – De nombreuses donn´ees exp´erimentales montrent que le sommeil participe `a la consolidation mn´esique. La recherche tente actuellement de d´ecrire les m´ecanismes cellulaires qui expliquent cet effet, en caract´erisant les processus associ´es aux oscilla-tions du sommeil, par exemple les ondes lentes et les fuseaux du sommeil lent. Ac-tuellement, deux hypoth`eses sont `a l’´etude. La premi`ere suppose qu’une recalibration synaptique s’effectue durant les ondes lentes ; la seconde suppose une r´eorganisation de la trace mn´esique au niveau syst´emique `a la faveur des fuseaux corticaux et ondes `a front raide hippocampiques, impliquant un ´echange d’information entre l’hippocampe et le n´eocortex.

Mots cl´es : ´Eveil / sommeil / m´emoire / consolidation

Abstract – Contribution of sleep to learning and memory.

A growing body of evidence indicates that sleep promotes memory consolidation. Al-though the first experimental evidence for this positive influence of sleep on memory was collected more than a century ago, the potential underlying neural mechanisms begin only to be conceptualized and experimentally characterized. A first hypothe-sis contrasted the influence of non rapid eye movement (NREM) sleep and rapid eye movement (REM) sleep on declarative and procedural memories, respectively. As the understanding of the effects of sleep on memory consolidation during sleep progressed, the hypotheses were increasingly framed in terms of neural processes occurring with NREM and REM sleep, especially associated with phasic events such as slow waves, spindles or phasic REM sleep. This paper reviews two of these hypothesis : the synaptic downscaling and the systemic consolidation during non REM sleep.

Key words: Wakefulness / sleep / memory / consolidation

Introduction

L’´eveil et le sommeil sont encore souvent per¸cus 2

comme des ´etats de fonctionnement c´er´ebral 3

ind´ependants et antith´etiques, le premier associ´e 4

au jour, `a la conscience et `a l’action, le second 5

´evoquant la nuit, la perte de conscience, une 6

r´eduction de l’activit´e c´er´ebrale et une vie v´eg´etative 7

d´evolue au repos et `a la restauration tissulaire. 8

Cette vision est erron´ee `a double titre. 9

Premi`erement, durant le sommeil, l’activit´e c´er´ebrale 10

reste consid´erable. Durant le sommeil lent, elle est 11

rythm´ee par une oscillation lente (< 1 Hz) qui, chez 12

l’animal, se caract´erise par l’alternance de p´eriodes 13

de d´epolarisation (´etats “up”) et d’hyperpolarisation 14 (´etats “down”) survenant de mani`ere synchrone 15 dans de larges populations corticales (Steriade et 16

al., 1993a, 1993b, 1993c). Les d´echarges neuronales 17 toniques associ´ees aux phases de d´epolarisation, 18 s´epar´ees par le silence neuronal des p´eriodes d’hyper- 19 polarisation, sont `a l’origine de l’enregistrement en 20 ´electroenc´ephalographie des ondes lentes de grande 21 amplitude caract´eristiques de cette phase de sommeil. 22 L’oscillation lente organise la production d’autres 23 rythmes tels les fuseaux du sommeil (Steriade & 24 Amzica, 1998) et les ondes `a front raide hippocam- 25 piques (Isomura et al., 2006), qui surviennent plus 26 volontiers durant les phases actives. Chez l’Homme, 27

bien qu’en moyenne la consommation ´energ´etique 1

c´er´ebrale soit moins ´elev´ee en sommeil lent qu’`a 2

l’´eveil (Maquet et al., 1990), les enregistrements 3

intracrˆaniens (Cash et al., 2009) et des ´etudes de 4

neuro-imagerie (Dang-Vu et al., 2008) ont permis de 5

confirmer la pr´esence d’une activit´e phasique, syn-6

chrone aux ondes lentes, durant le sommeil lent. De 7

la mˆeme mani`ere, les r´egions c´er´ebrales qui s’activent 8

de mani`ere synchrone aux fuseaux ont ´et´e r´ecemment 9

caract´eris´ees par r´esonance magn´etique fonctionnelle 10

(Schabus et al., 2007). Quant au sommeil paradoxal, 11

il est associ´e chez l’animal `a une activit´e neuronale 12

tonique tr`es similaire `a l’activit´e d’´eveil (Steriade 13

& McCarley, 2005) et les besoins m´etaboliques du 14

cerveau en sommeil paradoxal sont ´equivalents `a ceux 15

de l’´eveil (Maquet et al., 1990). 16

Deuxi`emement, l’´eveil et le sommeil interagissent 17

de mani`ere intime. L’influence de la qualit´e du som-18

meil sur les performances diurnes est bien connue. 19

En revanche, l’influence de l’exp´erience acquise `a la 20

veille sur la qualit´e du sommeil subs´equent a ´et´e re-21

connue plus r´ecemment. Les travaux men´es durant la 22

derni`ere d´ecade sugg`erent que les modifications d’ac-23

tivit´e c´er´ebrale observ´ees pendant le sommeil apr`es un 24

apprentissage participent `a la consolidation des traces 25

mn´esique fraˆıches. Le pr´esent article tente de r´esumer 26

les donn´ees et hypoth`eses r´ecentes `a ce sujet. 27

Effets comportementaux

Il est g´en´eralement admis que la r´ecup´eration d’une 29

information apprise est meilleure si l’individu a dormi 30

apr`es l’apprentissage, plutˆot que de rester ´eveill´e. Cet 31

avantage mn´esique li´e au sommeil a ´et´e rapport´e 32

pour des tˆaches de m´emoire d´eclarative (paires de 33

mots) (Gais & Born, 2004b), de m´emoire ´emotionnelle 34

(Wagner et al., 2001, 2006), de m´emoire proc´edurale 35

visuo-motrice (apprentissage d’une s´equence motrice) 36

(Walker et al., 2002), d’adaptation visuo-motrice 37

(Huber et al., 2004), et d’apprentissage perceptuel vi-38

suel (Karni et al., 1994 ; Gais et al., 2000 ; Stickgold 39

et al., 2000). Il existe cependant quelques tˆaches

40

dont la performance ne semble pas sp´ecifiquement 41

am´elior´ee par le sommeil (Gottselig et al., 2004). 42

Les observations initiales sugg´eraient que la 43

m´emoire d´eclarative ´etait particuli`erement sensible 44

aux effets du sommeil lent tandis que la m´emoire 45

proc´edurale b´en´eficiait particuli`erement du sommeil 46

paradoxal (Plihal & Born, 1999). Des observations 47

ult´erieures ont infirm´e cette hypoth`ese en montrant, 48

par exemple, que des habilet´es motrices s’am´elioraient 49

en proportion de la profondeur du sommeil lent obtenu 50

apr`es l’entraˆınement (Huber et al., 2004). 51

Les hypoth`eses actuelles ne s’attachent plus `a at-52

tribuer le traitement des traces mn´esiques `a certains 53

stades de sommeil mais plutˆot `a caract´eriser l’effet 54 sur la consolidation mn´esique de l’activit´e neuronale 55 li´ee `a des oscillations sp´ecifiques au sommeil. Ainsi, 56 l’avantage mn´esique li´e au sommeil est-il maintenant 57 attribu´e aux activit´es neuronales associ´ees aux ondes 58 lentes (Huber et al., 2004) et aux fuseaux du som- 59 meil lent (Gais et al., 2002 ; Schabus et al., 2004 ; 60 Fogel & Smith, 2006), aux ondes pontines du sommeil 61 paradoxal (Datta, 2000) ou aux contextes de neuro- 62 modulation particuliers aux phases de sommeil (Gais 63

& Born, 2004a). 64

M´ecanismes neuronaux 65

de la consolidation mn´esique li´ee 66

au sommeil 67

La majorit´e des travaux r´ecents a tent´e de mieux com- 68 prendre l’effet des oscillations du sommeil lent (ondes 69 lentes et fuseaux) sur la consolidation mn´esique. Deux 70 hypoth`eses sont en g´en´eral avanc´ees, celle de la re- 71 calibration synaptique et celle de la consolidation 72

syst´emique. 73

Recalibration synaptique 74

Cette hypoth`ese (Tononi & Cirelli, 2003, 2006) postule 75 que les p´eriodes d’´eveil s’accompagnent en moyenne 76 d’une potentiation synaptique dans la grande majo- 77 rit´e des circuits c´er´ebraux. Cette augmentation accrue 78 de transmission synaptique, principalement glutama- 79 tergique, ne serait pas tenable `a long terme en rai- 80 son du coˆut ´energ´etique qu’elle implique. Durant le 81 sommeil, l’oscillation lente (< 1 Hz) serait associ´ee 82 `

a une recalibration globale des poids synaptiques `a 83 des niveaux compatibles avec un fonctionnement neu- 84 ronal p´erenne. Cette recalibration, en pr´eservant les 85 diff´erences d’efficacit´e entre synapses, participerait 86 ainsi `a la consolidation mn´esique. 87 En accord avec cette hypoth`ese, il a ´et´e montr´e 88 que la puissance des ondes lentes est augment´ee pen- 89 dant le sommeil lent subs´equent `a un apprentissage 90 visuo-moteur, sp´ecifiquement dans la r´egion pari´etale 91 suppos´ee responsable de l’apprentissage et suspect´ee 92 d’avoir subi une potentiation synaptique pendant l’en- 93 traˆınement (Huber et al., 2004). `A l’inverse, l’immobi- 94 lisation d’un membre durant la journ´ee s’accompagne 95 d’une diminution de l’activit´e des ondes lentes durant 96 le sommeil subs´equent, principalement dans la r´egion 97 sensorimotrice controlat´erale (Huber et al., 2006). 98 L’hypoth`ese a r´ecemment re¸cu confirmation de re- 99 cherches men´ees chez le rongeur. La pente et l’ampli- 100 tude de la r´eponse ´evoqu´ee par la stimulation corti- 101 cale, indicateurs neurophysiologiques de la puissance 102

synaptique, sont accrus `a l’´eveil et diminuent en pro-1

portion de la quantit´e d’ondes lentes g´en´er´ees pen-2

dant le sommeil (Vyazovskiy et al., 2008). De la mˆeme 3

mani`ere, les marqueurs mol´eculaires de la transmis-4

sion synaptique AMPA (GluR1) et de la potentia-5

tion synaptique glutamatergique (phosphorylation des 6

r´ecepteurs AMPA, de la CAM kinase II) sont pr´esents 7

`

a un niveau plus ´elev´e apr`es une p´eriode de veille 8

qu’apr`es une phase de sommeil (Vyazovskiy et al., 9

2008). Des modifications similaires ont ´et´e observ´ees 10

chez la Drosophile (Gilestro et al., 2009). 11

Consolidation syst´emique

12

L’hypoth`ese classique de la consolidation des traces 13

mn´esiques hippocampo-d´ependantes postule que la 14

trace mn´esique est progressivement r´eorganis´ee au 15

cours du temps. (Frankland & Bontempi, 2005). Le 16

souvenir est initialement encod´e dans des r´eseaux 17

hippocampo-n´eocorticaux. Des r´eactivations succes-18

sives de ces r´eseaux renforcent graduellement les 19

connections cortico-corticales, de telle mani`ere qu’`a 20

long terme, le souvenir est encod´e dans des cir-21

cuits purement corticaux. Ces r´eactivations spon-22

tan´ees des r´eseaux hippocampo-corticaux survien-23

draient pr´ef´erentiellement durant le sommeil (Maquet, 24

2001). 25

Effectivement, chez le rat, des s´equences de 26

d´echarges neuronales enregistr´ees durant le sommeil 27

dans l’hippocampe (Hirase et al., 2001) et dans le cor-28

tex (Euston & McNaughton, 2006) reproduisent les 29

s´equences observ´ees pr´ealablement pendant l’explo-30

ration d’un labyrinthe. Ces r´ep´etitions de s´equences 31

sont coordonn´ees entre l’hippocampe et le cortex, oc-32

cipital (Ji & Wilson, 2007), frontal (Peyrache et al., 33

2009) ainsi que le striatum (Lansink et al., 2009). 34

Elles surviennent de mani`ere pr´ef´erentielle durant les 35

ondes `a front raide hippocampiques, associ´ees `a des 36

(( ripples )) (trains d’ondes `a haute fr´equence). Aussi,

37

apr`es l’exploration d’un labyrinthe, la suppression des 38

ripples durant le sommeil d´et´eriore-t-elle les capacit´es

39

ult´erieures de navigation (Girardeau et al., 2009). 40

Chez l’homme, des ´etudes de neuro-imagerie ont 41

montr´e qu’apr`es l’exploration d’un labyrinthe virtuel, 42

l’activit´e de l’hippocampe ´etait accrue pendant le 43

sommeil lent en proportion du gain de performance 44

de navigation observ´e entre l’entraˆınement initial et 45

le retest le lendemain (Peigneux et al., 2004). Ces 46

(( r´eactivations )) ont ´egalement ´et´e observ´ees durant

47

le sommeil paradoxal subs´equent `a un apprentissage 48

de s´equences motrices, dans des aires corticales (oc-49

cipitales, pr´emotrices) qui ´etaient recrut´ees `a l’en-50

traˆınement (Maquet et al., 2000). 51

En outre, la privation de sommeil durant la 52

nuit qui suit l’apprentissage perturbe la consolidation 53

mn´esique syst´emique : elle d´et´eriore la performance 54 mn´esique ult´erieure et modifie les r´eponses c´er´ebrales 55 lors du rappel du souvenir (Orban et al., 2006 ; Gais 56

et al., 2007 ; Sterpenich et al., 2007), mˆeme apr`es des 57 d´elais de plusieurs mois (Gais et al., 2007 ; Sterpenich 58

et al., 2007). 59

La consolidation ne survient 60

pas exclusivement `a l’´eveil 61

Ces donn´ees n’impliquent aucunement l’intervention 62 exclusive du sommeil dans la consolidation mn´esique. 63 Il est tr`es probable que la consolidation mn´esique pro- 64 gresse tant `a l’´eveil que durant le sommeil. Des enregis- 65 trements multi-unitaires chez le macaque ont montr´e 66 des r´eactivations de patrons de d´echarges dans les cor- 67 tex somato-sensoriels, moteurs et pari´etaux `a la suite 68 d’un apprentissage spatial (Hoffman & McNaughton, 69 2002). Des r´esultats similaires ont ´et´e obtenus chez 70 l’homme en imagerie par r´esonance magn´etique fonc- 71 tionnelle. Ils sugg`erent que la trace mn´esique se modi- 72 fie, `a l’´eveil, dans l’heure qui suit l’entraˆınement `a la 73 navigation dans un labyrinthe ou un apprentissage de 74 s´equences motrices (Peigneux et al., 2006). 75

Conclusion

Le sommeil, loin d’ˆetre une p´eriode d’inactivit´e 77 c´er´ebrale, participe activement au traitement et `a 78 la consolidation des traces mn´esiques fraiches, tant 79 au niveau synaptique que syst´emique. Ces r´esultats 80 r´esum´es dans le pr´esent article plaident pour un res- 81 pect plus grand des p´eriodes de sommeil dans une 82 soci´et´e industrielle qui exige de l’individu une perfor- 83 mance cognitive optimale sur des p´eriodes ´etendues 84

du nycth´em`ere. 85

R´

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