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Influence de la bactérie féminisante Wolbachia sur le comportement de choix du partenaire et la fitness de son hôte Armadillidium vulgare

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Academic year: 2021

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THÈSE

Pour l'obtention du grade de

DOCTEUR DE L'UNIVERSITÉ DE POITIERS UFR des sciences fondamentales et appliquées Ecologie et biologie des interactions - EBI (Poitiers)

(Diplôme National - Arrêté du 25 mai 2016)

École doctorale : Sciences pour l'environnement - Gay Lussac (La Rochelle) Secteur de recherche : Sciences de la vie / Ethologie

Présentée par : Margot Fortin

Influence de la bactérie féminisante Wolbachia

sur le comportement de choix du partenaire et la fitness de son hôte Armadillidium vulgare

Directeur(s) de Thèse :

Freddie-Jeanne Richard, Catherine Souty-Grosset Soutenue le 14 décembre 2016 devant le jury Jury :

Président Emmanuel Desouhant Professeur des Universités, Université de Lyon 1 Rapporteur Emmanuel Desouhant Professeur des Universités, Université de Lyon 1 Rapporteur Loïc Bollache Professeur des Universités, Université de Dijon Membre Freddie-Jeanne Richard Maître de conférences, Université de Poitiers Membre Catherine Souty-Grosset Chargée de recherche CNRS, Université de Poitiers Membre Clint Kelly Professeur, Université de Québec, Montréal

Membre Mathieu Lihoreau Maître de conférences, Université de Toulouse 3

Pour citer cette thèse :

Margot Fortin. Influence de la bactérie féminisante Wolbachia sur le comportement de choix du partenaire et la

fitness de son hôte Armadillidium vulgare [En ligne]. Thèse Sciences de la vie / Ethologie. Poitiers : Université de

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UNIVERSITÉ DE POITIERS

ÉCOLE DOCTORALE GAY LUSSAC

Laboratoire Écologie et Biologie des Interactions, Équipe Écologie,

Évolution Symbiose, UMR CNRS 7267

THÈSE

présentée par :

Margot FORTIN

Soutenue le : 14 décembre 2016

Pour obtenir le grade de : Docteur de l’université de Poitiers Discipline/Spécialité : Sciences de la Vie/ Ethologie

COMPOSITION DU JURY:

BOLLACHE Loïc Pr. Université de Bourgone Rapporteur

DESOUHANT Emmanuel Pr. Université de Lyon Rapporteur

KELLY Clint

Pr. Université du Québec à

Montréal Examinateur

LIHOREAU Mathieu CR. Université de Toulouse Examinateur

RICHARD Freddie-Jeanne MC. Université de Poitiers Directrice de thèse SOUTY-GROSSET Catherine CR. Université de Poitiers Co-Directrice de thèse

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Cette thèse a été rendue possible grâce à l’attribution d’une bourse doctorale de

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Remerciements

Tout d’abord, je souhaiterais remercier les membres du jury qui ont accepté d’examiner ce travail. Merci à Clint Kelly, vous allez traverser l’Atlantique pour en savoir plus sur la sexualité des cloportes, j’espère que vous repartirez conquis par ces crustacés. Merci à Mathieu Lihoreau pour avoir suivi mon travail en participant à mon comité de thèse, à la relecture de mon premier article, et pour revenir cette fois… pour la partie finale ! Merci particulièrement à Emmanuel Desouhant et à Loïc Bollache, pour avoir accepté le lourd rôle de rapporteur. J’espère que le plaisir que j’ai pris à réaliser ce travail vous rendra la tâche plus aisée.

Merci à mes directrices de thèse Catherine et Freddie-Jeanne, de m’avoir encadrée pendant ces trois années. Freddie-Jeanne, tu m’as laissée une grande liberté dans les expériences que j’ai voulu développer, tout en m’apportant ton expertise et ta rigueur en tant qu’éthologue et je t’en remercie. Le passage de l’étude des chevaux à celle des cloportes fut soudain, et travailler avec des animaux sensibles au moindre courant d’air nécessite quelques adaptations (mais ils sont également plus facilement rassasiés en carottes, chaque modèle à ses avantages !). Tu as aussi vite compris que je pouvais être légèrement bornée (oui okkkk, tu avais finalement raison pour la durée des tests en Y !), et j’ai pu expérimenter par moi-même, ce qui est une bonne façon d’apprendre. Merci également pour les bons moments que nous avons pu partager lors de nos discussions en général, ou lors de nos déplacements. Cette fin de thèse a été un peu particulière, un nouveau petit humain ayant quelque peu accaparé ton attention (bienvenue Clément !). Cela n’a pas du être facile pour toi non plus mais nous avons réussi notre mission et tu as pu trouver le temps malgré tout, merci pour cela. J’ai hâte que nous puissions discuter des expériences à venir, les idées ne manquent pas pour l’année prochaine !

Catherine, je ne te remercierai jamais assez pour ton soutien et ton aide précieuse tout au long de la thèse. J’ai particulièrement apprécié nos discussions sur les nombreuses expériences que tu as pu mener sur la biologie de notre modèle. Mais surtout, un grand merci dans cette dernière ligne droite. Tu as été d’une réactivité impressionnante et lors de nos échanges de corrections, jamais je n’aurais pensé avoir une réponse quasi immédiate à un mail envoyé à 5h du matin ! J’espère que je n’ai pas trop empiété sur le temps que tu pensais dédier à la confection de tes confitures, mais j’ai peur que les prochaines tartines soient moins

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2 savoureuses par ma faute ! Tu as su trouver les mots pour m’encourager dans ces derniers moments, et tu m’as grandement facilité la tâche en prenant en charge tout le côté administratif afin que je puisse me concentrer sur l’essentiel. Mille merci, je suis honorée d’avoir été ta dernière thésarde.

Merci également aux stagiaires que j’ai eu la chance d’encadrer et qui ont plus ou moins participé à ces travaux. Camille, Angélique et Mégane, cela a été très formateur pour moi de m’occuper de vous, et vous avez été des stagiaires modèles !

Un grand merci à l’ensemble du personnel du laboratoire, pour les interactions et les moments partagés durant ces trois années. Merci à Didier et Pierre pour faire « tourner la boutique », cette tâche ne doit pas être de tout repos ! Merci à l’ensemble de l’équipe technique, tout particulièrement à Tiffany, qui a passé un temps certain à m’aider au suivi de mes populations, toujours de bonne humeur et le cœur sur la main, tu as été une super co-équipière. Alexandra, merci pour ces moments partagés, pour ta bonne humeur et tes blagues (presque) aussi nulles que les miennes ! Merci à Maryline, pour m’avoir initiée aux joies du MEB, j’ai vraiment apprécié ce partage et à Catherine, pour m’avoir appris les dissections et les injections (et pour avoir toujours un air à chantonner dans le couloir !). Merci Hélène, pour ta douceur et ton aide précieuse dans la préparation des cours. Merci à Christelle, de m’avoir également facilité cette fin de thèse au niveau administratif, tu m’as fait gagner un temps précieux.

Je voudrais également remercier l’ensemble des chercheurs avec lesquels j’ai pu interagir au long de ces trois ans. Merci notamment à Yves, pour nos échanges concernant le comportement de nos chers crustacés, Joanne, pour être aussi dévouée et toujours prête à aider une thésarde en détresse, Clément pour ta relecture d’article au pied levé, Richard, Christine et Roland, pour vos encouragements, Isabelle pour avoir décalé tout un examen de L1 afin de permettre ma soutenance et comme les ordinateurs veulent ma perte, merci Bouziane pour avoir sauvé mes derniers jours de rédaction ! Julia, merci pour ta superbe interprétation du mode alimentaire du lécheur-suceur, et bienvenue dans l’équipe (mais que les choses soient claires : c’est MON eau chaude !).

Merci également à Eva Ternon et Olivier Thomas, d’avoir quitté les animaux marins le temps de notre collaboration à l’Institue de Chimie de Nice, pour vous pencher sur le cas de nos cloportes, et de leur écologie chimique.

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3 Un merci spécial à l’ensemble de mes congénères qui ont foulé le sol du bureau des doctorants. Lise, Jessica, Myriam, Clothilde et Victorien, pour m’avoir aussi bien accueilli, et pour tous ces chouettes moments passés ensemble. Et pour les p’tits jeunes actuels ….Sylvine, je découvre chaque jour que derrière la jeune fille sérieuse se cache en réalité une personne un peu folle et pleine d’humour, au grand cœur et qui ne se lasse jamais de répondre à la question : Comment vaValhala ? Quant à Benjamin, tu resteras à tout jamais le panda de ce bureau, et toutes les blagues que tu fais sans le vouloir (que tu dis !) Illuminent nos journées ! Marius…que dire à part : merci pour ton fauteuil ? (Mouah ah ah) Bienvenu parmi nous jeune padawan, tu as l’air d’être un chouette compagnon de galère ! Merci à vous trois de votre soutien sans faille, et désolée de l’odeur laissée par Bowie dans le bureau, la rédaction n’a pas aidé à la digestion de ce canidé ! Je vous souhaite la meilleure suite possible. Et parce que tout groupe de thésard nécessite son « thesard sitter », un grand merci à Isa, notre « maman » au caractère de feu mais au cœur d’or, toujours là pour prêter main forte !

Hors des murs du laboratoire, bien d’autres personnes ont contribué à leur manière à ces trois années de vies et je n’aurai pas la place de toutes les remercier….

Mathilde, si j’en suis là maintenant, tu n’y es pas pour rien… merci de m’avoir fait découvrir ce fabuleux domaine qu’est l’étude du comportement animal. Pour le coup, niveau suivi de stagiaire de M1, tu fais très fort ! Merci pour ton amitié et tes précieux conseils, et je te souhaite à Ted, Hévéa et toi un beau nouveau chapitre de vie ! Vaness, merci également de ton amitié, ton écoute, tes conseils et pour le fait d’avoir été notre « maman de l’INRA ». Merci également à Eric Vallet pour m’avoir fait découvrir le comportement des canaris, et pour m’avoir conseillé au long de mes études.

Merci à Marion pour ne t’être jamais moquée de mes idées farfelues, à Yuna, pour ta capacité à me faire rire lorsque je suis au bord de l’explosion, à Charline, pour ton soutien et tes délicieux cookies « spécial rédaction », à Stéphane, pour nos petits rituels qui permettent de se poser un peu dans nos rythmes effrénés, à Pierre, pour s’être déplacé jusqu’à moi pour me faire rire pendant mes « mini-pauses » de rédactions et à Camaldine, pour avoir régulièrement vérifié que je sois en vie, et à tous les autres ! Merci également à mes compagnons de canicross et canivtt, sans ces sports je crois que je serais devenue insupportable.

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Enfin et surtout, c’est ma famille que je voudrais remercier pour leur soutien sans faille tout au long de mes études. Merci à mes parents, pour m’avoir épaulée jusqu’au bout, notamment en vivant une nuit de thésarde pour la relecture du manuscrit (ça vous apprendra à m’avoir poussé à faire des études, non maiiiis !). Maman, Adèle, merci de vous occuper si bien de Blues en mon absence. Merci à mes grand-père et à ma grand-mère d’avoir été si fiers de moi en apprenant que j’allais peut être un jour être « docteur ». J’aurai aimé que vous soyez encore là pour suivre mes aventures, mais cette période de thèse n’a pas eu que du bon …Mona, je compte sur toi pour vivre entourée de papier bulle, je te veux en forme encore de longues années ! Merci à Françoise pour faire partie de notre petite famille, ton soutien m’a toujours été précieux.

Thomas, je suis tellement heureuse d’avoir croisé ton chemin pendant ma thèse….merci pour ta patience face à mon énergie (parfois ?) envahissante, ton soutien, les petits plats préparés avec soin, les promenades de toutou lors des derniers jours de rush…Pour tout cela je te dis : à charge de revanche dans 1 an, lorsque ce sera ton tour de camper au labo ! Mais surtout…merci pour ton amour.

Et enfin, parce qu’il serait dommage de l’oublier, merci à la plus belle blague de ma thèse, Armadillidium pegasum…Des gens ont cru en toi, et je les remercie pour cela !

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Résumé

Influence de la bactérie féminisante

Wolbachia

sur le comportement

de choix du partenaire et la fitness de son hôte

Armadillidium vulgare

Ce travail de thèse vise à mieux comprendre les mécanismes de choix du partenaire chez l’isopode terrestre Armadillidium vulgare. Cette espèce est infectée par la bactérie intracellulaire Wolbachia, connue pour manipuler la sexualité de ses hôtes. Chez Armadillidium vulgare, Wolbachia entraine une féminisation des mâles génétiques, les transformant en femelles fonctionnelles. L’objectif est donc à la fois de comprendre comment les individus choisissent leurs partenaires sexuels, mais également de connaître l’effet de Wolbachia sur ces mécanismes de choix. Afin de répondre à ces questions, une approche comportementale a été utilisée, afin de comparer l’attractivité et le comportement de différents types de femelles. Les résultats montrent que les mâles sont capables de discriminer finement entres des femelles ayant différents traits d’histoire de vie ou différents degrés d’apparentement. Nous montrons également que cette discrimination est corrélée à des changements d’odeur des femelles en fonction de leur état reproducteur et infectieux. Les conséquences de ces choix ont également été étudiées via des expériences de reproduction, et il apparaît que les préférences des mâles sont liées à des bénéfices en termes de succès reproducteur. Quant aux femelles, un suivi sur le long terme de différentes situations de sex-ratio révèle qu’à la fois les mâles et le fait qu’elles soient infectées par Wolbachia diminuent leur fitness, et notamment leur succès reproducteur, allant même jusqu’à modifier leurs préférences sociales.

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Abstract

Influence of the feminizing bacteria

Wolbachia

on the behavioural

mate choice and fitness of its host

Armadillidium vulgare

.

This work investigates mate choice in the terrestrial isopod Armadillidium vulgare. This species is parasitized with intracellular bacteria Wolbachia, which is known to manipulate the sexuality of its hosts. In Armadillidium vulgare, Wolbachia lead to a feminization of genetic males, transforming them into functional females. The aim of this thesis was both to investigate how individuals choose their mates, and to understand the effect of Wolbachia on such choices. In order to answer these questions, we used a behavioural approach in order to compare the attractiveness and the behaviour of different kinds of females. The results indicate that males are able to accurately discriminate females with different life history traits or different degrees of relatedness. We also show that such discrimination from males toward females is correlated to females odour change, according to both their reproductive and infection status. The consequences of male mate choice were studied through reproduction experiment, and it seems that male’s preferences are linked to benefits in terms of reproductive success. Concerning females, a long-term monitoring in different sex-ratio conditions reveals that both males’ presence and Wolbachia infections decrease their fitness, in particular their reproductive success, or even modify their social preferences.

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TABLE DES MATIERES

Remerciements ... 1 Résumé ... 5 Abstract ... 6 INTRODUCTION ... 13 I. Choix du partenaire ... 14 Généralités ... 14

Accouplements multiples : coûts et bénéfices ... 16

Chez les femelles ... 16

Chez les mâles ... 18

Conflits sexuels et coût des mâles pour les femelles ... 20

Critères de choix : ... 21

Apparentement et familiarité ... 22

Statut infectieux ... 24

Choix du partenaire : qui choisit ? ... 25

II. Wolbachia : manipulatrice de la reproduction ... 28

Généralités ... 28

Transmission et localisation dans les tissus ... 29

Effets sur ses hôtes : ... 30

Incompatibilité Cytoplasmique ... 31

Parthénogénèse thélytoque ... 32

Male killing... 34

Féminisation ... 34

III. Wolbachia féminisantes chez Armadillidium vulgare ... 35

Féminisation et transmission de la bactérie ... 35

Impact de la bactérie sur les traits d’histoire de vie et le comportement de son hôte... 37

Choix du partenaire chez A. vulgare, infecté par Wolbachia : intérêt du modèleet questions posées ... 38

MATERIEL ET METHODES ... 43

I. Le Modèle biologique Armadillidium vulgare ... 43

Classification ... 43

Morphologie et Anatomie... 44

Morphologie générale ... 44

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8 Cycle de mue ... 47 Cycle de reproduction ... 48 Copulation et ponte ... 50 Séquence copulatoire : ... 50 Ponte: ... 52

II. Méthodes d’élevage ... 54

III. Observations comportementales ... 55

Test en Y ... 56

Test en Open-field : ... 57

Choix et marquage des individus ... 59

IV. Détection de Wolbachia chez les individus ... 59

V. Analyses statistiques ... 60

CHAPITRE 1 : Influence d’une expérience de reproduction de la femelle sur le choix du mâle, et modulation de cette influence par Wolbachia. ... 61

Objectifs et contexte ... 61

Article 1: Males prefer virgin females, even if parasitized, in the terrestrial isopod Armadillidium vulgare. ... 65

Discussion et conclusion ... 97

CHAPITRE 2 : Influence de l’apparentement et de la familiarité sur le choix du partenaire, et effet de la bactérie Wolbachia. ... 101

Objectifs et contexte ... 101

Article 2: Inbreeding avoidance in Armadillidium vulgare, a terrestrial isopod infected by feminizing Wolbachia ... 105

Discussion et conclusion ... 131

Etude complémentaire ... 131

CHAPITRE 3. Impact des conditions de sex-ratio, et de Wolbachia sur les traits d’histoire de vie des femelles ... 135

Objectifs et contexte ... 135

Article 3: Cost of males and impact of Wolbachia on female fitness in the terrestrial isopod Armadillium vulgare. ... 137

Discussion et conclusion ... 164

CHAPITRE 4 : Impact de Wolbachia sur le succès reproducteur de son hôte et la survie de ses descendants ... 167

Objectifs et Contexte ... 167

Article 4: Wolbachia alter the reproductive success according to the age of its host but do not impact the offspring longevity in Armadillidium vulgare ... 169

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9 CHAPITRE 5 : Ecologie Chimique, Influence du sexe et de Wolbachia sur les composés cuticulaires

de son hôte, résultats préliminaires ... 185

Objectifs et contexte ... 185

Matériel et Méthodes : ... 186

Résultats ... 187

DISCUSSION GENERALE ... 189

Les mâles ne se reproduisent pas au hasard mais sont capables de choisir leurs partenaires ... 189

Facteurs de choix du partenaire chez les mâles d’ A. vulgare ... 190

Importance des indices olfactifs dans le choix du partenaire ... 193

Les mâles sont coûteux pour les femelles… ... 195

Des coûts liés à l’accouplement ? ... 195

Les conditions de sex-ratio modulent la fitness des femelles ... 196

Wolbachia : lorsque la symbiose penche vers le parasitisme… ... 198

Wolbachia et son impact négatif sur l’attractivité de son hôte ... 198

Wolbachia et son impact négatif sur le succès reproducteur de son hôte ... 199

Conclusions et perspectives ... 201

Publications ... 203

Congrès internationaux ... 203

Congrès nationaux ... 204

REFERENCES BIBLIOGRAPHIQUES ... 205

Liste des tableaux

Tableau 1. Position systématique de l’isopode terrestre Armadillidium vulgare (Vandel and Lechevalier, 1962). ... 43

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Liste des figures

Figure 1. Schéma récapitulatif des bénéfices et des coûts liés aux accouplements multiples, pour les mâles et les femelles.. ... 19 Figure 2. Coévolution des traits reproductifs chez les mâles et les femelles, par le biais de ce que l’on appelle une coévolution sexuelle antagoniste.. ... 20 Figure 3.Sélection pour le choix du partenaire chez le mâle, en fonction de la disponibilité en mâles et en femelles, de la variation en termes de qualité des femelles, et en termes de

bénéfices à être discriminant et à choisir, par rapport aux coûts liés à de tels choix.. ... 27 Figure 4 . Image de gauche : Cellule neuronale de D. melanogaster infectée par Wolba chia, avec zoom sur les trois parois de la bactérie.. ... 28 Figure 5. Relations phylogénétiques de Wolba chia au seinde la famille des Anaplasmataceae (a) et phylogénie des 6 supergroupes de Wolbachia. ... 29 Figure 6. Schéma récapitulatif des différents cas de manipulation de la reproduction par Wolbachia, en fonction de ses hôtes.. ... 31 Figure 7. Schéma des conséquences des croisements en cas d’incompatibilité cytoplasmique unidirectionnelle (a) et bidirectionnelle (b). ... 32 Figure 8. Représentation schématiquedes mécanismes de développement des individus mâles et femelles chez des individus haploïdesnon infectés (a) ou infectés par Wolbachia (b).. ... 33 Figure 9. Manipulation de la reproduction et détermination du sexe chez A. vulgare, par la bactérie Wolbachia.. ... 36 Figure 10. Résumé des questions posées lors de la thèse. ... 42 Figure 11. Photographies d’Armadillidium vulgare, en volvation (A) et en face dorsale (B). 44 Figure 12. Morphologie générale de l’isopode terrestre Armadillidium vulgare ... 45 Figure 13. Photographie au microscope électronique à balayage de la face ventrale chez un mâle (A1) et chez une femelle (B1) A. vulgare. ... 46 Figure 14. Photographies d’une mue postérieure (A) et antérieure (B), de plaques blanches normales (C) et de plaques blanches préparturielles (D) chez une femelle A. vulgare. ... 48 Figure 15. Schéma représentant les principaux évènements physiologiques liés à la fois au cycle de mue et au cycle de reproduction chez Armadillidium vulgare.. ... 49 Figure 16. Photographie de la phase d’initiation (A), pendant laquelle le mâle explore la femelle de ses antennes et commence à monter sur son dos, et de la phase copulatoire (B) ... 52 Figure 17. Photographie de femelle en face ventrale, avec le marsupium remplis d’œufs (A), de pulli quelques jours avant émergence (B) et le jour l’émergence (C) ... 53 Figure 18. Photographie d’un pullus, encore dépigmenté ... 53 Figure 19. Photographie d’une boîte utilisée pour la reproduction (boîte de gauche) et pour l’élevage des individus (boîte de gauche) ... 55 Figure 20. Photographie de tests comportementaux utilisés, avec le Test en Y, qui permet d’étudier l’attractivité d’animaux cibles, qui ne peuvent interagir avec l’individu testé (A1 et A2), et le test en open-field, qui permet aux individus d’interagir entre eux. ... 56 Figure 21. Représentation schématique du test en Y et des différentes zones du test ... 57 Figure 22. Découpage temporel d’une session d’open-field, en deux périodes P1 et P2. ... 58

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Figure 23. Photographie prise au microscope électronique à balayage, d’une partie des

génitalia d’un mâle (x650) de D. bicectinata. ... 99 Figure 24. Différents effets testés lors de l’expérimentation. ... 103 Figure 25. Boîte d’élevage permettant d’induire de la familiarité entre mâles et femelles, tout en évitant les accouplements. ... 104 Figure 26. Temps passé par les mâles à proximité de femelles issues de parents apparentés (C) et de parents non apparentés (NC) chez des femelles non infectées par Wolbachia ou infectées par Wolbachia.. ... 132 Figure 27. Nombre de tentatives de copulation envers les femelles issues de parents

apparentés (C) et de parents non apparentés (NC), toutes deux non infectées par Wolbachia ou infectées par Wolba chia.. ... 132 Figure 28. Durées (en secondes) des tentatives de copulation envers les femelles issues de parents apparentés (C) et de parents non apparentés (NC), toutes deux non infectées par Wolbachia ou infectées par Wolbachia.. ... 133 Figure 29. Schéma des groupes de sex-ratio suivis pendant l’étude. ... 135 Figure 30. Photographie d’un accouplement entre une femelle et deux mâles, prise dans une des boîtes où la sex-ratio était fortement biaisée en faveur des mâles (groupe 20% de

femelles).. ... 165 Figure 31. Représentation des Analyses en Composantes principales des 3 réplicas (R1, R2, R3) pour chaque groupe (Mâles ; Femelles non infectées par Wolbachia, W- ; Femelles

infectées par Wolba chia : W+) et pour chacun des extraits réalisés (A : DCM ; B : MeOH ; C : H2O). ... 187 Figure 32. Facteurs de choix du partenaire mis en évidence chez le mâle A. vulgare.. ... 193 Figure 33. Périodes de réceptivité et périodes réfractaires chez la femelle d’A. vulgare.. .... 195 Figure 34. Schéma récapitulatif des effets de Wolbachia (souche vulC) sur son hôte

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INTRODUCTION

Ce travail de thèse vise à mieux comprendre les mécanismes de choix du partenaire chez l’isopode terrestre Armadillidium vulgare. Cette espèce est infectée par la bactérie intracellulaire Wolbachia, connue pour manipuler la sexualité de ses hôtes. Chez Armadillidium vulgare, Wolbachia entraine une féminisation des mâles génétiques, les transformant en femelles fonctionnelles. L’objectif est à la fois de comprendre comment les individus choisissent leurs partenaires sexuels, mais également de connaître l’effet de Wolbachia sur ces mécanismes de choix. Le choix du partenaire d’un point de vue général sera évoqué lors de cette introduction, ainsi que les coûts et bénéfices liés aux accouplements multiples, puisqu’une partie de mon travail s’intéresse à l’influence du statut reproducteur sur le choix du partenaire. Ensuite, les différents critères de choix du partenaire seront abordés, notamment la familiarité et l’apparentement. L’influence du statut infectieux sur le choix du partenaire sera également documentée et l’accent sera plus particulièrement porté sur Wolbachia, qui sera présentée ainsi que ses différents effets observés selon l’espèce hôte. Nous présenterons enfin Armadillidium vulgare, en effet, depuis plusieurs décennies, l’équipe Ecologie Evolution Symbiose a pour modèle central cet isopode terrestre et son infection par Wolbachia, en développant une analyse intégrée des conséquences de ce phénomène aux niveaux fonctionnel, populationnel et évolutif. Un état de l’art concernant le choix du partenaire et l’influence de Wolbachia sur cette espèce sera effectué et les objectifs de ce travail seront exposés.

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I.

Choix du partenaire

Généralités

Darwin (1859) fut le précurseur de la théorie de la sélection sexuelle et a émis le postulat que la compétition pour l’accès à la reproduction, entre individus d’une même espèce et de même sexe, pourrait être un facteur d’évolution majeur. Ainsi, la sélection sexuelle correspond à la sélection de traits augmentant le succès reproducteur des individus, à travers la compétition entre partenaires du même sexe et/ou pour l’accès à la reproduction. C’est à travers le choix du partenaire, que de nombreux traits seront sélectionnés, dans la plupart des cas sur des bases phénotypiques. Ces traits ne vont pas forcément en faveur de la sélection pour la survie, et peuvent au contraire être très coûteux. L’exemple du paon est bien connu pour illustrer ce propos, puisque les longues plumes de la queue de cet animal, qui sont un gage de succès auprès des femelles, présentent également un fort coût en termes de déplacement et de visibilité auprès des prédateurs (Petrie et al., 1991). D’après la théorie du handicap, pour qu’un signal soit fiable pour le récepteur, il faut qu’il soit coûteux pour l’émetteur (Zahavi, 1975). C’est par exemple parce que la queue du paon représente un coût pour sa survie que ce trait est sélectionné par les femelles, car seuls des mâles de « forte qualité » peuvent assumer un tel coût. Le choix du partenaire désigne donc la préférence envers certains individus du sexe opposé, et l’accouplement préférentiel avec ces derniers (Andersson, 1994).

Les critères de choix sont habituellement associés à des bénéfices évolutifs en termes de fitness pour l’individu qui choisit,et de tels choix sont attendus lorsque ces bénéfices sont plus importants que les coûts liés à la sélection elle-même, en termes de perte d’énergie ou de perte d’occasion de se reproduire (Bonduriansky, 2001). Ces bénéfices peuvent être indirects, via la transmission aux descendants de gènes qui amélioreront leur fitness et leur succès

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15 reproducteur (Kokko et al., 2003). Ainsi, chez le criquet Acheta domesticus, les femelles qui s’accouplent avec des mâles les plus « sexy » subissent un coût direct en termes de survie, mais ce coût est surpassé par un bénéfice indirect en terme de nombre de « petits enfants », parce que leurs « fils » sont plus attractifs pour les femelles (Head et al., 2005). D’autre part, les critères de choix peuvent également directement augmenter la fitness de l’individu qui choisit, grâce à de meilleurs soins parentaux, des avantages de fécondité, de fertilité ou même via un apport énergétique, comme c’est le cas chez certaines espèces où les mâles offrent des cadeaux nuptiaux à leurs partenaires (Andersson, 1994; Boggs, 1995; Lewis et al., 2014).

La sélection sexuelle peut se faire à différents moments différents par rapport à l’accouplement (Andersson and Simmons, 2006). Avant l’accouplement, une phase de choix « pré-copulatoire » par les individus des deux sexes peut être observée. Les individus vont dans ce cas s’accoupler de façon préférentielle avec certains des partenaires. Pendant l’accouplement, les individus peuvent également moduler leur investissement en fonction de leur partenaire, par exemple en faisant varier le temps de l’accouplement, et les mâles, la quantité de sperme allouée (Brown and Baer, 2005; Kelly and Jennions, 2011; Reinhold et al., 2015). Parker (1970) a montré que la sélection sexuelle pouvait également s’étendre au delà de la copulation. Au sein de certaines espèces où les femelles sont polyandres, une sélection post-copulatoire peut avoir lieu en raison soit d’un « choix cryptique des femelles » soit de la compétition spermatique. Dans ce cas, des biais de paternité sont observés chez les descendants. Des mécanismes de choix post copulatoires peuvent également être mis en place chez les mâles (synthèse: Edward and Chapman, 2011)

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16 Accouplements multiples : coûts et bénéfices

Chez les femelles

Il est communément admis que les femelles investissent davantage dans la reproduction et on s’attend à ce que ces dernières maximisent non pas le nombre de leurs accouplements mais le nombre d’œufs viables qu’elles vont produire (Bateman, 1948). Cependant, contrairement à ces prédictions, des accouplements multiples sont observés chez les femelles, au sein de nombreuses espèces animales, le plus souvent avec des mâles différents (polyandrie) (Arnqvist and Nilsson, 2000). Les accouplements multiples peuvent apporter des bénéfices directs tels qu’un renouvellement du stock de sperme (Yasui, 1998). Des bénéfices moins directs peuvent également accompagner les accouplements multiples, comme une augmentation de la fécondité des femelles, observée par exemple chez les femelles du ténébrion meunier, Tenebrio molitor, lorsqu’elles se reproduisent avec plusieurs mâles (Worden and Parker, 2001). En se reproduisant plusieurs fois, les femelles augmentent la probabilité que leurs descendants mâles aient un fort succès de fécondation. Ainsi, les accouplements multiples permettent un choix post copulatoire du partenaire pour la femelle, qui choisit par ce biais des mâles pour leur important succès de fécondation (Keller and Reeve, 1995).

Une récente synthèse sur le sujet révèle que les bénéfices et coûts liés aux accouplements multiples dépendent en grande partie de la présence ou non de cadeaux nuptiaux, offerts par les mâles aux femelles (Arnqvist and Nilsson, 2000). Ainsi, chez les espèces où les mâles offrent des cadeaux nuptiaux, on observe des bénéfices directs en termes d’apport énergétique, mais également une augmentation de la production de descendants de 35% à 85%, une augmentation de la fertilité des femelles d’environ 10% et une influence positive sur la longévité (Arnqvist and Nilsson, 2000). Au sein des espèces où les mâles

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n’offrent pas de cadeaux nuptiaux, les accouplements multiples ont globalement un effet contrasté sur la fertilité des femelles mais bénéficieraient à la fécondité de ces dernières (Arnqvist and Nilsson, 2000). Cette même synthèse souligne que, globalement, les accouplements multiples ont un effet délétère sur la survie des femelles ne recevant pas de cadeaux nuptiaux. Cet effet négatif peut avoir plusieurs causes selon les espèces, notamment l’accouplement en lui-même qui peut dans certains cas entrainer des blessures chez les femelles (Blanckenhorn et al., 2002; Crudgington and Siva-Jothy, 2000; Shine et al., 2004). Chez le coléoptère Callosobruchus maculatus, et chez la mouche Sepsis cynipsea, les pièces génitales du mâle arborent de nombreuses épines chitineuses, qui blessent l’appareil génital de la femelle durant la copulation, entrainant chez ces dernières une diminution de la survie au fur et à mesure des accouplements (Blanckenhorn et al., 2002; Crudgington and Siva-Jothy, 2000). Les coûts liés à l’accouplement peuvent également être dus aux composés présents dans le fluide séminal, qui peuvent avoir comme effet de réduire la survie des femelles et même leurs défenses immunitaires (Chapman et al., 1995; Lung et al., 2002; Short et al., 2012).

Afin de minimiser ces coûts, les femelles ayant déjà été fécondées peuvent mettre au point des comportements de résistance, ou même émettre une odeur anti aphrodisiaque, pour dissuader les mâles de tenter de s’accoupler avec elles (Klein et al., 2014; Lee et al., 2014; Schiestl and Ayasse, 2000; Simmons et al., 2003). Chez la guêpe parasitoïde Spalangia endius, les femelles non vierges émettent des phéromones qui vont diminuer leur attractivité, et ces phéromones sont diffusées par les femelles en particulier lorsqu’elles sont approchées par des mâles (Mowles et al., 2013). La mise en place d’une période réfractaire, pendant laquelle la femelle va refuser de s’accoupler à nouveau, peut également avoir des effets bénéfiques, comme c’est le cas chez lelépidoptère Tuta abscoluta, chez qui une telle période augmente la fertilité et la fécondité (Lee et al., 2014).

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18 Chez les mâles

Chez les mâles les accouplements multiples sont généralement bénéfiques puisque leur succès reproducteur augmente avec le nombre de femelles qu’ils fécondent (Bateman, 1948). Cependant, s’accoupler avec des femelles non vierges pourrait apporter moins de bénéfices que de s’accoupler avec une femelle vierge, notamment au sein des espèces où les femelles sont capables de stocker le sperme. En effet, lorsqu’une femelle stocke le sperme provenant d’accouplements précédents, un nouveau mâle qui s’accouplerait avec cette femelle aura un taux de paternité plus faible que si la femelle avait été vierge. Le taux de paternité du nouveau mâle pourra notamment dépendre de la compétition spermatique, qui peut être définie comme la compétition, à l’intérieur d’une même femelle, entre le sperme issu de deux ou plusieurs mâles pour la fertilisation des œufs. Chez les espèces où les femelles sont capables de se reproduire avec plusieurs mâles et de stocker leur sperme dans une spermathèque, la compétition spermatique apparaît comme étant un facteur de sélection (Carazo et al., 2004; King et al., 2005; Klein et al., 2014; Schneider et al., 2016; Scott, 1986).

Si la sélection agit sûrement de manière directe sur le sperme des individus, les mâles peuvent également agir selon différents mécanismes afin d’augmenter les chances que leur sperme fertilise un maximum d’œufs (Parker, 1970). Ainsi, au sein de certaines espèces, les mâles sont capables de discriminer les femelles en fonction de leur statut reproducteur (vierge vs déjà fécondées) (Burris and Dam, 2014; Carazo et al., 2004; Durgin et al., 2008; King et al., 2005; Lewis and Iannini, 1995). Par exemple, lorsque les coléoptères mâles de Tribolium castaneumont le choix entre une femelle vierge et une femelle s’étant accouplée depuis 24h, ces derniers vont davantage interagir et tenter de s’accoupler avec la femelle vierge (Lewis and Iannini, 1995). De plus, en s’accouplant avecdes femelles vierges, les mâles de Tribolium castaneum ont un plus fort succès reproducteur, engendrant davantage de descendants que

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lorsqu’ils s’accouplent avec des femelles non vierges (Lewis and Iannini, 1995). Afin de diminuer les risques de compétition spermatique, certains mâles vont même jusqu’à diminuer l’attractivité des femelles avec lesquelles ils se sont accouplés, en déposant sur leur cuticule des composés répulsifs, comme c’est le cas chez le lépidoptère Heliconius melpomene (Schulz et al., 2008). Des composés répulsifs peuvent également être contenus dans le sperme, comme c’est le cas chez la mouche Drosophila melanoga ster (Tram and Wolfner, 1998). Au sein du règne animal, les mâles peuvent également moduler la quantité de sperme allouée en fonction du statut reproducteur des femelles, et une méta-analyse révèle que les mâles investissent d’avantage de sperme lorsqu’ils s’accouplent avec une femelle vierge (Kelly and Jennions, 2011). Les bénéfices et les coûts des accouplements multiples diffèrent donc en fonction des espèces mais également en fonction dessexes, les mâles et les femelles n’augmentant pas leur succès reproducteur de la même manière (Figure 1).

Figure 1. Schéma récapitulatif des bénéfices et des coûts liés aux accouplements multiples, pour les mâles et les femelles. Les flèches pleines représentent des bénéfices alors que les flèches en pointillés représentent un coût, pour le succès reproducteur et/ou la fitness (cf citations dans le paragraphe précédent).

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20 Conflits sexuels et coût des mâles pour les femelles

Il est donc évident que les mâles et les femelles ont des intérêts différents, d’où la notion de « conflit sexuel ». Avec le temps, les caractères permettant aux femelles de résister aux accouplements des mâles seront sélectionnés, tout comme les caractères permettant aux mâles d’outrepasser cette résistance (Arnqvist and Rowe, 2013) (Figure 2). Cela est d’autant plus vrai lorsque les mâles sont en compétition pour un faible nombre de femelles disponibles pour la reproduction. En effet, des expériences faisant varier la sex-ratio montrent que le coût lié aux mâles augmente avec la proportion de mâles dans la population et également avec le temps pendant lequel les femelles sont soumises à cette pression (Gasparini et al., 2012). Des comportements de harcèlement des femelles par les mâles peuvent alors apparaître, et seules les femelles qui peuvent outrepasser ce harcèlement éviteront les coûts liés à un tel comportement.

Figure 2. Coévolution des traits reproductifs chez les mâles et les femelles, par le biais de ce que l’on appelle une coévolution sexuelle antagoniste. Ce processus est généré par une compétition entre les mâles notamment du fait que les mâles ont un potentiel reproductif supérieur aux femelles dans la majorité des taxons. Source: Arnqvist & Rowe., 2005.

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21 Les coûts liés au harcèlement des mâles sur la fitness des femelles sont variés et plus ou moins directs : le harcèlement peut par exemple mener à des blessures voir même à la mort des femelles harcelées, comme c’est le cas chez le lion de mer Photcarctos hookeri (Chilvers et al., 2005). Chez les femelles guppies (Poecilia reticulata), le harcèlement des mâles entraine une diminution du nombre de descendants et ces derniers seront de plus petite taille et moins attractifs pour leurs futures partenaires (Gasparini et al., 2012; Ojanguren and Magurran, 2007). Chez cette même espèce, le harcèlement peut également avoir des effets délétères sur les capacités de reconnaissance sociale des femelles, qui n’arrivent alors plus à discriminer leurs congénères (Darden et al., 2009). Chez d’autres espèces, les coûts liés au harcèlement des mâles sont liés à la modification de l’occupation du temps des femelles. Ainsi, chez les « araignées d’eau » Aquarius remigis, une sex-ratio artificiellement biaisée en faveur des mâles entraîne des comportements de harcèlement de la part des mâles, et des comportements de fuite de la part des femelles qui voient leur temps passé à se nourrir diminuer(Krupa and Sih, 1993).

Critères de choix :

Comme précisé lors du paragraphe précédent, le statut reproducteur peut être un important critère de choix, notamment chez les mâles. Cependant, la large diversité des études sur le sujet montre qu’il existe de nombreux autres critères pris en compte lorsque les individus peuvent choisir leurs partenaires. La taille du corps est un des facteurs largement pris en compte dans le règne animal (e.g. chez la salamandre Plethodon shermani: Eddy et al., 2016; chez l'hémiptère Anasa andresii: Hamel et al., 2015; chez le guppy Poecilia reticulata: Herdman et al., 2004; chez l'escargot marin Littoraria ardouiniana: Ng and Williams, 2014; chez l'hémiptère Gerris lateralis: Rowe and Arnqvist, 1996). Ainsi, chez la salamandre Plethodon shermani, l’effort de parade des mâles est positivement corrélé à la taille des

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22 femelles qui est un indicateur de fitness chez ces dernières (Eddy et al., 2016). Chez l’hémiptère Dysdercus maurus, la femelle préfère s’accoupler avec un mâle de taille similaire à la sienne, cette préférence pouvant être à l’origine d’un trade-off entre l’influence négative sur la fécondité d’avoir un partenaire de taille trop importante et l’avantage sur la fitness des descendants de s’accoupler avec un mâle de grande taille (Jorge and Lomonaco, 2009). Enfin, les mâles guppy Poecilia reticulata préfèrent également les femelles de grande taille qui sont plus fécondes, même si ce choix leur est plus coûteux en termes de compétition spermatique et de partage de la paternité (Herdman et al., 2004).

L’âge est également un facteur pris en compte, par exemple, le mâle Drosophila hibisci préfère les jeunes femelles aux femelles plus âgées (Polak et al., 1998). Chez le macaque rhésus Macaca mulatta, c’est la couleur rouge de la face des mâles qui va être appréciée par les femelles (Waitt et al., 2003). Chez certains oiseaux comme le canari Serinus canaria, les femelles évaluent les partenaires sexuels potentiels en fonction de leur chants plus ou moins attractifs (Vallet et al., 1998). En plus de ces facteurs de choix et du statut reproducteur, dont l’influence a été développée précédemment, l’apparentement et la familiarité, ainsi que le statut infectieux sont également des facteurs pouvant impacter le choix du partenaire.

Apparentement et familia rité

L’apparentement et la familiarité sont également des facteurs pouvant être impliqués dans choix du partenaire. En effet, un grand nombre d’études soulignent que le fait de se reproduire avec un individu de génotype similaire peut diminuer l’adaptabilité à des environnements changeants et entrainer une baisse de la fitness, effets connus sous le terme de « dépression de consanguinité » (Charlesworth and Willis, 2009; Keller and Waller, 2002).

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Des mécanismes d’évitement de la consanguinité peuvent ainsi être observés chez des espèces où le coût de la consanguinité est élevé.

La dispersion des jeunes avant leur reproduction est une stratégie que l’on peut trouver par exemple chez le tétra lyre Tetrao tetrix, ou chez la mésange charbonnière Prus major (Lebigre et al., 2010; Szulkin and Sheldon, 2008). Chez des espèces où la dispersion est faible, telles que des espèces grégaires par exemple, la reconnaissance de parentèle permet de reconnaître les individus apparentés (via différents mécanismes qui seront développés dans le chapitre 2) et d’éviter de se reproduire avec ces derniers (Holmes and Sherman, 1983; Pusey and Wolf, 1996). Cette stratégie est utilisée chez un grand nombre d’espèces (e.g. chez la souris Mus musculus: Barnard and Fitzsimons, 1988; chez la caille japonaise Coturnix japonica: Bateson, 1982; chez le poisson Taeniopygia guttata: Burley et al., 1990; chez la fourmi Iridomyrmex humilis: Keller and Passera, 1993; chez la blatte Blatella germanica: Lihoreau and Rivault, 2009; Lihoreau et al., 2007; chez Drosophila melanogaster: Loyau et al., 2012; chez la marmotte Urocitellus beldingi: Mateo, 2010; chez la guêpe parasitoïde Venturia canescens: Metzger et al., 2010; chez la coccinelle Manochilus sexmaculatus: Saxena et al., 2016). Chez l’épinoche Gasterosteus aculeatus, lorsque les femelles ont le choix entre un mâle « frère » et un mâle non apparenté, ces dernières préfèrent s’accoupler avec un mâle non apparenté, et évitent ainsi les sévères coûts liés à la consanguinité chez cette espèce tels que des déformations, une croissance réduite ou des comportements reproducteurs altérés (Frommen and Bakker, 2006; Waldman and McKinnon, 1993). De même, chez la guêpe parasitoïde Venturia canescens, chez qui les accouplements entre individus apparentés augmentent la probabilité de produire des mâles stériles ou non viables, les femelles évitent de se reproduire avec leurs frères (Metzger et al., 2010).

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24 Statut infectieux

Enfin, le statut infectieux fait également partie des facteurs de choix du partenaire. En effet, chez certaines espèces, les individus peuvent héberger des symbiotes, mutualistes à parasites, qui peuvent influencer la fitness de leur hôte. L’infection par un parasite peut influencer le choix du partenaire à deux niveaux : en modulant l’attractivité de l’individu mais également en impactant ses propres choix en terme de recherche de partenaire (Beltran-Bech and Richard, 2014; Pfennig and Tinsley, 2002; Sharon et al., 2010).

Tout d’abord, choisir un partenaire non infecté permettrait d’éviter, pour soi et pour ses descendants, les coûts liés à la transmission de pathogènes (Able, 1996). Pour que des mécanismes de choix permettent l’évitement de partenaire infectés, il faut que les coûts liés à l’accouplement avec un tel individu soient supérieurs aux coûts liés à la sélection elle-même (de par le fait de perdre des occasions de s’accoupler par exemple). Ainsi, chez le coléoptère Tribolium confusum, les mâles n’évitent pas de se reproduire avec des femelles infectées par la bactérie Wolbachia qui entretient, chez cette espèce, une relation mutualiste avec ses hôtes (Ming et al., 2015). Au contraire, lorsqu’un pathogène a des effets délétères, des mécanismes de choix peuvent apparaître. Chez le Ténébrion meunier Tenebrio molitor, le cestode Hymenolepsis diminuta a un impact délétère sur les mâles (Worden et al., 2000). Les femelles de cette espèce, étant capables de discriminer les mâles selon leur statut infectieux, vont préférer s’accoupler avec des mâles non infectés et en même temps bénéficier de cadeaux nuptiaux plus importants, augmenter leur fécondité et la résistance aux infections de leurs descendants (Worden et al., 2000; Worden and Parker, 2005). De la même manière, lorsque les mâles peuvent choisir entre une femelle injectée avec une solution létale de Pseudomonas aeruginosa et une femelle injectée avec une solution stérile, les mâles de Drosophila melanogaster vont préférer la femelle saine (Wittman and Fedorka, 2015). Chez le crustacé Gammarus pulex, les mâles infectés par le cestode Cyathocephalus truncatus ont

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25 un plus faible succès reproducteur et également des réserves spermatiques inférieures à celles de leurs congénères non infectés (Galipaud et al., 2011).

Enfin, l’infection par des pathogènes peut directement impacter les processus de choix d’un individu (Bilbo et al., 1999; Pfennig and Tinsley, 2002). Ainsi, chez l’amphibien Scaphiopus couchii, les individus peuvent être parasités par Pseudodiplorchis americanus. Lorsque les femelles sont saines, elles préfèrent les chants de mâles sains, qui sont de plus longue durée que les chants des mâles infectés (Pfennig and Tinsley, 2002). Par contre, lorsque les femelles sont infectées par Pseudodiplorchis americanus, ces dernières n’expriment plus de préférences pour les mâles sains (Pfennig and Tinsley, 2002). De la même manière, chez le campagnol des prairies Microtus ochrogaster, les femelles préfèrent les mâles non familiers aux mâles familiers lorsqu’elles sont saines, mais vont préférer les mâles familiers après avoir subi une injection de lipopolysaccharide, ayant pour effet d’activer leurs réponses immunitaires (Bilbo et al., 1999).

Choix du partenaire : qui choisit ?

Du fait de leur investissement plus important dans la reproduction et dans les soins aux jeunes, le choix de partenaire a longtemps été attribué aux femelles (Bateman, 1948; Clutton-Brock and Vincent, 1991; Trivers, 1972). L’image des mâles qui sont en compétition pour les femelles et se reproduisent sans aucune discrimination évolue au fil des études sur le choix du partenaire (Arnqvist and Rowe, 2013; Edward and Chapman, 2011; Lihoreau et al., 2008). En effet, de plus en plus d’études vont dans le sens d’un choix qui n’incomberait pas qu’aux femelles, mais également aux mâles. Le choix des mâles dépend en partie du coût de l’accouplement chez ce dernier. Chez la blatte Blatella germanica, chez qui l’accouplement est coûteux à la fois pour les femelles, qui doivent investir dans des oothèques, et pour les mâles, qui doivent investir dans des spermatophores, le choix du partenaire est partagé par les

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26 deux sexes, qui ont différents critères de choix. Les mâles vont préférer des femelles non apparentées alors que les femelles vont préférer les mâles les plus vigoureux durant leurs parades (Lihoreau et al., 2008).

De même, si le nombre de femelles disponibles à la reproduction excède la capacité de reproduction des mâles dans une population, les mâles vont inévitablement rejeter certains accouplements. Cette situation a davantage de probabilités de se produire lorsque les mâles sont en contact avec la plupart des femelles de la population de façon simultanée, plutôt que de façon séquentielle (Barry and Kokko, 2010). En effet, d’après un modèle inspiré de l’étude du comportement sexuel de la mante religieuse Pseudomantis albofimbriata, la disponibilité en femelles réceptives à l’accouplement peut contrecarrer les effets des facteurs pouvant être pris en compte dans le choix du partenaire chez les mâles, qui peuvent pourtant subir de fort coûts liés à l’accouplement chez cette espèce (Barry and Kokko, 2010).

D’après Edward et Chapman (2011), pour que le choix du partenaire soit sélectionné au sein d’une population, deux conditions sont notamment nécessaires : (i) le nombre de femelles disponibles à la reproduction doit être en excès par rapport à la capacité reproductrice des mâles ; (ii) la qualité des femelles doit varier (Figure 3).

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27 Figure 3. Sélection pour le choix du partenaire chez le mâle, en fonction de la disponibilité en mâles et en femelles, de la variation en termes de qualité des femelles, et en termes de bénéfices à être discriminant et à choisir, par rapport aux coûts liés à de tels choix. OSR : sex-ratio opérationnelle; PRR : potentiel reproductif, Source : Edward & Chapman 2011.

Cette situation peut notamment se rencontrer dans le cadre de perturbateurs de la sex-ratio, comme c’est le cas de la bactérie Wolba chia, qui peut à la fois perturber la sex-ratio des populations et impacter la qualité des femelles. Ainsi, les interactions hôtes-Wolbachia sont d’excellent modèles en termes d’étude du choix de partenaire, et notamment d’étude du choix des mâles.

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II.

Wolbachia :

manipulatrice de la reproduction

Généralités

Wolbachia pipientis (nommée Wolbachia dans la suite du manuscrit) est une bactérie Gram négatif appartenant à l’ordre des Rickettsiales. Cet endosymbiote obligatoire, qui évolue dans le cytoplasme des cellules hôtes, a été découvert pour la première fois chez le moustique Culex pipiens, par Burt Wolbach (dont elle tire son nom), et Marshall Hertig, en 1924 (Hertig and Wolbach, 1924). Wolbachia possède, en plus de sa double-membrane, une troisième membrane qui serait issue de son hôte (Martin et al., 1973; Voronin et al., 2004) (Figure 4).

Figure 4 . Image de gauche : Cellule neuronale de D. melanogaster infectée par Wolbachia, avec zoom sur les trois parois de la bactérie. Source : Strunov & Kiseleva 2016. Image de droite :

Wolbachia présente dans la chaîne nerveuse de l’isopode terrestre Armadillidium vulgare, image prise

par le laboratoire EBI, équipe EES.

Contrairement aux Rickesttsiales qui incluent la plupart du temps dans leur cycle un hôte mammifère, Wolba chia n’affecte généralement que les invertébrés. Les Wolbachia se répartissent en 6 super groupes monophylétiques, dont deux sont principalement présents chez les nématodes, les autres étant le plus souvent présents chez des arthropodes (Figure 5) Wolbachia est aussi présente chez les nématodes, et également largement répandue au sein des arthropodes, notamment chez les araignées, les scorpions, les isopodes et chez 65 % des

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espèces d’insectes (Baldo et al., 2007; Bouchon et al., 1998; Sironi et al., 1995; Werren et al., 1995a).

Figure 5. Relations phylogénétiques de Wolbachia au sein de la famille des Anaplasmataceae (a) et phylogénie des 6 supergroupes de Wolbachia, comprenant les patterns dominants en termes de mutualisme et de parasitisme de la reproduction observés chez chacun de ces supergroupes. Schéma repris de Werren et al 2008.

Transmission et localisation dans les tissus

Wolbachia se transmet principalement verticalement, et plus particulièrement maternellement. Sa localisation dans les cellules germinales de l’hôte est alors indispensable. Wolbachia est ainsi présente dans l’ovocyte et affecte le zygote dès sa conception. La localisation de Wolbachia ne se limite cependant pas totalement aux cellules germinales car on la retrouve également dans des tissus somatiques. Une récente étude révèle que chez la mouche Drosophila melanogaster, la souche pathogène de Wolbachia wMelPop se réplique dans le cerveau, les muscles et également la rétine de son hôte, entrainant chez celui-ci la dégénération des tissus touchés et une mort prématurée (Strunov and Kiseleva, 2016). La présence de Wolbachia dans les tissus somatiques de ses hôtes a également été mise en

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évidence chez d’autres espèces, notamment parmi les nématodes (Fischer et al., 2011; Landmann et al., 2012) et les punaises de lit (Hosokawa et al., 2010).

Des données phylogénétiques révèlent que des transferts horizontaux de Wolbachia ont également eu lieu à plusieurs reprises au cours de l’histoire évolutive, notamment entre différents taxons d’insectes (Werren et al., 1995b). Ces transferts horizontaux auraient permis la large distribution au sein des arthropodes de Wolba chia. D’après des études menées en laboratoire, de tels transferts peuvent avoir lieu naturellement (Grenier et al., 1998; Huigens et al., 2004; Le Clec'h et al., 2014). Wolbachia peut ainsi être transmise à la guêpe parasitoïde Leptopolina boulardi via son hôte Drosophila simulans si celui-ci est infecté (Heath et al., 1999). Chez les parasitoïdes du genre Trichogramma, des transferts horizontaux intra et interspécifiques ont lieu lorsque des larves infectées et non infectées partagent le même œuf hôte (Huigens et al., 2004). Chez l’isopode terrestre Armadillidium vulgare, des transferts horizontaux sont possibles lorsque des individus non infectés se nourrissent de congénères infectés (Le Clec'h et al., 2014 )

Effets sur ses hôtes :

Les effets phénotypiques de Wolbachia sont variés et s’étendent le long d’un continuum allant du mutualisme au parasitisme. Wolbachia est ainsi mutualiste obligatoire chez les nématodes qu’elle infecte (Taylor et al., 2005). Parmi les effets positifs que Wolbachia peut conférer à son hôte, on peut notamment citer la protection contre certains pathogènes (Braquart-Varnier et al., 2015; Hedges et al., 2008). Chez le moustique Aedes aegypti, certaines souches de Wolbachia confèrent une protection contre les virus de la fièvre jaune et du chikungunya (Van den Hurk et al., 2012). Au contraire, Wolba chia peut avoir des effets délétères, comme c’est le cas de la souche extrêmement virulente wMelPop qui infecte D. melanogaster (Min and Benzer, 1997; Strunov and Kiseleva, 2016). Si ces effets sur la

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31 fitness de ses hôtes varient en fonction des espèces infectées, Wolbachia est surtout connue pour être un puissant manipulateur de la reproduction de ses hôtes (Werren et al., 2008). Wolbachia peut ainsi entraîner chez ses hôtes de l’incompatibilité cytoplasmique, de la parthénogénèse, du « Male killing », ou encore de la féminisation (Figure 6).

Figure 6. Schéma récapitulatif des différents cas de manipulation de la reproduction par

Wolbachia, en fonction de ses hôtes. Schéma issu de Werren et al 2008.

Incompatibilité Cytoplasmique

L’incompatibilité cytoplasmique fut le premier effet de Wolbachia découvert et c’est également un des phénotypes les plus fréquemment rencontrés (Laven, 1959; Werren et al., 2008; Yen and Barr, 1971). Ce phénotype a été observé au sein d’arachnides, d’insectes et d’isopodes. L’incompatibilité cytoplasmique peut se manifester à deux niveaux (Telschow et al., 2005; Zabalou et al., 2008). Lorsqu’il s’agit d’une incompatibilité cytoplasmique unidirectionnelle, une seule souche de Wolbachia est impliquée, et le sperme des mâles infectés par Wolbachia est incompatible avec les œufs de femelles non infectées par Wolbachia (Figure 7, a). Lorsque l’incompatibilité cytoplasmique est bidirectionnelle, plusieurs souches de Wolbachia sont impliquées, et le sperme des mâles infectés par une

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32 souche de Wolbachia n’est compatible qu’avec les œufs d’une femelle infectée par la même souche (Figure 7, b). Comme on peut le remarquer sur la Figure 7, ce phénotype de Wolbachia n’entraîne pas de distorsion de la sex-ratio (à l’inverse des autres phénotypes). L’incompatibilité cytoplasmique permet donc une meilleure fitness des femelles infectées par Wolbachia, les femelles infectées pouvant avoir des descendants viables avec des mâles infectés ou non, alors que les femelles non infectéesne peuvent avoir de descendants viables qu’avec des mâles non infectés (Engelstädter and Telschow, 2009; Xi et al., 2005; Yen and Barr, 1971).

Figure 7. Schéma des conséquences des croisements en cas d’incompatibilité cytoplasmique unidirectionnelle (a) et bidirectionnelle (b).

Parthénogénèse thélytoque

Wolbachia induit de la parthénogénèse thélytoque chez des insectes et des acariens haplo-diploïdes (Huigens et al., 2004; Huigens and Stouthamer, 2003; Stouthamer et al., 1990). Chez ces espèces, les mâles sont haploïdes et se développent à partir d’œufs non fécondés au contraire des femelles qui sont diploïdes, et se développent à partir d’œufs

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33 fécondés. Lorsque Wolbachia est présente chez une femelle, celle-ci va produire des mâles non viables et des femelles issues d’ovocytes non fécondés mais diploïdes, via au moins trois moyens. Le nombre de chromosomes peut être doublé: (i) par altération de la méiose ; (ii) par non fusion des deux cellules filles ; (iii) ou encore par diploïdisation du gamète (Figure 8) (Gottlieb et al., 2002; Huigens and Stouthamer, 2003). Ainsi, les femelles parthénogénétiques infectées sont capables de produire une progéniture femelle sans avoir besoin de reproduction sexuelle ni de fertiliser leurs œufs, et donc, sans avoir besoin de mâles (Cordaux et al., 2011).

Figure 8. Représentation schématique des mécanismes de développement des individus mâles et femelles chez des individus haploïdes non infectés (a) ou infectés par Wolbachia (b). Source : Cordaux et al., 2011.

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34 Male killing

Ce phénotype causant la mort des embryons mâles a été constaté depuis longtemps chez des insectes (Hurst et al., 1997), mais l’implication de Wolbachia dans ce phénomène a été découvert plus récemment (Hurst et al., 1999). Cet effet a été décrit au sein de 4 ordres d’arthropodes, les coléoptères, les diptères, les lépidoptères et les pseudo-scorpions (Dyer and Jaenike, 2004; Fialho and Stevens, 2000; Jiggins et al., 2001). Dans ces études, la mort des mâles intervient durant l’embryogénèse, ce qui permet aux femelles de bénéficier de ressources nutritives supplémentaires (Hurst and Majerus, 1993). Cela entraine une meilleure survie de ces femelles infectées, et permet d’augmenter la dispersion de Wolbachia au sein des populations (Hurst et al., 2003).

Féminisation

Ce phénotype, qui consiste en la transformation de mâles génétiques en femelles fonctionnelles, a été découvert chez les crustacés isopodes terrestres et plus largement exploré chez Armadillidium vulgare, (Martin et al., 1973; Rigaud et al., 1991a; Rigaud et al., 1991b; Vandekerckhove et al., 2003). Plus tard, ce phénotype a également été découvert chez d’autres espèces d’isopodes terrestres telles qu’Oniscus asellus, Armadillidium nasatum et Porcellionides pruinosus (Juchault and Legrand, 1989; Marcadé et al., 1999; Rigaud et al., 1999)et également chez des espèces d’insectes tels que le lépidoptère Eurema hecabe (Hiroki et al., 2002)ou l’hémiptère Zyginidia pullula (Negri et al., 2006).

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III.

Wolbachia

féminisantes chez

Armadillidium

vulgare

Féminisation et transmission de la bactérie

Chez A. vulgare, la détermination du sexe suit une hétérogamétie femelle : les mâles sont ZZ, les femelles ZW (Juchault and Legrand, 1972). Lorsque deux individus non infectés par Wolbachia se reproduisent, il est donc attendu dans la progéniture 50% de mâles (ZZ) et 50% de femelles (ZW). Or, certaines femelles produisent une descendance avec une sex-ratio fortement biaisée en faveur des femelles, sans assez de mortalité pour que le phénomène de male killing soit mis en avant. De manière étonnante, lorsqu’elles sont soumises à certains antibiotiques, ces femelles produisent des portées à sex-ratio équilibrée (Rigaud et al., 1991a). De plus, des expériences de réversion du sexe via l’injection de glandes androgènes de mâles révèle que, si les femelles à l’origine de portées à sex-ratio équilibrée peuvent être masculinisées, à l’inverse, l’injection de glande androgène ne permet pas de masculiniser les femelles à l’origine de portées femelles-biaisées (Rigaud et al., 1992).

Le processus moléculaire employé par Wolbachia pour féminiser son hôte isopode reste encore à découvrir. Les études s’accordent cependant sur un impact de la bactérie sur le fonctionnement de la glande androgène de son hôte. Chez les isopodes terrestres, la glande androgène synthétise l’hormone androgène qui est responsable de la différenciation des gonades mâles, et de l’apparition des caractères sexuels secondaires (Taketomi and Nishikawa, 1996). La féminisation de mâles génétiques infectés par Wolbachia pourrait être le fruit d’une inhibition de la différenciation de la glande androgène, qui ciblerait le gène promoteur de l’hormone androgène ou le récepteur de cette hormone (Bouchon et al., 2008; Cordaux et al., 2011; Juchault and Legrand, 1985). Au fil des générations, on s’attend à ce que le génotype ZZ envahisse les populations, le sexe phénotypique n’étant plus que

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déterminé par la présence ou l’absence de Wolbachia (Caubet et al., 2000; Cordaux et al., 2011) (Figure 9).

Figure 9. Manipulation de la reproduction et détermination du sexe chez A. vulgare, par la bactérie Wolbachia. Lorsque les femelles sont infectées par Wolbachia, elles produisent une progéniture à sex-ratio biaisée en faveur des femelles, puisque les mâles génétiques sont transformés en femelles fonctionnelles. Au fur et à mesure des générations, le génotype ZZ tendrait à envahir la population infectée (cas de droite). Pour plus de simplicité, la transmission de Wolbachia est ici de 100% au sein des descendants. D’après Cordaux et al 2011.

Contrairement à ce qui apparaît sur le schéma ci-dessus, les bactéries féminisantes ont plutôt un taux de transmission se rapprochant des 90%, ce qui leur permet tout de même d’infecter la quasi-totalité de leur descendance (Cordaux et al., 2011; Rigaud et al., 1997). On attendrait de ce fort taux de transmission que Wolbachia envahisse les populations infectées, comme plusieurs modèles le prédisent, induisant une disparition du chromosome sexuel W après plusieurs générations (Caubet et al., 2000). Or, des suivis de populations de A. vulgare sur le terrain se trouvent être en désaccord avec cette prédiction, puisque les prévalences observée sont en réalité hautement variables en fonction des populations (Verne et al., 2012). En effet, une étude révèle que Wolbachia peut être présente chez 0% à 100% des femelles prélevées, ce qui indique également que certaines populations sont préservées de l’infection

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37 (Verne et al., 2012). Au sein des populations où Wolbachia est présente, le taux moyen de femelles infectées est de 38% (Verne et al., 2012). Une hypothèse expliquant cette situation pourrait être que Wolbachia a un impact délétère sur la fitness de son hôte, ce qui limiterait sa dispersion intra et inter populationnelle.

Impact de la bactérie sur les traits d’histoire de vie et le comportement de son hôte

Wolbachia est bien connue pour manipuler la reproduction de son hôte via les phénotypes présentés précédemment, et de plus en plus d’études montrent que l’infection influence d’autres paramètres de la vie de ses hôtes. De précédents travaux de Moreau et al. (2001) montrent que les mâles interagissent différemment avec les femelles en fonction de leur statut infectieux. Lorsque ces derniers peuvent interagir avec une femelle infectée et une femelle non infectée par Wolbachia, les mâles interagissent davantage avec les femelles non infectées par Wolbachia, et effectuent plus de tentatives d’accouplement et d’accouplements avec ces dernières (Moreau et al., 2001). De plus, des mâles isolés avec une/des femelle(s) non infectée(s) par Wolbachia vont transférer davantage de sperme lors des accouplements que les mâles isolés avec une/des femelle(s) infectée(s) par Wolbachia (Moreau et al., 2001; Rigaud and Moreau, 2004). Ce dernier point souligne le plus faible investissement reproducteur des mâles envers les femelles infectées, même lorsque les mâles ne sont pas en situation de choisir entre une femelle infectée et une femelle non infectée.

Wolbachia va également agir sur le comportement de son hôte. Ainsi, lorsqu’elles sont soumises à des tentatives d’accouplement, les femelles infectées par Wolba chia vont exprimer des comportements aberrants, mettant ainsi fin aux tentatives des mâles (Moreau et al., 2001). Une récente étude montre également que Wolba chia pourrait modifier le comportement de son hôte hors d’un contexte de reproduction, en altérant ses capacités d’apprentissage et de mémorisation (Templé and Richard, 2015). En effet, les mâles et les femelles sains sont

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