COMPROMIS D'HISTOIRE DE VIE IMPLIQUANT LA REPRODUCTION CHEZ LES FEMELLES D'UNE ESPÈCE DE MAMMIFÈRE MARSUPIAL
par
Pauline Toni
Thèse présentée au Département de biologie en vue de l’obtention du grade de docteur ès sciences (Ph.D.)
FACULTÉ DES SCIENCES UNIVERSITÉ DE SHERBROOKE
Le 8 janvier 2021
Le jury a accepté la thèse de Madame Pauline Toni dans sa version finale.
Membres du jury
Professeur Marco Festa-Bianchet Directeur de recherche Département de Biologie Université de Sherbrooke
Docteure Céline Teplitsky Évaluatrice externe
Centre d’Ecologie Fonctionnelle et Evolutive CNRS Montpellier, France
Professeure Fanie Pelletier Évaluatrice interne Département de Biologie Université de Sherbrooke
Professeur Dany Garant Président-rapporteur Département de biologie Université de Sherbrooke
REMERCIEMENTS
Unepage,c’estbientropcourtpourêtreexhaustif…Unenotesarcastiqued’abord,puisquejeme sens obligée de remercier les services d’immigration sans qui ce doctorat aurait été bien monotone… Plus sérieusement, mes premiers remerciementssont bien sûr pour Marco, pour m’avoir offert cette opportunité et surtout avoir été compréhensif et présent face à toutes les montagnesquisesontdresséessurlaroute.MerciàFanieetDany,pourleurappuietleursconseils avisés, ainsi qu’à Céline Téplitsky pour avoir accepté de participer à cette aventure. Ce projet n’aurait pas été possible sans les financements du CRSNG au ‘projet kangourou’, et l’appui logistique de Parks Victoria, de l’U. of Melbourne et plus récemment de l’ANU of Camberra. Thanks Wendy, for your comments always on-point, your enthusiasm and for being the social godmother of the lab. Anne, pour m’avoir ouvert les bras à un moment difficile et m’avoir permis de passer cette dernière année dans des conditions plus que décentes. Les labos d’éco de l’UdeS pour les échanges constructifs et la belle dynamique qui existe dans le département. La team E3Co, et le CEFE, pour m’avoir fait une place. Les nombreux amis au Québec, vous êtes un pilier central delaréussitedemontempsauQuébecetjevousgardedansmoncœur,j’auraisaimépouvoirvous direaurevoirproprement,maislavieenadécidéautrement.Emi,petitpapillondebonnehumeur, Clairette,râleuseaugrandcœur,Luca,monroomatemalgrétoutesnosdatesmanquées,Limoilou, définition de la proactivité, Joanie, partenaire de raquettes en tout genre, Philippine, vegan tranquille.Mescolocsdechicetdechoc,BB,Poussin,Amalou,Cantaloup,labarreesttrophaute maintenant !!Nedit-onpasquelamusiquerassemblelesc(h)œurs ?Jesuistristeden’avoirpaseu l’occasiondemettrefinàl’attentedePauline,maisbiencontentequevousayezétésurlapartition demavie.EnEurope…Dansl’adversitépeuventnaîtredebellesamitiés :merciaupetitmonde Montpelliérain,Manon,Aude,Ben,Hugo,Pauline,Coline...KaribouetHulket,lesplusanciennes etfidèles.Lesauvergnats,quim’acceptentmalgrénosdivergencesd’opinion.Debs,Tej,Jamie, Ses,andalltheotherKMPcrewmembers,forcountlessmomentsandchats,mayourpathsnever stopcrossing.Adrián,portusoporteytupresencia,yporqueayudasteahaceresteúltimoañomás bear-able.Enfin,etnondesmoindres,mafamillebi-etquadru-pède,sansquiriendetoutceque j’entreprends ne serait possible… Merci de m’avoir toujours portée et d’être toujours là !
SOMMAIRE
D’après la théorie des traits d’histoire de vie, les individus disposent d’une quantité d’énergie limitée, qu’ils doivent allouer entre différentes fonctions ou traits. Ces compromis d’allocation peuvent être interprétés en termes de coûts d’une fonction sur une autre. La compréhension de ces compromis est fondamentale puisqu’ils régissent non seulement les taux vitaux des individus, mais ils ont également un impact sur la dynamique des populations. La reproduction peut imposer des coûts importants sur le maintien ou la reproduction future. Ces coûts sont variables, en fonction de nombreux facteurs inhérents à l’individu comme ses caractéristiques morphologiques, ou indépendants tels que le sexe du jeune ou les conditions environnementales. L’objectif de ma thèse était de mieux comprendre comment et selon quels facteurs les compromis d’histoire de vie varient chez les femelles kangourou gris de l’est (Macropus giganteus). Pour répondre à cet objectif,j’aiutilisélesdonnéesd’unsuiviàlongtermed’individusmarqués,disposantdemesures répétées sur plus de 300 femelles, sur 12 ans, dans des contextes environnementaux variés. Chez les espèces longévives, l’allocation à la reproduction implique souvent un coût pour la croissance, le maintien et la reproduction future, mais rarement sur la survie. De plus, les coûts de la reproduction sont souvent plus importants lorsque les conditions environnementales sont défavorables ou chez les individus disposant de moins de ressources. Dans le chapitre 2, j’ai montré que la reproduction avait effectivement un coût sur le gain en masse, la croissance squelettique, et la reproduction future, mais pas sur la survie. Mes résultats suggèrent également que ces coûts peuvent n’être détectables que dans un environnement à faible disponibilité alimentaire, et qu’ils sont plus importants chez les femelles qui n’ont pas gagné de masse au cours des 12 mois précédents. De nombreuses études ont trouvé une relation positive entre différents traits d’histoire de vie. Cette relation contre-intuitive pourrait être due à une hétérogénéité en potentiel de reproduction des individus : au niveau intra-individuel, les femelles pourraient faire l’expérience d’un compromis, reflété par une relation négative entre deux traits, mais si les différences en disponibilité de ressources entre les femelles sont
xii importantes, la relation observée au niveau de la population pourrait être positive. Grâce à des mesures répétées sur plusieurs évènements de reproduction, j’ai pu montrer une certaine hétérogénéité entre les femelles, et que ces coûts pourraient être encore plus importants, bien que j’aie observé des coûts de la reproduction au niveau de la population.
Bien que le sex ratio des jeunes à la naissance soit généralement fixé à 50/50, si élever un fils ou fille engendre des coûts ou des bénéfices différents pour les parents, ils pourraient avoir un avantage à faire varier le sex ratio de leur progéniture. Plusieurs hypothèses tentent d’expliquer comment la variation du sex ratio des jeunes pourrait influencer la valeur adaptative des parents. Dans le chapitre 3, j’ai testé quatre de ces hypothèses : les hypothèses de modification extrinsèque (EMH), de capacité de soutien (CCH), de Trivers-Willard (TWH) et enfin des coûts de la reproduction (CRH). L’EMH prédit un biais du sex ratio lorsque les conditions environnementales sont défavorables, alors que la CCH propose une corrélation entre sex ratio et condition corporelle des mères lorsque les conditions environnementales sont en-dessous du seuil de capacité de soutien. Je n’ai pas trouvé de support pour ces deux hypothèses. Les TWH et CRH prédisent une corrélation entre condition corporelle de la mère et sex ratio, soit car un sexe est plus coûteux à élever (CRH), soit car un sexe apporte un bénéfice plus important (TWH). Mes résultats suggèrent que les femelles plus lourdes ont une plus forte probabilité de produire des fils mais ne permettent pas de lier clairement cette relation à une tactique maternelle selon la TWH ou la CRH. Les théories de manipulation du sex ratio et d’allocation maternelle différentielle négligent souvent les effets paternels. Chez les mammifères, le mâle est le sexe hétérogamétique, et pourrait donc avoir un impact sur le sex ratio des jeunes. De plus, si un mâle dispose de caractéristiques avantageuses transmissibles à sa progéniture, les caractéristiques paternelles pourraient aussi influencer les tactiques maternelles d’allocation. Dans le chapitre 4, nous avons montré qu’en effet, la corrélation positive entre masse maternelle et probabilité de produire un fils était modulée par les caractéristiques du père, puisque, alors que la probabilité de produire un fils pour les femelles lourdes est indépendante de la masse paternelle, celle des femelles légères augmente avec la masse paternelle. Nous n’avons cependant pas trouvé d’effet de la masse paternelle sur l’allocation maternelle en fonction du sexe du jeune.
xiii Dans le chapitre 5, je me suis intéressée à la relation entre reproduction et alimentation. Puisque les compromis d’allocation dépendent de l’énergie disponible, les femelles pourraient tenter de limiter les coûts de la reproduction en augmentant leur acquisition énergétique, via une modification de leur comportement alimentaire. Le comportement alimentaire, tout comme les compromis d’histoire de vie, dépend des conditions environnementales et des caractéristiques maternelles. Par conséquent, la relation entre reproduction et alimentation pourrait varier en fonction de ces mêmes facteurs. Mes résultats suggèrent qu’un effort reproducteur important est associé à une prise alimentaire plus grande. La prise alimentaire augmente sur les zones où la végétation comestible est plus abondante, mais semble indépendante de la masse de la femelle. Les coûts de la reproduction, cependant, ne semblent pas liés au comportement alimentaire. En effet, un plus fort taux de bouchées, passer plus de temps à se nourrir, se nourrir davantage en milieu de journée ou sur des zones à forte densité fécale n’est associé ni au changement en masse, à la croissance squelettique ou à la fécondité l’année suivante. Modifier son comportement alimentaire s’accompagne d’autres coûts, qui pourraient limiter la possibilité des femelles à compenser les coûts de la reproduction.
Cette thèse contribue à une meilleure compréhension des compromis d’histoire de vie. Mes travaux montrent l’importance de considérer de multiples facteurs, intrinsèques et extrinsèques, ainsi que l’hétérogénéité individuelle en potentiel de reproduction, pour estimer les coûts de la reproduction. Ils suggèrent aussi que les facteurs environnementaux jouent un rôle important dans les tactiques d’allocation, mais également d’acquisition, des femelles. Dans le contexte actuel, de tels travaux pourraient avoir une portée plus large et permettre de mieux comprendre comment les individus et populations peuvent s’ajuster aux changements environnementaux de plus en plus intenses, question d’importance chez une espèce longévive à histoire de vie lente. Mots-clés : caractéristiques paternelles, comportement alimentaire, compromis d’histoire de vie, conditions environnementales, marsupial, sexe du jeune, variabilité individuelle
TABLE DES MATIÈRES
INTRODUCTION ... 1
1.1 Une histoire de vie, mais aussi de compromis ... 1
1.1.1. Théories ... 1
1.1.2. Coûts de la reproduction ... 3
1.1.3. Variation des coûts en fonction de l’environnement ... 5
1.1.4. Variation selon l’individu et hétérogénéité individuelle ... 6
1.1.5. Liens entre sexe du jeune et tactiques maternelles de reproduction ... 11
1.1.6. Et le père dans tout ça ? ... 14
1.1.7. Coûts de la reproduction et comportement ... 15
1.2 Objectifs ... 17
1.3 Importance de l’étude ... 19
1.4 Méthodologie générale ... 22
1.4.1. Le kangourou gris de l’est ... 22
1.4.2. Site d’étude et population ... 27
1.4.3. Données ... 30
1.4.3.1 Végétation et densité ... 30
1.4.3.2 Captures ... 32
1.4.3.3 Survie et reproduction ... 34
1.4.3.4 Détermination de l’âge des femelles ... 35
1.4.3.5 Ajustement de la masse ... 36
1.4.3.6 Masse et condition corporelles ... 37
1.4.3.7 Observations comportementales ... 38
IMPACT DE LA DISPONIBILITE ALIMENTAIRE ET DES CARACTERISTIQUES MATERNELLES SUR LES COÛTS DE LA REPRODUCTION ... 41
2.1 Description de l’article et contribution des auteurs ... 41
2.2 Abstract ... 43
xvi 2.4 Methods ... 46 2.4.1. Study area ... 46 2.4.2. Study species ... 46 2.4.3. Data collection ... 47 2.4.4. Variable description ... 48 2.4.4.1 Response traits ... 48
2.4.4.2 Explanatory variables and covariates... 49
2.4.5. Data handling and analyses ... 50
2.4.5.1 Yearly mass change and skeletal growth ... 50
2.4.5.2 Year 2 reproductive success... 51
2.4.5.3 Female survival ... 52
2.4.5.4 Decomposing fixed effects into between- and within- individual components ...52
2.5 Results ... 53
2.5.1. Mass change ... 53
2.5.2. Leg growth ... 56
2.5.3. Year 2 fecundity ... 58
2.5.4. Year 2 weaning success ... 60
2.5.5. Female survival ... 61
2.5.6. Decomposing of fixed effects in between- and within- individual components ... 62
2.6 Discussion ... 63
2.7 Ackowledgements ... 66
2.8 Author contribution statement ... 67
2.9 Data availability statement ... 67
2.10 References ... 67
TACTIQUES MATERNELLES D’ALLOCATION ET SEXE DU JEUNE .... 43
3.1 Description de l’article et contribution des auteurs ... 43
3.2 Abstract ... 74
3.3 Introduction ... 75
xvii 3.4.1. Study site ... 78 3.4.2. Study species ... 79 3.4.3. Data collection ... 80 3.4.4. Data analysis ... 81 3.4.4.1 Sex ratio ... 82
3.4.4.2 Testing the assumptions of the TWH ... 82
3.4.4.3 Sex-differential costs of year 1 offspring (CRH assumption) ... 83
3.4.4.4 Model comparisons ... 84
3.5 Results ... 85
3.5.1. Sex ratio ... 85
3.5.2. Testing the three assumptions of the TWH ... 85
3.5.3. Differential costs (CRH assumption) ... 87
3.5.3.1 Mass change and skeletal growth ... 87
3.5.3.2 Subsequent reproduction ... 88
3.6 Discussion ... 89
3.7 Acknowledgements ... 93
3.8 Author contribution statement ... 93
3.9 Data availability statement ... 93
3.10 References ... 94
IMPACT DES CARACTERISTIQUES PATERNELLES SUR LE SEXE DU JEUNE ET L’ALLOCATION MATERNELLE ... 103
4.1 Description de l’article et contribution des auteurs ... 103
4.2 Abstract ... 105
4.3 Introduction ... 106
4.4 Methods ... 109
4.4.1. Study species ... 109
4.4.2. Study site and data collection ... 110
4.4.3. Paternity assignment ... 111
4.4.4. Variables and analyses ... 111
xviii 4.4.4.2 Assortative mating ... 112 4.4.4.3 Offspring sex ... 112 4.4.4.4 Maternal allocation ... 113 4.5 Results ... 114 4.5.1. Assortative mating ... 114 4.5.2. Offspring sex ... 114 4.5.3. Maternal allocation ... 114 4.6 Discussion ... 116 4.7 Acknowledgements ... 120
4.8 Author contribution statement ... 120
4.9 Data availability statement ... 121
4.10 References ... 121
COÛTS DE LA REPRODUCTION ET COMPORTEMENT ALIMENTAIRE ... 129
5.1 Description de l’article et contribution des auteurs ... 129
5.2 Abstract ... 131
5.3 Introduction ... 131
5.4 Methods ... 134
5.4.1. Site and species ... 134
5.4.2. Data collection ... 135
5.4.2.1 Captures ... 135
5.4.2.2 Population density and vegetation ... 135
5.4.2.3 Focal observations ... 136
5.4.2.4 Scans ... 138
5.4.2.5 Faecal aversion ... 138
5.4.3. Variables and analyses ... 139
5.4.3.1 Analyses of factors influencing behaviours ... 139
5.4.3.2 Impact of behaviour on reproduction costs ... 143
5.4.4. Ethical note ... 144
xix
5.5.1. Variation in foraging behaviour ... 144
5.5.1.1 Bite rate ... 144
5.5.1.2 Proportion of time foraging ... 145
5.5.1.3 Probability of foraging at mid-day ... 146
5.5.1.4 Faecal pellet density ... 147
5.5.2. Does reproductive effort affect foraging behaviour? ... 148
5.5.3. Does foraging behaviour influence reproductive costs? ... 149
5.5.3.1 Mass change ... 149 5.5.3.2 Skeletal growth ... 149 5.5.3.3 Fecundity ... 150 5.6 Discussion ... 150 5.7 Acknowledgements ... 154 5.8 Authors contribution ... 154
5.9 Data availability statement ... 154
5.10 References ... 154
DISCUSSION ET CONCLUSION ... 165
6.1 Retour sur les objectifs et résultats principaux ... 165
6.2 La variation des compromis d’allocation, toute une histoire… ... 167
6.2.1. D’environnement ... 167
6.2.2. D’individu ... 170
6.2.3. De sexe du jeune et de caractéristiques paternelles ... 172
6.3 Vous avez dit original ? ... 174
6.4 Conclusion générale ... 178 Annexes chapitre 2 ... 181 Annexes chapitre 3 ... 203 Annexes chapitre 4 ... 211 Annexes chapitre 5 ... 223 BIBLIOGRAPHIE ... 231
LISTE DES TABLEAUX
Tableau 1.1. Comparaison de l’assignation d’une classe d’âge basée sur l’âge réel ou via détermination par l’usure des dents. ...
21 Tableau 2.1. Effect of age, mass in year 1, reproductive allocation, per capita
available forage over the previous 12 months, and the interaction between reproductive allocation and daily available forage over 12 months, on yearly mass change in 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010–2017 (n = 374 female-years). ...
55
Tableau 2.2. Effect of age, size in year 1, reproductive allocation, forage production per capita over the previous 12 months, and the interaction between reproductive allocation and size in year 1, on yearly skeletal growth in 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010–2017 (n = 372 female-years).
57
Tableau 2.3. Effect of age, mass in year 1, mass change between years 1 and 2, reproductive allocation in year 1, available forage per capita over 2 months prior to parturition (median parturition date for non reproductive females), and the interaction between mass change and reproductive allocation, on year 2 fecundity of 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010– 2017 (n = 374 female-years).
59
Tableau 2.4. Effect of age, mass in year 2, available forage per capita over the 8 first months of lactation, and reproductive allocation in year 1, on weaning success in year 2 for 105 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010–2017 (n = 287 female-years).
xxii Tableau 2.5. Effect of age and mass on survival to October 1st for 125 female
eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010–2017 (n = 440 female-years).
61
Tableau 3.1. Effects of sex, age, capture date and maternal mass in mid-lactation on mass at 2 years (end of maternal care) for 114 eastern grey kangaroos, Wilsons Promontory National Park, 2011–2019.
86
Tableau 3.2. Effect of mass at 2 years (end of maternal care) on mass at age 3 for 45 female and at age 4 for 14 male eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory National Park, 2012–2019.
86
Tableau 5.1. List and description of behaviours recorded in focal observations. 136 Tableau 5.2. Variables used in analyses of foraging behaviour of eastern grey
kangaroos.
141 Tableau 5.3. Candidate models evaluating variation in bite rate in 147 kangaroo
females between 2016 and 2018 (899 observations).
145 Tableau 5.4. Candidate models evaluating variation in the proportion of time
foraging by 146 kangaroo females between 2016 and 2018 (881 observations).
145
Tableau 5.5. Candidate models evaluating variation in the probability of foraging at mid-day for 140 kangaroo females between 2016 and 2018 (1303 observations).
146
Tableau 5.6. Candidate models evaluating variation in faecal aversion in 99 kangaroo females between 2016 and 2018 (247 observations).
147 Tableau S2.1. The 10 candidate models evaluating variation in female yearly mass
change (kg). ... 192 Tableau S2.2. The 10 candidate models evaluating variation in female yearly
skeletal growth (mm).
193 Tableau S2.3. The 10 candidate models evaluating variation in female subsequent
year fecundity.
xxiii Tableau S2.4. The 21 candidate models evaluating variation in female yearly
weaning success in the subsequent year.
195 Tableau S2.5. The 14 candidate models evaluating variation in survival. 196 Tableau S2.6. Models used for the Van de Pol analyses of the effect of between-
and within- individual effect of reproductive allocation on yearly mass change, skeletal growth, subsequent year fecundity and weaning success.
197
Tableau S2.7. Pairwise comparison of the effects of the interaction between forage availability over 12 months (kg/kangaroo) and reproductive allocation on yearly mass change (kg), for 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010-2017 (n = 374 female-years).
197
Tableau S2.8. Effect of female age, size in year 1, reproductive allocation, available forage per capita over 12 months, the interaction between female age and size, and interactions between reproductive allocation, female size and available forage over 12 months, on yearly skeletal growth for 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010-2017 (n = 372 female-years). Parameters were obtained via conditional model averaging on the entire set of candidate models from Table S2.2.
198
Tableau S2.9. Pairwise comparison of the effects of the interaction between female size in year 1 (mm) and reproductive allocation on yearly skeletal growth (mm), for 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010-2017 (n = 372 female-years).
200
Tableau S2.10. Pairwise comparison of the effects of the interaction between female yearly mass change (kg) and previous year reproductive allocation on subsequent year fecundity, for 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010-2017 (n = 374 female-years).
xxiv Tableau S2.11. Percentage distribution of the 287 female-years depending on their
reproductive allocation in year 1 and their weaning success in year 2, for 105 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010-2017.
201
Tableau S2.12. Pairwise comparison of the effects of the interaction between available forage over the first 8 months of lactation (kg/kangaroo) and previous year reproductive allocation on subsequent year weaning success, for 105 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010-2017 (n = 287 female-years).
201
Tableau S3.1. Candidate models to evaluate the most relevant window for the effect of forage availability on offspring sex, 2011–2019 (900 observations).
206
Tableau S3.2. The models we compared using F-statistics for each of our 12 analyses.
207 Tableau S4.1. Effect of maternal and paternal mass measured within 6 months of
conception, their interaction, and offspring sex the previous year on offspring sex ratio for 270 eastern grey kangaroo young born in 2009–2017 at Wilsons Promontory National Park.
213
Tableau S4.2. Effect of offspring sex, paternal mass measured 6 months of conception, their interaction, maternal mass within 2 months of conception, and offspring survival, on maternal allocation measured as mass change between conception and a year later, for 42 eastern grey kangaroo young born in 2009–2017 at Wilsons Promontory National Park.
214
Tableau S4.3. Descriptive statistics of yearly and multi-year reproductive success for eastern grey kangaroo females and males at Wilsons Promontory National Park.
216
Tableau S4.4. Effect of maternal mass, paternal size, their interaction, and previous year offspring sex, on offspring sex (1 = male) for 270 eastern grey
xxv kangaroo pouch young born in 2009–2017 at Wilsons Promontory National Park.
Tableau S4.5. Linear model of the effect of paternal size, offspring sex, their interaction, maternal mass, and offspring survival, on maternal allocation for 42 eastern grey kangaroo pouch young born in 2009– 2017 at Wilsons Promontory National Park.
220
Tableau S5.1. List of models compared using F-statistics, per analysis. 223 Tableau S5.2. Effect of adjusted mass, reproductive effort, forage biomass, forage
cover, time after sunrise or before sunset, and ambient temperature on bite rate of 149 eastern grey kangaroo females at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2016-2018 (n = 899 observations). Parameter estimates are from the bold model in Table 5.3.
225
Tableau S5.3. Effect of forage biomass, forage cover and time after sunrise or before sunset, on percentage time spent foraging for 146 eastern grey kangaroo females at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2016-2018 (n = 881 observations). Parameter estimates are from the bold model in Table 5.4.
226
Tableau S5.4. Effect of adjusted mass and reproductive effort on the probability of foraging at mid-day for 140 eastern grey kangaroo females at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2016–2018 (n = 1303 observations). Parameter estimates are from model in bold in Table 5.5.
227
Tableau S5.5. Effect of forage bimass, grass cover, and year, on faecal pellet density (square-root transformed) for 99 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2017-2018 (n = 247 observations). Parameter estimates are from the bold model in Table 5.6.
xxvi Tableau S5.6. Pairwise comparison of the effects of reproductive effort on bite rate,
for 149 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2016-2018 (n = 901 observations).
228
Tableau S5.7. Pairwise comparison of the effects of reproductive effort on the probability of a female to be foraging at mid-day, for 140 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2016-2018 (n = 1303 observations).
LISTE DES FIGURES
Figure 1.1. Stratégies de reproduction selon le moment (représenté par les accolades) d’acquisition des ressources utilisées lors de la reproduction.
2 Figure 1.2. Impact de l’hétérogénéité en potentiel reproducteur sur l’interprétation
des compromis d’allocation entre deux traits liés à la valeur adaptative des individus : a) le modèle complet, où A représente l’énergie totale disponible pour les différents individus, et B la proportion d’énergie allouée à R (reproduction) versus S (croissance somatique) par différents individus de la population, ou leur tactique de reproduction ; b) les individus varient fortement en quantité d’énergie acquise A mais adoptent tous la même tactique d’allocation B, donnant lieu à une corrélation positive entre R et S au niveau populationnel (zone hachurée) ; c) les individus varient peu en quantité d’énergie A acquise mais leur allocation B entre R et S varie grandement, résultant en une corrélation négative entre R et S au niveau populationnel.
9
Figure 1.3. L’hétérogénéité individuelle peut masquer les compromis d’allocation entre deux traits X et Y : la relation est positive au niveau populationnel (ligne solide, estimée sur tous les points), alors qu’un compromis apparait lorsqu’on considère la variation au niveau individuel (lignes pointillées, estimées sur les points des individus 1, 2 et 3).
10
Figure 1.4. Relations entre recherche de nourriture (acquisition énergétique), allocation (utilisation de l’énergie) et tactiques d’histoire de vie.
15 Figure 1.5. Déroulement d’un événement de reproduction pour une femelle
kangourou gris de l’est.
23 Figure 1.6. Mois de naissance des jeunes kangourous gris de l’est nés entre 2009 et
2018 au Wilsons Promontory National Park.
xxviii Figure 1.7. Taille squelettique en fonction de l’âge et du sexe (mâles en noir,
femelles en bleu) chez les kangourous gris de l’est au Wilsons Promontory National Park, 2008–2019.
25
Figure 1.8. Dimorphisme sexuel chez le kangourou gris de l’est : a) masse à 7–10 mois (n = 548, 2008–2019, contrôlée pour l’âge, la date de capture, l’âge et la masse de la mère) ; b) masse à 2 ans (n = 123, 2009–2019 ; contrôlée pour l’âge, la date de capture, et la masse de la mère) ; masse en fonction de l’âge (n = 589, 2008–2019 ; GAMM).
26
Figure 1.9. Localisation du Wilsons Promontory National Park dans l’état du Victoria, en Australie.
27 Figure 1.10. Vues aériennes du site d’étude en 2009 (haut) et 2020 (bas). 28 Figure 1.11. Variation saisonnière et interannuelle de la biomasse végétale (rouge)
et de la densité (noir) au WPNP entre 2009 et 2020.
29
Figure 1.12. Vue aérienne du site d’étude. 31
Figure 1.13. Zone d’échantillonnage de végétation comprenant un exclos (centre) et une zone laissée libre au pâturage, délimitée par un cercle métallique (coin inférieur droit).
32
Figure 1.14. Capture au moyen d’une perche au bout de laquelle se trouve une seringue contenant du Zoletil.
33 Figure 1.15. Un score d’usure des incisives de 0 (les incisives de la mâchoire
supérieure sont presque totalement absentes).
34 Figure 1.16. Masse en fonction de la date de capture (en jours Julien, J213 = 1er août)
chez les femelles kangourou gris de l’est entre le 1er août et le 18 décembre au WPNP entre 2008 et 2019 (n = 1047 femelle-années).
36
Figure 2.1. Interaction between available forage per capita over the 12 months when mass change was measured and female reproductive allocation (black = no reproduction, orange = offspring died before 7 months, blue = offspring died before weaning, purple = offspring was weaned), on
xxix yearly mass change for 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010–2017 (n = 374 female-years). Figure 2.2. Interaction between leg length in year 1 and reproductive allocation
(black = no reproduction, orange = offspring died before 7 months, blue = offspring died before weaning, purple = offspring was weaned), on skeletal growth to year 2 for 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010–2017 (n = 372 female-years).
56
Figure 2.3. Interaction between mass change between years 1 and 2, and reproductive allocation (black = no reproduction, orange = offspring died before 7 months, blue = offspring died before weaning, purple = offspring was weaned) in year 1, on fecundity in year 2 for 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010–2017 (n = 374 female-years).
58
Figure 2.4. Between- (βB, black line) and within-individual responses (βW, grey lines) of reproductive allocation, on a) yearly mass change, b) yearly skeletal growth, c) subsequent year fecundity, and d) subsequent year weaning success, for 76 (weaning success) to 91 (mass change, skeletal growth, fecundity) female eastern grey kangaroos (best linear unbiased predictors, or BLUPs) at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010–2017 (n = 257 (weaning success) to 348 (mass change, skeletal growth, fecundity) female-years).
63
Figure 3.1. Quarterly estimates of kangaroo population density (black dots) and forage availability (red triangles) at Wilsons Promontory National Park, January 2009 – February 2020.
79
Figure 3.2. Interaction of maternal effort, measured as mass change, and offspring sex, on mass at age 2 for 91 offspring born to 77 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory National Park, 2011–2019.
xxx Figure 3.3. Effect of offspring sex in year 1 on a) maternal yearly mass change, b)
maternal yearly skeletal growth, c) year 2 fecundity, d) year 2 weaning success, e) year 2 offspring sex , and f) year 2 offspring mass at 7–10 months, for eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory National Park, 2010–2017. Bars are 95% confidence intervals.
88
Figure 4.1. Interaction of paternal and maternal mass affecting offspring sex (0 = daughter, 1 = son) for 270 eastern grey kangaroo young born between 2009 and 2017 at Wilsons Promontory National Park.
115
Figure 4.2. Effect of paternal mass in interaction with offspring sex on maternal allocation for 42 eastern grey kangaroo young born between 2009 and 2017 at Wilsons Promontory National Park.
116
Figure 5.1. Diagram of belt transects. 139
Figure 5.2. Effect of reproductive effort (NPY = no pouch young, MPY = medium pouch young, LPY = large pouch young) on a) bite rate, b) the probability of foraging at mid-day, for eastern grey kangaroo females at Wilsons Promontory National Park in 2016–2018 (a) 901 observations, b) 1303 observations).
148
Figure 6.1. Densité de population (ronds noirs), disponibilité en végétation (triangles turquoise) et proportion de mâles ‘LPY’ (barres violettes) selon l’année, entre 2008 et 2020 au WPNP.
169
Figure 6.2. Distribution du nombre de femelles en fonction de la proportion de mâles qu’elles ont produit, pour 132 femelles kangourou avec ≥3 jeunes de sexe connu entre 2007 et 2019 au Wilsons Promontory National Park
173
Figure 6.3. Captures d’écran issues des pages internet de journaux scientifiques renseignant les critères principaux pour soumettre un manuscrit. Les portions surlignées illustrent le critère de nouveauté mis en avant.
177
Figure S2.1. Seasonal kangaroo density (black dots) and vegetation growth (red triangles) on the Wilson Promontory study site, since January 2009.
xxxi Figure S2.2. Parturition dates by marked kangaroos in the Wilsons Promontory study
population (n = 659 births).
182 Figure S2.3. Reproductive cycle of eastern grey kangaroo females at Wilsons
Promontory National Park, with approximate ages of the young below the line (adapted from King et al. 2017).
183
Figure S2.4. Growth of 919 eastern grey kangaroos (460 females and 459 males) in the Wilsons Promontory National Park study population, between 2008 and 2018 (n = 2095 observations).
184
Figure S2.5. Map of the Wilsons Promontory study area. 185
Figure S2.6. Changes in mass of female eastern grey kangaroos measured twice or more within the same August-December season, Wilsons Promontory National Park.
186
Figure S2.7. Effect of a) age and b) mass in year 1, on mass change between years 1 and 2 for 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010-2017 (n = 374 female-years).
187
Figure S2.8. Effect of a) the interaction between age and size in year 1, and of b) available forage per capita over 12 months, on yearly skeletal growth for 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010-2017 (n = 372 female-years).
187
Figure S2.9. Effect of a) age, b) available forage per capita over the 2 months prior to parturition (or median parturition date for females that did not reproduce), and c) mass in year 1 on subsequent year fecundity, for 115 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010-2017 (n = 374 female-years).
188
Figure S2.10. Effect of the interaction between year 1 reproductive allocation and available forage over the 8 first months of lactation, on year 2 weaning success, for 105 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010-2017 (n = 287 female-years).
xxxii Figure S2.11. Effect of a) age and b) mass in year 1, on year 2 weaning success, for
105 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010-2017 (n = 287 female-years).
190
Figure S2.12. Effect of the interaction between age and mass on survival, for 125 female eastern grey kangaroos at Wilsons Promontory, Victoria, Australia, 2010-2018 (n = 440 female-years). Shaded areas are 95% CIs.
191
Figure S3.1. Effect of sex on a) juvenile mass (kg) at 7–10 months (n = 548; 2008-2019, controlling for age, capture date, maternal age and mass), b) at 2 years (n = 123 2009-2019, controlling for age, capture date and maternal mass), and c) pouch young mass as a function of age and sex (n = 589; 2008-2019, generalized additive mixed model; at the average age at capture of 241,5 days, mass was 1,58 kg for females and 1,85 kg for males).
203
Figure S3.2. Parturition dates of marked kangaroos at Wilsons Promontory National Park, 2009–2019 (n = 710 births). A cohort groups all offspring born between August 1st and July 31st the next year (for example, cohort 2009 are all pouch young born between August 1st 2008 and July 31st 2009).
204
Figure S3.3. Female mass in late winter, adjusted to median capture date as a function of per capita forage availability over a year for 154 females at Wilsons Promontory National Park between 2010 and 2019 (n = 583 female-years). The black line represents predictions from the linear mixed model: female mass ~ female age² + reproductive status + yearly available forage per capita + (1|female identity).
205
Figure S4.1. Relationship between mass and capture date (in Julian days, with J1 = August 1st) according to sex in eastern grey kangaroos measured between August 1st and January 31st at Wilsons Promontory National Park, 2008–2020 (n = 1,634 individual-years).
xxxiii Figure S4.2. Testing for assortative mating between eastern gray kangaroo mothers
and fathers of 304 young born in 2009–2017 at Wilsons Promontory National Park.
212
Figure S4.3. Interaction of paternal size and maternal mass affecting sex (0 = daughter, 1 = son) for 270 eastern grey kangaroo young born between 2009 and 2017 at Wilsons Promontory National Park.
219
Figure S4.4. Effect of paternal size in interaction with offspring sex on maternal allocation for 42 eastern grey kangaroo pouch young born in 2009– 2017 at Wilsons Promontory National Park.
LISTE DES ABRÉVIATIONS ET DES SIGLES
CCH Hypothèse de capacité de soutien (Carrying Capacity Hypothesis) CRH EMH GAM GAMM GLM GLMM MPY LM LMM LPY LRT OLSR SPY TWH WPNP YAF
Hypothèse des coûts de la reproduction (Cost-of-Reproduction Hypothesis) Hypothèse de modification extrinsèque (Extrinsic Modifiction Hypothesis) Modèle additif généralisé (Generalised Additive Model)
Modèle additif généralisé mixte (Generalised Additive Mixed Model) Modèle linéaire généralisé (Generalised Linear Model)
Modèle linéaire généralisé mixte (Generalised Linear Mixed Model) Jeune dans la poche de taille moyenne (Medium Pouch Young) Modèle linéaire (Linear Model)
Modèle linéaire mixte (Linear Mixed Model)
Jeune dans la poche de grande taille (Large Pouch Young) Test de vraisemblance (Likelihood Ratio Test)
Régession ordinaire des moindres carrés (Ordinary Least Squared Regression) Jeune dans la poche de petite taille (Small Pouch Young)
Hypothèse de Trivers-Willard (Trivers-Willard Hypothesis)
Parc National du Promontoire Wilson (Wilsons Promontory National Park) Jeune dependant sorti de la poche (Young-At-Foot)
INTRODUCTION
1.1 Une histoire de vie, mais aussi de compromis 1.1.1. Théories
La théorie des traits d’histoire de vie prédit qu’à un temps t, un individu dispose de ressources énergétiques, issues d’une acquisition immédiate ou de réserves, limitées. L’individu fait alors face à cet instant t à des compromis d’allocation entre les traits, ou, plus largement, les fonctions, telles que la survie, la croissance, le maintien ou la reproduction, liés à sa valeur adaptative (Boggs 1992; Stearns 1992; Monteith et al. 2013). Une stratégie d’histoire de vie peut être définie comme un programme génétique qui dicte le cours de développement ou les actions de l’individu au long de sa vie. Une stratégie englobe un ensemble de tactiques, qui représentent tous les phénotypes potentiels pouvant être exprimés en interaction avec l’environnement, notamment selon la disponibilité en ressources. Une tactique peut être considérée comme un ensemble de règles de décision et de méthodes déployées pour compléter le programme en réponse aux conditions environnementales (Harper and Ogden 1970; Dominey 1984; Gross 1984; Southwood 1988). Les règles de décision qui régissent les compromis d’histoire de vie constituent donc des tactiques, et affectent à la fois les taux vitaux des individus et les dynamiques des populations (Frederiksen et al. 2014).
Parmi les fonctions liées à la valeur adaptative, la reproduction engendre un compromis important avec la survie, le maintien, la croissance, ou encore la reproduction future (Gadgil and Bossert 1970; Stearns 1992; Roff 2002). Les compromis d’allocation entre la reproduction et les autres fonctions sont souvent interprétés comme des coûts de la reproduction sur lesdites fonctions. Chez les mammifères, la reproduction comprend plusieurs stades variables en termes de durée et de coûts énergétiques (Gittleman and Thompson 1988), de l’œstrus au sevrage, voire
2 parfois une allocation post-sevrage ou une période de récupération maternelle. Bien que différente, la reproduction chez les oiseaux comprend également des stades à durée et coûts énergétiques variables, de l’appariement à l’indépendance des poussins (Ricklefs 1983). Une telle complexité a évolué sous des pressions sélectives bien spécifiques, et a engendré la grande diversité de stratégies d’histoire de vie observée au sein de ces taxons (Hamel et al. 2010b; Sibly et al. 2012).
Figure 1.1. Stratégies de reproduction selon le moment (représenté par les accolades) d’acquisition des ressources utilisées lors de la reproduction.
Les décisions d’allocation énergétique des individus sont étroitement liées à la façon dont cette énergie a été acquise (Fig. 1.1 ; Williams 1966; Boggs 1992; Stearns 1992). Jönsson (1997) a défini, après l’introduction du concept par Drent and Daan (1980) puis sa reprise par d’autres chercheurs (Shine and Schwarzkopf 1992; Stearns 1992), un gradient de stratégies, basé sur le moment d’acquisition des ressources utilisées pendant la reproduction, par rapport au moment de la reproduction. A l’une des extrémités de ce gradient, la reproduction sur capital (‘capital breeding’) correspond à une utilisation de réserves d’énergie emmagasinées en amont de la reproduction, comme par exemple chez l’éléphant de mer (Mirounga leonina ; Costa 1993). A l’autre extrémité du gradient, la reproduction sur ressources concourantes (‘income breeding’) décrit une utilisation d’énergie acquise pendant la reproduction, comme c’est le cas chez le chevreuil (Capreolus capreolus ; Andersen et al. 2000). Selon la position sur ce gradient, les impacts de l’environnement et des caractéristiques individuelles auront un poids différent. En effet, une reproduction sur capital sera plus dépendante des caractéristiques du parent, alors qu’une reproduction sur ressources concourantes sera plus susceptible aux conditions environnementales (Stearns 1992; Jönsson 1997). Cela dit, la position des individus sur ce
3 gradient n’est pas figée, puisque des individus d’une même population, ou les mêmes individus au cours de leur vie, peuvent exprimer des tactiques différentes selon leur état ou les conditions environnementales (Stearns 1992; Wheatley et al. 2008; Jaatinen et al. 2016).
1.1.2. Coûts de la reproduction
Il existe au sein des différents règnes du vivant une grande variété de tactiques de reproduction. Par exemple, chez certaines espèces, notamment de reptiles, arthropodes ou poissons, il n’existe pas de soins parentaux (Clutton-Brock 1991; Kölliker et al. 2014). Chez la plupart des espèces où des soins parentaux existent, cette période est la phase la plus coûteuse de la reproduction (Clutton-Brock 1991; Kölliker et al. 2014), plus particulièrement au milieu de l’allaitement chez les mammifères (Oftedal 1984; Lee and Cockburn 1985; Künkele 2000; Beauplet et al. 2006). Chez les femelles phoque commun (Phoca vitulina) par exemple, le taux de consommation des réserves en graisse augmente au milieu de la période de lactation (Bowen et al. 2001). Chez plusieurs espèces, les femelles qui ont perdu leur jeune peu après la naissance ont une probabilité de survie, une croissance squelettique ou somatique, et un comportement similaire aux femelles qui ne se sont pas reproduites, suggérant un faible coût de la gestation (Clutton-Brock et al. 1989; Kurta et al. 1990; Butte and King 2005; Murray et al. 2009; Garnier et al. 2016; et voir revue de littérature Gittleman and Thompson 1988).
De nombreuses études reportent des coûts de la reproduction sur d’autres traits ou fonctions. La reproduction peut compromettre grandement la croissance somatique, notamment en réduisant le gain en masse ou en condition corporelles (Pomeroy et al. 1999; Nilsen et al. 2010; Bårdsen et al. 2014). Bien que peu d’études aient exploré le compromis reproduction – croissance squelettique chez les mammifères, les femelles s’étant reproduites peuvent présenter une croissance squelettique moindre (Helle 2008; Gélin et al. 2016). Les femelles auxquelles on a retiré le jeune ont connu une croissance squelettique et/ou un gain en masse ou en condition corporelles (Bårdsen et al. 2009; Gélin et al. 2015b).
4 La reproduction peut affecter la survie maternelle, notamment chez les espèces courtévives (Nilsson and Svensson 1996; Koivula et al. 2003; Hamel et al. 2010b). Chez les espèces longévives et itéropares cependant, les compromis impliquant la reproduction se font plutôt au niveau de la reproduction future que de la survie maternelle, car la survie adulte est élevée et stable, alors que celle des jeunes est variable et, en général, faible. La valeur reproductrice résiduelle des femelles adultes, une estimation du futur succès reproducteur en interaction avec la probabilité de survie (Fisher 1930; Williams 1966; Pianka and Parker 1975), est donc élevée comparée à celle des jeunes. Par conséquent, si mener sa reproduction actuelle à bien implique une réduction de la survie ou du succès reproducteur futur, une femelle avec une forte valeur reproductrice résiduelle, par exemple une femelle jeune ou d’âge moyen, devrait investir moins dans sa reproduction actuelle qu’une femelle avec une faible valeur reproductrice résiduelle, par exemple une vieille femelle (Pianka and Parker 1975). Les femelles adoptent donc une stratégie conservatrice et lorsque les ressources sont limitées, privilégient leur propre maintien, future reproduction et survie plutôt que celles de leur progéniture (Adams 2005; Tavecchia et al. 2005; Beauplet et al. 2006; Therrien et al. 2007; Hamel et al. 2010b). A date, peu d’études rapportent un coût direct de la reproduction sur la survie chez des grands mammifères (Tavecchia et al. 2005; Moyes et al. 2006; Hamel et al. 2010b). De nombreuses études font état de coûts de la reproduction actuelle sur la reproduction future. En effet, les femelles qui se reproduisent avec succès une année ont une fécondité réduite l’année suivante comparé aux femelles ayant perdu leur jeune ou qui ne se sont pas reproduites (Gustafsson and Sutherland 1988; Boyd et al. 1995; Isaac and Johnson 2005; Hamel et al. 2010a; Morano et al. 2013; Gélin et al. 2015b; Debeffe et al. 2017). Lorsque ces femelles reproductrices se reproduisent l’année suivante, la survie de leur jeune est souvent plus faible que pour les femelles n’ayant que peu ou pas investi l’année précédente (Bérubé et al. 1996; Hamel et al. 2010a; Martin and Festa-Bianchet 2010). D’autres études n’ont cependant pas trouvé de différences entre les jeunes de mères s’étant reproduites ou non l’année précédente (Adams 2005; Gendreau et al. 2005).
La reproduction peut toutefois engendrer des coûts indirects sur la survie, via une réduction de la condition corporelle (Festa-Bianchet and Jorgenson 1998; Tveraa et al. 2003; Tavecchia et
5 al. 2005). De plus, les femelles modifient leur comportement alimentaire pour compenser pour la demande énergétique importante de la reproduction, en augmentant par exemple leur taux de bouchées (Gélin et al. 2015a). Un taux de bouchées plus élevé, et plus largement une augmentation de la prise alimentaire via des modifications comportementales, peut avoir des effets néfastes, tels qu’une usure prématurée des dents (Gross et al. 1995; Veiberg et al. 2007; Galbany et al. 2011), ce qui peut réduire la longévité (Ozaki et al. 2010), diminuer l’efficacité de prise de nourriture future (McArthur and Sanson 1988; Skogland 1988) et mener à une sénescence plus rapide (Carranza et al. 2004). Une augmentation de la prise alimentaire peut également entraîner une réduction de la vigilance (Ruckstuhl et al. 2003; Maguire et al. 2006; Favreau et al. 2015) et donc un risque de prédation plus élevé (Lima and Dill 1990; Illius and Fitzgibbon 1994; Cowlishaw et al. 2004), ou un risque d’infection parasitaire plus élevé (Cripps et al. 2011).
1.1.3. Variation des coûts en fonction de l’environnement
Les individus de deux populations d’une même espèce qui font face à des conditions environnementales très différentes peuvent présenter des tactiques de reproduction contrastées (Williams 1966; Clutton-Brock 1991; Tavecchia et al. 2005). L’impact de la disponibilité en ressources sur les compromis entre reproduction et d’autres fonctions dépend en partie de la stratégie d’acquisition énergétique. Ainsi, dans le cas d’une reproduction sur ressources concourantes, l’allocation dépend de manière substantielle des ressources disponibles lors de la reproduction (Jönsson 1997). Quand les ressources sont abondantes, les femelles peuvent avoir assez de ressources pour allouer à plusieurs traits (Leon and Woodside 1983; Andersen et al. 2000). De manière générale, les compromis d’allocation sont d’autant plus prononcés que les ressources sont limitées (Festa-Bianchet and Jorgenson 1998) ou les conditions climatiques défavorables, parfois avec des effets retardés ou à long terme substantiels. En effet, un changement d’allocation envers une fonction sous une contrainte environnementale forte peut rapidement devenir un coût sur une fonction moins priorisée. Les compromis ayant eu lieu peuvent également avoir un effet retardé et aboutir à une réduction de la valeur reproductrice
6 résiduelle. Chez les espèces adoptant une stratégie conservatrice, les coûts observés lorsque la disponibilité alimentaire est faible (Landete-Castillejos et al. 2003; Descamps et al. 2007; Therrien et al. 2008; Le Gall-Payne et al. 2015), la densité de population élevée (Portier et al. 1998; Forchhammer et al. 2001; Delean et al. 2009; Hamel et al. 2010a), ou lorsque les conditions climatiques sont défavorables (Delean et al. 2009; Hamel et al. 2010a), sont souvent transférés à la progéniture (Boggs 1992).
Bien que les effets de l’environnement soient plus prononcés sur la progéniture, ils peuvent également être détectés chez les mères. Lorsque la disponibilité en nourriture est limitée, les femelles produisent un lait moins riche d’un point de vue énergétique (Landete-Castillejos et al. 2003; Quesnel et al. 2017) et peuvent voir leur fécondité diminuer (Boyd et al. 1995; Gélin et al. 2015b). De la même façon, une forte densité de population réduit le gain de masse et les soins maternels (Festa-Bianchet and Jorgenson 1998), ainsi que la probabilité de se reproduire (Pachkowski et al. 2013) et le succès reproducteur à vie (Festa-Bianchet et al. 2000; Pigeon et al. 2017) des femelles. Par ailleurs une température élevée peut réduire l’activité de recherche de nourriture, et de ce fait l’acquisition énergétique (Belovsky and Slade 1986; Du Toit and Yetman 2005; Hamel and Côté 2008). Les grands herbivores vivant dans des environnements tempérés ou boréaux sont fortement affectés par des conditions hivernales drastiques, qui induisent une réduction des réserves corporelles disponibles pour l’allaitement (Rödel et al. 2005; Bårdsen et al. 2008; Morano et al. 2013).
1.1.4. Variation selon l’individu et hétérogénéité individuelle
Les tactiques de reproduction peuvent varier entre individus d’une même population qui différent au niveau de caractéristiques telles que l’âge ou la masse, ou au cours de la vie d’un individu chez les espèces itéropares (Stearns 1992). Par exemple, les coûts de la reproduction sont souvent plus prononcés chez les femelles primipares ou jeunes (Green and Rothstein 1991a; Boyd et al. 1995; Langvatn et al. 2004; Hamel et al. 2010a; Morin et al. 2016; Debeffe et al. 2017), ou chez les femelles âgées ou sénescentes (Clutton-Brock et al. 1983; Boyd et al. 1995;
7 Morin et al. 2016; Debeffe et al. 2017). Les premières favorisent souvent la poursuite de leur croissance au détriment la reproduction (Sæther and Haagenrud 1985; Green and Rothstein 1991a; Bonenfant et al. 2003; Descamps et al. 2007; Hamel and Côté 2009; Hamel et al. 2010a; Gélin et al. 2016), et ont en conséquence un succès reproducteur plus faible que les femelles plus expérimentées (Williams 1966; San José et al. 1999; Bowen et al. 2001; Adams 2005; Descamps et al. 2007; Hamel et al. 2010a; Rughetti et al. 2015). Chez les espèces à croissance indéterminée, les femelles font face à un compromis entre croissance squelettique et reproduction pendant la majeure partie de leur vie reproductrice (Gélin et al. 2015b, 2016). L’impact des caractéristiques maternelles dépend de la stratégie d’acquisition énergétique : les compromis d’allocation impliquant la reproduction sont plus fortement contraints pas la masse, la taille ou la condition de la femelle chez les espèces à reproduction sur capital que chez celles à reproduction sur ressources concourantes (Jönsson 1997). En effet, les capacités d’acquisition et d’entreposage énergétiques d’un individu sont liées par allométrie à sa taille corporelle. Par exemple, la prise de nourriture dépend de la taille de la bouche, et le stockage d’énergie dépend des taux métaboliques relatifs (von Bertalanffy 1957; Boggs 1992). Ces taux métaboliques relatifs sont inversement associés à la taille corporelle par allométrie, et sont plus faibles chez les animaux de grande taille, résultant en des besoins relatifs plus faibles (mais des besoins absolus plus importants) de former des réserves énergétiques (von Bertalanffy 1957; Boggs 1992). Les coûts absolus de maintien sont plus élevés pour les grands individus, et la croissance nécessite une redirection de l’énergie autrement utilisée pour le maintien. En conséquence, les individus grands devraient opter pour une allocation à la croissance réduite (West et al. 2001; Lardner and Loman 2003).
La capacité d’acquisition et d’allocation des ressources influence également le potentiel reproducteur des individus. Le potentiel reproducteur peut être considéré comme une variable latente, qui représente la capacité d’un individu à allouer à la reproduction et qui influence donc son succès reproducteur (Berger 1989; Cam et al. 2004; Gélin et al. 2016; McLean et al. 2019). Il est également lié aux capacités d’acquisition de l’individu, et est souvent pris en compte via
8 des proxies tels que la masse ou la condition corporelles (Stearns 1992; Festa-Bianchet et al. 1998). Une grande taille implique des besoins énergétiques importants pour la maintenir, mais également de grandes capacités à exploiter les ressources. Le potentiel reproducteur dépend donc des deux (Gadgil and Bossert 1970). Les différences inter-individuelles en potentiel de reproduction réalisé peuvent masquer les coûts de la reproduction. En effet, alors qu’un compromis entre deux traits se traduit par une relation négative, de nombreuses études n’ont trouvé aucune relation, ou une relation positive, entre les deux traits étudiés (van Noordwijk and de Jong 1986; McNamara and Houston 1996; Roff 2002; Neuhaus et al. 2004; Barbraud and Weimerskirch 2005; Beauplet et al. 2006; Weladji et al. 2008; Hamel et al. 2010b; Moyes et al. 2011). Si certains individus ont un potentiel reproducteur plus élevé, et performent constamment mieux que les autres (Hamel et al. 2009a; Moyes et al. 2011; Lim et al. 2014), cette différence en potentiel reproducteur peut être plus grande que les différences en coûts de la reproduction pouvant être détectées via des corrélations entre traits phénotypiques (Fig. 1.2, Weladji et al. 2006, 2008; Hamel et al. 2009; Lescroël et al. 2009; Robert et al. 2010).
Prendre en compte l’hétérogénéité en potentiel reproducteur des individus permettrait donc de mieux détecter les compromis d’allocation, comme l’ont montré plusieurs études (Cam et al. 2004 ; Neuhaus et al. 2004; Descamps et al. 2006; Bårdsen et al. 2009; Hamel et al. 2009; Lim et al. 2014; Gélin et al. 2015b, 2016; Morin et al. 2016 ; Fig. 1.3). La suppression expérimentale de la reproduction de certaines femelles a également révélé les effets négatifs de la reproduction sur la croissance somatique et squelettique, et les effets potentiels de l’hétérogénéité en potentiel reproducteur sur les impacts à long terme de la reproduction (Bårdsen et al. 2009; Gélin et al. 2015b, 2016).
9 Figure 1.2. Impact de l’hétérogénéité en potentiel reproducteur sur l’interprétation des compromis d’allocation entre deux traits liés à la valeur adaptative des individus : a) le modèle complet, où A représente l’énergie totale disponible pour les différents individus, et B la proportion d’énergie allouée à R (reproduction) versus S (croissance somatique) par différents individus de la population, ou leur tactique de reproduction ; b) les individus varient fortement en quantité d’énergie acquise A mais adoptent tous la même tactique d’allocation B, donnant lieu à une corrélation positive entre R et S au niveau populationnel (zone hachurée) ; c) les individus varient peu en quantité d’énergie A acquise mais leur allocation B entre R et S varie grandement, résultant en une corrélation négative entre R et S au niveau populationnel.
10 Figure 1.3. L’hétérogénéité individuelle peut masquer les compromis d’allocation entre deux traits X et Y : la relation est positive au niveau populationnel (ligne solide, estimée sur tous les points), alors qu’un compromis apparait lorsqu’on considère la variation au niveau individuel (lignes pointillées, estimées sur les points des individus 1, 2 et 3).
Source : Martin 2010
Le potentiel reproducteur des individus est souvent lié à la condition, la masse et la taille corporelles, qui sont également d’importants déterminants de la survie et du succès reproducteur chez de nombreux mammifères (Gaillard et al. 2000a; Gélin et al. 2015b). Chez beaucoup d’espèces, les femelles ne se reproduisent avec succès qu’après avoir atteint un certain seuil de masse corporelle (Cameron and Hoef 1994; Gaillard et al. 2000b; Allal et al. 2004; Morano et al. 2013). De nombreuses études suggèrent que les femelles plus lourdes ou grandes subissent moins les coûts de la reproduction (Blueweiss et al. 1978; Reznick 1985; Ruckstuhl and Festa– Bianchet 1998; Andersen et al. 2000; Bowen et al. 2001; Dahle and Swenson 2003; Foster and Taggart 2008; Delean et al. 2009; Hamel et al. 2009a, 2010a; Bårdsen et al. 2014; Quesnel et al. 2017). Afin de prendre en compte les différences en potentiel reproducteur, cependant, des mesures répétées, dans le temps et l’espace, sont nécessaires pour obtenir des observations dans des contextes différents permettant de dissocier la variation due aux individus ou à leur environnement, et requièrent donc un suivi à long terme d’individus marqués (Partridge and Harvey 1988; Clutton-Brock and Sheldon 2010).
11 Les conditions environnementales et les caractéristiques maternelles peuvent agir en interaction sur les compromis d’allocation. Par exemple, l’effet de la disponibilité en ressources peut influencer différemment les femelles selon leur âge, puisque les besoins énergétiques évoluent au cours de la vie d’un individu (Boggs 1992). Les tactiques de recherche de nourriture, qui contraignent l’acquisition énergétique, varient avec les demandes métaboliques des individus, et ces demandes peuvent être différentes selon l’âge, la taille, ou encore la masse ou condition corporelle (Boggs 1992; Bårdsen et al. 2009). De plus, les femelles avec un potentiel reproducteur faible peuvent subir des coûts de la reproduction lorsque les conditions environnementales sont défavorables, alors que les femelles à fort potentiel peuvent les éviter (Festa-Bianchet et al. 1998; Barbraud and Weimerskirch 2005; Hamel et al. 2010a).
1.1.5. Liens entre sexe du jeune et tactiques maternelles de reproduction
Si élever un fils ou une fille a des conséquences différentes pour les parents, ces derniers pourraient avoir intérêt, sous réserves qu’ils le puissent, à faire dévier le sex ratio de leur progéniture (Trivers and Willard 1973; Clutton-Brock and Iason 1986; Post et al. 1999; Cockburn et al. 2002), qui est en général proche de 50/50 à la conception (Stearns 1992). Le sex ratio des jeunes, ou le sexe du jeune chez les espèces ne produisant qu’un jeune par opportunité de reproduction, pourrait donc influencer les tactiques maternelles d’allocation.
Chez de nombreuses espèces de mammifères et d’oiseaux, les mâles grandissent plus rapidement que les femelles (Case 1978; Georgiadis 1985) et sont plus lourds à la naissance ou à l’éclosion (Bowen et al. 1994; San José et al. 1999; Bercovitch et al. 2000; Rutkowska and Cichoń 2002) et à la fin de la période de soins parentaux (Derocher and Stirling 1998; Bowen et al. 2001; Magrath et al. 2007; Foster and Taggart 2008). Ces différences entre sexes sont en partie due à des différences au niveau des soins parentaux alloués aux fils et aux filles (Clutton‐ Brock and Albon 1982; Gendreau et al. 2005), ce qui peut engendrer pour les parents élevant davantage de fils des coûts de la reproduction plus importants (Gomendio et al. 1990; Cockburn et al. 2002; Delean et al. 2009; Merkling et al. 2015). En effet, les parents procurent alors
12 davantage d’énergie et de soins aux fils qu’aux filles (Magrath et al. 2007; Robert and Braun 2012; Quesnel et al. 2017; Galante et al. 2018), ce qui peut entraîner une croissance, un gain de masse et un succès reproducteur l’année suivante plus faible pour ces parents (Bérubé et al. 1996; Côté et al. 2003; Delean et al. 2009; Douhard 2017 et références inclues; Balme et al. 2017). Les coûts différentiels pourraient toutefois n’être décelables que pour les parents en mauvaise condition ou dans les années où les conditions environnementales sont défavorables (Arnbom et al. 1994; Nager et al. 2000).
Chez les espèces avec peu de soins paternels, mâles et femelles adoptent alors des stratégies de reproduction différentes. Les mâles produisent des gamètes de petite taille et en grand nombre et leur succès reproducteur est lié au nombre de partenaires. Les femelles, en revanche, produisent des gamètes larges et en nombre restreint. Leur succès reproducteur étant lié à ce nombre restreint d’œufs, et donc plus largement à leurs capacités d’allocation aux soins maternels, les femelles devraient exercer un choix de partenaire (Bateman 1948). Chez les espèces polygynes, la variance en succès reproducteur des mâles pourrait donc être bien plus élevée que celle des femelles, puisqu’un petit nombre de mâles à fort succès peuvent engendrer de nombreux jeunes (Cerchio et al. 2005; Dubuc et al. 2014). Chez de nombreux mammifères, la taille et la masse corporelles sont des déterminants forts du succès reproducteur chez les mâles (Arak 1988; Clutton-Brock 1988), puisqu’une grande taille représente un avantage pour la compétition intra-sexuelle (Clutton‐Brock 1983; Székely et al. 2014; Toni 2018). Chez les mammifères polygynes et dimorphiques, produire un fils ou une fille pourrait entraîner des bénéfices différentiels. Les études ayant exploré la variation adaptative du sex ratio des jeunes ont cependant produit des résultats peu constants (Cockburn et al. 2002; Douhard 2017; Liu et al. 2019), possiblement car le sex ratio est influencé à la fois par des facteurs extrinsèques (Post et al. 1999; Mysterud et al. 2000; Delean et al. 2009) et les caractéristiques parentales (Hewison and Gaillard 1999; Krackow 2002; Cameron 2004; Love et al. 2005), qui peuvent interagir (Kruuk et al. 1999; Delean et al. 2009; Douhard 2017).
13 Parmi les nombreuses théories proposées pour expliquer la valeur adaptative de la variation du sex ratio des jeunes, l’hypothèse de modification extrinsèque (EMH) prédit que des conditions environnementales défavorables pendant la grossesse pourraient affecter la condition corporelle de la femelle, résultant en un sex ratio biaisé à la naissance du fait d’une mortalité différentielle entre les sexes (Post et al. 1999; Weladji and Holand 2003). Les choses pourraient cependant ne pas être si simple : Kruuk et al. (1999) ont ainsi proposé l’hypothèse de capacité de soutien (CCH), selon laquelle les parents pourraient ajuster le sex ratio des jeunes en fonction de leurs capacités d’allocation seulement lorsque la population est sous le seuil de capacité de soutien de son environnement, et que les ressources sont donc abondantes. Deux autres hypothèses, celle de Trivers-Willard (TWH) et celle des coûts de la reproduction (CRH), prédisent que le sex ratio varie en fonction des capacités parentales d’allocation (Trivers and Willard 1973; Myers 1978; Cockburn et al. 2002). Selon la TWH, si les soins parentaux affectent la valeur adaptative des jeunes, élever un fils (souvent le sexe le plus coûteux à produire, notamment chez les mammifères) plutôt qu’une fille pourrait être plus demandant, mais également avoir un retour plus important si ce fils a par la suite un fort succès reproducteur. Les parents avec des capacités supérieures d’allocation aux soins parentaux auraient donc tout intérêt à produire davantage de fils (Trivers and Willard 1973; Delean et al. 2009; Douhard et al. 2016b). La TWH repose sur trois suppositions de base, soit : (1) une corrélation entre condition corporelle du jeune et condition corporelle des parents ; (2) une corrélation entre condition corporelle du jeune à la fin de la période de soins parentaux et à l’âge adulte ; (3) un effet positif plus important d’une augmentation des soins parentaux sur la valeur adaptative d’un fils que sur celle d’une fille. La CRH propose qu’au contraire, ce soit les parents avec les capacités d’allocation les plus faibles qui biaisent le sex ratio des jeunes, en faveur du sexe le moins coûteux, afin de limiter les coûts de la reproduction qu’ils encourent (Myers 1978; Cockburn et al. 2002). La supposition inhérente à cette hypothèse est que fils et filles imposent des coûts différents aux parents.
