Au cours de cette thèse, nous avons étudié les stratégies de reproduction de cinq espèces de fourmis appartenant au genre Plagiolepis. Nous avons déterminé l’origine principalement endogène du label colonial responsable de la fermeture des sociétés de P. pygmaea vis-à-vis de conspécifiques érangers (I). Ce faisant, nous avons mis en évidence une variation saisonnière de l'agressivité des ouvrières, laquelle pourrait être le reflet d'une adaptation comportementale en fonction du cycle reproductif. C’est en effet lors de la période de production des sexués que les ouvrières manifestent la plus forte agressivité. Nous avons également identifié l’origine de la forte consanguinité observée chez P. pygmaea. Cette dernière résulte d’une éviction par les ouvrières des mâles étrangers tentant de pénétrer dans leur société et d'une préférence des femelles vierges à s’accoupler avec des mâles apparentés (II). A l’aide de marqueurs microsatellites de l’ADN, nous avons analysé la structure génétique des populations et des sociétés pour quatre espèces libres : P. pygmaea, P. taurica, P. schmitzii et P. maura. Ce travail nous a permis d’estimer le degré de polygynie, le taux de polyandrie des reines, et le niveau de consanguinité au sein des populations (III; IV): P. pygmaea et P. schmitzii sont obligatoirement polygynes tandis que P. taurica et P. maura semblent facultativement polygynes; Si P. maura s’avère être facultativement polyandre, P. pygmaea, P. taurica et P. schmitzii sont obligatoirement polyandres; toutes les espèces de Plagiolepis étudiées présentent un taux élevé de consanguinité. Enfin, nous avons comparé le taux de polyandrie du parasite social inquilin P. xene à celui de son hôte P. pygmaea, afin de tester l’hypothèse d’une réversion du nombre d’accouplements vers la monandrie chez les espèces parasites. Contrairement à cette prédiction, les reines du parasite P. xene sont polyandres; le nombre effectif d’accouplements chez l’hôte et le parasite ne sont pas significativement différents (V).
Si les résultats de ces travaux participent à une compréhension approfondie de l’état de nos connaissances quant à l’évolution des stratégies reproductrices chez les insectes sociaux, ils soulèvent également de nombreuses interrogations. (1) Près de la moitié des espèces libres de Plagiolepis connues sont facultativement polygynes ; toutes les autres espèces sont obligatoirement polygynes. Cette variabilité interspécifique du taux de polygynie pose la question du niveau de polygynie de l’ancêtre commun au espèces étudiées de Plagiolepis. L’étude du nombre de reines chez d’autres espèces phylogénétiquement proches de Plagiolepis, telles que Prenolepis et Pseudolasius (Moreau et al. 2006) permettrait peut-être de préciser ce point. (2) Les différentes espèces de Plagiolepis étudiées à ce jour présentent de grandes similitudes en terme de polygynie, de polyandrie ou de consanguinité. L’identification d’une espèce du genre ayant développé une autre stratégie reproductrice pourrait permettre de mieux cerner les mécanismes à l’origine de son évolution. (3) Nos résultats sur l’origine de la consanguinité chez P. pygmaea laissent supposer que cette stratégie pourrait être adaptative. En particulier, le fait qu’en situation de choix les reines s’accouplent préférentiellement avec des mâles apparentés laisse supposer que les effets délétères de l’endogamie sont faibles, voir nuis chez cette espèce. Au contraire, l’exogamie pourrait être responsable d’une chute du succès reproductif. Outre ses effets positifs sur les valeurs de corrélation génétique, la consanguinité peut permettre une plus forte adaptation locale par l’absence de flux de gènes extérieurs (Price & Waser 1979; Waser et al. 2000; Edmands 2002; Peer & Taborsky 2005; Tymchuk et al. 2007; Schneller 2008). Dans un biotope homogène et peu sujet à d’importantes variations
environnementales, comme c’est généralement le cas en ce qui concerne les milieux exploités par P. pygmaea, la diversité génétique pour résister à l’impact de nouveaux pathogènes semble moins avantageuse. La comparaison du succès reproductif de reines accouplées avec des mâles endogames vs. exogames sur plusieurs générations - notamment en terme de fertilité des reines, de taux de survie des larves ou de production de mâles diploïdes - permettrait de tester l’hypothèse d’un avantage adaptatif à la consanguinité. [4] Le parasite social inquilin P. grassei possède encore quelques ouvrières. Cette espèce, extrêmement rare, est considérée comme une forme intermédiaire dans l’évolution de l’adaptation au parasitisme social, entre l’espèce libre P. pygmaea et l’inquiline P. xene. Sa biologie générale reste largement méconnue. Une question fondamentale est : les ouvrières, considérées comme vestigiales, jouent-elles un rôle dans le succès reproductif des reines comme c’est le cas chez A /ns/nuator [Sumner et al. 2003) ? [5] P. xene est très faiblement distribuée au sein des populations hôtes de P. pygmaea. Comme la majorité des parasites sociaux, cela résulte d’une importante difficulté à s’immiscer au sein de nouvelles sociétés (Passera 1969; Rissing 1983). Plusieurs mécanismes chimiques ont été proposés (Lenoir et al. 2001 ; Buschinger 2009), tels qu'un mimétisme chimique ou une absence d’odeurs. L’identification des mécanismes développés par P. xene pour s'introduire dans des sociétés "saines" permettrait de mieux appréhender sa stratégie de dispersion. Alors que les reines matures sont systématiquement rejetées ou tuées par des sociétés hôtes étrangères (Passera 1969), P. xene a-t-elle développé une “insignifiance chimique" provisoire des jeunes reines, comme suggéré par Lenoir et al. (2001) ? Les mâles étant aptères, la dispersion vers d’autres populations passe nécessairement par les femelles, après l’accouplement. Quels mécanismes régissent l’acquisition d’une odeur chimique des reines de P. xene? (6) L’étude de Trontti et al. (2005) consacrée à la structure génétique des populations de P. xene a été réalisée sur des reines inquilines parasitant différents nids d’une même société hôte. Elle ne rend donc que faiblement compte de la stratégie de dispersion du parasite social dans les populations de son hôte. Par l’analyse génétique de plusieurs sociétés de P. xene, issues d’une même population et de populations différentes de P. pygmaea, mais de sociétés hôte génétiquement différenciées, il serait possible de déterminer si deux sociétés de P. xene d’une même population de P. pygmaea sont plus étroitement apparentées que deux sociétés parasite de populations hôte distinctes, autrement dit si l’inquilin disperse aussi bien à l’extérieur de la population parasitée qu’en son sein. Cela permettrait d’appréhender avec précision le mode de dispersion du parasite P. xene au sein des populations de P. pygmaea. Cette étude a été menée et les résultats obtenus sont en cours d’analyse. (7) Les parasites inquilins sont caractérisés par l’absence quasi-complète de la caste ouvrière, et par un mode de vie dépendant d’un ou (rarement) plusieurs hôtes. La comparaison de séquences du génome entre les espèces inquilines (P. xene, P. grassei) et leurs hôtes permettrait éventuellement d’identifier les gènes impliqués dans les différences des traits d’histoire de vie et, plus largement, les facteurs génétiques sous- jacents à révolution du parasitisme social. De telles études de génomique, visant à déterminer les associations potentielles entre les traits phénotypiques (comportement, physiologie, morphologie) et les facteurs génétiques, sont actuellement en plein essor (Robinson et al. 2005; Smith et al 2010). (8) Chez plusieurs espèces de fourmis, dont P. pygmaea, les ouvrières ont conservé des ovaires. En théorie, elles peuvent par conséquent accroître leur succès reproductif en participant à la reproduction des sexués mâles de la société. Chez P. pygmaea, la ponte des ouvrières s’observe uniquement en l’absence de reines (Passera 1980). A l’inverse, la présence de ces dernières inhibe
totalement la ponte des ouvrières. 11 s’agit là d'un contrôle chimique par l’intermédiaire de phéromones. L’étude des mécanismes de régulation de la ponte ouvrière en présence de reine pourrait être réalisée selon trois approches: (i) L’inhibition de la ponte est-elle induite par un contact direct avec les reines? En d’autres termes, l’absence de contact direct entre reines et ouvrières permet-elle d’inhiber la ponte des ouvrières? Des œufs d’origine royale indiquent-ils, seuls, la présence de reines dans la société et, de ce fait, inhibent-ils le développement ovarien des ouvrières? (ii) Les œufs pondus par les ouvrières orphelines sont-ils reconnus et éliminés lors de leur réintroduction dans des sociétés avec reine (i.e., policing by egg-eating; Ratnieks 1988)? (iii) De même, les ouvrières pondeuses sont-elles agressées lorsqu’elles sont réintroduites dans leur société d’origine, par les ouvrières et/ou par les reines (i.e., policing by worker aggression; Ratnieks 1988)? (9) Chez l’espèce P. pygmaea, le sex-ratio à l’échelle des populations est très fortement biaisé en faveur du sexe mâle (Aron et al. 1999). Plus de 95% des sociétés ne produisent que des mâles. La présence de reines inhibe la production de nouvelles femelles sexuées, de sorte que seules les sociétés orphelines produisent le sexe femelle (Passera 1969). Nos observations de terrain le confirment. Au cours de nos échantillonnages, nous n’avons jamais trouvé la moindre reine mature dans les sociétés produisant de jeunes reines vierges ; ceci, même dans les sociétés dont l’effectif atteint plusieurs milliers d’ouvrières et qui sont censées contenir plusieurs centaines de reines. Ceci suggère que les reines matures appartenant à une même société pourraient disparaître, ce qui permettrait la production d’une nouvelle génération de reproductrices. Un tel phénomène a précédemment été reporté chez la fourmi d’Argentine Linepithema humile, où plus de 90% des reines mères sont éliminées par les ouvrières au printemps, ce qui déclenche l’élevage d’une nouvelle cohorte de reproductrices (Passera & Relier 1994). Cette hypothèse mérite d’être confirmée - ou infirmée - par des recensements périodiques du ratio reines/ouvrières. Si un tel régicide massif se confirme, il conviendra d’en déterminer les causes proximales et ultimes. (10) Enfin, les reines d’Hyménoptères sociaux s’accouplent durant une très brève période, au début de leur vie reproductrice. L’absence d’accouplements ultérieurs contraste avec ce qui s’observe chez de nombreuses autres espèces animales, où les femelles peuvent copuler de manière répétée au cours du temps. La limitation de l’accouplement au cours d’une fenêtre de temps extrêmement réduite de la vie pourrait avoir été retenue par sélection de la parentèle (Bourke & Franks 1995). Lorsque les premières ouvrières émergent, elles devraient empêcher leur mère de se ré-accoupler afin de limiter les effets de la polyandrie, en particulier la chute de parenté avec les futurs sexués de la société. La possibilité d’accouplements répétés dans le temps a néanmoins été testée chez quelques espèces de fourmis présentant un taux très élevé de polyandrie, comme les Dorylinae et les Ecitoninae (Kronauer & Boomsma 2007). Les résultats de ces études montrent que, comme c’est le cas chez toutes les espèces d’hyménoptères sociaux, les reines ne s’accouplent pas de manière répétée au cours de leur vie. Comme nous l’avons évoqué précédemment, les sociétés de P. pygmaea produisent un très grand nombre de mâles. Nos recherches consacrées au choix du partenaire sexuel chez P. pygmaea (11) révèlent que les mâles s’accouplent indépendamment avec les femelles apparentées ou non apparentées. Pour leur part, les femelles s’accouplent essentiellement avec les mâles produits au sein de la même société. En laboratoire, les mâles de P. pygmaea tentent fréquemment de s’accoupler avec les reines matures présentes dans leur société d’origine (obs. pers.). Ils montent sur l’abdomen des reines et, dans bien des cas, introduisent avec succès leurs genitalia dans l’orifice génital des femelles. Nous ignorons toutefois si les mâles transfèrent leur
sperme aux femelles, et si les femelles conservent éventuellement le sperme des mâles dans leur spermathèque. Nos observations indiquent que si les femelles se montrent moins "courtisanes" que lorsqu'elles sont vierges, elles ne manifestent cependant aucune agressivité à l’égard des mâles. Nous avons envisagé la possibilité que les reines matures soient fécondées à plusieurs moments de leur vie par les mâles. Des expériences préliminaires portant sur la possibilité d'accouplements répétés chez P. pygmaea ont été entamées à cette fin. Nous avons élevé des reines potentiellement "ré-accouplées" par des mâles étrangers, porteurs d’allèles absents de la société. Les reines testées n’ont malheureusement pas produit une descendance suffisante, permettant de démontrer une nouvelle fécondation. Cette expérience mériterait toutefois d’être renouvelée. Un résultat positif serait en accord avec l’hypothèse d’une polyandrie par convenance et avec la forte consanguinité observée chez P. pygmaea. Il s’agirait là de la première démonstration de fécondation répétée chez les Formicidae, et les hyménoptères sociaux en général.
Remerciements
Les premiers remerciements de cette thèse iront à Serge Aron, mon promoteur, non pas parce qu’il en est d’usage mais bien parce que sans lui ce travail n’aurait jamais pu voir le jour et devenir ce qu’il est aujourd’hui. Je n’oublierais jamais son accueil chaleureux, aussi bien au sein de son équipe que de sa famille. Avec un talent rare, Serge sait inspirer ses étudiants, les guider lorsqu’il l’estime nécessaire tout en laissant les rênes suffisamment lâches pour leur laisser la possibilité d’explorer de nouvelles perspectives. Toujours ouvert à de fascinantes discussions, Serge parvient avec passion à mettre en lumière ce qui nous avait échappé jusque là. S’efforçant d’être présent lorsque le besoin s’en fait sentir, y compris lorsque son agenda de ministre est encore plus chargé qu’à l’accoutumée, on sait qu’on pourra toujours compter sur son soutien lorsque devront être surmontées certaines difficultés, malheureusement pas si rares au cours d’une thèse. Participer avec Serge à une mission de récolte de fourmis ou à un congrès est une expérience unique que je recommande à tous. Dévaler des pistes enneigées à ses côtés est un moment privilégié. Vous l’aurez je l’espère compris, Serge est bien plus qu’un simple promoteur avec ses étudiants et je l’en remercie du fond du cœur.
Un grand remerciement ira également à Luc Passera. C’est avec fierté et respect que j’ai repris la suite de ses travaux, fondement même de bien d’autres, pour moi comme pour de très nombreux autres myrmécologues dans le monde. Comme il me l’écrivait encore récemment avec beaucoup de sagesse, "La science, c'est s'appuyer sur le passé pour en conserver ce qui mérite de l'être, corriger ce qu'il a de faux et proposer de nouvelles avancées qui seront un jour à leur tour enrichies par d'autres travaux." Au travers de nos passionnantes discussions, nous nous interrogions mutuellement pour parfois laisser en suspend certaines questions, et si elles restent encore sans réponse aujourd’hui, elles continuent à nourrir notre passion commune. Entre deux nouveaux cols à gravir sur son magnifique vélo de course, il venait m’aider à récolter ces minuscules petites fourmis, me prodiguant généreusement ses conseils, fruits d’une vie consacrée à la recherche scientifique. 11 m’a transmis le flambeau de la plus belle des manières et je l’en remercie grandement. Merci à lui de m’avoir transmis sa passion pour ces maudites Plagiolepis, et d’avoir accepté de préfacer cet ouvrage.
Durant plusieurs mois, Nicolas Sery et Raphaël Guimbretiere m’ont aidé à étudier ces fourmis chronophages, supportant de leur mieux mon exigeante supervision, et je les en remercie.
Merci à Kalevi Trontti avec qui j’ai commencé à étudier génétiquement ces minuscules fourmis. Son travail moléculaire a grandement facilité le mien, même si mes propres découvertes m’ont amené à rediscuter certains de ses résultats.
L’aide de Claude Lebas dans la récolte de P. taurica a rendu son étude possible et je l’en remercie pour cela. 11 fait parti de ces "amateurs" sans lesquels nos travaux n’auraient pas beaucoup de sens. C’est un puits de connaissance rare dans le milieu et il a toute mon estime. Merci également à Xavier Espadaler et Henri Cagniant pour leurs conseils avisés sur P. schmitzii et P. maura, tout comme à Fede Garcia pour son aide dans la récolte de P. xene espagnols.
Je voudrais remercier Patrica Feron pour sa gentillesse et sa bonne humeur permanente même lorsqu’elle traverse de douloureux moments. Nous sommes tous unanimes pour dire qu’elle est bien plus que notre "secrétaire" adorée. Le laboratoire ne serait pas ce qu’il est aujourd’hui sans elle. Elle en est l’âme chaleureuse.
et de l'écologie chimique, dont il est un spécialiste reconnu, auront grandement apporté à ce travail. De la même manière Olivier Hardy et Patrick Marulyn, auront su m’apporter avec beaucoup de générosité et de patience leurs vastes connaissances dans des domaines tels que la génétique des populations, les analyses statistiques ou encore les outils moléculaires les plus pointus, éléments qui ont fait parmi d’autres leur réputation scientifique. Ils ont toute ma reconnaissance. La lecture attentive et critique de ce travail par Michel Chapuisat de l’université de Lausanne, éminent spécialiste de l’évolution des comportements sociaux, aura apporté un regard neuf et de nouvelles perspectives à ces recherches, et je l’en remercie. 11 en va de même pour Jean-Louis Deneubourg de l’université libre de Bruxelles, spécialiste international des mécanismes d’auto-organisation. Je les en remercie.
Ces dernières années, j’ai été très chanceux de pouvoir travailler dans une atmosphère enjouée, grâce tout particulièrement à mes collègues de bureau Iris Timmermans, Laurent Cournault, Nicolas Vereecken, Laurianne Leniaud, Myriam Heuertz et Hugo Daras. Les moments passés avec eux m’ont été précieux. Je n’oublierais pas ces préparations des repas de Noël où nous trimions comme des forçats, nos discussions tantôt scientifiques tantôt plus légères et amicales, ces épisodes de “Desperate Housewives" et tous ces charmants petits moments passés en leur compagnie. Merci également à Morgan Pearcy, Rachid Hamidi, Ludivine de Menten, Dominique Parmentier, Jerôme Duminil, Guillaume Koffi, Gabriel Debout, Nora Elvinger, Alexandra Ley, Ingrid Parmentier, Maud Quinzin, Simon Delicour, Eben-Ezer Ewedje, Thomas Vantorre, Denis Fournier, Gilles Dauby, Thomas Bourguignon, pour vos échanges scientifiques et votre contribution à la vie sociale de ce laboratoire.
Mes remerciements vont également à Laurent Grumiau pour ses conseils et son implication sur la plateforme de génétique, comme à Jean-Marc Molenberg pour toute son aide technique. Françoise Detournay m’a aidé au niveau du département de biologie des organismes et j’ai apprécié les excellents moments passés en sa compagnie au congrès de l’IUSSI 2008. Merci à eux.
Durant cette thèse, j’ai été financièrement aidé par le Fonds National pour la Recherche Scientifique [FNRSJ belge. Merci pour leur apport à l’essor de la recherche scientifique.
Cependant, le soutien sans doute le plus important est venu de ma famille. Je voudrais remercier tout spécialement Dominique et Martine Thurin, mes parents, pour leur soutien permanent et tout l’amour qu’ils ont bien voulu me prodiguer. Merci de m’avoir aidé à devenir ce que je suis aujourd’hui. Mes pensées vont également à Laurent Bocxtaele, qui tient une place unique dans mon coeur, pour son aide en anglais et sa patience dans les moments de stress intense. Merci également à ma soeur et bientôt brillante avocate Aurélie Thurin et à ma grand-mère Gisèle Charles d’avoir tout simplement été là quand j’avais besoin d’elles. Mes pensées vont également à Jacques et Paulette Thurin, qui nous ont quitté il y a peu. Merci à Yves et Anne Bocxtaele pour leur précieux soutien ces derniers mois. Enfin, merci à tous mes amis pour ces moments de détente passés en leur agréable compagnie.
Référencés
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